全 文 ： 植物生态学报 2010, 34 (12): 1472–1484 doi: 10.3773/j.issn.1005-264x.2010.12.014
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2009-12-21 接受日期Accepted: 2010-08-23
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: ppmou@bnu.edu.cn)
植物养分捕获的菌根塑性——外生菌根的塑性
刘延滨1,2 牟 溥1,3*
1北京师范大学生命科学学院, 北京 100875; 2黑龙江省林业科学院林业科学研究所, 哈尔滨 150081; 3地表过程与资源生态国家重点实验室, 北京
100875
摘 要 植物根资源捕获塑性是地下生态学研究的重点之一, 在过去二三十年间有长足的进步。菌根塑性是根资源捕获塑性的
重要方面, 但由于研究手段的限制, 目前仅有概念上的探讨。缺乏菌根塑性的根塑性研究至少是不全面的。菌根生物学的迅
速发展, 尤其是分子生物学手段的介入, 使对菌根塑性进行深入研究成为可能。该文对外生菌根塑性进行讨论, 在简要介绍
了外生菌根的生物学基本知识后, 着重讨论了外生菌根形态塑性和生理塑性的定义与内涵。通过文献综述, 分析讨论了外生
菌根塑性的研究现状: 很少有研究聚焦在菌根塑性本身, 现有的材料多为其他研究的隐示或研究结果的引申, 并多在形态塑
性方面。外生菌根的生理塑性未见有直接的实验数据。该文还对外生菌根研究中发展的、可用于菌根塑性研究的方法进行了
综述。由于外生菌根塑性的复杂性, 对菌根塑性的研究会较植物根本身塑性的研究复杂得多, 问题也会相对复杂, 比如植物
和外生菌根菌之间的营养需求关系、植物外生菌根塑性的生态意义、实验方法的缺陷等等。对今后外生菌根塑性研究的方向
进行了探讨。
关键词 外生菌根塑性, 形态塑性, 菌根塑性, 生理塑性, 植物养分捕获
Mycorrhizal plasticity of plant nutrient foraging: a review of ectomycorrhizal plasticity
LIU Yan-Bin1,2 and MOU Pu1,3*
1College of Life Sciences, Beijing Normal University, Beijing 100875, China; 2Institute of Forestry Science, Heilongjiang Academy of Forestry, Harbin 150081,
China; and 3State Key Laboratory of Earth Surface Processes and Resource Ecology, Beijing 100875, China
Abstract
There has been considerable progress in understanding plant nutrient foraging plasticity in the past three decades,
resulting in better comprehension of belowground ecology. However, studies of mycorrhizal plasticity, an impor-
tant aspect of plant nutrient foraging plasticity, are mostly limited in conceptual development due to methodology
restrictions. Without understanding mycorrhizal plasticity, the comprehension of plant root plasticity is incom-
plete. The rapid development of mycorrhizal biology, especially the involvement of molecular biology ap-
proaches, lends the possibility of in-depth study of mycorrhizal plasticity. We focus on ectomycorrhizal plasticity
with a brief introduction to basic ectomycorrhizal biology. Few studies have focused on mycorrhizal plasticity
specifically, and they have yielded only scattered implications, mostly morphological. Studies on physiological
plasticity have been basically absent. Development of study approaches in ectomycorrhizae lends great promise
for research on mycorrhizal plasticity. The complexity of ectomycorrhizal foraging plasticity determines the com-
plexity of research and questions to be answered. We address expected directions and questions in ectomycorrhi-
zal foraging plasticity.
Key words ectomycorrhizal plasticity, morphological plasticity, mycorrhizal plasticity, physiological plasticity, plant
nutrient foraging

生物种间的相互作用一直是群落生态学的研
究主题之一。植物根同真菌所形成的共生互惠结构
——菌根是自然界中的普遍现象, 菌根研究随着对
地下生态学重要性认识的日益提高而迅速发展。保
守估计 , 大约 90%以上的陆生植物具有菌根
(Peterson et al., 2004), 因而其在自然生态系统中的
作用, 对生态系统功能与过程的影响不容小觑。菌
根是植物和土壤之间能量和物质交换的重要通道
之一, 其所发挥的功能对整个陆地生态系统至关重
要。植物为菌根菌提供其生长发育所需的糖类物质
刘延滨等: 植物养分捕获的菌根塑性——外生菌根的塑性 1473

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(主要是植物光合同化产物)。研究表明, 陆生植物大
约20%的光合产物(全球每年固定约50亿TC)被内生
菌根菌所消耗(Bago et al., 2000)。菌根菌菌丝可以
分泌大量的几丁质酶、磷酸酶和蛋白酶等分解酶,
可以直接分解有机质为植物提供N和P, 也可以分解
土壤中的难溶物质, 甚至岩石, 为植物提供各种无
机营养物质, 包括P、K及微量元素等(Cardon &
Whitbeck, 2007); 菌根菌还可以为植物提供水分,
特别是在水分亏缺的情况下(Varma, 2008)。大多数
温带森林生态系统的优势植物种都形成外生菌根,
菌根是森林生态系统健康的必要条件之一
(Hoeksema & Kummel, 2003)。共生真菌的生产力相
当可观, 根据Högberg和Högberg (2002)的研究, 温
带森林中外生菌根的生物量(包括菌丝、子实体等)
约占温带森林土壤微生物总生物量的30%, 菌丝的
年生产力估计在125–200 kg·hm–2之间, 总生物量估
计可达700–900 kg·hm–2 (Wallander et al., 2001)。
塑性是生物受环境影响所体现的表型变化
(Bradshaw, 1965)。植物根对养分的吸收有趋肥的主
动过程, 故称之为根的养分捕获。根的养分捕获在
异质土壤中表现的非对称现象是植物根对土壤养
分异质性的响应, 称为养分捕获塑性。根的养分捕
获塑性一般分为形态塑性(morphological plasticity)、
生理塑性 (physiological plasticity)、动态塑性
(demographic plasticity)和菌根塑性 (mycorrhizal
plasticity)。目前研究多集中于形态塑性和生理塑性,
动态塑性和菌根塑性研究鲜有问津。形态塑性是指
根系在资源斑块(如养分)中的增殖以及其他形态改
变的现象(Fitter, 1991; Wang et al., 2006), 而生理塑
性指的是单位植物根资源的吸收速率随环境资源
(如土壤)有效性变化而变化的现象(Hodge, 2004,
2006, 2009; de Kroon & Liesje, 2006; Wang et al.,
2006)。实验表明根的形态塑性和生理塑性有明显的
种间差异 , 并在一定条件下可以影响植物生长
(Mou et al., 1995, 1997; Einsmann et al., 1999; Wang
et al., 2006)。动态塑性指细根响应土壤资源的时空
异质性而呈现的周转率变化, 实际上可认为是形态
塑性的另一种形式(Hodge, 2004)。菌根塑性是指菌
根在土壤资源异质情况下资源捕获的塑性响应
(Hodge, 2004, 2009)。就其内涵和外延来讲, 菌根塑
性同非菌根植物根塑性有很大的不同, 是共生状态
下表现的资源捕获塑性, 因而表现形式和机制会更
为复杂。由于菌根是自然界的普遍现象, 植物根资
源捕获塑性研究如果没有得到相应菌根塑性研究
发展的支持, 其对植物资源捕获各种现象的解释将
受到极大的限制。没有考虑菌根的根资源捕获塑性
研究终究是不全面的。
分子生物学研究手段的介入使菌根的研究取
得了长足的进步(关于共生的分子机理研究是热点),
对植物根养分捕获塑性的研究在过去二三十年也
有了较大的进展(Hodge, 2004, 2006, 2009)。许多生
态学家已经认识到植物养分捕获的菌根塑性的重
要性, 并进行了一些探讨, 但基本上都是概念性的
(Hodge, 2006, 2009), 实验性研究尚不多见。本文拟
对植物养分捕获的外生菌根塑性及其研究进行概
述、探讨。首先对菌根进行简单介绍, 然后引入菌
根塑性的概念讨论。类比根养分捕获的形态与生理
塑性, 通过相关文献的综述, 对外生菌根外在塑性
的形态与生理以及研究方法进行探讨。最后, 讨论
了外生菌根养分捕获塑性机制, 提出了一些问题。
希望这份工作能对这方面的研究认识有引玉之砖
的作用, 对研究的开展有所推动。
1 菌根
对于菌根的进化发展, Brundrett (2002)认为有
些类型是植物与真菌之间相互作用和漫长进化的
结果, 有些则是两者协同进化的结果。一般认为,
内生菌根出现于植物登陆之时(4.5–5亿年前), 而外
生菌根的出现则晚得多(Cairney, 2000)。较确凿的化
石证据证明外生菌根出现在5000万年前(LePage et
al., 1997), 但Smith和Read (2008)认为外生菌根至
少已经进化了约1亿3000万年。
根据真菌与植物根所形成的特殊共生结构, 以
及共生植物的种类, 人们将菌根分成7种类型: 内
生菌根(endomycorrhizae) (也被称为丛枝菌根, ar-
buscular mycorrhizas)、外生菌根(ectomycorrhizae)、
内外生菌根 (ectendomycorrhiza)、欧石楠类菌根
(ericoid mycorrhizas)、兰科菌根(orchid mycorrhi-
zas)、浆果鹃类菌根(arbutoid mycorrhizas)和水晶兰
类菌根(monotropoid mycorrhizas) (Smith & Read,
1997) (表1)。菌根分类依据的是菌根菌侵染植物根
后的形态特性或寄主植物类群, 而非真菌分类严格
意义上的物种分类阶元, 前者是从实用角度所做的
区分, 后者是从系统进化的角度进行的归类。因此
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同种真菌与不同植物可以形成不同类型的菌根, 比
如Wilcoxina属真菌同松属(Pinus)植物共生形成内
外生菌根, 也可以同云杉属(Picea)植物形成外生菌
根(Smith & Read, 1997)。内生菌根最为普遍, 大约
80%的植物种具有内生菌根, 这种类型的菌根主要
是球囊霉门真菌同植物根共生所形成的, 其鉴别特
征是在植物根的皮层细胞内和细胞间有菌丝, 细胞
内发育有丛枝体(arbuscules)结构(有些种类形成囊
泡状(vesicules)结构), 植物根内和根外的菌丝均能
产生孢子。外生菌根的典型特征是具有菌丝鞘
(mantle或sheath)和哈氏网(Hartig net), 菌丝不进入
根皮层细胞内, 很多木本植物形成这一类型的菌
根。内外生菌根具有菌丝鞘和哈氏网, 同时也存在
根表皮细胞内的菌丝结构, 主要是少数子囊菌门真
菌同松属和落叶松属(Larix)植物共生形成的(Yu et
al., 2001)。欧石楠类菌根指杜鹃目的杜鹃科、掌脉
石楠科和岩高兰科植物形成的菌根, 真菌菌丝同植
物细根的表皮细胞形成细胞内菌丝复合体。浆果鹃
类菌根和水晶兰类菌根也是在杜鹃目植物中发现
的, 但是其形成类似哈氏网的结构, 前者在植物表
皮细胞的质膜上形成钉状结构, 后者形成细胞内菌
丝复合体。兰科菌根则是担子菌门真菌同兰科植物
共生的菌根类型(Harley & Smith, 1983; Smith &
Read, 1997, 2008; Peterson et al., 2004) (表1)。
外生菌根是外生菌根菌与植物细根(非木质化
根)共生形成的, 有的也能与植物的主根共生形成。
成熟外生菌根具有3个典型特征(亦可看成3部分):
1)由菌丝形成包裹细根的鞘, 即菌丝鞘; 2)菌丝在
根细胞间形成复杂而高度分支的结构, 即哈氏网;
3)由菌丝鞘发散进入周围土壤中的外延菌丝
(extraradical mycelium) (表1)。外延菌丝可发展形成
根状菌索(rhizomorphs或strands), 少数种类的外延
菌丝还形成具有繁殖功能的菌核 (sclerotia)
(Peterson et al., 2004)。由于外生菌根菌种类和与其
共生植物种类的不同, 外生菌根在形态上千差万
别, 如二叉分枝, 单轴羽状分枝, 珊瑚状分枝, 不
规则羽状分枝等, 这些表型特征是外生菌根菌分类
的重要依据之一(Dell et al., 1994)。目前已知的外生
菌根菌有5 000–10 000种, 主要属担子菌门, 部分
属子囊菌门, 少数属于接合菌门。大约3%的植物科
有外生菌根, 包括裸子植物的松科、柏科, 被子植
物的壳斗科、桦木科、杨柳科、桃金娘科等科内的
多数种。松科、柏科植物在许多温带森林生态系统
中是最主要的优势乔灌木植物种, 已知几乎所有的
松科、柏科植物种均具有外生菌根(Smith & Read,
2008)。
外生菌根菌是温带森林生态系统重要的组成
部分, 是物质循环和能量流动过程中的关键环节,
是森林生态系统进程最活跃的驱动力之一(Read et
al., 2004)。Mou和Wang (未发表数据)发现美国北卡
罗来纳州中部天然生长的火炬松(Pinus taeda) 95%
以上的细根与菌根菌形成菌根。外生菌根菌不仅能
通过分解有机质、风化岩石为植物提供N、P、K、
Mg等各种养分元素, 帮助植物吸收水分(Warren et
al., 2008), 而且是土壤C输入的重要途径及生态系
统C汇之一, 是土壤中C通量的重要物质载体之一
(Högberg & Högberg, 2002; Hobbie, 2006)。外生菌根
菌有助于植物抵御有害生物的侵害, 如通过抑制病
原菌的生长而减少病害的发生(Whipps, 2004), 提
高植物耐受环境胁迫的能力 , 延长细根的寿命
(King et al., 2002)。人类活动造成环境的巨大变化,
如全球气候变化、低空O3浓度升高、各种碳氢化合
物以及重金属污染等, 对植物生长发育造成负影
响, 具有外生菌根的植物抗逆性较强, 因而可以耐
受生境的恶化(van Schöll et al., 2005; Robertson et
al., 2007; Winwood et al., 2007)。由外生菌根菌、内
生菌根菌和腐生真菌的菌丝及植物根系所构成的
公共菌根网络(common mycorrhizal network, CMN,
Simard et al., 1997)对生态系统功能的影响更为重
要, 网络各节点间的物质交换(He et al., 2006 )可以
使植物间相互传输C、养分元素及其他物质(Philip &
Simard, 2008), 从而影响森林生态系统的动态变化
(Jones et al., 2003; Wiemken & Boller, 2006;
McGuire, 2007; di Pietro et al., 2007)。总之, 外生菌
根菌对森林生态系统的功能和重要性已被越来越
多的生态学家所认识, 而实验、分析技术的革新使
得外生菌根研究方兴未艾。
2 菌根塑性和外生菌根塑性
菌根可以被看成是植物吸收器官的扩展, 菌根
菌菌丝会对土壤资源的时空异质性有所响应, 导致
植物养分捕获的变化, 这就是所谓植物养分捕获的
菌根塑性(van der Heijden & Sanders, 2003; Hodge,
2004, 2009)。我们认为单纯就菌根塑性而言, 应该
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表1 7种菌根类型对比
Table 1 Comparison of seven mycorrhiza types
菌根类型
Mycorrhiza
type
内生菌根
Endomycorrhizae
外生菌根
Ectomycorrhiza
内外生菌根
Ectendomy-
corrhiza
欧石楠类
菌根
Ericoid
mycorrhizas
浆果鹃类菌根
Arbutoid
mycorrhizas
水晶兰类菌根
Monotropoid
mycorrhizas
兰科菌根
Orchid
mycorrhizas
结构特征
Construction
在植物根部的表
皮细胞内和细胞
间有菌丝, 并且
在细胞内菌丝发
育成丛枝体和囊
泡
Intercellular and
intracellular
hyphae inside
plant root cortical
cells, developed
arbscules and
vesicules in the
cells
菌丝鞘
Fungal mantle
哈氏网
Hartig net
外延菌丝
Extraradical
mycelium
菌丝鞘
Fungal mantle
哈氏网
Hartig net
菌丝在植物根部
表皮细胞内形成
复杂结构
Hyphae form
complex structure
in plant root
cortical cells
菌丝在植物根
部表皮细胞内
形成菌丝复合
体
Fungal hyphae
form com-
plexes in the
plant root
cortical cells
外延菌丝不发
达
Extraradical
mycelium
limited
菌丝鞘
Fungal mantle
哈氏网
Hartig net
植物根表皮细
胞内复合结构
Complexes in
the plant root
cortical cells
菌丝鞘
Fungal mantle
哈氏网
Hartig net
钉状结构进入根
表皮细胞
Hyphae form
“pegs” enter
epidermal cell
在植物根表皮
细胞内形成菌
丝团状结构
Form ex-
tracellular coils
(pelotons) in
root cortical
cells
外延菌丝不发
达
Extraradical
mycelium
limited
真菌种类
Fungal taxa
球囊霉门
Glomeromycota
担子菌门
Basidiomycota
子囊菌门
Ascomycota
接合菌门
Zygomycota
担子菌门
Basidiomycota
子囊菌门
Ascomycota
子囊菌门
Ascomycota
担子菌门
Basidiomycota
担子菌门
Basidiomycota
担子菌门
Basidiomycota
共生植物种类
Plant taxa
蕨类植物门
Pteridophyta
苔藓植物门
Bryophyta
裸子植物门
Gymnospermae
被子植物门
Angiospermae
裸子植物门
Gymnospermae
被子植物门
Angiospermae
裸子植物门
Gymnospermae
被子植物门
Angiospermae
杜鹃科
Ericaceae
岩高兰科
Empetraceae
掌脉石楠科
Epacridaceae
苔藓植物门
Bryophyta
杜鹃目
Ericales
水晶兰科
Monotropoideae
兰科
Orchidales
修改自Smith和Read (2008).
Revised from Smith and Read (2008).


包括两部分: 1)共生关系建立过程中植物根和菌根
菌发生的形态和结构方面的变化, 这种变化我们称
之为菌根的内在塑性。比如未形成菌根的植物主根,
主要分枝根和细根发达, 茎/根比较小; 而具菌根的
植物细根系统不发达, 茎/根大。最典型的例子是有
的植物在外生菌根形成后部分根部细胞受外生菌
根菌诱导发育成为营养转运细胞(Ashford & Alla-
way, 1982)。其细胞壁向内生长, 质膜面积扩大, 增
生部分线粒体丰富, 主要是为营养的转运提供能
量。菌根内在塑性对养分吸收产生间接影响, 但可
能影响根自身的吸收效能。2)共生关系建立后, 共
生体替代植物根系行使其吸收功能所表现出的养
分捕获塑性我们称之为菌根的外在塑性。
菌根的内在塑性生理意义重要。菌根的外在塑
性对养分吸收有直接的影响, 可以看做是根塑性的
扩展或替代, 也就是我们定义的植物养分捕获菌根
塑性。植物养分捕获菌根塑性与植物根系塑性很不
一样: 首先菌根的菌丝应较植物根系对土壤养分斑
块的反应快得多, 尤其是对短期不连续的营养斑
块, 而且利用效率高(Hodge, 2004, 2006); 其次, 从
成本 -收益的观点出发 , 菌根对植物是有利的
(Eissenstat & Yanai, 1997), 菌根菌外延菌丝在营养
斑块中的增殖代替植物根系的增殖, 植物所投入的
C成本相对较低(Fitter, 1991), 而单位C消耗的养分
收益增加和根寿命的延长也降低C成本; 最后, 菌
根菌的外延菌丝能进入根系无法到达的资源, 增加
资源有效性。此外, 菌丝还能同土壤中的其他微生
物竞争营养斑块中的养分, 使植物在竞争中明显处
于优势, 占据较宽的生态位(Hodge, 2006)。
植物养分捕获外生菌根塑性是植物菌根塑性
的一种具体表现, 是外生菌根对土壤时空异质性的
响应, 确切地说是外生菌根外延菌丝的响应。
3 外生菌根的形态塑性
外生菌根的形态复杂。为讨论方便, 我们在这
里借用植物根系养分吸收形态塑性来类比定义外
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生菌根的形态塑性: 外生菌根的形态塑性指外生菌
根菌菌丝在养分斑块中的增殖及其他形态改变。主
要衡量指标也借用植物根系塑性的两个指标来度
量 : 1)广布性 , 可由外生菌根的生物量密度
(ectomycorrhiza mass density, EMMD), 即单位土体
中外生菌根的平均生物量(g·cm–3)及其变异来表示。
一般使用外生菌根菌的菌丝含有的固醇类物质(植
物组织不含)的含量来测定(Laczko et al., 2004), 也
可通过分子方法, 如实时定量PCR (real-time quant-
itative PCR, RTQ-PCR) (Landeweert et al., 2003;
Raidl et al., 2005)测定。但简单的生物量测定掩盖了
外生菌根形态塑性的许多其他特性, 因为外生菌丝
的分化(如分化成营养输送菌丝和吸收菌丝)可因土
壤养分(包括养分元素相对组成和有效性)的变化而
发生变化; 菌丝的分支类型也会发生变化(Dell et
al., 1994; Bago et al., 2004); 菌丝不同的亲水性使
其功能不同, 亲水菌丝负责养分捕获和吸收, 疏水
菌丝负责输送养分, 且多形成菌索结构(Torgny &
Sun, 1995)。外生菌根在一定的条件下可以形成各种
繁殖体, 如菌核、分生孢子和子实体等结构, 繁殖
体与塑性不相关, 不应计入塑性的范畴, 因此在测
量这一指标时应加以区分。外生菌根外延菌丝单位
基质容积内的长度(或可称为菌丝长密度)也可作为
衡量广布性的指标, 这就要将外延菌丝先从基质中
分离出来, 然后在显微镜下进行测量。2)精确性。
植物根系形态塑性的精确性是指根系在营养斑块
中选择性增殖的程度, 用营养斑块中根生物量占整
个根系生物量的比值表示(de Kroon & Liesje, 2006),
也有的比较不同土壤斑块中相对细根生物量的差
值, 差值越大则说明精确性越高(Bliss et al., 2002;
Rajaniemi, 2007)。我们认为外生菌根塑性精确性的
度量可能会比较复杂, 因为外生菌根菌菌丝在营养
斑块中的增殖不一定和塑性相关, 有时难以区分,
特别是在生殖生长时会有与塑性关系不大的局部
菌丝增殖。最近有文献质疑植物根系养分吸收形态
塑性研究中的广布性-精确性概念及其理论逻辑支
持(Kembel et al., 2008; McNickle & Cahill, 2009),
此概念在菌根塑性研究中是否有效, 由于目前几无
具体研究, 缺乏数据支持而尚未可知。
3.1 对无机养分的反应
外生菌根菌在营养相对受限制的温带森林生
态系统中占绝对优势, 有许多文献在揭示外生菌根
菌可提高植物无机养分吸收的同时, 也发现菌丝生
长受土壤养分含量的影响。Brandes等(1998)在施用
NH4Cl和KH2PO4后测量挪威云杉 (Picea abies)被
Paxillus involutus寄生后形成的外生菌根的外延菌
丝生物量为440 cm·g–1 (干沙), 而未施肥的是10
cm·g–1 (干沙) (可能有其他腐生真菌污染), 前者是
后者的44倍。Bidartondo等(2001)比较了不同外生菌
根菌定殖Pinus muricata后菌根的生物量、菌丝生长
速率、寄主植物的生物量和呼吸强度, 指出增加
NH4+和Ca5(PO4)3F可以显著增加外延菌丝的生物量
和呼吸强度; 优势外生菌根菌消耗寄主的C最多,
但单位生物量外延菌丝给寄主提供的N是其他菌根
菌的两倍。Jentschke等(2001a)也发现施用无机P可
以显著刺激外生菌根外延菌丝的生长, 还能够提高
P、N、K和Mg的吸收。
不同形式的无机养分对外生菌根生物量的影
响也不同, 如在纯培养条件下外生菌根菌的生物量
在施用NO3–时较施用NH4+时大, 与植物形成外生
菌根后也是同样如此(Plassard et al., 2000)。植物草
木灰富含植物养分元素, 其中以CO32–形式存在的
水溶性K+可达6%–12%, P占1.5%–3%, 还有Ca、
Mg、Fe、S、B和Mo等其他养分元素。外生菌根菌
丝可在草木灰斑块中增殖。Hagerberg和Wallander
(2002)在森林采伐迹地中埋入盛有沙子和沙子+草
木灰的网袋以检验外生菌根的生长情况, 结果显
示, 沙子+草木灰处理的网袋中外生菌根菌的菌丝
生物量是对照处理的2.4倍, 处理网袋中草木灰中
的K在一个月内损失约80%, 而P的含量未发生明显
变化。Mahmood等(2001)测试了38种外生菌根, 发
现有些外生菌根的菌丝规避草木灰斑块, 有些在草
木灰斑块中增殖。研究发现在草木灰斑块中增殖的
菌丝分泌(COOH)2, (COOH)2置换PO43–与Ca2+形成
Ca(COO)2晶体 , 释放出PO43–以利于植物吸收。
Sayer和Gadd (1997)也发现, 外生菌根菌能够分泌
(COOH)2、柠檬酸(C6H8O7)置换出难溶磷酸盐中的
PO43–, 增加P的有效性。
外生菌根菌侵蚀岩石以获得营养元素的机制
是当前菌根研究的热点。van Schöll等(2008)发现,
外生菌根菌菌丝可以分泌低分子有机酸侵蚀岩石,
使富K矿石释放出K, 如云母、蛭石、硅酸盐矿石等,
角闪石释放出Mg。盆栽和土壤微环境模拟试验可以
观察到外生菌根菌菌丝进入包含矿物质的区域, 区
刘延滨等: 植物养分捕获的菌根塑性——外生菌根的塑性 1477

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域中K+和Mg2+浓度升高(van Schöll et al., 2006)。土
壤中一般不会出现Ca亏缺, 但人类活动可使土壤酸
化造成相对Ca亏缺, 外生菌根菌菌丝可以吸收和运
输 Ca (Jentschke et al., 2001b), 也 可 以 分 解
Ca5(PO4)3F获取Ca (Blum et al., 2002)。外生菌根菌
分解岩石的速率和岩石颗粒大小密切相关, 因而也
影响营养成分的释放(Leake et al., 2008)。当然, 菌
丝的密度应该与其功能的效率成正比。
也有学者研究发现, 无机养分对外生菌根外延
菌丝生物量的影响不显著, 甚至在有些实验中观察
到无机养分抑制外延菌丝生长的情况(Read, 1991;
Ek, 1997)。Wallander (1995)认为在无P情况下, 高N
(200 mg·L–1)抑制菌丝生长; 在P : N = 1 : 54的情况
下, 菌丝生长抑制被解除, 菌丝的生物量开始显著
增加。他分析了产生此现象的原因, 认为大量的N
导致消耗大量糖类用于N的同化(即氨基酸合成),
使供给外生菌根菌丝生长的糖类物质减少而抑制
了菌丝生长。还有研究表明, 不同的外生菌根菌对
不同营养元素的偏好不同, 且菌丝生长受不同营养
元素间比率变化的影响(Finlay et al., 1992; Plassard
et al., 2000)。
3.2 外生菌根对有机养分的响应
一般情况下, 温带森林生态系统中土壤有机养
分占土壤养分的绝大部分, 如植物枯枝落叶, 动物
残体等。有研究显示, 新鲜的森林腐殖质和死亡的
苔藓可促进外生菌根菌菌丝的增殖。Bending和
Read (1995)研究了外生菌根菌Suillus bovinus和
Thelephora terrestris与欧洲赤松(Pinus sylvestris)形
成外生菌根后的养分捕获行为。他们通过检验有机
养分斑块(取自发酵层有机质(fermentation horizon
organic matter, FHOM))中营养成分的减少程度来度
量不同外生菌根菌养分捕获的差异, 结果发现与S.
bovinus形成的菌根使N、P和K浓度分别减少23%、
22%和30%, 与T. terrestris形成的菌根使N和K的浓
度分别减少13%和21%。这表示与S. bovinus形成的
菌根具有较高的养分捕获能力。Plassard等(2000)对
未接种外生菌根菌的植株分别施入NO3–、NH4+和L-
谷氨酸, 发现NO3–和NH4+能够促进植物生长, L-谷
氨酸抑制其生长, 但接种后形成外生菌根的植株,
无机和有机N均能增加外生菌根菌的生物量, 而施
入无机N的植株生长较缓, 施入有机N的植株生长
较快。外生菌根菌这种偏爱有机养分的倾向可能与
其和腐生菌有共同祖先有关。外生菌根菌具有一定
的腐生特性, 多数的外生菌根菌属于担子菌门, 这
一门中的大多数种类是腐生真菌, 形态和分子证据
表明, 腐生真菌和外生菌根菌的亲缘关系较近, 特
性也相近(Chen et al., 2001)。
极端生境中(如极地和高原) N和P一般都是限
制植物生长的养分元素, 这里的共生外生菌根菌在
富N和P的斑块中可能会表现出塑性。恶劣环境中有
机质的分解通常相对较慢, 植物生长发育会借助于
外生菌根菌的腐生特性来分解有机质而获得养分。
因此, 外生菌根的塑性对有机养分的吸收应该比对
无机养分的吸收更为突出, Nasholm等(1998)的研究
表明, 极地植物可吸收简单的氨基酸, 有的研究表
明植物还可吸收简单的蛋白质(Paungfoo-Lonhienne
et al., 2008)。近年来许多研究均已证实, 内生和外
生菌根有吸收有机N的能力 (Wallenda & Read,
1999; Harrison et al., 2007)。至于有机养分对菌根塑
性的具体影响还有待实验证实。
3.3 总结
植物外生菌根的形态塑性是植物-外生菌根菌
复合体在其自然生境中长期进化的过程中对生境
资源时空异质性特点的适应。虽然人们对外生菌根
已有较充分的认识, 并且日益向探究细微尺度的机
制过程方面发展, 但对其形态塑性在植物养分捕获
方面的作用尚属初探, 知之尚浅。我们知道有些菌
丝在养分斑块中增殖, 有些则生长减缓, 数据很不
全面, 以致不能做出较准确的一般性总结。至于这
种菌丝对土壤养分斑块的反应如何影响到植物的
养分吸收则更缺乏证据。目前这些有限的粗浅知识
限制了人们对植物-外生菌根菌复合体养分吸收的
完整认识。我们首先需要了解在各种养分时空异质
条件下菌根菌丝的生长以及养分吸收的情况。虽然
在养分异质情况下, 植物根系发育方面的研究与数
据积累(Robinson, 1994; Mou et al., 1995, 1997;
Einsmann et al., 1999)使我们对利用成本收益理论
(Eissenstat & Yanai, 1997)解释植物根的养分捕获形
态塑性有较深刻的理解, 但还不能确定这个理论是
否完全适用于菌根菌丝的塑性, 特别是考虑到菌丝
生长与维持的C成本低下, 菌丝网络的存在及其寄
主状态的影响。弄清菌丝形态塑性的植物-菌丝-养
分环境的三元关系, 而不是根塑性中简单的根-养
分环境的二元关系, 也许可以修正/深化已有的成
1478 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2010, 34 (12): 1472–1484

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本收益理论以指导进一步的机理研究。
目前对外生菌根塑性的许多认识还只是限于
在室内实验的观察上, 田间试验尚无先例。由于其
复杂性, 各种影响条件的可控性差, 田间试验尚在
探索, 可能需要研究方法的突破。
4 外生菌根的生理塑性
植物根系的生理塑性是指根系单位吸收根生
物量或长度养分吸收速率对土壤养分有效性变化
的响应(Jackson et al., 1990; Wang et al., 2006)。通常
认为根系生理塑性是植物对养分斑块化的第一反
应, 尤其是土壤养分环境异质性有较大时间变化时
(即养分斑块随时间变化, 或时空间不定), 生理塑
性会被强化。养分斑块长期稳定则会触发植物根系
增生, 导致形态塑性反应(Hodge, 2004)。对植物根
系养分吸收生理塑性的研究虽不如对形态塑性的
研究普遍, 近年也有涉及(Jackson et al., 1990; Wang
et al., 2006), 而对外生菌根生理塑性的研究, 甚至
是概念性探讨目前都未见报道。由于外生菌根菌菌
丝的增殖成本较低, 因此, 可能的响应结果有3种:
1)当养分斑块稳定且与周围背景养分的有效性相差
较大时, 形态塑性可能是主要表现; 2)当养分斑块
不稳定且与周围背景养分的有效性相差不大时, 由
于菌丝的低C成本, 菌丝会在土壤中普遍存在, 生
理塑性会加强; 3)土壤其他性质, 如pH、具土壤不同
移动性的养分元素的比率、有机物的分布等, 都会
影响菌丝生长, 使菌丝塑性的预测更为复杂。有报
道暗示外生菌根菌菌丝在营养斑块呼吸强度的变
化可间接反映菌丝养分吸收速率的改变。Ek (1997)
发现欧洲白桦(Betula pendula)在接种Paxillus invo-
lutus后形成外生菌根, 在加入NH4+和NO3–后外延
菌丝的生物量没有显著变化, 但是呼吸强度显著增
加, 暗示可能对NH4+和NO3–的吸收速率增加, 主动
运输是需要耗费能量的, 而呼吸作用所产生的能量
用于主动运输。Plassard等(2002)借助微电极测量了
外生菌根菌对植物NO3–和K+吸收速率的影响, 虽
然也仅是证明具有外生菌根的植株较未接种外生
菌根菌的植株具有更高的吸收速率, 但从侧面反映
出外生菌根具有一定的生理塑性。分子生物学方面
的研究有可能揭示外生菌根菌在富养斑块中的生
理塑性, 已有研究发现, 增加P的浓度可以提高P转
运蛋白的表达(van Aarle, 2007)。总之, 外生菌根生理
塑性的证实还需要进一步的实验证据。
植物根系和外生菌根菌菌丝的营养吸收方式
可能不同。植物根系的养分吸收主要通过3个机制:
质流、扩散和主动吸收(张富仓等, 2002)。外生菌根
菌的营养吸收机制目前还知之甚少, 从菌根菌对P
的吸收研究中, Bolan (1991)认为菌根菌通过3方面
增加对P的吸收: 菌根菌的菌丝增大了吸收面积;
菌根可以扩大P的耗散区, 增加了P的扩散; 菌根菌
菌丝对P的高亲和力; 这样, 降低了有菌根植物吸
收P的最低浓度(minimum concentration, Cmin)阈值。
Allaway和Ashford (2001)发现外生菌根菌能将P以
多磷酸盐颗粒贮存起来, 这种情况下外生菌根的生
理塑性用目前所使用的方法可能无法观察到。
5 外生菌根塑性的研究方法
目前, 尚无对菌根塑性的规范研究方法。但是,
结合研究菌根的基本成熟的方法与研究, 对菌根塑
性进行初步探讨是可行的。研究根养分捕获塑性的
一般方法(Campbell & Grame, 1989; Robinson, 1994;
Mou et al., 1995; Casper & Cahill, 1996; Einsmann et
al., 1999; Wang et al., 2006)此处不再赘述。以下简
要介绍几种常用的菌根研究方法。最近, Gavito和
Olsson (2008)对内生菌根菌丝的研究涉及菌丝的塑
性响应, 其基本方法未出其右。
5.1 土壤微环境模拟试验
土壤微环境模拟试验是由两块有机玻璃, 中间
夹一薄层土壤或研磨的泥炭构成的试验装置, 为了
方便直接观察, 土壤/泥炭厚度一般控制在1 cm以
内。接种菌根菌的植物移栽其间, 根与菌根、菌根
菌菌丝的生长和发育可直接观测(Duddridge et al.,
1980)。土壤微环境模拟试验有显著的优点。首先,
直观展示菌丝吸收的水分、P和N等营养输送给寄主
植物(Ek, 1997); 其次, 可发现菌丝生长、发育及菌
丝系统分化的类型和过程, 尤其是能够观察到菌根
的养分捕获行为(Bending & Read, 1995; Donnelly et
al., 2004); 最后, 该试验装置还可以测定菌丝的寿
命和养分的变化(Wallander & Pallon, 2005)。然而该
方法的缺陷也是明显的: 1)试验中的土壤基质基本
同质, 未考虑设置空间异质处理; 2)试验中菌根菌
丝生长在类似二维平面上, 三维试验设置导致观测
困难, 但可结合利用微根窗解决; 3)试验植物在形
成外生菌根后才转入试验, 对菌丝的生长有一定的
刘延滨等: 植物养分捕获的菌根塑性——外生菌根的塑性 1479

doi: 10.3773/j.issn.1005-264x.2010.12.014
干扰; 4)非自然(Anderson & Cairney, 2007)。尽管土
壤微环境试验存在以上的不足, 但目前它依然是研
究外生菌根较为经济和可靠的手段。
5.2 外延菌丝生物量的测定
测定外延菌丝生物量较常用的方法是通过测
定麦角固醇(ergosterol)和磷脂脂肪酸(phospholipid
fatty acid, PLFA)的含量来推测菌丝生物量, 其原理
是这两种物质只存在于真菌组织中而不存在于植
物组织中(Bååth, 2003; Laczko et al., 2004)。通过预
先测定的麦角固醇和磷脂脂肪酸含量与菌丝生物量
之比推算出菌丝生物量。这一方法的缺陷是麦角固
醇和PLFA不能用于区分真菌的种类(Wallander et al.,
2001), 且这两种物质的含量随季节和真菌的发育阶
段不同而发生变化(Högberg, 2006; Moore-Kucera &
Dick, 2008)。现在使用RTQ-PCR方法可以克服麦角
固醇和PLFA的缺陷 , 并且可以区分不同的种类
(Landeweert et al., 2003; Raidl et al., 2005)。但是,
RTQ-PCR方法尚无法区分活体和死亡组织, 因为死
亡组织的DNA如果未被分解同样可以被提取出来,
预测的生物量可能较实际生物量大。
5.3 田间试验
外生菌根塑性的田间试验目前在文献中尚无
报道。在菌根菌生物多样性研究中采用的网袋法可
用于外生菌根塑性的研究(Wallander et al., 2001;
Hedh et al., 2008)。具体方法是: 在50 μm孔径的尼
龙网袋(菌丝可以进入网袋生长, 植物根系不能进
入)中放入经酸洗的石英砂, 可以分别对石英砂进
行处理来设置养分斑块; 将经过处理的网袋根据试
验设计埋入土中; 不同时期取出网袋分别测定菌根
菌的生物量。但这种试验设置可能使研究外生菌根
塑性的田间试验十分复杂。除土壤本身具有空间异
质性, 外生菌根菌的菌丝还形成公共菌根网络, 因
而在自然条件下定量研究外生菌根塑性需要一些
条件: 首先, 需要充分了解试验区内外生菌根菌的
种类及土壤的状况; 其次, 结合室内实验, 研究各
树种和外生菌根菌的塑性特性; 最后, 选择田间试
验中菌根菌生物量的测定方法应慎重, 要充分了解
每种方法的优缺点。
6 外生菌根塑性机制探讨
许多模型试图解释植物根塑性机制, 有些借鉴
了动物学的食物捕获理论(Borges, 2008; McNickle
& Cahill, 2009); Magyar等(2007)将根塑性分成3种
策略, 即非塑性、自主塑性和协同塑性, 并较好地
解释了根形态塑性对养分空间异质性的响应, 但无
法解释生理塑性的响应。de Kroon等(2009)认为塑性
是单一模块对所处环境信号的反应, 同时这些反应
又受其他环境中相联系模块所感应的环境信号的
调控。由于植物个体可以被看做是由模块构成的整
体, 模块自身可以单独依据所处环境的变化而分化
(Harper, 1977), 植物根的塑性应该是这种模块化的
具体表现形式。
真菌同样具有模块特性, 所以菌根塑性可以类
比植物根塑性, 尤其是外生菌根。然而菌根毕竟是
由两种不同生物共生构成的复合模块, 对环境异质
性的反应机制要更复杂。在外生菌根生长发育的过
程中, 植物根是外生菌根菌的稳定C源, 支持菌丝
的生长扩张, 而只要外生菌根菌可以为寄主植物提
供(合算的)养分和水分, 该复合模块即可维持。然而
菌丝的广泛性和公共网络的形成, 以及其对获取养
分的主动性, 如增加养分有效性(外生菌根菌起源
于腐生真菌, 具有腐生生活特性)、可吸取有机养分
等, 可能会使菌根塑性对土壤养分异质性的敏感性
下降。是否是外生菌根的养分捕获形态塑性的体现
与斑块的反差相关？与养分种类或斑块特点(土壤
有机质的质量)有关？是否外生菌根的养分捕获塑
性更多会是以生理塑性的形式体现？所有这些问
题目前在没有试验证据的时候均无法回答。在探究
外生菌根塑性的机制时, 由于其腐生特性和有从土
壤有机质中获取C源的能力(Talbot et al., 2008), 研
究者不可避免地要遇到诸如如何区分外生菌根外
延菌丝在营养斑块中的增殖是自身的需求还是寄
主植物的需要这类问题。
一些非资源因素也影响外生菌根外延菌丝的
增殖, 这些非资源因素主要来自外生菌根菌种类和
土壤环境两方面。Donnelly等(2004)对P. involutus
和S. bovinus与欧洲赤松形成外生菌根后其外延菌
丝的发育和形态变化的研究显示了种间和种内显
著的不同, 且与外生菌根菌自身的特征相关。Erland
等(1990)在观察3种从欧洲赤松分离出的外生菌根
菌外延菌丝在不同土壤pH条件下的生长情况时,
发现1种生长很快, 菌丝稠密; 1种生长较慢, 菌丝
分散而稀疏。外生菌根菌的菌丝在生长过程中还可
以分化成不同类型, 有些亲水性强, 用于开发水溶
1480 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2010, 34 (12): 1472–1484

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性营养资源; 有些疏水性强, 用于营养运输(Torgny
& Sun, 1995)。不同土壤环境中, 外生菌根菌的群落
组成存在很大差异, 造成其捕获养分的行为与结果
也存在很大差异(Kranabetter et al., 2009); 同一株植
物根系可以被不同种类的外生菌根菌寄生, 各自的
营养吸收特性不同使得菌丝的营养捕获行为也不
同(Dickie et al., 2002; Genney et al., 2006; Reinhard,
2006)。另外, 同种和不同种外生菌根菌菌丝之间除
了融合还有规避, 而菌根接入公共菌根网络后, 其
增生的原因和营养的流向就更为复杂了(Whitfield,
2007)。所有这些, 都是在进行菌根菌的养分捕获塑
性研究时应该加以考虑的。已有大量的研究表明,
处于植物生长发育不同时期的根际的外生菌根种
类不同(Tedersoo et al., 2008), 因而外生菌根菌菌丝
的塑性在植物生长的不同阶段也可能不同。对植物
根而言, 由于其模块特性, 可以假设细根养分捕获
塑性不大受植物生长发育时期的影响, 而对外生菌
根菌的菌丝塑性做此假设就比较勉强。
目前, 对外生菌根塑性的研究尚在概念发展阶
段, 很多问题都在比照目前对植物根塑性的了解。
对外生菌根共生关系的知识还仅停留在现象描述
上, 对其机理更多是推测。外生菌根塑性的研究目
前还是以回答“是什么”类型的问题为主。毕竟菌根
研究的重点在于其内部生理过程和分子水平的相
互作用, 而菌根菌的养分捕获塑性是这些机理的具
体体现。因此, 机理研究的成果会加深对表型塑性
的理解。《Nature》第445期发表了关于strigolact- ones
及其衍生物(被称之为植物分枝的第3类激素)抑制
植物过度分枝的研究结果, 虽然这种物质是豌豆
(Pisum sativum)与其内生菌根菌的共生体分泌的
(Gomez-Roldan et al., 2008; Mikihisa et al., 2008),
但外生菌根是否也存在这种现象还未可知。有些植
物所需的养分并非菌根菌生长发育所需, 但却被大
量吸收贮存起来(Moore et al., 1989), 这些外生菌根
菌菌丝是如何获得信号捕获这些养分并输送呢？
菌根菌在水分吸收中如何调控植物水通道蛋白的
表达？水分如何分配？干旱胁迫对菌根有什么影
响？外生菌根菌同土壤的其他微生物有什么相互
作用？对其塑性有什么影响？等等, 这些都是深层
次的机理问题, 但对理解外生菌根资源捕获塑性不
无裨益。
7 结语
植物根的资源捕获塑性研究的目的是探究植
物地下生态过程的机理。根的资源捕获塑性可分为
形态塑性、生理塑性、动态塑性和菌根塑性。经过
20余年的研究, 人们已对形态塑性和生理塑性有了
初步的认识, 而对菌根塑性, 目前仅仅有概念上的
初探。
本文通过对相关研究进展的综述探讨了外生
菌根资源捕获塑性, 以及在该方面开展研究的可能
方向。植物根的资源捕获菌根塑性亦可分为形态塑
性和生理塑性。目前的研究间接显示外生菌根菌丝
在养分斑块中有些增殖, 有些近无反应, 没有系统
的研究, 也不可能对其形态塑性做出一般性的总
结。至于生理塑性, 有效的间接证据亦十分罕见。
塑性对植物养分吸收及生长的影响更是缺乏证据。
近年来真菌研究与分子生物学的发展, 尤其是测定
方法的进展, 如通过测定麦角固醇和磷脂脂肪酸含
量, 以及RTQ-PCR方法来推测菌丝生物量, 使菌根
塑性的试验研究有了极大的可能。由于菌根是植物
与真菌共生构成的复合模块, 菌根的形态与生理塑
性绝非简单的植物根自身塑性的扩展与延伸, 也难
与前期很多植物根塑性研究的结论类比。菌根是植
物普遍存在的共生现象, 缺乏菌根塑性内容的根资
源捕获塑性研究至少是片面的, 甚至会产生误导。
开展对植物根的资源捕获菌根塑性的研究此时应
是正逢其时。
致谢 国家自然科学基金 (3074005, 30770330和
30830024)资助。感谢北京师范大学的张大勇教授和
中国科学院微生物研究所的苏元英博士对本文初
稿提出的改进意见。
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责任编委: 郭良栋 实习编辑: 黄祥忠