全 文 ：植物生态学报 2011, 35 (4): 441–451 doi: 10.3724/SP.J.1258.2011.00441
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2010-11-05 接受日期Accepted: 2011-01-21
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: lixy@ms.xjb.ac.cn)
短时间热胁迫对疏叶骆驼刺光系统II、Rubisco活性
和活性氧化剂的影响
薛 伟1,2,3,4 李向义1,3,4* 林丽莎1,3,4 王迎菊1,2,3,4 李 磊1,2,3,4
1中国科学院新疆生态与地理研究所, 乌鲁木齐 830011; 2中国科学院研究生院, 北京 100049; 3新疆策勒荒漠草地生态系统国家野外科学观测研究站,
新疆策勒 848300; 4中国科学院干旱区生物地理与生物资源重点实验室, 乌鲁木齐 830011
摘 要 生长在温带沙漠地区的植物在夏季时常遭受正午短时间的高温胁迫, 频繁和骤然的热胁迫在很大程度上限制了荒
漠植物的光合作用。以塔克拉玛干沙漠南缘防风固沙的优势植物疏叶骆驼刺(Alhagi sparsifolia)为材料, 分别用叶绿素荧光诱
导动力学和CO2响应方法分析热胁迫后光系统II (PSII)和RuBP羧化酶的热稳定性。结果表明: (1)在叶片温度超过43 ℃后PSII
最大光化学量子产量、有活性反应中心数目、活力指数均出现明显的降低; 中高温度下PSII的电子供体侧比电子受体侧组分
更容易受到热胁迫的伤害; 在58 ℃出现明显的K点(300 μs), 说明放氧复合体放氧结构受到破坏而失去活性。(2)随着叶片温度
的上升, Rubisco活性先升高后降低, 在34 ℃时具有最高的活性水平。(3)叶片受到高温胁迫时, 细胞内氨态氮和活性氧分子等
大量积累。(4)疏叶骆驼刺叶片处于短时间的高温环境时, 光合作用的光反应和暗反应阶段均表现出功能的不稳定性, 其中
PSII和Rubisco是主要的热敏感位点。
关键词 Rubisco活性, 疏叶骆驼刺, 热胁迫, 光系统II, 活性氧化剂
Effects of short time heat stress on photosystem II, Rubisco activities and oxidative radicals in
Alhagi sparsifolia
XUE Wei1,2,3,4, LI Xiang-Yi 1,3,4*, LIN Li-Sha1,3,4, WANG Ying-Ju1,2,3,4, and LI Lei1,2,3,4
1Xinjiang Institute of Ecology and Geography, Chinese Academy of Sciences, Ürümqi 830011, China; 2Graduate University of Chinese Academy of Sciences,
Beijing 100049, China; 3Cele National Station of Observation & Research for Desert Grassland Ecosystem, Cele, Xinjiang 848300, China; and 4Key Labora-
tory of Biogeography and Bioresource in Arid Land, Chinese Academy Sciences, Ürümqi 830011, China
Abstract
Aims Our general objective was to determine the effects of short time heat stress on photosystem II (PSII) activ-
ity and Rubisco activity in Alhagi sparsifolia. Specifically, we wanted to determine that temperature range within
which the plant can photosynthesize, the critical temperature that damaged leaves and characters of reactive oxi-
dative accumulation under high temperature.
Methods Samples of A. sparsifolia were collected on a sunny morning with low winds in early August 2010. We
selected healthy growing shoots randomly, washed them lightly to remove leaf dust, cut and quickly inserted them
into damp soil and covered them with a plastic cover. Samples were immediately put into black plastic bags,
which contained damp filter papers. The bags were placed into a heat-resistant case for transport to the laboratory
and then immersed in water baths for 15 min at temperatures of 30, 38, 43, 48, 53, 58 and 63 ℃. Twenty intact
and mature leaves were used to measure leaf fluorescence and CO2 response curves at each temperature.
Important findings At leaf temperatures up to 43 ℃, the maximum photochemical efficiency of PSII, number of
active reaction centers and leaf vitality index all decreased markedly. At moderately high temperatures, the elec-
tron donors of PSII were more heat-vulnerable than the electron acceptors of PSII, and the appearance of
fluorescence K point (300 μs) in the fluorescence curve at 58 ℃ indicated that the structure of oxygen-evolving
complexes was damaged, resulting in loss of oxygen-evolving function. At higher leaf temperatures, the activity
of Rubisco first increased and then decreased, with a maximum at 34 ℃. Under high temperature stress, consid-
erable oxidative radicals, e.g., ammoniacal nitrogen, H2O2 and O2
–· were produced and continually accumulated in
cells. We conclude that heat stress has strong impacts on both light reaction and dark reaction phases of photosyn-
thesis, especially their two heat sensitive components comprised of PSII and Rubisco.
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Key words activation of Rubisco, Alhagi sparsifolia, heat stress, photosystem II, oxidative radical

在未来几十年内, 如果全球升温超过2–3 ℃,
那么有20%–30%的物种将面临灭绝, 并对生态系统
的结构和功能产生负面影响。寒区和旱区生态系统
最容易受到气候变化的影响(IPCC, 2007)。局部地区
发生极端天气的概率逐渐升高。随着全球环境变化,
我国西北地区气候正面临从干热到湿热型转变, 而
且年平均气温呈现不断升高的趋势(施雅风和沈永
平, 2003)。温度升高到一定阈值, 势必导致植物生
理代谢的紊乱和结构功能的失调, 降低叶片的光合
效率, 进而减少净初级生产力。
研究表明, 高温胁迫下叶片净光合速率的降低
往往是非气孔因素所致(许大全和沈允钢, 1998)。其
中, 以对由蛋白复合体组成的光合器官结构和功能
的破坏影响为主(Schreiber & Berry, 1977; Wise et
al., 2004)。在光合器官中, 光系统II (PSII)的热稳定
性最弱(Čajánek et al., 1998; Tang et al., 2007)。主要
表现在PSII的捕光色素系统、电子传递链和放氧复
合体等多个位点的结构和功能的改变。构成捕光色
素系统的捕光色素蛋白在高温下变性降解, 特别是
外周天线蛋白相比于核心天线更容易遭到破坏, 降
低对光量子的吸收量。PSII反应中心由多肽蛋白
D1-D2组成, 其中包括: 原初电子供体、中心色素
P680、原初电子受体。最明显的是D1蛋白在位点的
脱落, 往往会造成修复性损伤。在PSII供体侧, 热胁
迫发生损害时外源蛋白PsbO和Mn2+由固定位点脱
落, 使得放氧复合体放氧活性降低(Komayama et
al., 2007)。高温胁迫引起的膜脂过氧化过程中, 诱
导产生O2–·、H2O2等活性氧分子的积累。Pospíšil等
(2007)研究表明, 暗适应的菠菜(Spinacia oleracea)
叶片PSII粒子膜在热胁迫下产生活性氧、OH˙和单
态氧(1O2)。活性氧可以氧化不饱和脂肪酸, 降低其
饱和度, 进而影响膜脂的流动性。光合作用光反应
阶段在类囊体膜上进行, 类囊体膜的流动性影响由
多酶复合物和叶绿素构成的PSII的稳定性。因此,
O2–、H2O2等含量的增加, 势必会对光合系统的功能
结构造成潜在的破坏。
Musil等(2009)通过模拟长时间全球气温上升
对南非肉质植物生长特性的影响的研究发现, 高于
当地白天最高温度54 ℃的模拟温度持续2 h后叶片
Rubisco活性明显降低, 而在42 ℃后PSII电子传递
链传递电子的功能降低。也就是说, PSII相比于
Rubisco具有更大的热敏感度。但是, 也有研究指出
在中度热胁迫下叶片光合速率的降低主要归因于
RuBP羧化酶活性的钝化, 并且在中高温度下PSII最
大光化学量子产量 (Fv/Fm)并不受到影响 (Crafts-
Brandner & Salvucci, 2002; Haldimann & Feller,
2004; Sharkey, 2005)。在考虑到叶片光合速率的限
制因子碳同化羧化阶段时, RuBP浓度和Rubisco羧
化效率是影响光合速率的两个主要方面。Kubien和
Sage (2008)认为如果Rubisco的含量降低而剩余部
分仍保持较高的活性水平 , 则在中度热胁迫下
Rubisco羧化效率不会降低。那么, 在此温度下光合
速率的减少应该是由于光反应阶段的电子传递效
率的降低所致。热胁迫伤害对PSII的影响是多个位
点同时发生的。同时, 较多的研究指出, 在胁迫条
件下Fv/Fm不能提供关于PSII活性变化的有效性信
息, 而非调制荧光仪在极短的时间内(1 s)获得大量
关于PSII反应中心原初光化学反应的动态变化信
息 , 能够更准确地反映植物光合机构的状态 ;
JIP-test参数对胁迫比Fv/Fm的变化更灵敏, 能更好
地指示胁迫对PSII结构和功能的影响(Appenroth et
al., 2001; van Heerden et al., 2003, 2004; Oukarroum
et al., 2007)。Fv/Fm代表着原初光化学反应的最大光
化学量子产量, 因此, 我们考虑Fv/Fm作为衡量PSII
活性的单一指标是不确切的。当叶片温度的升高超
过适宜温度之后, 类囊体膜的光合代谢便会发生功
能上的可逆性活性降低。但是随着温度的继续增加,
光合器官特别是PSII位点会受到不可逆的损伤。不
同温度条件诱导的类囊体膜光合结构的改变, 将会
影响叶绿素荧光产量, 表现在荧光动力学曲线上不
同时间节点的数值降低或升高。
植物叶片有效调节叶表温度的途径往往是以
蒸腾潜热耗散的形式为主。生长在高温强光下的植
物大多具有旺盛的蒸腾作用, 由于蒸腾而使叶片温
度比气温低。但当荒漠植物夏季正午处在强辐射和
干旱的环境时, 叶片气孔导度往往会降低, 甚至气
孔关闭, 使得蒸腾速率下降, 植物失去蒸腾散热能
力, 使得叶片温度急剧上升, 有时叶片温度可以达
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到37 ℃以上。叶片的蒸腾冷却作用使得疏叶骆驼刺
(Alhagi sparsifolia) (以下简称骆驼刺)正午前后叶片
温度变化在35–40 ℃。因此, 在极端环境下探究骆
驼刺等荒漠植物叶片能量平衡所要涉及正午的高
温和蒸腾所致的变动的叶片温度二因素时, 热胁迫
是必须要考虑的因素。为此, 本研究通过试验以期
明确以下问题: 高温如何影响骆驼刺叶片PSII活性
和Rubisco活性; 光合生理的适宜和最高温度阈值;
活性氧化剂的积累特点。
1 材料和方法
1.1 研究地概况和样地描述
试验在中国科学院策勒荒漠草地生态系统国
家野外研究站荒漠实验区进行。研究区位于塔南策
勒绿洲外围的绿洲 -沙漠过渡带间 (35°17′55′′–
39°30′00′′ N, 80°03′24′′–82°10′34′′ E)。该研究区属典
型内陆暖温带荒漠气候。年平均气温11.9 ℃, 极端
最高气温41.9 ℃, 极端最低气温–23.9 ℃; 多年平
均降水量约为34.4 mm, 而潜在蒸发量高达2 595.3
mm。光热资源丰富: 平均日照时数2 697.5 h, 年太
阳总辐射能604.2 kJ·cm–2。骆驼刺在绿洲-荒漠过渡
带广泛分布, 是当地的主要建群种之一 (Li et al.,
2002)。
1.2 试验设计和样本采集
在2010年8月上旬晴朗无风的早晨, 选择策勒
绿洲-沙漠过渡带的优势植物骆驼刺。随机选择生长
良好的不同克隆株的一年生枝条, 用蒸馏水洗净叶
表灰尘, 然后剪下枝条并迅速插入湿润的土团, 用
塑料包上, 立即放入铺有湿润滤纸的黑塑料袋中(相
对湿度80%以上), 并放入隔热箱中送回实验室。将含
待测枝条和湿润滤纸的塑料袋放入30、38、43、48、
53、58和63 ℃的恒温水浴中热胁迫15 min, 水浴锅同
样黑暗处理。之后, 在饱和激发光下测定叶绿素荧光
动力学曲线并计算出其方程中的参数。暗适应叶片取
健康成熟完整的叶片, 每一处理取样量n为20。
采取相同的处理方式, 将叶样放入30、34、38、
43、48、53、58和63 ℃的恒温水浴中热胁迫15 min。
根据Somersalo和Krause (1989)的研究, 外界提供的
弱光适宜于植物叶片PSII的修复。因此, 在恒温水
浴 过 程 中 进 行 黑 网 弱 光 处 理 , 采 用 LI-6400
(LI-COR, Lincoln, NE, USA)的外部光量子传感器
测定遮光后光强约为30 µmol·m–2·s–1。15 min之后,
选 取 健 康 成 熟 叶 用 LI-6400 提 供 的 弱 光 30
µmol·m–2·s–1诱导40 min, 之后再测量Pn-CO2曲线,
每一处理取样量n为4。
1.3 试验方法
1.3.1 叶绿素荧光的测定和参数的计算
在室温25 ℃下, 叶片用暗适应夹预先暗适应
20 min后用Handy PEA (Hansatech Ltd., King’s Lynn,
Northfolk, UK)提供的3 000 µmol·m–2·s–1的饱和激发
光照射叶片。天线色素吸收的能量(ABS/RC)、反应
中心捕获的能量(TRo/RC)、用于电子传递的能量
(ETo/RC)、用于热耗散的能量(DIo/RC)、原初光化学
反应的最大光化学效率(ΦPo)、电子传递的量子产额
(ΦEo)、捕获的激子能导致电子传递的效率(ψo)、单
位面积的光合机构被激活反应中心的数量(RC/CS)、
放氧复合体 (OEC)放氧活性 (ρk)和叶片性能指数
(PIABS)等各项参数的计算参考Appenroth等(2001)的
方法。
1.3.2 CO2响应曲线的测量
以接近叶片饱和光强(1 700 µmol·m–2·s–1)为叶
室的光强 , 设置叶室温度为25 , ℃ 气流速率500
µmol·s–1, 相对湿度50%, CO2浓度梯度依次为400、
300、200、150、100、50、20、0 μmol·mol–1。按照
各点测得的光合速率(Pn)与胞间CO2浓度(Ci)值, 绘
制Pn/Ci曲线, 曲线的初始部分Pn随Ci的增加而急增,
计算初始部分斜率时选取前6个点拟合。
1.3.3 活性氧化剂含量的测定
选取水浴锅不同温度梯度处理后的健康成熟
叶片, 立即放入液氮罐中备用于测定活性氧化剂。
氨态氮和超氧阴离子产生速率的测定按照中国科
学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所
(2004)的方法。H2O2含量的测定按照Ferguson等
(1983)的方法。
1.4 数据处理
作图采用Microsoft Office Excel 2003、Origin8.0
(OriginLab Inc., Hampton, USA)和Photoshop (Adobe
Inc., Sanjose, USA)进行。描述性统计用于计算重复
取样的平均值和标准误差, 平均值的标准误差用误
差线表示。
2 结果和分析
2.1 荧光强度参数Fv/Fm日变化
从图1可以看出Fv/Fm日变化呈现“U”形, 在
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图1 骆驼刺叶片Fv/Fm日变化(平均值±标准误差)。
Fig. 1 Daily changes of the maximum photochemical effi-
ciency of PSII (Fv/Fm) of Alhagi sparsifolia leaves (mean ±
SE).


14:00–16:00之间Fv/Fm值最低, 到了18:00左右则可
以恢复到12:00的水平。这与Björkman和Demmig
(1987)、Zhou等(2010a, 2010b)研究自然光下植物叶
片Fv/Fm的日变化结果相类似。
2.2 叶绿素荧光曲线及其方程参数
植物进行光合作用时, 光合色素对光的吸收和
转化起着重要的作用。色素分子的激发是光化学反
应的第一步, 而荧光作为色素被光激发后的产物之
一, 当植物体生长发育在适宜环境中, 其值稳定。
但当外界条件不利于叶片光合生理代谢时, 荧光产
量会发生明显的变化。充分暗适应的叶片突然暴露
在强光下时, 叶片发出的荧光在极短的时间内由最
低值(Fo)达到一个最大值(Fm)。将标准的O-P荧光曲
线在对数时间数轴上展开时, 呈现明显的波段性,


图2 骆驼刺正常叶片典型的多相叶绿素荧光上升曲线
O-J-I-P。各点的含义详见李鹏民等(2005)。
Fig. 2 A typical chlorophyll polyphasic fluorescence rise
O-J-I-P for an untreated Alhagi sparsifolia leaf. The meaning of
each point referred Li et al. (2005).


也就是Strasser和Strasser (1995)定义的O-J-I-P快速
叶绿素荧光动力学曲线(图2)。其中基于生物膜能量
流动理论(Strasser, 1981)计算的各个波段点反应的
生物学过程不尽相同。从图3可以看出, 随着叶片温
度的升高, 叶片荧光强度发生明显的变化: 初始荧
光不断增大, 在30–43 ℃范围内增幅较小, 超过43
℃之后明显增加; 最大荧光值随温度增加而降低,
在叶片温度超过43 ℃后降幅明显变大; 荧光曲线
由起初的OJIP段逐渐变为OJP段, J-P段荧光变得越
来越平缓。在58 ℃荧光曲线的300 μs处出现明显的
K点, 之后, 在63 ℃时叶片失去活性, 荧光强度不
再随时间改变。
我们以30 ℃的荧光参数值为基准值, 依次计
算各个温度下参数的升高或降低百分率。由表1可


表1 热胁迫对叶绿素荧光参数的影响(平均值±标准误差)
Table 1 Effects of heat stress on chlorophyll fluorescence parameters (mean ± SE)
处理
Treatment
初始荧光 Fo 最大荧光 Fm 可变荧光 Fv PSII最大光化学量子产量
Fv/Fm
30 ℃ 435.70 ± 21.04 (0%) 2 455.70 ± 147.46 (0%) 2 020.00 ± 139.72 (0%) 0.83 ± 0.01 (0%)
38 ℃ 468.13 ± 24.13 (7.44%) 2 404.75 ± 134.34 (–2.07%) 1 936.63 ± 144.42 (–4.13%) 0.81 ± 0.02 (–2.41%)
43 ℃ 464.30 ± 27.45 (6.56%) 2 318.40 ± 114.85 (–5.59%) 1 854.10 ± 153.18 (–8.21%) 0.80 ± 0.01 (–3.61%)
48 ℃ 602.00 ± 33.20 (38.17%) 1 948.40 ± 103.69 (–20.66%) 1 346.40 ± 62.77 (–33.35%) 0.69 ± 0.06 (–16.87%)
53 ℃ 604.13 ± 33.42 (38.66%) 1 840.75 ± 89.03 (–25.04%) 1 236.63 ± 94.79 (–38.78%) 0.65 ± 0.10 (–21.69%)
58 ℃ 849.40 ± 38.11 (94.95%) 1 433.80 ± 69.32 (–41.61%) 584.40 ± 25.67 (–71.07%) 0.41 ± 0.10 (–50.60%)
63 ℃ 1 807.80 ± 40.02 (314.92%) 1 809.20 ± 106.7 (–26.33%) 1.40 ± 1.04 (–99.93%) 0.000 7 ± 0.000 1 (–99.92%)
括号内数值代表参数Fm、Fv/Fm、Fv和Fo基于30 ℃值而计算的变化程度。
Fm, maximum fluorescence yield; Fo, minimum fluorescence yield; Fv, variable fluorescence yield; Fv/Fm, maximum photochemical efficiency of
PSII. Values in bracket are the changes of Fm, Fv/Fm, Fv as well as Fo were calumniated based on the initial values at 30 ℃.
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图3 不同温度处理下骆驼刺叶片荧光动力学曲线的变化。
Fig. 3 Changes in chlorophyll fluorescence induction curves
in Alhagi sparsifolia leaves under different temperatures.


以看出: 初始荧光Fo随着叶片温度的增加而迅速增
大, 在48和58 ℃时分别有较大幅度的明显上升;
Fm、Fv和Fv/Fm相比于30 ℃对呈下降趋势, 相应的在
48和58 ℃时分别有较大的降低幅度。荧光参数在63
℃下均表现出异常的变化, 特别是Fv/Fm几乎为0,
表明该温度下叶片已经完全失去活性。
从图4A可以知道: 随着温度的升高, 总体来看
参数ABS/RC、TRo/RC、ETo/RC和DIo/RC均有不同程
度的增加。而RC/CS随温度的升高不断减少。从PSII
能量利用的角度来看(图4B), Fv/Fm、ΦEo、ψo、ρk
和PIABS则随着温度的不断升高而降低。其中ΦEo和
ψo在38–48 ℃有所增加, ψo增加的幅度明显, ρk在38
℃时略有增加。
2.3 羧化效率
由图5看出, 随着温度的升高, 羧化效率先增
加后降低, 在34 ℃时羧化效率最大, 48 ℃时羧化效
率最小, 几乎为0, 并且该温度下光合速率一直处
于负值, 说明RuBP羧化酶的结构和功能发生紊乱,
处于失活状态。
2.4 活性氧和氨态氮
由图6可以看出, 随着温度的上升, 骆驼刺叶片细
胞内超氧阴离子、H2O2和氨态氮的含量不断增加。
3 讨论
3.1 热胁迫对PSII的影响
最小荧光(Fo)的大小主要与PSII天线色素内的
最初被激发的电子密度、天线色素之间以及天线色
素到PSII反应中心的激发能传递的结构状态有关

图4 热胁迫对骆驼刺叶片PSII能量流动(A)和能量利用效
率(B)的影响(平均值±标准误差)。图中曲线的颜色与纵坐标
颜色相对应。ABS/RC, 天线色素吸收的能量; DIo/RC, 用于
热耗散的能量; ETo/RC, 用于电子传递的能量; Fv/Fm, PSII最
大光化学量子产量; PIABS, 叶片性能指数; RC/CS, 单位面积
的光合机构被激活反应中心的数量; TRo/RC, 反应中心捕获
的能量; ρk, 放氧复合体放氧活性; ΦEo, 电子传递的量子产
额; ψo, 捕获的激发能导致电子传递的效率。
Fig. 4 Effects of heat stress on PSII energy flux (A) and en-
ergy use efficiency (B) of Alhagi sparsifolia leaves (mean ± SE).
In graph the color of curve is correspondence with the color of
y-axis. The specific energy fluxes (per reaction centers, RC) for
absorption (ABS/RC), trapping (TRo/RC), electron transport
(ETo/RC) and dissipation (DIo/RC); the flux ratios or yield, i.e.
the maximum quantum yield of primary photochemistry (Fv/Fm),
the efficiency with which a trapped exciton can move an electron
into the electron transport chain further than OA- (ψo), and the
quantum yield of electron transport (ΦEo); the fraction of O2
evolving centers in comparison with the control sample (ρk);
the amount of active PSII reaction centers per excited cross
section (RC/CS), and the performance index (PIABS).


(Kranse & Weis, 1984; Costa et al., 2002), 因此其荧
光强度的大小表征着天线色素与PSII反应中心之间
能量传递的畅通程度。同时, 其大小也受到还原性
QA蛋白积累的影响(Mathur et al., 2011), 主要与激
发光的强度、捕光色素系统结构和功能有关, 是一
个纯物理过程, 所以可以说明植物体PSII受到的胁
迫造成的损伤程度, 作为表征光合组分的生理结构
和功能正常与否的量化指标。随着骆驼刺叶片温度
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图5 高温胁迫对骆驼刺叶片RuBP羧化效率的影响(平均值
±标准误差)。计算初始斜率时采用前6个点进行拟合。
Fig. 5 Effects of elevated temperature on RuBP carboxylation
efficiency of Alhagi sparsifolia leaves (mean ± SE). Parameters
of linear fitting based on the initial stage of Pn-Ci cruves which
only contains the six foremost data points.


图6 热胁迫对疏叶骆驼刺叶片中氨态氮(A)、活性氧分子
O2
–· (B)和H2O2 (C)的影响(平均值±标准误差)。
Fig. 6 Effects of heat stress on ammoniacal nitrogen (A) and
reactive oxygen molecules O2
–· (B) and H2O2 (C) concentration
of Alhagi sparsifolia leaves (mean ± SE).



图7 光合系统主要的热胁迫伤害位点(绘制结构参考于http://i.hudong.com/profile.do?useriden=nfEACAwQFWUICDQJ_和
http://tupian.hudong.com/a3_42_21_01300000332400124108219709521_jpg.html。但光合反应的生理学过程经过了本文作者思
考加工)。2,3-DPG, 二磷酸甘油酸; Cyt.b6, 细胞色素b6-f复合物; Fd, 铁氧还原蛋白; LHCII, 光系统II捕光色素系统; OEC, 放
氧复合体; P680, 光系统II反应中心色素; P700, 光系统I反应中心色素; PC, 质体蓝素; PGA, 磷酸甘油酸; Pheo, 去镁叶绿素;
PQ, 质体醌; QA, 初级醌受体; QB, 次级醌受体; Sucrose, 蔗糖; Tyiose-P, 磷酸丙糖; Yz, 原初电子供体。
Fig. 7 The heat damaged parts of photosynthesis which includes light reaction phase mainly PSII and dark reaction phase under
high temperature. When green leaves were exposed to high temperature (e.g. over 43 ), three important components given above ℃
oxygen evolving complex (OEC), light-harvesting system and Rubisco were more vulnerable than others components. 2,3-DPG, 2,
3-diphosphoglycerate; Cyt.b6, cytochrome b6-f complex; Fd, ferredoxin; LHCII, light-harvesting complex in photosystem II; P680,
PSII reaction centre; P700, photosystem I reaction centre; PC, plastocyanin; PGA, phosphoglycerate; Pheo, pheophytin; PQ, plas-
toquinone; QA, the primary quinone acceptor; QB, the secondary quinone acceptor; Tyiose-P, triose phosphate; Yz, tyrosine Z.

薛伟等: 短时间热胁迫对疏叶骆驼刺光系统 II、Rubisco 活性和活性氧化剂的影响 447

doi: 10.3724/SP.J.1258.2011.00441
的升高 , Fo值明显增大 , 说明捕光色素复合物
(LHCII)结构发生异化, 捕获光量子的能力逐渐降
低, 同时可以说明捕光色素把光量子所带来的能量
在传递给PSII反应中心的过程受阻。随着叶片温度
的上升, LHCII裂解速度逐渐加快, 在叶片温度达到
48 ℃时, 尤为明显, 当叶片温度达到58 ℃时LHCII
发生不可逆的功能性失活。最大荧光Fm值是PSII反
应中心处于完全关闭时的荧光产量, 可反映通过
PSII的电子传递情况(Krause & Weis, 1991)。Fm值的
降低说明PSII有活性反应中心的下降, 在48和58 ℃
时尤为显著。Fv/Fm代表了PSII的原初光能转化学效
率, 是研究光合生理状态的重要参数。随着叶片温
度的增加, Fv/Fm值降低, 在48和58 ℃时尤为显著,
虽然骆驼刺在长期的进化过程中叶形态和水分生
理都已经适应了荒漠夏季极端干旱高温的天气, 但
是在叶片遭受高温胁迫时, PSII活性仍然是脆弱
的环节, 这一点从Fv/Fm的日变化进程中也可以说
明。
Strasser和Strasser (1995)以生物膜能量流动为
基础, 通过计算PSII各个结构间的能量流和能量比
率来衡量在给定物理状态下样品材料内部的变化,
建立了大为简化的能量流动模型。ABS/RC、TRo/RC、
ETo/RC和DIo/RC均随着叶片温度的上升而增加, 但
RC/CS降低。在热胁迫下PSII反应中心往往发生可
逆失活, 这些失活的反应中心可能只是作为一个能
量陷阱, 只吸收光能但不将吸收的光能传递到电子
传递链中, 一旦逆境解除, 失活的反应中心又恢复
活性, 从荧光的日变化中也可以说明这一点。ψo反
映了反应中心捕获的激子能将电子传递到电子传
递链中超过QA的其他电子受体的概率(包括PSI);
ΦEo反映了反应中心捕获的光能将电子传递到电子
传递链中QA后面的其他电子受体的概率(包括PSI)。
两个参数随着叶片温度的变化与RC/CS的变化不
同, 在48 ℃以后才降低, 说明高温导致有活性的反
应中心数目下降, 但剩余的有活性的反应中心的效
率略有提高, 从而更好地消耗掉叶片中过剩的激发
能。在植物叶片经过充分暗适应后, PSII受体侧的电
子受体QA、QB和PQ等均完全失去电子而呈氧化态
(Guissé et al., 1995)。此时PSII的电子受体侧接受电
子的能力最大, PSII反应中心可最大限度地接受光
量子。参数ΦEo和ψo随温度的变化表明PSII电子受
体在中等温度下仍具有较高的氧化能力, QA后面的
电子传递链对温度的敏感性要小于PSII电子供体侧
的电子传递链。这一点可以从ΦPo(反映了暗适应后
的PSII反应中心的最大光化学效率, 其测定与调制
式荧光仪的参数Fv/Fm的测定相一致)随叶片温度不
断降低得到说明。同时, PSII供体侧的OEC放氧活性
ρk在38 ℃以后下降的特性亦可以说明。有研究表明
K点的出现是由于水裂解系统被抑制和QA之前受体
侧的部分被抑制所造成的 (Guissé et al., 1995;
Strasser et al., 2004)。在此抑制过程中, 受伤害的是
OEC放氧功能, 所以K点可以作为OEC放氧活性受
伤害的一个特殊标记(Mathur et al., 2011)。在30–43
℃荧光曲线300 µs (K点)的荧光产量逐渐增加, 但
是在48 ℃高温处理后K点荧光产量明显增加, 说明
PSII电子供体OEC的放氧活性受到严重的热伤害,
电子供应受到抑制, 这与图3B ρk曲线在43 ℃后的
明显降低相对应。反映叶片活力的性能指数PI包含
3个参数(RC/ABS、ΦPo和ψo), 这3个参数相互独立,
所以性能指数可以更准确地反映植物光合机构的
状态(Appenroth et al., 2001)。从变化趋势上看随着
温度的增加, PI和Fv/Fm值都降低, 但是前者降低的
幅度要明显大于后者, 因此我们认为性能指数PI能
更好地反映热胁迫对PSII的影响。
3.2 热胁迫对羧化效率的影响
参数Fv/Fm的日变化表明在极端环境条件下骆
驼刺叶片的光合系统, 特别是PSII在受到非生物胁
迫抑制时, 如果外界条件适宜(适宜的光强、温度和
湿度), 抑制解除, 则骆驼刺PSII可以在很短的时间
内恢复正常活性。Zhang等(2010)分别利用气体交换
和荧光技术研究臭氧胁迫下忍冬(Lonicera japon-
ica)叶片的羧化效率和光化学效率, 结果表明臭氧
胁迫下叶片卡尔文循环和光合电子传递均受到抑
制。Stasik和Jones (2007)亦应用CO2响应曲线方法来
推测Rubisco活性。因此, 我们对热胁迫叶片进行弱
光诱导后测羧化效率的过程可以排除PSII活性改变
的干扰, 可以更好地反映热胁迫下光合速率的改变
是否与卡尔文循环过程(如Rubisco活性)的变化有
关。高温往往导致植物体生理代谢异常, 其中高温
破坏蛋白质活性是生化损害的多种形式的一种, 会
直接引起叶片内蛋白质的变性和失活。叶片温度越
高, 蛋白质的伤害程度也越严重。当外界光强接近
叶片光饱和点对应的光强以及Rubisco活化程度很
高时, CO2响应曲线的起始斜率决定了叶片的羧化
448 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2011, 35 (4): 441–451

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能力, 同时起始斜率又反映出Rubisco的活化状态
(Lambers et al., 1998)。在30–43 ℃, Fv/Fm没有明显
的降低, 38 ℃时OEC放氧活性指数ρk最高以及叶片
温度处于30–48 ℃ ψo和ΦEo不断升高, 说明PSII在
此温度区间内仍然可以提供足够的高能电子, 进过
光合磷酸化途径产生足够的ATP和NADPH, 用于
卡尔文循环RuBP的再生, 但是羧化效率却明显的
降低, 反映出在此温度下(30–43 ℃) RuBP羧化酶活
性是降低的。另外, von Caemmerer等(1994)表明当
植物叶片的RuBP羧化酶含量降低到原初含量的
34%时, 其他光合成分(如RuBP再生)与正常株相比
并不表现出明显的低的差异, 说明在整个光合反应
过程中相对高的RuBP羧化酶活性对于维持光合速
率的稳定起着重要的作用。在中等温度胁迫甚至高
温下RuBP羧化酶活性的降低亦是导致光合速率下
降的主要因素。因此, RuBP羧化酶活性程度可以作
为筛选抗热性品种的指标。
3.3 热胁迫对活性氧分子浓度的影响
在正常的生长环境中, 植物依靠良好的非酶保
护系统和酶保护系统来清除活性氧, 防止氧化物质
的大量积累, 从而更好地保护和维持细胞膜的稳定
性。但是植物在受到不良的非生物胁迫时这种动态
的活性氧产生与清除之间的平衡往往会被打破, 造
成O2–·、H2O2等活性氧化剂的积累。当活性氧分子浓
度低时, 可以诱导防御基因的表达, 参与植物生理
代谢抗逆性的启动过程(Foyer & Noctor, 2005)。但
活性氧分子浓度超过植物生理耐受的上限时, 便会
对细胞产生伤害。有研究表明, 叶片活性氧分子的
不断积累, 与类囊体膜上光合系统的结构和功能的
降低有非常密切的关系(op den Camp et al., 2003)。
高含量的活性氧化剂会引起膜脂过氧化作用, 导致
膜蛋白与膜内脂的破坏, 进而破坏类囊体膜上的光
合器官的结构和功能。过高温度还能致使蛋白质凝
固和导致有害代谢产物的积累(如蛋白质分解时氨
的积累), 而使植物中毒(蒋高明, 2007)。如果活体组
织中的NH4+积累到一个高水平, 将会对植物组织产
生危害, 不能及时转化硝基的NH4+将破坏跨膜质子
梯度(Bloom, 1997), 而植物叶片光合作用的电子传
递反应的速率常数ket值与质子梯度诱导形成的跨膜
电势(Δψ)密切相关(Lazár & Schansker, 2009)。因此,
氨态氮物质的积累将导致叶绿体内腔和基质的跨
膜电势的减弱, 降低电子传递的速率常数ket值, 进
而影响电子在电子传递链的传递效率。
我们观察发现, 随着景观由绿洲向沙漠的转
变, 骆驼刺群落逐渐减少, 其中, 在距离策勒绿洲
西边10 km的沙漠区几乎没有骆驼刺生长。据
Lichtenthaler (1998)介绍, 影响陆地植被生长发育
的自然胁迫因子主要有强辐射、高温、低温、霜冻、
干旱、土壤矿物质亏缺、长期降雨、虫害和细菌/
真菌/滤过性毒菌。在温带干旱区, 强辐射、高温、
干旱和盐分是不利于植物正常生长发育的主要自
然因子。Bruelheide等(2010)研究表明, 策勒地区地
势南高北低, 地下水埋深由策勒县城的17.15 m向
北部渐变为3.5 m。而我们的资料表明, 生长在干旱
区的骆驼刺具有发达的根系, 2年生植株根可达5 m
和17个克隆分株。Li等(2002)指出在塔克拉玛干沙
漠南缘炎热夏季, 干旱胁迫造成的水分亏缺并未影
响骆驼刺正常的蒸腾作用, 干旱并未威胁到植被的
存在。从水分利用的角度来看, 水分亏缺并不是造
成沙漠区骆驼刺减少的原因。骆驼刺幼苗有较强的
耐盐性和适盐能力 , 能够在中等浓度(150–250
mmol·L–1, 电导值6.33–9.52 ms·cm–1)的盐分环境中
生存(Zeng et al., 2008)。Zhu和Yang (2007)测定策勒
河中游河水、和田绿洲和沙漠腹地的电导率分别为
1.18、1.88和6.73 ms·cm–1。从盐胁迫的角度可以知
道盐分不是限制骆驼刺生长和繁殖的环境因子。我
们实测8月份最高光合有效辐射强度为1 785 μmol·
s–1·m–2, 而骆驼刺光饱和点约为1 982 μmol·s–1·m–2,
因此光强过高不是阻碍骆驼刺正常光合途径的因
子。邓雄等(2002)研究表明, 骆驼刺6月份的光合速
率日变化为双峰曲线 , 低谷值出现在13:00, 在
14:00–16:00时间段内叶片温度高于气温, 最高气温
约为38 , ℃ 而光合有效辐射强度远低于光饱和点。
综合上述分析, 虽然骆驼刺经过长期驯化适应后形
成了具一定功效的胁迫忍耐机制, 但在炎热的夏季
正午时分骆驼刺叶片短时间内暴露在高温条件下,
往往会导致细胞活性的降低, 造成相关的光合蛋白
酶损伤。高温外加强辐射时, 即使辐射不很强, 光
合器官也特别容易受到破坏。沙埋是生长在干旱和
半干旱区内陆沙丘的植物经常遭遇的事件, 高强度
沙埋会削弱植物的生长, 甚至影响植物的存活(刘
凤红等, 2006)。在沙漠区域夏季的地表温度可以达
到70 ℃以上, 高温或者高温和强光胁迫可能是限
制骆驼刺在沙漠区域生长的主要因素。
薛伟等: 短时间热胁迫对疏叶骆驼刺光系统 II、Rubisco 活性和活性氧化剂的影响 449

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4 结论
在稍高于光合适宜温度的中高温度下, PSII发
生可逆失活, 但在重度热胁迫下, PSII会发生永久
性损伤。随着骆驼刺叶片温度的升高, 参数Fo值增
加和Fv/Fm、RC/CS、PIABS等降低。在中高温度下PSII
供体侧比受体侧组分更容易受到热胁迫的伤害, 特
别是PSII反应中心, 其次是放氧复合体的放氧功
能。最小荧光Fo主要与激发光的强度、捕光色素系
统结构和功能有关, 是一个纯物理过程, 可以说明
植物体PSII受到的胁迫损伤程度, 作为表征热胁迫
条件下叶片光合组分生理结构和功能正常与否的
量化指标。随着叶片温度的上升, RuBP羧化酶活性
先增加后降低, 在34 ℃时具有最高的活性水平, 48
℃下RuBP羧化酶结构遭到破坏, 造成碳同化阶段
羧化功能的丧失。在本实验中我们可以得出: 当植
物叶片受到热胁迫时, 其光合作用的光反应和暗反
应阶段均受到不同程度的损伤, 其中PSII和RuBP羧
化酶活性是主要的热敏感位点(图7)。在塔克拉玛干
沙漠区域内, 高温可能是限制骆驼刺广布的重要因
素。对充分暗适应的叶片给予高温处理时, 细胞内
氨态氮和活性氧分子浓度显著增加。
通常, 在较短的时间内, 如果叶片温度高出其
生长适宜温度10–15 ℃时往往会造成热胁迫, 导致
生理代谢的紊乱(Wahid et al., 2007)。而骆驼刺叶片
温度超过43 ℃后, Fo和Fv/Fm、RC/CS、PIABS等PSII
荧光指标分别出现明显的升高和降低; 在34 ℃时
RuBP羧化酶活性水平最高。因此, 我们认为叶片温
度34 ℃是骆驼刺光合作用的最适温度以及正常生
长温度。
致谢 国家重点基础研究发展计划 (2009CB-
421303)、新疆维吾尔自治区科技支撑计划项目
(200933125)、国家科技支撑项目(2009BAC54B03)
和中国科学院知识创新工程重要方向项目
(KZCX2-YW-431)联合资助。感谢中国科学院新疆
生态与地理研究所曾凡江研究员、桂东伟博士、刘
国军博士、黄彩变博士、鲁艳博士、博士生李海峰
及硕士生刘振、张立刚和高欢欢在室内分析工作中
给予的帮助。
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责任编委: 蒋高明 责任编辑: 李 敏