全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (9): 905–915 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00085
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-04-04 接受日期Accepted: 2014-07-10
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: tianqiuying@ibcas.ac.cn)
内蒙古典型草原优势种冷蒿和克氏针茅对土壤低
磷环境适应策略的比较
刘娜娜1,2 田秋英1* 张文浩1
1中国科学院植物研究所植被与环境变化国家重点实验室, 北京 100093; 2中国科学院大学, 北京 100049
摘 要 为探究典型草原植物长期共存的生理生态机制, 以典型草原的优势物种克氏针茅(Stipa krylovii)和冷蒿(Artemisia
frigida)为材料, 采用基质培养方法, 通过比较不同供磷浓度对二者生物量、根系形态、质子分泌、酸性磷酸酶和有机酸分泌
以及磷吸收利用效率的影响, 探讨克氏针茅和冷蒿对土壤磷缺乏的适应策略。研究结果表明: 冷蒿主要通过根系分泌酸性磷
酸酶和酸化根际来适应低磷环境; 而克氏针茅主要是通过根系分泌有机酸(主要是苹果酸)来适应土壤磷缺乏。在低磷条件下,
克氏针茅和冷蒿的磷吸收效率没有显著差异, 但克氏针茅的磷利用效率显著高于冷蒿。随着供磷浓度增加, 二者的磷吸收速
率增加, 磷利用效率降低。在生物量、地上部分性状以及根系生长方面, 克氏针茅和冷蒿对磷供给的响应都表现先增长后降
低的趋势; 克氏针茅的生物量在外源供0.25 mmol·L–1磷时达到最大, 而冷蒿的生物量在外源供0.50 mmol·L–1磷时达到最大,
表明冷蒿对磷的生理需求高于克氏针茅。因此, 克氏针茅和冷蒿具备各自不同的适应土壤有效磷缺乏的生理策略, 这可能是
它们在土壤贫瘠的温带典型草原长期共存的重要机制。
关键词 酸性磷酸酶, 冷蒿, 有机酸分泌, 磷缺乏, 根际酸化, 根形态, 克氏针茅
Comparison of adaptive strategies to phosphorus-deficient soil between dominant species Ar-
temisia frigida and Stipa krylovii in typical steppe of Nei Mongol
LIU Na-Na1,2, TIAN Qiu-Ying1*, and ZHANG Wen-Hao1
1State Key Laboratory of Vegetation and Environmental Change, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China; and 2University of
Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract
Aims Artemisia frigida and Stipa krylovii are two dominant species in the typical steppe of northern China, and
highly adapted to the local edaphic conditions. However, little is known about their ecophysiological traits in
terms of adaptation to soil nutrient regimes in general and low available phosphorus (P) in particular. To under-
stand the ecophysiological mechanisms by which the two species adapt to low P availability in soil, root morpho-
logical traits, acid phosphatase (APase) activity secreted by roots, exudation of organic acid, P uptake rate and P
utilization efficiency in the two species were measured under varying concentrations of P supply in pot experi-
ments.
Methods Pot experiments were conducted to investigate the responses of the two species to varying concentra-
tions of P supply by determining biomass, shoot and root morphology, average P uptake rate, P utilization effi-
ciency, exudation of organic acid and acid phosphatase in A. frigida and S. krylovii.
Important findings Phosphorus deficiency induced root-secreted APase activity and acidification of rhizosphere
in A. frigida, while S. krylovii exhibited an enhanced exudation of malate from roots under phosphorus-deficient
conditions. Stipa krylovii displayed similar P uptake rate to that of A. frigida, but its P utilization efficiency was
markedly higher than in A. frigida under phosphorus-deficient conditions. The two species showed similar growth
patterns in response to P deficiency, but A. frigida seedlings required higher external P level for their maximal
growth than those of S. krylovii, suggesting that the two species have different physiological requirement for P.
The different adaptive strategies between A. frigida and S. krylovii to the low soil P availability may provide an
ecophysiological explanation for their co-existence in the infertile grassland in northern China.
Key words acid phosphatase, Artemisia frigida, exudation of organic acid, phosphorus deficiency; rhizosphere
acidification, root architecture, Stipa krylovii
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磷是植物生长发育必需的大量元素。它不仅是
植物体内核酸、磷脂质和ATP等化合物的组成成分,
而且参与调节植物的光合作用、呼吸作用及一系列
酶的活性(Schachtman et al., 1998), 因此磷是影响
植物生长发育的重要元素。尽管土壤中的全磷含量
很高, 但是20%–80%的磷被土壤颗粒吸附, 与钙、
铁、铝等金属元素形成难溶性的磷酸盐化合物, 以
及转化为有机磷而不能被植物吸收利用; 而且, 磷
在土壤中的移动性差 , 其扩散距离仅为1–2 mm
(Barber & Mackay, 1986), 导致土壤有效磷缺乏, 浓
度仅为0.1–10.0 µmol·L–1 (Schachtman et al., 1998;
Hinsinger, 2001)。植物在长期的进化过程中, 形成了
形态、生理和分子等多种适应低磷环境的生理策略
(Lynch & Brown, 2001; Williamson et al., 2001;
Vance et al., 2003; Hodge, 2004; Cheng et al., 2011;
Teng et al., 2013)。植物通过促进侧根和根毛的生长
增加磷活化吸收的表面积(Richardson et al., 2009)。
植物适应低磷的生理机制主要包括酸化根际(Yan et
al., 2002; Liu et al., 2004)、分泌柠檬酸和苹果酸等
有机阴离子(Neumann & Römheld, 1999; Ryan et al.,
2001; Vance et al., 2003)、增加酸性磷酸酶的活性
(Tadano & Sakai, 1991; Wasaki et al., 1999; 曹黎明
和潘晓华, 2002)。低磷诱导的根际生理变化促进无
机磷的活化和有机磷的分解。低磷条件下, 植物通
过上调根细胞质膜高亲和力的磷酸根转运蛋白的表
达提高磷的吸收效率(Hamburger et al., 2002; Poirier
& Bucher, 2002; Ramaekers et al., 2010; Azizi et al.,
2013)。不同植物对低磷胁迫的适应策略不同, 一些
植物以根系形态改变为主, 而另一些植物以生理适
应为主。以白羽扇豆(Lupinus albus)为代表的一类植
物具有将根系形态改变和生理适应高度整合的适应
策略, 白羽扇豆在低磷环境形成一种“排根”的特殊
簇状根系增加根系表面积, “排根”还具备分泌有机
酸和酸性磷酸酶的能力 , 可提高磷的有效性
(Neumann & Römheld, 1999; Neumann & Martinoia,
2002)。目前“排根”是高等植物为适应土壤磷缺乏,
达到根形态改变和根际生理过程高度协调的典型例
证(Tadano & Sakai, 1991; Wasaki et al., 2003)。当土
壤养分缺乏成为植物生长的主要限制因子时, 一些
植物通过地上部分的碳损失来活化土壤养分而得以
生存。
内蒙古草原地处全球最大的草原——欧亚草原
的东部, 也是我国北方温带草原的典型代表, 处于
干旱半干旱区, 土壤类型为石灰性栗钙土(Yang et
al., 2011), 土壤中的磷被矿物质吸附固定, 而且水
热条件限制有机质矿化, 导致大部分磷以磷酸钙和
有机磷的形式存在, 植物可利用的有效磷含量较少
(耿燕等, 2011)。冷蒿(Artemisia frigida)和克氏针茅
(Stipa krylovii)是内蒙古典型草原的优势植物, 分别
为菊科多年生小半灌木和多年生丛生禾草, 具有抗
寒、耐干旱和耐土壤贫瘠等特点(王静和杨持, 2002;
周海燕, 2002; 王金龙等, 2005)。以往的研究主要集
中于冷蒿和克氏针茅耐旱及氮素利用等方面(何兴
东等, 2006; Ren et al., 2011; Fang et al., 2012), 而关
于冷蒿和克氏针茅对土壤低磷适应机制的研究尚未
见报道。本研究通过室内盆栽实验, 比较了低磷环
境对冷蒿和克氏针茅的生物量、根系形态、有机酸
分泌、酸性磷酸酶活性、根际酸化以及磷吸收利用
效率的影响 , 探讨它们对土壤低磷环境的适应
策略。
1 材料和方法
1.1 植物材料
冷蒿和克氏针茅的种子采自内蒙古自治区多伦
县的典型草原(116.28° E, 42.03° N, 海拔1 344 m)。
1.2 材料培养
克氏针茅和冷蒿种子分别在滤纸和琼脂板上萌
发, 萌发5天后移入蛭石中, 每盆8株幼苗。幼苗在温
室中预培养一个月后开始进行磷处理。营养液成分
为: 0.50 mmol·L–1 MgSO4·7H2O, 2.50 mmol·L–1
KNO3, 0.74 μmol·L–1 Ca(NO3)2·4H2O, 25.00 μmol·L–1
Fe-Na2EDTA, 11.50 μmol·L–1 H3BO3, 4.75 μmol·L–1
MnCl2·4H2O, 0.08 μmol·L–1 CuSO4·5H2O, 0.19 μmol·
L–1 ZnSO4·7H2O, 0.10 μmol·L–1 Na2MoO4·2H2O。用
HCl和NaOH调节营养液pH值为6.3–6.5。磷处理的浓
度分别设为0.00 mmol·L–1、0.25 mmol·L–1、0.50
mmol·L–1、5.00 mmol·L–1, 磷源为NH4H2PO4。为避
免过高的NH4+浓度对植株产生毒害, 5.00 mmol·L–1
P处理的磷源由两部分组成 , 即 1.00 mmol·L–1
NH4H2PO4和4.00 mmol·L–1 KH2PO4, 低磷处理中的
NH4+浓度用NH4Cl补充至1.00 mmol·L–1, K+浓度用
KCl补充至4.00 mmol·L–1, 以排除磷处理间的NH4+
和K+浓度差异。在温室中预培养一个月后开始磷处
理, 每隔10天进行一次磷处理, 中间浇蒸馏水, 60天
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后收集样品, 将植株地上和地下分别收样, 每个处
理设4个重复。
1.3 生物量的测定
将植物的地上部分和地下部分开, 用蒸馏水和
超纯水冲洗干净, 吸干表面的水分, 105 ℃杀青30
min, 75 ℃烘干至恒重, 测定生物量后粉碎样品, 用
浓硝酸消解后, 通过台式电感耦合等离子体发射光
谱仪(ICAP-6300, Varian, USA)测定植株的磷含量。
1.4 株高和根系形态的测定
用直尺测量株高和主根长, 株高为植株的直立
高度 ; 用扫描仪扫描根系 , 用根系分析软件
(WinRHIZO, Regent, Canada)分析总根长。
比根长(specific root length, SRL)为单位质量
的根长度, 计算公式为: SRL (cm·mg–1) = 根长/根干
质量。
1.5 根际酸化
采用溴甲酚紫琼脂显色方法定性测定根际质子
分泌。利用pH指示剂溴甲酚紫在pH为5.2–6.8范围内
由黄色变为紫色的特性来测定根际pH值。将含有
0.006% (质量分数)溴甲酚紫、2.5 mmol·L–1 K2SO4、
1 mmol·L–1 CaSO4和0.75%琼脂的溶液加热至沸腾
后冷却至40 ℃, 调节pH值为6.0, 倒入培养皿中。此
时将植株从营养液中取出, 用去离子水洗净根系,
将根系小心地摆放于琼脂板中。根系避光、地上部
分在人工气候室的正常光照下放置1 h, 观察根系周
围pH指示剂颜色并照相。
1.6 磷吸收效率和利用效率
磷吸收效率(ng·cm–1·d–1) = (Pa2 – Pa1) × 106/(TR2
– TR1) / d
磷利用效率(mg·mg–1) = (S2 – S1) × 103/(Pa2 – Pa1)
Pa2为不同水平磷处理之后的单株磷累积量, 单
位是mg·plant–1; Pa1为磷处理之前单株磷累积量, 单
位是mg·plant–1; TR2为不同水平磷处理之后的单株
总根长, 单位是cm·plant–1; TR1为磷处理之前的单株
总根长, 单位是cm·plant–1; d为处理天数; S2为不同
水平磷处理之后单株地上部分的生物量, 单位是
g·plant–1; S1为磷处理之前单株地上部分的生物量,
单位是g·plant–1。
1.7 柠檬酸和苹果酸的收集和测定
将冷蒿和克氏针茅的幼苗从蛭石中取出, 用去
离子水冲洗3次, 放入30 mL收集液中, 再放在光下,
根系避光。收集时间从上午10: 00到12: 00。收集液
为各个磷处理对应的营养液。收集液中的柠檬酸含
量采用酶活方法(Shen et al., 1998)测定, 原理是柠
檬酸在柠檬酸裂解酶的作用下转变为草酰乙酸, 在
NADH的存在下, 通过苹果酸脱氢酶与乳酸脱氢酶
催化, 草酰乙酸脱羧为丙酮酸, 期间反应消耗的
NADH的量与柠檬酸的量成正比, 通过分光光度法
测定消耗的NADH计算柠檬酸含量。苹果酸的测定
原理是: 苹果酸在苹果酸脱氢酶的作用下, 被NAD
氧化为草酰乙酸, 形成的NADH与苹果酸的量成正
比, 通过分光光度法测定消耗的NADH, 计算出苹
果酸含量(Delhaize et al., 1993)。
1.8 酸性磷酸酶的测定
酸性磷酸酶的测定参考前人的研究方法
(Nuruzzaman et al., 2006; Playsted et al., 2006), 略有
改动。将冷蒿和克氏针茅的幼苗从蛭石中取出, 用
去离子水冲洗3次, 放入10 mL 0.5 g·L–1对硝基苯酚
二钠反应液中, 根系用锡箔纸避光。反应1 h后, 加
入1 mL 2 mol·L–1 NaOH终止反应, 反应液在405 nm
比色。对硝基苯酚二钠反应液用0.2 mmol·L–1醋酸钠
缓冲液(pH 5.8)配置。
1.9 统计分析
采用SPSS统计软件进行双因素方差分析, 显著
水平分别为p < 0.05和p < 0.01。
2 结果和分析
2.1 不同供磷浓度对冷蒿和克氏针茅生长的影响
冷蒿和克氏针茅对磷添加的响应表现为先增长
后降低的趋势, 即低磷促进植物生长, 高磷抑制植
物生长(图1A、1B), 但两个物种的生长对外源磷浓
度的响应不同, 冷蒿和克氏针茅分别在外源磷浓度
为0.50 mmol·L–1和0.25 mmol·L–1时生物量达到最大
值, 表明冷蒿生长对磷的需求较高。地上和地下的
生长对磷营养的响应趋势一致。从图1A和1B可以看
出, 随着磷浓度增加, 冷蒿地上和地下生物量显著
升高, 但在0.25–0.50 mmol·L–1磷处理之间差异不显
著。克氏针茅地上生物量随磷添加显著升高, 高磷
条件(5.00 mmol·L–1)抑制生长。地下生物量在0.25
mmol·L–1和0.50 mmol·L–1磷处理时显著高于缺磷处
理, 进一步增加磷浓度则降低地下生物量。冷蒿地
上生物量显著高于克氏针茅, 而两者的地下生物量
差异不显著, 导致克氏针茅的根冠比显著高于冷蒿
(图1A、1C)。冷蒿和克氏针茅的根冠比随磷浓度
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图1 冷蒿和克氏针茅在不同磷浓度处理下的生物量、根冠比、株高、分支数和分蘖数(平均值±标准误差, n = 4)。不同字母
表示磷处理间差异显著(p < 0.05)。*表示相同磷浓度下物种之间差异显著(p < 0.05), **表示相同磷浓度下物种之间差异极显著
(p < 0.01)。
Fig. 1 Biomass, root/shoot ratio, plant height, branch numbers and tiller numbers in Artemisia frigida and Stipa krylovii grown un-
der varying concentrations of phosphorus (P) supply (mean ± SE, n = 4). Different letters indicate significant differences among
phosphorus treatments (p < 0.05). * and ** indicate significant difference between species under the same phosphorus level at p <
0.05 and p < 0.01, respectively.


的增加呈现逐渐降低的趋势(图1), 表明缺磷增加克
氏针茅和冷蒿的同化产物向地下分配, 促进根系生
长。植物地上性状与生物量、资源竞争和营养繁殖
关系密切。磷缺乏降低地上生物量(图1A)可能与改变
地上部分的性状有关。图1D表明, 在一定的供磷浓
度范围内, 冷蒿株高随外源磷浓度的增加显著增高,
在0.50 mmol·L–1磷处理时达到最高值, 进一步增加
磷浓度不再增加株高。与冷蒿不同, 克氏针茅的株高
在各个磷处理之间差异均不显著(图1D), 表明低磷
对冷蒿的株高影响较大, 而对克氏针茅的株高没有
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影响。草原植物往往通过不定根或分蘖进行营养繁
殖, 这种特性有利于其竞争资源和获取生存空间(李
金花和李镇清, 2002; 张昊等, 2005)。外源磷浓度显
著影响冷蒿分支数和克氏针茅分蘖数(图1E、1F), 外
源磷浓度低于0.50 mmol·L–1时, 冷蒿分支数显著减
少; 克氏针茅的分蘖数在外源磷浓度为0.25–0.50
mmol·L–1时最多。冷蒿分支数和克氏针茅分蘖数对磷
的响应表现一致, 均是低磷抑制分支和分蘖。
2.2 冷蒿和克氏针茅的磷吸收速率和利用效率
随着供磷浓度的增加, 冷蒿地上和地下的磷浓
度逐渐递增, 而克氏针茅体内磷浓度的递增相对平
缓, 地上和地下的磷浓度在0.25–0.50 mmol·L–1之间
均没有显著性差异, 表明克氏针茅的磷累积对磷添
加反应较迟缓(表1)。除0.25 mmol·L–1磷处理外, 冷
蒿地上和地下的磷浓度均显著高于针茅, 这与Gong
等(2011)所测定的结果相似, 即冷蒿体内磷浓度(3.3
mg·g–1)显著高于大针茅(Stipa grandis)的磷浓度(0.9
mg·g–1)。冷蒿的植株磷累积量和平均吸磷速率随外
源磷浓度的增加缓慢增加, 在5.00 mmol·L–1磷处理
时达到最高。克氏针茅植株磷累积量和平均吸磷速
率的变化趋势与冷蒿表现相似。随着外源磷浓度增
加, 冷蒿和克氏针茅的平均吸磷速率增加, 而磷的
利用效率显著降低(表1)。两者相比, 克氏针茅在低
磷条件下具有较高的磷利用效率, 但是冷蒿体内磷
累积量高于克氏针茅, 表明冷蒿的磷累积主要依赖
于其根系的吸收能力。
2.3 不同供磷浓度对冷蒿和克氏针茅根系形态的
影响
根系大小和形态是决定磷吸收的重要因素。为
进一步明确克氏针茅和冷蒿对磷缺乏的适应策略,
我们对比了两者根系形态对磷添加的响应。随着供
磷浓度增加, 克氏针茅和冷蒿的总根长(图2A)、侧
根长(图2B)、主根长(图2C)和比根长(图2D)表现出
先增加后降低的趋势。冷蒿的总根长和侧根长显著
高于克氏针茅。在缺磷条件下, 冷蒿和克氏针茅的
总根长和侧根长较短, 随着外源磷浓度增加, 总根
长和侧根长逐渐增加, 在0.25–0.50 mmol·L–1之间根
长达到最大值, 表明0.25–0.50 mmol·L–1的磷浓度是
克氏针茅、冷蒿生长的最适磷浓度, 高于或低于此
浓度范围都会抑制主根和侧根生长。冷蒿的比根长
显著大于克氏针茅的比根长, 表明冷蒿通过较大的
比根长优势提高磷吸收速率。
2.4 不同供磷浓度对根际酸化的影响
利用pH琼脂显色比较了两个物种在不同供磷
浓度下的根际酸化能力(图3), 结果表明, 在0.00和
0.50 mmol·L–1磷浓度下, 冷蒿根系周围黄色明显,
遍布整个根系, 表明冷蒿根系能释放大量的质子。
而克氏针茅只有在缺磷时, 根尖附近才呈现黄色,
在0.50和5.00 mmol·L–1磷浓度下, 克氏针茅根系呈
现紫色, 表明克氏针茅根系分泌质子的能力较差。


表1 不同供磷(P)浓度下, 冷蒿和克氏针茅的植株P浓度、植株P累积量, 平均吸P速率、P利用效率(平均值±标准误差, n = 4)
Table 1 Phosphorus (P) concentration, P accumulation, average P uptake rate and P utilization efficiency in Artemisia frigida and
Stipa krylovii under different concentrations of P supply (mean ± SE, n = 4)
不同字母表示磷处理间差异显著(p < 0.05), *表示相同磷浓度处理下物种之间差异显著(p < 0.05), **表示对应相同磷浓度处理下物种之间差异
极显著(p < 0.01)。
Different letters indicate significant differences among treatments at p < 0.05. * and ** indicate significant differences between species under the same
phosphorus concentration at p < 0.01 and p < 0.01, respectively.

植株P浓度
P concentration (mg·g–1)
植株P累积量
P accumulation (μg·plant–1)
物种
Species
供P浓度
P concentra-
tion
(mmol·L–1)
地上
Aboveground
地下
Belowground
地上
Aboveground
地下
Belowground
平均吸P速率
Average P
uptake rate
(ng P·cm–1·d–1)
P利用效率
P utilization
efficiency
(mg·mg–1 P)
0.00 1.52 ± 0.05d 1.26 ± 0.04d 151.07 ± 17.79c 32.28 ± 2.07c 5.25 ± 0.64c 605.14 ± 8.49a
0.25 2.84 ± 0.25c 2.88 ± 0.32c 530.09 ± 35.03bc 102.03 ± 13.25bc 14.53 ± 2.97bc 290.37 ± 20.45b
0.50 3.63 ± 0.13b 4.29 ± 0.35b 850.36 ± 255.08b 182.84 ± 2.35b 19.27 ± 5.89b 255.86 ± 103.43b
冷蒿
Artemisia
frigida

5.00 7.17 ± 0.24a 17.31 ± 0.67a 1 348.18 ± 295.44a 530.41 ± 97.69a 73.14 ± 11.60a 97.78 ± 4.22c
0.00 1.09 ± 0.09c** 0.63 ± 0.06c** 51.25 ± 5.23d** 13.58 ± 2.82c** 4.75 ± 0.38c 1 076.84 ± 60.87a**
0.25 2.72 ± 0.29b 2.59 ± 0.30b 249.55 ± 5.43c** 77.47 ± 9.99b 25.20 ± 2.65b** 251.52 ± 27.23b
0.50 2.77 ± 0.23b* 2.54 ± 0.24bc** 263.18 ± 3.96b* 88.49 ± 9.23b** 29.70 ± 5.49b 233.77 ± 7.14b
克氏针茅
Stipa krylovii

5.00 4.19 ± 0.66a** 14.92 ± 0.26a** 275.19 ± 3.79a** 295.33 ± 39.26a* 61.80 ± 1.72a 95.49 ± 8.54c
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图2 不同供磷浓度对冷蒿和克氏针茅总根长、侧根长、主根长、比根长的影响(平均值±标准误差, n = 4)。不同字母表示磷
处理间差异显著(p < 0.05)。*表示相同磷浓度下物种之间差异显著(p < 0.05), **表示相同磷浓度下物种之间差异极显著(p <
0.01)。
Fig. 2 Effects of different concentrations of phosphorus (P) supply on total root length, lateral root length, primary root length, and
specific root length in Artemisia frigida and Stipa krylovii (mean ± SE, n = 4). Different letters indicate significant differences among
treatments at p < 0.05. * and ** indicate significant differences between species under the same phosphorus levels at p < 0.05 and p <
0.01.


当外源磷浓度达5.00 mmol·L–1时, 冷蒿和克氏针茅
的根际变紫, 表明高浓度的磷抑制根系质子分泌。
因此, 与克氏针茅相比, 冷蒿根际较强的酸化能力
是其适应低磷环境的重要策略。
2.5 不同供磷浓度对根系分泌有机酸和酸性磷酸
酶的影响
从图4可以看出, 克氏针茅根系在低磷时能显
著增加苹果酸的分泌, 其分泌量是正常供磷(0.50
mmol·L–1)的2.5倍; 低磷条件下, 冷蒿的苹果酸分
泌低于克氏针茅; 在0.50–5.00 mmol·L–1磷处理下,
冷蒿和克氏针茅的苹果酸分泌没有显著差异(图
4B)。两个物种的柠檬酸分泌量较低, 在各个磷处
理之间以及两个物种之间差异均不显著。缺磷条件
下, 冷蒿分泌酸性磷酸酶的量高达11.34 μmol·g–1·
h–1, 磷添加后, 酸性磷酸酶分泌量显著减少; 克氏
针茅在低磷条件下的酸性磷酸酶活性较低(图4C)。
缺磷处理下, 克氏针茅苹果酸的分泌量是冷蒿的2
倍(图4B), 而冷蒿分泌的酸性磷酸酶是克氏针茅
的2.9倍(图4C)。上述结果表明: 在低磷条件下, 克
氏针茅主要通过分泌有机酸(主要是苹果酸)来螯
合金属离子, 释放无机磷, 而冷蒿主要是分泌酸性
磷酸酶来分解有机磷。由此可见, 根系分泌苹果酸
和酸性磷酸酶分别是克氏针茅和冷蒿适应低磷环
境的重要策略。
3 讨论
我国北方草地由于水热条件和土壤母质特性,
土壤有效磷匮乏, 速效磷含量低于4 mg·kg–1 (郭彦
军等, 2009), 严重影响植物生长; 由于其较低的溶
解性和移动性, 以及植物的不断消耗, 导致有效磷
缺乏成为限制草地生产力提升的重要因素。冷蒿和
克氏针茅作为温带典型草原的优势种, 多年来适应
当地的自然条件, 可能具备独特的养分利用策略,
但是关于两者适应土壤低磷环境的生理策略尚未见
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图3 不同供磷(P)浓度对冷蒿(A)和克氏针茅(B)根际酸化的影响。根系周围变黄色表明根际酸化, 紫色表明根际碱化。
Fig. 3 Effects of different concentrations of phosphorus (P) supply on rhizospheric acidification in Artemisia frigida (A) and Stipa
krylovii (B). The yellow and purple around roots indicate acidification and alkalization, respectively, of the rhizosphere.


报道。本研究通过盆栽方法, 探讨冷蒿和克氏针茅
适应土壤磷缺乏的生理机制。
低磷条件下, 植物通过减少地上生长、促进根
系发育、改变根系构型, 增加与土壤磷的接触面积,
提高磷的吸收利用效率(Vance et al., 2003; Hill et
al., 2006)。磷吸收速率和磷利用效率反映植物的磷
利用潜力(王树起等, 2010; Rose et al., 2013)。除根系
形态变化外, 植物也可以通过改变根际的生理过程,
如酸化根际(Tomasi et al., 2009; Zhou et al., 2009)、
分泌有机酸和酸性磷酸酶(Neumann & Römheld,
1999; Tadano & Sakai, 1991)、提高磷转运蛋白的表
达等来适应低磷环境(Chen et al., 2008; Ramaekers
et al., 2010)。根际酸化是由于植物吸收阳离子的同
时伴随着H+离子的释放, 从而间接导致根际土壤
pH降低, 提高磷的可溶性(Hinsinger, 2001; Liu et
al., 2004; Tomasi et al., 2009; Zhou et al., 2009)。许多
植物在低磷条件下通过根系分泌大量的有机酸, 螯
合Ca2+、Fe3+、Al3+等阳离子, 提高磷的有效性(Jones
& Darrah, 1994; Lan et al., 1995; Richardson et al.,
2009)。不同植物在低磷条件下分泌有机酸的种类和
数量不同(Neumann & Römheld, 1999)。酸性磷酸酶
是将有机磷分解成植物可利用的无机磷的关键酶
(Richardson et al., 2009), 磷缺乏条件下, 一些植物
通过提高根系分泌的酸性磷酸酶活性来增加对有机
磷的利用潜力(Haran et al., 2000; Miller et al., 2001;
Wasaki et al., 2003)。
在低磷条件下, 植物通过降低地上生长、促进
根系发育, 增加磷的获取空间(Vance et al., 2003;
Hill et al., 2006)。本研究表明, 低磷处理抑制冷蒿和
克氏针茅的地上生长, 主要表现在低磷降低冷蒿的
分支数和克氏针茅的分蘖数, 从而降低地上生物量
(图1)。但是冷蒿和克氏针茅在低磷条件下根冠比增
加(图1), 表明冷蒿和克氏针茅在低磷环境下将更多
的同化产物分配于地下, 用于根系生长。由于磷在
土壤中的移动性差, 根系生长可以扩大植物吸收磷
的范围, 提高其低磷条件下的磷获取能力。比根长
是单位同化产物的根伸长量。与克氏针茅相比, 冷
蒿在低磷条件下的比根长较大, 表明冷蒿在低磷条
件下通过促进侧根或细根的生长, 占据更广泛的土
壤空间, 扩大其对土壤磷的活化和吸收空间。虽然
912 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (9): 905–915

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图4 不同供磷浓度下冷蒿和克氏针茅根系有机酸与酸性磷
酸酶的分泌(平均值±标准误差, n = 4)。不同字母表示磷处理
间差异显著(p < 0.05), *表示相同磷浓度下物种之间差异显
著(p < 0.05); **表示相同磷浓度下物种之间差异极显著(p <
0.01)。
Fig. 4 Exudation of organic acid and acid phosphatase from
roots of Artemisia frigida and Stipa krylovii under varying con-
centrations of phosphorus (P) supply (mean ± SE, n = 4). Dif-
ferent letters indicate significant differences among treatments
(p < 0.05). * and ** indicate significant differences between
species under the same phosphorus levels at p < 0.05 and p <
0.01, respectively.


低磷环境增加根冠比, 但冷蒿和克氏针茅的根系形
态只在一定磷素范围内表现正向变化, 即外源磷浓
度为0.25–0.50 mmol·L–1时, 两个物种的主根长、侧
根长达到最大值。因为更低的磷浓度会抑制植物地
上生长(图1), 不利于光合同化产物的合成。尽管低
磷促进光合产物向根中分配, 但是在低磷条件下,
分配于根中的光合产物除用于根系生长外, 还可为
有机酸、酸性磷酸酶分泌提供底物和能量, 因此严
重缺磷时不利于根系生长。
植物磷效率主要包括磷吸收速率和磷利用效率
(王树起等, 2010; Rose et al., 2013)。在缺磷条件下,
冷蒿和克氏针茅的平均吸磷速率最低, 随着供磷浓
度增加磷吸收速率增加。植物的磷吸收速率取决于
根系形态和根际磷的活化吸收能力。冷蒿和克氏针
茅根系形态对供磷处理的响应表现相似(图2), 但两
者根际的生理变化表现明显不同。低磷处理条件下,
冷蒿根际酸化明显强于克氏针茅(图3), 冷蒿根系分
泌的酸性磷酸酶活性是克氏针茅的2.9倍; 与冷蒿
相比, 克氏针茅根系分泌有机酸的能力较强, 分泌
的苹果酸是冷蒿根系分泌苹果酸的2倍(图4)。因此
两个物种具备独特的磷吸收能力, 冷蒿主要通过酸
化根际和分泌酸性磷酸酶活性提高无机磷的可溶
性, 促进有机磷的分解; 克氏针茅主要通过根系分
泌有机酸、螯合金属阳离子提高磷的有效性。两个
物种根形态响应的相似性及根际磷活化过程的独特
性, 导致两者在低磷条件下的平均吸磷速率没有显
著差异(表1)。与冷蒿相比, 克氏针茅表现出较高的
磷利用效率。随着供磷浓度增加, 两者的磷利用效
率显著降低。因为当土壤磷缺乏时, 植物通过降低
生长速度, 加速体内含磷化合物的周转速率来延长
磷的利用(Aerts, 1996), 提高磷的利用效率。磷利用
效率较高也是针茅作为典型草原优势种的适应策略
之一。在缺磷条件下, 冷蒿和克氏针茅两个物种的
植株磷浓度和磷累积量均最低(表1), 随供磷水平的
增加, 植株磷浓度和磷累积量增加, 其变化与羊草
(Leymus chinensis)的结果相似(黄菊莹等, 2009)。因
为植株体内磷浓度和植物磷累积量是土壤养分供给
能力、植物吸收能力和利用能力权衡的结果(Aert &
Chapin III, 2000)。
冷蒿和克氏针茅作为典型草原的优势种, 在长
期的进化过程中形成了各自独特的适应当地自然环
境的生理机制。本研究结果表明, 在获取土壤磷营
养方面, 冷蒿和克氏针茅的共同点是都能够通过减
少分支数和分蘖数提高根冠比, 来保证植物基本生
长。同时两个物种都有各自不同的生理机制, 冷蒿
主要通过根际酸化和酸性磷酸酶的分泌来释放土壤
刘娜娜等: 内蒙古典型草原优势种冷蒿和克氏针茅对土壤低磷环境适应策略的比较 913

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中难溶性的矿物磷和有机磷, 而克氏针茅主要通过
分泌有机酸螯合阳离子, 释放土壤难溶性磷酸盐,
提高磷素的有效性。由于不同植物具备不同的生理
生态对策, 从而决定了物种之间都能在养分匮乏的
环境下共存, 保证草地生态系统的生物多样性。研
究结果将为研究草原物种多样性的生理生态机制提
供理论线索, 同时有助于依据物种的适应策略调配
草原物种, 丰富物种多样性, 提高草地生产力。
基金项目 国家自然科学基金 (31272234和
31470466)和植被与环境变化国家重点实验室青年
人才项目(2011qnrc08)。
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特邀编委: 李世清 责任编辑: 王 葳