全 文 ：HEREDITAS (Beijing) 2010 年 7 月, 32(7): 670―676
ISSN 0253-9772 www.chinagene.cn 综 述

收稿日期: 2009−11−03; 修回日期: 2010−05−17
基金项目: 国家自然科学基金项目(编号：30771157, 30971618)资助
作者简介: 张红宇(1976−), 女, 副研究员, 博士, 研究方向：水稻基因组发育调控。Tel: 028-82722661; E-mail: zhanghysd@163.com
通讯作者: 吴先军(1964−), 男, 教授, 博士, 研究方向：水稻分子生物学和遗传育种。Tel: 13708203775; E-mail: wuxjsau@126.com
致 谢: 本文是作者在澳大利亚做访问学者期间完成的, 在本综述写作过程中, 得到最早发现 fis2 印记基因实验室的 Ming Luo 博士
(CSRIO plant industry)的悉心指点和更正, 特此感谢！
DOI: 10.3724/SP.J.1005.2010.00670
拟南芥的印记基因和印记表达调控
张红宇 1, 2, 徐培洲 1, 2, 杨华 3, 吴先军 1, 2
1. 四川农业大学水稻研究所, 温江 611130;
2. 四川农业大学西南作物基因资源与遗传改良教育部重点实验室, 雅安 625014;
3. 重庆市农业科学院玉米研究所, 白市驿 401329
摘要: 基因组印记是指后代仅表达亲本之一基因拷贝的现象。印记基因的发生是防止孤雌生殖发生的有效手段
之一。拟南芥 FIS(Fertilisation-independent seed)印记基因 mea、fis2和 fie在中央细胞分裂抑制和早期胚乳发育
调节中发挥重要作用。fis突变体具有两种表型: 当受精缺失时二倍体胚乳自主发育, 而当受精发生时形成非细
胞化的胚乳。FIS 多梳蛋白复合体(Polycomb protein complex)包括上述 3 种 FIS 蛋白, 在目标位点催化组蛋白
H3 第 27 位赖氨酸的 tri-甲基化(H3K27 tri-methylation)。DME(DEMETER)和 AtMET1(Methyltransferase1)参与
了 mea和 fis2的印记表达控制。最近研究结果表明, 开花植物中转座子的插入影响邻近基因的表达, 是基因组
印记进化的主要驱动力量。本文综述了 10 年来拟南芥中 FIS 印记基因和相关基因的发现及其调控机理, 期望
能为水稻、玉米等重要作物中印记基因的研究提供借鉴和参考。
关键词: 拟南芥; 印记基因; 胚乳; FIS基因; DME; 转座子
Imprinting genes and it’s expression in Arabidopsis
ZHANG Hong-Yu1, 2, XU Pei-Zhou1, 2, YANG Hua3, WU Xian-Jun1, 2
1. Rice Research Institute of Sichuan Agricultural University, Wenjiang 611130, China;
2. Key Laboratory of Southwest Crop Genetic Resources and Improvement, Ministry of Education, Sichuan Agricultural University, Ya’an
625014, China;
3. Maize Institute, Chongqing Academy of Agriculture Sciences, Baishiyi 401329, China
Abstract: Genomic imprinting refers to the phenomenon that the expression of a gene copy depends on its parent of ori-
gin. The Arabidopsis imprinted FIS(Fertilisation-independent seed) genes, mea, fis2, and fie, play essential roles in the re-
pression of central cell and the regulation of early endosperm development. fis mutants display two phenotypes: autono-
mous diploid endosperm development when fertilization is absent and un-cellularised endosperm formation when fertiliza-
tion occurs. The FIS Polycomb protein complex including the above three FIS proteins catalyzes histone H3 K27
tri-methylation on target loci. DME(DEMETER), a DNA glycosylase, and AtMET1 (Methyltransferase1), a DNA methyl-
transferase, are involved in the regulation of imprinted expression of both mea and fis2. This review summarizes the studies
on the Arabidopsis imprinted FIS genes and other related genes. Recent works have shown that the insertion of transposons
may affect nearby gene expression, which may be the main driving force behind the evolution of genomic imprinting. This
summary covers the achievements on Arabidopsis imprinted genes will provide important information for studies on ge-

第 7 期 张红宇等: 拟南芥的印记基因和印记表达调控 671


nomic imprinting in the important crops such as rice and maize.
Keywords: Arabidopsis thaliana; imprinting gene; endosperm; fertilisation-independent seed genes; DME; transposon
大多数情况下, 动植物中来自父本和母本的基
因均能得到同等表达。但一些特殊的基因因其来源
于父本或母本的不同而在受精后呈现不同的表达水
平被称作印记基因。基因的印记表达主要发生在动
物的胎盘或开花植物的胚乳中。基因印记表达的发
生 , 如同亲本冲突学说所述的那样 [1], 由于一个母
体产生的后代可能来自于多个父本, 因此父源基因
的印记表达应有利于其后代从母体中获得更多资源,
而母源基因的印记表达则有助于将资源均等分配到
来源于不同父亲的后代中。印记的产生也可能涉及其
他调控机制[2], 目前共有 90 多个印记基因在动物中被
发现, 这些基因在染色体上大多呈簇状分布[3~5], 它
们对早期胚胎发育、胎盘发育至关重要。无性生殖
的鼠胚需要有关印记基因的正确表达才能形成健康
的具有生殖能力的个体 [6]。动物的印记表达受控于
印记基因附近的一个特殊的区域─DMR(Differential
methylation region)的 DNA 甲基化状态。在世代交替
中, DMR 上 DNA 甲基化状态根据其父母本的来源
不同而产生全新甲基化(De novo DNA methylation),
即来自父亲的 DMR 被甲基化, 而母亲的 DMR 就不
甲基化, 反之亦然。这一过程中能抑制基因表达的
组蛋白修饰(如 H3K27 tri-甲基化)可加强 DNA 甲基
化引起的印记基因沉默[7]。
尽管植物的印记基因最早是在玉米的 R 位点上
发现的, 这一领域的研究在拟南芥中发展迅速[8]。最
早的拟南芥印记基因 FIS(Fertilisation-independent
seed)系列基因包括 mea 和 fis2, 是在对一系列胚乳
突变体的分析中发现的 [9~14]。这些基因中有的不仅
本身具有印记表达的特点, 而且也通过修饰组蛋白
抑制基因表达来控制其他的印记基因。最近发表在
《科学》杂志上的两篇文章 [15, 16]报道了将近有 50
多个新的候选印记基因被发现。研究表明, 由 DNA
甲基转移酶控制的 DNA 甲基化和由 DNA 糖基化酶
控制的脱甲基化, 通过调控胚乳中转座子和 DNA 重
复序列的甲基化来控制胚乳的基因的印记表达。
拟南芥印记基因的发现已经 10 年了, 但是印记
基因的功能及其印记方式仍然是人们的研究兴趣所
在 , 因此本文综述了拟南芥印记基因的研究成果 ,
以期给读者提供信息参考。
1 拟南芥最早印记基因的发现
FIS 系列基因和突变体(mea/fis1、fis2、fie/fis3)
分别由 Chaudhury 等[9]、Grossniklaus 等[10]及 Ohad
等 [11]所发现 , 另外两个较早发现的印记基因 FWA
(Flowering wageningen)和 MPC(Maternally expressed
pab c-terminal)分别在 2004 年和 2008 年被发现[17, 18]。
本文着重讨论 FIS 系列基因及其调控基因的印记现
象和作用方式。
目前已在拟南芥中发现 4 个 FIS 基因。当这些
基因中任何一个基因产生突变而丧失功能后, 表现
出两种表型: 在正常授精的情况下, 无论用野生型
花粉或自交授粉, 它们的杂合体均产生 50%的败育
种子, 且种子败育的表型比较类似: 胚乳在经过早
期的游离核阶段后不能像野生型一样进入细胞化
(Cellularisation), 因而过度发展成无细胞壁的幼稚
状态的胚乳[19~21] (附图 1B), 可能由于这种胚乳不具
备完整的营养功能, 因而胚的发育在心型阶段就停
滞, 不能进一步分化。由于可以获得 fis2 和 mea 突
变体正常的同源纯合体, 说明 fis2 和 mea 突变体的
胚不是完全致死的[22], 这两个基因的突变仅仅影响
了胚乳的功能。但由于不能获得 fie 和 atmsi1 的纯合
突变体[11, 12, 23], 因而推测 fie 和 atmsi1 对于胚的发育
是必须的 , 不仅在胚乳中有功能 , 并且在胚和其他
组织中也有功能。RNAi 干扰 fie 的结果显示, fie 基
因沉默可以导致植株发育的畸形 (Helliwell, 私人
通讯)。
FIS 基因突变的另一个表型是在未受精的情况
下, 中央细胞核自动分裂形成二倍体胚乳 [9,11](附图
1B), 说明这些 FIS 基因的功能之一是在未受精的条
件下 , 抑制中央细胞核的分裂和胚乳的发生, 而其
二倍性胚乳并没有完全丧失其营养功能。当 fis 突变
体作为母本与一个花粉中仅含单个精子的突变体

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cdka1杂交时, 则产生有基本活力的种子[12, 24, 25], 这
类种子尽管小, 但具备受精胚和自发形成的二倍体
胚乳, 并可以发芽形成正常植株。
基因 fis2、mea、fie、atmsi1 分别编码 4 个最早
从果蝇中发现的 Polycomb类似蛋白[10, 12~14], 分别是
E(Z)(Enhancer of Zeste, MEA 的类似物)、Esc(Extra
sex combs, FIE 的类似蛋白)、Su(Z)12(Suppressor of
Zeste 12, FIS2 的类似蛋白)和 P55(AtMSI1 的类似蛋
白)[26]。这 4 种蛋白无论在果蝇或拟南芥中均形成一
个蛋白复合体[12, 13, 27], 其功能主要是催化目标染色
体上组蛋白(Histone)H3 第 27 位赖氨酸的 tri-甲基化
(H3K27 tri-methylation)[28]。
H3K27 tri-甲基化可作为受抑制染色质的标
记[28, 29], 即某一基因的 ATG 附近区域如果其 H3 上
的 27 位赖氨酸发生 tri-甲基化, 说明这些基因的表
达是受到了抑制。拟南芥 FIS 蛋白的主要功能只在
胚乳中发生, 调节 phe1、phe2 和 meidos 的表达[30]。
当 FIS 的功能被破坏后, 其调控的目标基因 phe1、
phe2 和 meidos 的表达活性显著增加, 其中 phe1 则
是印记基因[31](附图 1A)。
2 FIS基因中的 mea、fis2、fie是印记基因
由于 4 个 FIS 基因中的任何一个产生突变均造
成其杂合体形成 50%的败育种子, 并且败育种子不
能被野生型花粉拯救, 而野生型授予突变体花粉杂
交后则能形成正常种子, 说明 FIS 突变体种子性状
是由母源配子体基因型来决定的, 与父源配子体基
因型 FIS 无关[9~12]。造成上述现象的解释是, 这 4 个
基因是印记基因, 即父源的 mea、fis2、fie、atmsi1
在早期胚乳中是不能表达的, 因此不能弥补母源基
因拷贝的功能丧失。已有的实验证实了 mea, fis2, fie
属于印记基因, 在胚乳中作为父源基因是沉默的。
但意外的是, atmsi1 却不是印记基因[32]。这一结果为
解释上述 FIS 突变体中的亲源效应(Parent-of-origin
effects)造成了困难。我们认为 FIS 突变体中的亲源
效应应该与基因的印记表达无关, 而与其在授精前
的中央细胞核中的功能有关, 即基因的突变造成了
中央细胞核的功能损害, 以至于野生型的 FIS 基因
不能拯救败育的种子(或胚乳), 因此 fis 突变体是真
正意义上的雌配子突变体[32]。在研究玉米 mez1(Maize
enhancer of zeste 1)的印记基因功能时发现, 因转座
子插入导致母源和父源基因都表达并没有导致任何
表型性状的改变[33]。到目前为止, 在植物中还没有
发现因改变印记基因的表达方式导致性状变化的现
象[33], 然而在动物中对印记基因表达方式的改变则
会对其发育带来损害。印记基因的印记表达方式是否
影响其在植物发育中功能的正常发挥尚未见报道。
3 FIS印记基因的调控机理
把基因印记与 DNA 甲基化联系起来的研究最
早是在小鼠中进行的。Swain 等[34]发现了一转基因
的母源拷贝发生甲基化而沉默, 而父源基因正常表
达。在植物中, 对于 fis2 和 mea 的印记研究较为深
入。拟南芥的 AtMET1, 如同动物中的同源体 Dnmt1
一样, 是维持 CG 中胞嘧啶甲基化所必需的酶[35]。
atmet1 突变体或 RANi 干扰株造成整个基因组水平
上的胞嘧啶甲基化水平的下降, 并导致各种形态上
的变异[36]。mea 和 fis2 在胚乳中的甲基化状态因其
来源不同而不同[37, 38]。母源的 fis2 和 mea 的甲基化
水平很低 , 而父源的甲基化水平则高 , 与其印记表
达方式是一致的(附图 2)。母源中的低甲基化或父源
的高甲基化应来源自以前的配子(即中央细胞核和
精子)。应该可以推断, 在中央细胞形成前, 这些印
记基因是处于由 AtMET1 控制下的转录沉默状态 ,
并是一个默认(Default)状态。因而可以推断一个母源
特异性的机制可以将在胚囊中处于默认的沉默状态
的基因激活, 进行来源于母本的特异表达 , 而相应
父源基因则由于缺乏这一机制而处于沉默状态。授
精之后, 这个表观遗传现象因 AtMET1 控制下的 CG
甲基化而保存下来。所以在胚乳中见到了有的基因
的印记表达。研究表明, DME 基因是 mea、fis2 基
因在胚囊中央细胞中激活的主要基因[39, 40](附图 2)。
DME编码 DNA糖基酶, 它是一种修复酶, 通过去除
受损或不能配对的碱基可以启动碱基的修正机
理[40~42]。DME 仅在中央细胞中表达。在授精前, 通
过去除 mea 和 fis2 上的 5-甲基化胞嘧啶, 替代为非
甲基化的胞嘧啶, 从而激活了 mea 和 fis2 在中央细
胞核中的表达(即母源的表达), 而父源的 mea 和 fis2
在花粉中并不表达。在授精形成的胚乳中, 母源的
mea 和 fis2 继续表达, 而父源的 mea 和 fis2 维持沉
默。DME 对 fis2 和 mea 的脱甲基化并不需要细胞分
裂来实现。DME 和 AtMET1 共同建立了 mea 和 fis2

第 7 期 张红宇等: 拟南芥的印记基因和印记表达调控 673


的印记表达。因为来源于父本的 fis2 一旦处于低甲
基化水平便可以在胚乳中表达, 说明 fis2 的印记表
达似乎仅仅受到 DNA 甲基化的调控[38] (附图 2A)。
而维持 mea 在胚乳中沉默的机理与维持父源 fis2 的
沉默是不一样的。事实证明母源表达的 fis2、fie、
mea 形成具有抑制基因转录的 FIS 蛋白复合体参与
了父源 mea 基因的沉默[43~45] (附图 2B)。FIS 蛋白复
合体功能的丧失, 导致父源 mea 在胚乳中的表达。
FIS 复合体结合在 mea 的启动子上[44], 因而 mea 和其
他相互作用的 FIS 蛋白通过对父源的 mea 位点上组蛋
白 H3 的 K27 的甲基化, 维持了 mea 的父源沉默。
4 FIS复合体控制父源表达的印记基因
在 fis 突变体的种子中, phe1 (pheres 1)、phe2 和
meidos 的表达提高了[30]。FIS 复合体与 phe1 的启动
子序列相互结合, 说明 phe1 是 FIS 复合体的目标基
因之一(附图 1)。FIS 复合体对组蛋白 H3 第 27 位赖
氨酸的 tri-甲基化(H3K27 tri-甲基化)催化活性的丧
失直接导致 phe1 表达在胚乳中上调。在野生型种子
中, 母源的 phe1 因 FIS 复合体的抑制作用, 导致了沉
默或表达很低, 而来自于父本的 phe1 则表达[31, 46]。
phe1 的印记表达方式与 mea、fis 正好相反, 是一个
父源表达的印记基因。phe2 已被证实不是印记基因
[47], 而 meidos 是否类似于 phe1 或 phe2, 还有待进一
步研究。令人困惑的是, phe1 和 mea 都受 FIS 复合
体的控制[31, 43~45], 为什么 FIS 复合体可以造成父源
mea 的沉默, 却不能参与父源 phe1 的沉默？FIS 复合
体是如何识别它的目标序列的？在玉米当中, H3K27
tri-甲基化也参与了印记基因的表达调控[48]。
同时 , DNA 甲基化也参与了 phe1 的表达调
控[46]。phe1 基因下游有一个 3 次重复的序列, 该序
列上的 DNA 甲基化是其父源表达所需要的。其母源
的去甲基化是 phe1 被 FIS 复合体抑制所必需的, 而
父源表达则需要甲基化。
5 DME 主导的在中央细胞核中的广泛脱甲
基化, 母源 PolⅣ-siRNA和印记基因产生
DME 对 mea、fis2 或另一个印记基因 FWA 的脱
甲基化激活可能并不是仅仅针对这几个基因。对野
生型鱼雷期胚、胚乳以及突变体 dme 胚乳的 DNA
甲基化水平研究表明, 由于中央细胞中 DME 的功能
导致野生型胚乳中转座子和重复序列上脱甲基化 ,
并可能激活转座子(表 1)[15, 16]。DME 的突变可以部
分的恢复胚乳中的 CG 甲基化水平, 反而让 CHG 和
CHH 甲基化水平下降更多。说明 DME 活性对于
CHG 和 CHH 甲基化是必需的, 与 CG 甲基化有显著
区别。CHG 和 CHH 甲基化受控于 Pol (RNAⅣ 合成
酶)-siRNA 引导的 DNA 甲基化途径。胚乳中加强了
的 CHG 和 CHH 甲基化与最近观察到大量的
PolⅣ-siRNAs 的母源印记表达是一致的[49]。Mosher
等 [49]认为 , 由于 DME 在中央细胞核的特殊活性 ,
PolⅣ-siRNAs 都由中央细胞或胚乳的母源等位位点
上产生。

表 1 拟南芥不同部位的甲基化水平比较
材料 CG CHG CHH
胚 26.9% 10.6% 4.4%
胚乳-野生型 20.9% 8.9% 2.8%
突变体 dme 胚乳 23.1% 5.8% 0.8%
叶子 25.7% 9.4% 2.3%

DME 的活性仅限于中央细胞核, 因而脱甲基化
主要发生在母源的基因组上(即中央细胞核中), 而
父源的基因组则不受 DME 的影响。一旦这些脱甲基
化的转座子或重复序列可以影响邻近基因的表达 ,
并且这些基因的表达主要发生在胚乳之中, 这类基
因可能是印记基因。拟南芥中大约 50 个印记基因通
过这一假定被筛选出来, 并被认为可能发生印记表
达 [16]。这些基因中包括了以往分析过的印记基因 ,
如 mea、fis2、phe1、MPC、FWA[22, 31, 38, 50]。另外重
新证实了 5 个新的印记基因[16], 其中 hdg3、hdg9 与
FWA 均属于 class homeodomain leucine liⅣ pper
(HD-ZIP)转录因子家族。有趣的是 , 尽管 FWA、
HDG9、HDG3 均表现了母源基因拷贝上的脱甲基化,
但 FWA 和 HDG9 是母源表达基因, 而 HDG3 是父源
表达基因, 说明父源基因拷贝上的 DNA 甲基化对
FWA、HDG9 的沉默所必需, 而对 HDG3 的父源表
达所必需。因而甲基化状态很可能并不是决定基因
表达与否的唯一因素。父源表达的 phe1 也存在这一
现象[46]。母源 phe1 的 DNA-脱甲基化伴随因 FIS 复
合体催化的 H3K27 甲基化而沉默, 而父源 phe1 的

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DNA 甲基化则有助于基因表达。是否所有的父源表
达印记基因均具有这种甲基化方式不得而知。由
DME 主导的对转座子和重复序列的脱甲基化并不
针对特异的基因, 并广泛发生在整个母源基因组水
平上, 导致了转座子活跃转录和母源 siRNA 在中央
细胞和早期胚乳中的积累。这些 siRNA 也有可能被
转移到卵细胞或早期胚中, 有助于卵细胞和早期胚
的 表 观 遗 传 的 重 新 编 程 (Epigenetic reprogram-
ming)[15]。这种选择也许有助于胚的生存。类似的花
粉中营养细胞中的 siRNAs 的产生也有助于精子的
转座子的沉默和表观遗传的重新编程[51]。
6 结语与展望
对拟南芥胚乳突变体 FIS 基因的研究, 揭示了
中央细胞发育成胚乳的发生过程主要由表观遗传机
制调控。FIS 复合体催化了对包括 phe1 在内的目标
基因 H3K27 甲基化从而抑制其表达, 以阻止中央细
胞未受精发生胚乳。mea、fis2 本身也是母源表达印
记基因, 受到 DME 和 MET1 的调控。同时 FIS 复
合体在早期胚乳中也参与了对 mea 的父源基因拷贝
的沉默。父源表达基因 phe1 的调控机理研究表明, 母
源 phe1 拷贝的沉默需要 FIS 复合体。DME 催化的脱
甲基化并不仅仅是发生在上述几个已知的印记基因。
脱甲基化广泛发生在母源的转座子和重复序列上。一
旦这些序列对邻近基因表达发生影响, 则基因的印记
表达便可能发生。如果这类印记表达有利于物种的适
应, 通过选择进化则可能被保留下来。
同动物的印记基因研究相比, 植物中被证明的
印记基因为数不多, 并且他们在基因组上分布方式
是否也以簇状方式分布尚不明确。除 FIS 基因以外,
很多印记基因在胚乳中的发育功能并不清楚, 其印
记表达方式对其基因功能的发挥有何影响也不清
楚。目前我们还不能解释哪些印记基因控制了二倍
体与四倍体正反交中种子大小 (或胚乳发育 )的差
异 [52]。玉米和水稻之中也发现了印记基因 [53~56]。
DNA 甲基化修饰和组蛋白修饰也参与了印记的调
控[48, 57]。有趣的是玉米和水稻中均存在一个 fie 的同
源基因, 表现严格的胚乳印记表达。禾本科中与拟
南芥同源的印记基因具体有多少尚待研究。物种之
间印记基因的不同很可能是胚乳败育、生殖隔离的
原因之一[58]。物种之内印记基因的发生是防止孤雌
生殖发生的有效手段之一, 因此无融合生殖必须通过
一种未知的方式绕过印记基因设置的障碍。大多数开
花植物的胚乳发育也许至少涉及一个印记机制, 以确
保中央细胞需要授精才能发生胚乳。因此开花植物和
哺乳动物中, 印记分别阻止了胚乳和胚的单性生殖发
育。由于在不同开花植物中转座子的插入位点及其所
影响的邻近基因不同, 因而不同物种之间可能存在大
量不同的印记基因。对于水稻和玉米的这种大量存在
重复顺序和转座子的物种来说, 寻找印记基因并研究
其在种子发育中的功能有着更为重要的意义。
附 录:
附图 1 和图 2 见文章电子版(www.chinagene.cn)。
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