全 文 ：植物生态学报 2012, 36 (8): 831–840 doi: 10.3724/SP.J.1258.2012.00831
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2012-01-04 接受日期Accepted: 2012-05-07
* E-mail: xxffyan@126.com
不同密度下辽东栎幼苗子叶丢失及其对幼苗存活
和生长的影响
闫兴富* 周立彪 张靠稳 周云锋
北方民族大学生物科学与工程学院, 银川 750021
摘 要 在宁夏六盘山区龙潭林区华北落叶松(Larix principis-rupprechtii )人工林的不同样带, 按6个密度梯度(3.24、2.56、
1.96、1.44、1.00和0.64株·m–2)移栽萌发生根的辽东栎(Quercus wutaishanica)幼苗, 研究了啮齿动物对幼苗子叶取食的密度效
应及其对幼苗存活与生长的影响。结果表明, 辽东栎幼苗的子叶留存率随着幼苗密度的增大而减小。2个高密度处理(3.24和
2.56株·m–2)的幼苗子叶留存率分别在移栽6周和5周后稳定在最低水平, 分别为8.64%和7.81%; 而2个较低密度处理(1.44和
0.64株·m–2)的幼苗在最后一次观测时子叶留存率仍很高, 分别为44.44%和31.25%, 且二者均显著高于其他密度处理(p <
0.05)。受啮齿动物取食的影响, 在从高到低的不同密度处理下, 幼苗的主根留存率分别为64.16%、80.46%、87.23%、80.25%、
69.84%和69.84%; 在1.44株·m–2处理下, 顶芽留存率最高(25.23%), 显著大于3.24株·m–2处理(4.19%) (p < 0.05), 其他密度处理
的顶芽留存率均不足20%。子叶被动物取食的幼苗和子叶完整幼苗的最终留存率基本一致, 仅在个别密度处理的某一观测时
期差异显著; 顶芽被动物取食的幼苗留存率略低于顶芽完整幼苗的留存率, 但个别密度处理完全相反; 不同类型幼苗的留存
率随时间推移而上下波动, 可能与幼苗顶芽被动物取食后萌生形成新芽有关。幼苗的株高、基径、叶片数和单株叶面积均随
密度的减小而略有增大, 但除株高外, 其他3个生长参数均在1.44株·m–2处理时最大, 与子叶是否被动物取食有一定的对应关
系, 即高密度下更多的幼苗丢失了供应其生长所需营养物质的子叶, 从而影响了幼苗的早期生长。研究结果不仅丰富了“负密
度效应”理论和种群更新的“增补限制”理论, 也可为六盘山区退化辽东栎灌丛和辽东栎次生林的恢复及生态系统管理提供
参考。
关键词 子叶取食, 密度效应, 六盘山区, 辽东栎, 啮齿动物, 幼苗存活与生长
Cotyledon loss and its effects on survival and growth of Quercus wutaishanica seedlings under
different densities
YAN Xing-Fu*, ZHOU Li-Biao, ZHANG Kao-Wen, and ZHOU Yun-Feng
College of Biological Science and Engineering, Beifang University of Nationalities, Yinchuan 750021, China
Abstract
Aims Our objective are to explore cotyledon predation by rodents and its effects on survival and growth of
Quercus wutaishanica seedlings under different densities, and to disclose the potential bottlenecks limiting seed-
ling recruitment and natural regeneration of populations.
Methods We transplanted Q. wutaishanica seedlings at six densities of 3.24, 2.56, 1.96, 1.44, 1.00 and 0.64 in-
dividuals·m–2 in a Larix principis-rupprechtii plantation of China’s Dadaogou forest region, Liupan Mountains.
We surveyed retention rate of seedling cotyledon (RRC), retention rates of taproot (RRT) and apical bud (RRA)
after cotyledon predation by rodents and retention rates of cotyledon- and apical bud-predated (RRCP, RRAP) and
cotyledon- and apical bud-remained seedlings (RRCR, RRAR). At the end of the experiments, we harvested all
surviving seedlings and determined seedling height (SH), basal stem diameter (BSD), leaf number (LN), taproot
length, leaf area per seedling (LAPS), total dry mass, root shoot ratio and specific leaf area.
Important findings Density effect of cotyledon predation on Q. wutaishanica seedlings was observed and the
RRC decreased with increase of seedling density. Six and five weeks after transplanting, the RRCs of two higher
densities (3.24 and 2.56 individual·m–2) stabilized at their minimums (8.64% and 7.81%), while those of two
lower densities (1.44 and 0.64 individual·m–2) were still higher at the last cotyledon survey and were signifycantly
higher than those of all other density treatments (p < 0.05). The RRA was the highest (25.23%) in 1.44 individual·
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m–2 density and was higher (4.19%) than that in 3.24 individual·m–2 density (p < 0.05), and all other densities re-
sulted in < 20% of RRA. Significant difference between RRCP and RRCR was detected only on certain survey
dates of individual density. RRAP was slightly lower than RRAR, and individual density exhibited the inverse. The
fluctuation of retention rate of different seedling types may have be resulted from new germinated sprouts after
apical buds were gnawed. SH, BSD, LN and LAPS all increased slightly with density decrease. The maxima of all
parameters except SH were detected under the density of 1.44 individual·m–2 and, to some extent, were related to
whether cotyledon was predated by rodents or not, indicating that more seedlings grown at higher density lost
their cotyledons and thus exerted influence on seedling growth.
Key words cotyledon predation, density effect, Liupan Mountains, Quercus wutaishanica, rodent, seedling sur-
vival and growth

在森林树种的个体增补过程中, 种子扩散、
萌发, 幼苗存活和生长等过程的任何一个环节中
断, 均可导致个体增补的失败。其中, 幼苗阶段是
树木生长最为脆弱、易受外界环境影响的敏感阶
段(Queenborough et al., 2007; 郭华等, 2010), 因
为幼苗阶段积累的资源有限, 缺乏机械防御, 易
被动物啮咬、咀嚼和搬运, 幼苗阶段经历啮齿动
物的去头和子叶取食等多种危害(Hoshizaki et al.,
1997; Hoshizaki & Miguchi, 2005)。动物对栎树
(Quercus spp.)种子的危害, 不仅表现在种子散落
阶段大量被取食, 而且还表现在在幼苗建立的早
期取食其子叶(高贤明等, 2003)。幼苗阶段的初生
茎可能在一定程度上为捕食动物搜寻幼苗的子叶
提供了线索, 使幼苗建立阶段的子叶更可能成为
动物捕食的对象; 子叶被动物捕食后的幼苗可能
要经历更大的死亡风险(Wenny, 2005)。大量的种
子或幼苗聚集在一起, 通常会导致死亡率的提高,
即表现出密度效应(Bell et al., 2006), 而且这一效
应存在于植物生活史的各个阶段(Peters, 2003)。
例如, 高密度的种子可能导致大量被动物捕食或
引起专性病原菌的侵染, 从而减少幼苗建立的机
会(Nathan & Casagrandi, 2004)。尽管幼苗在建立
当年的生长依赖于子叶中的营养物质供应, 但幼
苗的存活和生长更多地受同种个体密度的制约
(Queenborough et al., 2007)。由于对相同资源的竞
争, 聚集于母体周围的高密度的种子、幼苗和幼
树, 更易被捕食者所发现而被取食或被病原菌、
食草动物所侵害, 因而同种个体在高密度生境中
死亡率更高 (Comita & Hubbell, 2009; 祝燕等 ,
2009)。
以辽东栎(Quercus wutaishanica)为优势种的
天然次生林是六盘山区的主要森林植被类型之
一。实生种群是维持辽东栎遗传多样性和群落结
构稳定的重要基础。尽管有研究认为动物搬运可
能是辽东栎种子扩散的主要动力 (于晓东等 ,
2001), 但大量的研究结果显示, 啮齿动物对种子
的高强度捕食可能是影响辽东栎种群更新的重要
瓶颈之一(孙书存和陈灵芝, 2001; Li & Zhang,
2003; Sun et al., 2004; 路纪琪和张知彬, 2005)。
啮齿动物对幼苗子叶的捕食是其捕食种子过程的
延伸。高贤明等(2003)的研究结果显示: 辽东栎幼
苗出土后, 动物取食子叶对幼苗存活与生长无明
显影响; 但据闫兴富等(2011a)报道, 子叶对辽东
栎幼苗的建立具有重要作用, 在林窗和林下生境
中, 排除动物取食的幼苗存活率均显著高于不排
除动物取食幼苗的存活率, 可见, 子叶是否得到
保护对幼苗存活至关重要。辽东栎种子几乎没有
休眠期, 成熟种子散落于森林地表后能立即萌发,
而且子叶中的大部分营养物质被转移至幼苗的主
根, 但胚芽在种子萌发过程中并不与胚根同步伸
长, 而是在翌年春季转暖后才开始伸长形成幼苗,
这一特殊的种子萌发和幼苗建立方式不仅降低了
种子被动物捕食和脱水死亡的风险, 而且确保了
子叶丢失后幼苗的正常存活和生长。从已有的研
究结果看, 子叶丢失对辽东栎幼苗存活与生长的
影响的研究结论并不一致(高贤明等, 2003; 闫兴
富等, 2011a), 有待于进一步深入探讨, 而且不同
密度下幼苗子叶的丢失、丢失子叶幼苗的主根和
顶芽留存状况及其对幼苗存活和生长的影响等方
面还未见报道。为了探明上述问题, 我们以2010
年春季移栽于六盘山区的华北落叶松 ( L a r i x
principis-rupprechtii)人工林下的不同密度辽东栎
“幼苗” (处于萌发过程中的“种子”阶段)为材料 ,
研究了啮齿动物取食压力下幼苗子叶在不同密度
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下的留存动态及子叶丢失对幼苗存活和生长的影
响, 以期为该地区退化辽东栎灌丛和辽东栎次生
林的恢复及造林生产实践提供参考。
1 研究地区及样地概况
宁夏六盘山国家级自然保护区 (35°15′–35°
41′ N, 106°9′–106°30′ E)地处温带半湿润地区, 属
于大陆性季风气候区, 冬季寒冷干燥, 夏季高温
多雨, 年降水量676 mm, 总降水量的60%集中于
7–9月, 年蒸发量1 426 mm; 年平均气温5.8 , ℃
最热月(7月)平均气温17.4 , ℃ 最冷月(l月)平均气
温–7.0 ℃。土壤类型以灰褐土为主。地带性森林
群落为温带落叶阔叶林, 辽东栎为该群落的优势
树种, 除由辽东栎、山杨(Populus davidiana)、白
桦(Betula platyphylla)、红桦(B. albo-sinensis)、糙
皮桦(B. utilis)、少脉椴(Tilia paucicostata)等树种
组成的落叶阔叶林和由华山松(Pinus armandii)、
油松(Pinus tabuliformis)等树种组成的温性针叶
林外, 还有辽东栎、山桃(Amygdalus davidiana)、
山杏(Crataegus kansuensis)、甘肃山楂Crataegus
kansuensis) 、 栒 子 (Cotoneaster spp.) 、 忍 冬
(Lonicera spp.)、小檗 (Berberis spp.)、绣线菊
(Spiraea spp.)等落叶灌木组成的辽东栎灌丛和杂
灌丛。辽东栎林主要分布于海拔1 700–2 300 m的
阴坡、半阴坡和半阳坡。
研究样地位于六盘山国家级自然保护区龙潭
林场所属的大倒沟林区(106°21.12′ E, 35°23.54′
N, 海拔1 900 m)的华北落叶松人工林, 西坡, 坡
度约35°。该区的华北落叶松人工林为20世纪80
年代初在辽东栎次生林皆伐后栽植, 呈宽约20 m
的带状 , 华北落叶松冠层盖度约70%, 乔木树种
除华北落叶松外, 还有辽东栎、山杨、糙皮桦等;
灌木主要有栓翅卫矛(Euonymus phellomanus)、珍
珠梅 (Sorbaria sorbifolia)、水栒子 (Cotoneaster
multiflorus)、华西箭竹(Fargesia nitida)、南川绣
线菊 (Spiraea rosthornii)、阔叶荚蒾 (Viburnum
lobophyllum) 、 六 道 木 (Abelia dielsii) 和 小 檗
(Berberis spp.)等 ; 草本植物主要包括米口袋
(Gueldenstaedtia multiflora) 、 野 芍 药 (Paeonia
lactiflora)、淫羊藿(Epimedium pubescens), 以及早
熟禾(Poa annua)和冰草 (Agropyron cristatum)等
禾本科杂草。
2 材料和方法
2.1 种子的采集与播种
实验所用种子于2009年9月23日采自六盘山
国家级自然保护区秋千架林区的辽东栎次生林 ,
在林下采集当年自然成熟散落于地表的辽东栎坚
果(种子), 置于室内自然通风干燥一周后 , 挑选
大小均一且无虫蛀的种子 , 播于盛有培养基质
(砾石:土壤比为1:3)、深约11 cm的穴盘中, 每穴播
入坚果1枚 , 将穴盘置于六盘山林业局种苗繁育
中心的简易温室内(冬季用塑料布帘增温 , 无供
暖设施), 定期浇水管理, 保持基质湿润, 培养种
子萌发备用。
2.2 幼苗移栽和野外调查
在大倒沟林区的西坡, 自外向内选择连续排
列的6条华北落叶松人工林带作为6个样带, 在每
条样带的近中线区域, 自距山坡底部20 m处至坡
顶设置3个大小为5 m × 5 m的样方作为样带内的
3个重复 , 样方间距离约20 m。2010年4月23日 ,
所播种子的胚根均已生长至3–7 cm, 个别种子的
胚芽伸出土面1–2 cm, 在待移栽幼苗子叶下方的
主根上用带有尼龙线的红色塑料标签挂牌编号 ,
分别在6条样带的样方内连同穴盘内的基质移栽
幼苗81、64、49、36、25和16穴, 即密度分别为
3.24、2.56、1.96、1.44、1.00和0.64株·m–2, 幼苗
移栽后, 将标签与子叶一起覆盖到2–3 cm厚的土
层中, 以避免幼苗所附标签为动物提供任何可通
过视觉发现的线索。移栽后每隔7天(6月25日的最
后一次与上次观测间隔14天)记录样方内幼苗子
叶、主根和顶芽的留存情况, 计算幼苗子叶、主
根和顶芽留存率。此后, 分别于2010年7月、8月
和9月间隔约1个月 , 2011年7月和9月间隔约2个
月 , 统计幼苗(分子叶被动物取食的幼苗和子叶
完整(留存)的幼苗)留存数, 按下述公式计算留存
率: 子叶(主根、顶芽或幼苗)留存率=观测时子叶
(主根、顶芽或幼苗)留存数量 /起始移栽幼苗数
×100。需要说明的是, 辽东栎幼苗的主根可能在
地上部分枯萎死亡后仍保持存活状态, 存活的主
根可在幼苗地上部分枯萎死亡后萌生出新的萌
芽, 即幼苗表现出“假象”死亡现象。但在复杂的
野外环境中, 对幼苗是否“留存”的判断, 只能依
据地上部分是否枯萎, 因而一些“假象”死亡的幼
苗可能会在野外调查时被忽略, 这就可能导致下
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次调查的幼苗留存率高于上次调查结果的情况。
2.3 幼苗收获和生长参数测定
2011年9月27日, 收获各密度处理样带3个样
方的所有存活幼苗。收获时, 用铁锹小心地将幼
苗连根从土中挖出, 带回实验室用自来水清洗干
净, 用滤纸吸干表面水珠后, 测定记录幼苗株高
(seedling height, SH)、基径(basal stem diameter,
BSD) (用数字式游标卡尺测定 )、叶片数 (leaf
number, LN )、主根长(tap root length, TRL)、单株
叶面积 (leaf area per seedling, LAPS) (LI-3100,
LI-COR Inc., Lincoln, USA); 测定后将幼苗分根、
茎(含叶柄)和叶片在85 ℃烘箱中烘干48 h后, 用
1/10 000电子天平分别称重。根据以上数据计算
幼苗总干质量(total dry mass, TDM)、根冠比(root
shoot ratio, RSR)、比叶面积 (specific leaf area,
SLA)。计算公式如下: RSR = 根干重/茎叶干重;
SLA = 叶面积/叶干重(cm2 ·g–1)。
2.4 数据的统计分析
将不同密度处理幼苗的子叶留存率、子叶被
动物取食的幼苗的根和顶芽留存率及幼苗生长参
数等数据进行平方根转换后, 用单因素方差分析
(one-way ANOVA)的方法进行不同密度处理间的
差异性分析, 用非参数检验的Mann-Whitney U检
验分析子叶被动物取食的幼苗和子叶完整幼苗的
存活率、顶芽被动物取食和顶芽完整幼苗的留存
率在各密度处理间的差异显著性; 所有数据的统
计分析均在SPSS 13.0中进行。
3 结果和分析
3.1 幼苗密度对子叶留存率的影响
从图1可以看出: 幼苗移栽7天后的4月30日,
密度最大的3.24株·m–2处理幼苗的子叶留存率最
低 (25.10%), 显著低于其他所有密度处理 (p <
0.05) ; 在移栽2周后的5月7日 , 除1.44和0.64
株·m–2处理(子叶留存率分别为94.44%和75.00%)
外, 其他密度处理均大幅度减小, 其中2个高密度
处理(3.24和2.56株·m–2)幼苗的子叶留存率(分别
为15.23%和18.75%)无显著差异, 但二者均显著
低于1.96、1.44和0.64株 ·m–2 3个密度处理(p <
0.05); 此后各密度处理幼苗的子叶留存率均持续
减小, 其中3.24和2.56株·m–2处理的幼苗的子叶留




图1 六盘山区华北落叶松人工林内不同密度的辽东栎
幼苗的子叶留存率及其动态(平均值±标准偏差)。
Fig. 1 Retention rate of cotyledon and its dynamics of
Quercus wutaishanica seedlings with different densities in a
Larix principis-rupprechtii plantation of Liupan Mountains
(mean ± SD).


存率分别在6月5日和5月28日稳定在最低值(分别
为8.64%和7.81%), 1.96株·m–2处理幼苗的子叶留
存率也于6月12日稳定在16.33%, 其他3个低密度
处理幼苗的子叶留存率均随时间的延长持续减
小 ; 最后一次观测结果在1.44株 ·m–2处理最大
(44.44%), 显著高于3.24、2.56、1.96和1.00株·m–2
处理 (p < 0.05); 尽管密度最低的 0.64 株 ·m–2
(31.25%)与1.44株·m–2处理间无显著差异, 但显著
高于其他密度处理(p < 0.05)。
3.2 子叶被取食幼苗的主根和顶芽留存率
动物在取食幼苗子叶的同时, 往往连同幼嫩
的顶芽一起取食, 甚至连同幼苗主根一起拔出。
移栽9周后 , 幼苗的主根留存率在从高到低的不
同密度处理分别为64.16%、80.46%、87.23%、
80.25%、69.84%和69.84%, 其中1.96株·m–2处理的
最高值显著高于3.24株 ·m–2处理的最低值 (p <
0.05), 其他处理间无显著差异; 出苗结束时(6月
25日)顶芽留存率最高仅有25.23% (1.44株·m–2处
理), 而且仅与3.24株·m–2处理(4.19%)间差异显著
(p < 0.05), 其他密度处理幼苗的顶芽留存率均在
20%以下, 各处理间均差异不显著(图2)。

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图2 六盘山区华北落叶松人工林内不同密度的辽东栎
幼苗子叶被啮齿动物取食后主根和顶芽的留存率(平均值
±标准偏差)。同一数据系列的相同字母表示差异不显著
(p > 0.05)。
Fig. 2 Retention rate of taproot and apical bud of Quercus
wutaishanica seedlings with different densities after coty-
ledon predation by rodents in a Larix principis-rupprechtii
plantation of Liupan Mountains (mean ± SD). Same letters
within the same data series indicate no significant differ-
ence at 0.05 level.


3.3 不同密度下子叶被动物取食幼苗和子叶完
整幼苗的留存率及动态
从表1可以看出, 在出苗结束初期的7月21日,
子叶被动物取食幼苗的留存率(retention rate of
cotyledon-predated seedlings, RRCP)在1.00株·m–2
处理最高, 1.44株·m–2处理次之, 0.64株·m–2处理最
低, 仅1.44株·m–2和0.64株·m–2处理间差异显著(p
< 0.05); 到8月22日, 除0.64株·m–2处理的RRCP继
续减小外, 其他密度处理均不同程度地增大; 到
移栽当年的 9月 27日 , 除在 0.64株 ·m–2 处理的
RRCP增大外, 其他各处理均不同程度减小, 这一
减小趋势在各处理均持续至次年的7月15日; 实
验结束时, 0.64株·m–2处理的RRCP为0, 其他处理
均不足20%, 且各处理间差异不显著。
尽 管 7 月 21 日 子 叶 完 整 幼 苗 的 留 存 率
(retention rate of cotyledon-remained seedlings,
RRCR)在各密度处理间相差很大, 但差异不显著;
RRCR随时间的推移也有所波动, 到移栽当年的9
月27日1.00株 ·m–2处理的RRCR最大 , 显著大于
2.56株·m–2和1.00株·m–2处理。到2011年7月15日,
RRCR在3.24、2.56和1.96株·m–2 3个相对较高的密
度处理下均大幅减小, 而且均显著小于密度相对
较低的1.00株 ·m–2处理(p < 0.05)。实验结束时 ,
3.24株 ·m–2和1.96株 ·m–2处理的RRCR仍在增大 ,
各密度处理间无显著差异 , 2.56株 ·m–2和 0.64
株·m–2处理的RRCR为0。
RRCP和RRCR仅在个别密度处理的某一观测
时期差异显著, 如1.00株·m–2处理在移栽当年的9
月27日, 3.24株·m–2和1.96株·m–2处理在移栽次年
的7月15日RRCP和RRCR差异显著(p < 0.05)。
3.4 不同密度下顶芽被动物取食幼苗和顶芽完
整幼苗的留存率及动态
从表2可以看出 , 从移栽当年的7月21日到8
月22日 , 除密度最低的0.64株 ·m–2处理的顶芽被
动物取食幼苗的留存率 (retention rate of apical
bud-predated seedlings, RRAP)保持稳定外, 其他
密度处理均不同程度地增大 , 而且均显著高于
0.64株·m–2处理(p < 0.05); 在移栽当年的9月27日,
除0.64株·m–2处理略有提高外, 其他密度处理维持
稳定或减小, 各密度处理间无显著差异。至次年7
月15日 , 所有密度处理均不同程度地减小 , 3.24
株·m–2和0.64株·m–2处理间差异显著(p < 0.05), 此
后除1.44株·m–2处理RRAP略有增大外, 其他处理
均减小, 其中0.64株·m–2处理的RRAP为0。
顶芽完整幼苗的留存率(retention rate of api-
cal bud-remained seedlings, RRAR)相对较高, 其
中3.24株 ·m–2和2.56株 ·m–2处理的RRAR在移栽当
年的7月21日和8月22日均显著高于RRAP (p =
0.05); 此外, 1.44株·m–2处理的RRAR在移栽当年
的9月27日显著高于RRAP (p < 0.05), 但在移栽次
年的9月27日, 后者显著大于前者(p < 0.05)。尽管
各观测时期RRAR在不同密度处理间相差较大 ,
但差异不显著, 且均在移栽当年有所波动, 其中
0.64株·m–2处理在移栽当年的9月27日即减小为0,
其他密度处理均在次年持续减小或保持稳定。
3.5 不同密度下辽东栎幼苗的生长
从图3可以看出, 经过2个生长季节的生长后,
辽东栎幼苗株高表现出随密度减小略有增大的趋
势, 除3.24株·m–2与1.96株·m–2处理间差异显著(p
< 0.01)外, 其他处理间无显著差异; 基径和叶片
数随处理密度的减小先增大后减小 , 均在1.44
株·m–2处理最大, 其中基径在3.24株·m–2处理显著
小于1.96和1.44株·m–2处理(p < 0.05); 主根长在
1.00株·m–2处理最大, 密度最大的3.24株·m–2处理
最小。
幼苗总干质量在1.44株 ·m–2处理最大 , 2.56
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图3 六盘山区华北落叶松人工林内不同密度的辽东栎幼苗的株高、基径、叶片数、主根长、总干质量、根冠比、单
株叶面积和比叶面积(平均值±标准偏差)。同一生长参数的不同密度处理间的相同字母表示差异不显著(p > 0.05)。
Fig. 3 Seedling height, basal stem diameter, leaf number, taproot length, total dry mass, root-shoot ratio, leaf area per seed-
ling and specific leaf area of Quercus wutaishanica seedlings with different densities in a Larix principis-rupprechtii planta-
tion of Liupan Mountains (mean ± SD). Same letters among different density treatments within the same growth parameter
indicate no significant difference at 0.05 level.



株 ·m–2处理最小 , 各处理间差异不显著 ; 1.96
株 ·m–2处理幼苗的根冠比最大 , 其他处理介于
0.9–1.0之间, 各处理间无显著差异; 幼苗单株叶
面积随密度的减小先增大后减小 , 在1.44株 ·m–2
处理的最大值(25.82 cm2)是最大密度3.24株·m–2
处理的最小值(8.20 cm2)的3倍还多 , 3.24和1.96
株·m–2处理间差异显著(p < 0.01); 幼苗比叶面积
在2.56株 ·m–2处理显著大于3.24株 ·m–2处理 (p <
0.05), 其他处理间差异不显著。
4 讨论
辽东栎种子萌发后, 其胚芽并不与胚根同步
伸长, 而是在下一季节伸长建立幼苗。这一特殊
的萌发现象可使种子在环境条件不适宜时推迟胚
芽伸长, 以增大幼苗建立的机会, 甚至有报道称
“埋藏可使已经萌发的种子保持胚芽不伸长状态
达1年之久” (Gómez, 2004)。然而, 辽东栎幼苗出
土时, 啮齿动物挖掘取食幼苗子叶的现象非常普
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遍(高贤明等, 2003)。本研究中, 辽东栎幼苗在移
栽7天后, 高密度处理(3.24株·m–2)幼苗的子叶即
因大量被取食而留存率最低(25.10%)。此后, 2个
高密度处理(3.24和2.56株·m–2)幼苗的子叶留存率
一直很低 , 而且分别在6月5日和5月28日即稳定
在很低的水平 (分别为8.64%和7.81%), 但2个较
低密度处理(1.96和0.64株·m–2)的幼苗一直到实验
结束时子叶留存率仍很高 ( 分别为 44.44% 和
31.25%)。这些结果一方面解释了密度制约效应的
理论预测, 也反映了森林生境中啮齿动物觅食的
规律。因为本研究的幼苗在移栽时子叶用厚2–3
cm的土壤覆盖, 这可能在一定程度上降低了啮齿
动物发现种子的机会, 因而不易被动物挖掘取食
(张知彬, 2001; 程瑾瑞等, 2007; Pérez-Ramos &
Marañón, 2008; 闫兴富等, 2011b)。根据很多啮齿
动物利用嗅觉和随机挖掘搜寻埋藏食物的特点
(Vander Wall, 1990), 可以推断, 动物通过随机挖
掘发现较高幼苗密度的食物源后, 即可借助其嗅
觉搜寻到大量幼苗的子叶而取食, 但在幼苗密度
较低的情况下, 动物可能完全靠随机挖掘搜寻幼
苗的子叶, 无疑会使部分幼苗分布的区域成为其
搜寻的“盲点”, 更多幼苗的子叶可能被“忽略”而
使留存率提高。Birkedal等(2010)指出, 在皆伐迹
地上进行种子直播造林时, 堆土覆盖可预防啮齿
动物对种子和幼苗子叶的取食, 与苗圃地育苗相
比, 利用种子直播造林所用的种子往往密度较低,
这一结论为上述结果提供了很好的佐证。
啮齿动物对辽东栎幼苗的破坏通常表现为拖
拽子叶使其与幼苗分离, 或将整株幼苗连根拔出,
或在子叶着生处咬断主干(高贤明等, 2003), 本研
究观察到的结果与此类似。Hoshizaki等(1997)也
报道, 在Aesculus turbinata幼苗经历的剪除顶芽
和取食子叶等不同类型的危害中, 以剪除顶芽对
幼苗的死亡威胁最大 , 其次为取食子叶 , 当然 ,
遭受数次不同类型的取食危害或不同类型危害兼
而有之的幼苗更易遭受死亡威胁。Steele等(2001)
采用金属标签标记法跟踪观察了已萌发和休眠
Quercus candicans 种子的命运 , 发现分别有
66.7%和1.0%的种子的胚芽被动物咬断 , 表明动
物更倾向于危害正在萌发的种子和建立早期的幼
苗。这一现象在本研究中也得到了证实。辽东栎
幼苗的子叶被动物取食的同时, 顶芽也一起被动
物大量取食 , 而且密度最高的3.24株 ·m–2处理幼
苗的顶芽留存率最低, 即具有密度效应, 其他密
度处理幼苗的顶芽留存率也表现出与子叶留存率
一致的密度效应 , 较低密度的1.44株 ·m–2处理幼
苗的顶芽留存率最高, 达25.23%。幼苗子叶连同
主根一起被拔出往往直接导致幼苗死亡, 特别是
在枯枝落叶较多、土壤疏松的林下生境, 这种现
象更为普遍(高贤明等, 2003)。从本研究的结果看,
幼苗的主根留存率随着密度的减小表现出先增大
后减小的趋势, 高密度处理幼苗的主根留存率最
低, 但主根留存率并非是在最低密度处理时最大,
而在1.96株·m–2密度处理时与子叶留存率随密度
的变化趋势并不一致, 因为对啮齿动物来说, 主
根毕竟不是可食部分, 因而主根是否被一起拔出
有一定的随机性。另外, 辽东栎幼苗主根连同子
叶一起被动物拔出的百分比远低于高贤明等
(2003)报道的对林下幼苗的观察数据 (62.43%),
这可能与本研究结果基于带有培养基质的移栽幼
苗有关, 因为本研究的幼苗在移栽前进行了充足
的灌水, 育苗穴盘中的基质失水干燥后凝结为一
体使幼苗不易被动物连根拔出。
在栎树幼苗建立过程中, 鸟类和鼠类动物均
取食幼苗子叶(den Ouden et al., 2005), 幼苗子叶
大量被动物捕食可能将幼苗置于更大的死亡风险
中(Wenny, 2005)。本研究发现, 在辽东栎幼苗建
立过程中大部分子叶被动物挖掘取食, 但子叶被
动物取食的幼苗和子叶完整幼苗的留存率仅在个
别密度处理的某一观测时期差异显著, 这可能因
为主根在幼苗建立过程中通过子叶中贮藏营养的
转移而获得的营养物质能够暂时维持幼苗的存活
和生长。本研究还发现 , 到实验结束时 , 除1.00
株 ·m–2处理幼苗的留存率较高(23.33%)外 , 其他
处理幼苗的留存率均不足20%, 部分处理幼苗的
留存率为0, 而且没有表现出明显的密度效应。从
总体上看, 本研究中顶芽被动物取食的幼苗留存
率略低于顶芽完整幼苗的留存率, 但这一趋势并
不稳定, 甚至个别密度处理表现出完全相反的趋
势, 这一结果证实了辽东栎幼苗的顶芽被啮齿动
物取食破坏后的再生能力。另一方面, 幼苗留存
率可能是综合环境筛影响的结果, 除动物对幼苗
子叶、主根和顶芽的破坏影响幼苗的生长与存活
外, 其他环境因子也可能具有重要作用。例如, 夏
闫兴富等: 不同密度下辽东栎幼苗子叶丢失及其对幼苗存活和生长的影响 839

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季的干旱胁迫可导致幼苗在茎干伸长前死亡
(Nardini et al., 2000; Gómez, 2004); 高贤明等
(2003)也报道 , 在土壤水分亏缺的情况下 , 动物
拖拽幼苗子叶引起的根系与土壤接触状态的改变
可导致幼苗水分平衡的失调而死亡。尽管本研究
的幼苗从穴盘中移出时带有培养基质, 但移栽后
很长一段时间(约3周)一直缺乏有效的降水, 而此
时种子还处于胚根伸长阶段的萌发期, 很容易因
干旱胁迫而中断萌发过程, 导致幼苗死亡。此外,
幼苗留存率在不同观测时期的明显波动可能与幼
苗顶芽受损后萌生产生新芽有关, 因为在野外调
查中仅以幼苗芽(茎)的存活状态来判断幼苗的留
存状态, 留存率的动态变化反映了幼苗受损后新
萌生芽的数量变化, 也是辽东栎幼苗具有较强萌
生能力的体现。
同种的相邻个体之间对水分、土壤养分等资
源的竞争可能是密度制约效应形成的重要机制 ,
而资源短缺是影响幼苗存活与生长的限制因素 ,
因 而 幼 苗 生 长 受 同 种 个 体 密 度 的 制 约
(Queenborough et al., 2007; 祝燕等, 2009), 即密
度效应。同种个体具有同样的生长习性和资源需
求, 邻近的同种个体间对有限资源的竞争可能导
致 同 种 个 体 生 长 量 下 降 (Comita & Hubbell,
2009)。本研究中辽东栎幼苗的株高、基径、叶片
数、主根长、单株叶面积和比叶面积等生长参数
均为高密度的3.24株 ·m–2处理最小 , 但幼苗生长
结果与上述密度效应的预测并不完全吻合, 因而
推测可能与子叶被动物取食与否具有一定的对应
关系。子叶中贮藏的营养物质为种子萌发和幼苗
建立后的早期生长提供了基本的营养物质供应 ,
而且对幼苗受损后的萌生能力具有重要影响
(Hoshizaki et al., 1997; Hoshizaki & Miguchi,
2005)。幼苗可通过吸收转移子叶中贮藏的营养物
质发育出完善的根系, 以有效地抵御干旱胁迫并
确保受损后生长的恢复, 甚至有研究认为, 幼苗
利用子叶中贮藏的营养物质在林下荫蔽的环境中
可维持自身存活几年的时间 (Ziegenhagen &
Kausch, 1995)。高密度下子叶被动物取食的幼苗
个体偏多, 更多的幼苗丧失了来自子叶的营养物
质供应, 转而依靠消耗主根中贮存的营养物质或
通过叶片的光合作用进行自养, 无疑会对幼苗生
长造成严重影响。此外, 本研究的高密度幼苗样
地距离公路和农田相对较近, 受人类活动的干扰
较大, 导致华北落叶松林下郁蔽度较低, 而远离
人类干扰的低密度样地郁蔽度偏高, 这种因实验
设计而引起的环境差异也可能对幼苗的生长造成
一定的影响, 因为幼苗存活率对光照反应更为敏
感(Kobe et al., 1995; Chen, 1997), 本研究中密度
最低的0.64株·m–2处理的幼苗全部死亡可能即是
这一影响的体现。
致谢 国家自然科学基金(30960087)和宁夏高等
学校研究生教育创新计划项目(A09008)资助。
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责任编委: 黄振英 责任编辑: 王 葳