全 文 ：HEREDITAS (Beijing) 2010 年 6 月, 32(6): 639―646
ISSN 0253-9772 www.chinagene.cn 研究报告

收稿日期: 2009–12–24; 修回日期: 2010–02–08
基金项目: 农业部公益性行业科研专项(编号：200803034)和国家重点基础研究发展计划(973 计划)项目(编号：2008CB117002)资助
作者简介: 谢崇波(1985–), 男, 硕士研究生, 专业方向：作物遗传育种。E-mail: xiechongbo@zju.edu.cn
通讯作者: 朱军(1949–), 男, 博士, 教授, 研究方向：数量遗传学与生物信息学。E-mail: jzhu@zju.edu.cn
DOI: 10.3724/SP.J.1005.2010.00639
拟南芥在盐胁迫环境下 SOS转录调控网络的构建及
分析
谢崇波, 金谷雷, 徐海明, 朱军
浙江大学农业与生物技术学院, 杭州 310029
摘要: 研究拟南芥在高浓度盐处理环境下的基因调控网络, 有助于了解其在盐胁迫环境下保持正常生长的防
御机制。针对目前广泛研究的 SOS (Salt Overly Sensitive)耐盐机制, 文章整合公共数据库中盐胁迫相关的拟南
芥基因组表达谱芯片, 通过反向工程方法构建了拟南芥在盐胁迫状态下的 SOS 转录调控网络。所获得的调控网
络包含 70 个盐胁迫相关且高度互作的互作基因, 其中 27 个转录因子为主要调控节点。进而根据 SOS 核心基因
的表达特性, 所得调控网络内的不同表达模式得到了鉴别。
关键词: 拟南芥; 盐胁迫; 转录调控网络; 转录因子; 基因表达
Construction and analysis of SOS pathway-related transcriptional
regulatory network underlying salt stress response in Arabidopsis
XIE Chong-Bo, JIN Gu-Lei, XU Hai-Ming, ZHU Jun
College of Agriculture and Biotechnology, Zhejiang University, Hangzhou 310029, China
Abstract: Elucidating gene regulatory network of Arabidopsis thaliana under high salt treatment is crucial to understand
the defense mechanism of maintaining normal growth rate. Here, an Arabidopsis Salt Overly Sensitive (SOS) transcriptional
regulatory network under salinity stress was constructed using a reverse engineering method on published genome-wide
expression profiles. In this study, the SOS regulatory network constructed contains 70 genes, of which 27 are highly inter-
connected transcription factors. According to the expression feature of key genes in SOS signaling pathway, distinct expres-
sion patterns of the regulatory network were identified.
Keywords: Arabidopsis thaliana; salt stress; transcriptional regulatory network; transcription factors; gene expression
目前 , 土壤盐渍化问题日趋严重 , 并不断影响
农业生产和农业生态环境。其对植物的胁迫主要有
两方面: 一是土壤的盐分浓度偏高会影响植物根部
对水分的吸收; 另一方面是植物内部过高的盐分浓
度导致植物细胞离子中毒[1]。为此, 国内外学者对植
物耐盐性机理陆续开展了广泛的研究 , 包括 SOS
(Salt Overly Sensitive)信号途径、Ca2+信号途径、
MAPK 级联反应途径和脱落酸参与的细胞信号途径
等。其中, 朱健康等[2,3]提出的 SOS 机理, 即拟南芥
(Arabidopsis thaliana)高盐环境下离子平衡与信号传
导体系, 是目前研究较为深入的耐盐机理。
目前, 已知参与 SOS 信号途径的基因有 SOS1、
SOS2、SOS3、SOS4、AKT1、NHX1 和 HKT1[4~8]等。
在 SOS 途径中, SOS1 编码细胞膜上的 Na+/H+反转运

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子 (Na+/H+ antiporter)[9], 它可以将盐胁迫下细胞质
内的额外 Na+排出到体外。SOS2 蛋白激酶含有一个
催化结构域的 N 末端和调控结构域的 C 末端[10], 它
能与 SOS3 结合形成复合体。SOS2-SOS3 复合体通
过磷酸化作用调控 SOS1 的表达[11]。SOS3 是最先克
隆到的 SOS 基因, 它编码 Ca2+结合蛋白[12], 并能向
下游传递盐胁迫信号。一些学者对 SOS 途径的蛋白
质网络已有较多研究, 如 SOS1 与 RCD1 在盐胁迫下
的互作[13], SOS2 与 CAM 家族、CAX1、CAT2.b、
CAT3.b、NDPK2、ABI2 等蛋白质的互作网络[14~17],
SOS3 与 CIPK 家族蛋白的互作关系等[18, 19]。Gong
等[20]还对拟南芥 SOS2 和 SOS3 基因家族进行了分
析。在表达调控方面, Kamei 等[21]对 sos2 和 sos3 突
变体进行了芯片表达研究, Yang 等[22]则使用多个过
量表达的 SOS 相关基因进行转基因分析。
近年来, 高通量技术主要是基因芯片技术的大
量应用为研究基因调控网络和基因组水平的表达变
化提供了可能。目前, 公共数据库中(如 NCBI、TAIR、
NASC)已有大量的拟南芥表达谱芯片数据, 针对盐胁
迫和 SOS 相关基因的芯片实验也有报道[21, 23, 24], Car-
rera 等[25]利用大量的拟南芥转录图谱信息, 构建了
不同环境胁迫下的基因组转录调控网络。但是, 目
前仍然缺乏对拟南芥盐胁迫下 SOS 途径相关转录调
控网络的研究。通过对盐胁迫下 SOS 途径响应基因
表达和蛋白质互作信息的整合, 构建和分析 SOS 途径
特异表达调控网络, 将有利于揭示植物耐盐性机理。
本文使用 AtGenExpress 计划[23]和 Dinneny 等[24]
的拟南芥盐胁迫基因组表达谱数据, 利用基于互信
息熵的 ARACNe 方法, 通过反向工程构建了拟南芥
在盐胁迫环境下的 SOS 转录调控网络。在转录调控
网络中 , 转录因子(Transcription factor)作为表达网
络的关键元件调控着大量基因的表达。通过分析 ,
我们发现了 27 个可能的主要调控节点转录因子。此
外, 根据网络的时间序列变化, 我们研究了 SOS 信
号途径的动态表达模式。
1 材料和方法
1.1 Affymetrix 芯片数据
本 研 究 中 所 使 用 的 基 因 芯 片 数 据 均 来 自
NCBI(the National Center for Biotechnology Informa-
tion)GEO 芯片公共数据库 , 实验序列编号分别是
GSE5620、GSE5623、GSE7641、GSE7642 和 GSE7639。
总共包含 124 张 Affymetrix ATH1 芯片, 实验 RNA 样
本分别取自 140 mmol/L 和 150 mmol/L NaCl 溶液处理
的拟南芥根或茎(附表 1)。
1.2 基因注释
研究采用的基因和 Gene Ontology(GO)注释均取
自 TAIR7 拟南芥基因注释表。转录因子列表来自
AtTFDB 和 PlantTFBS (Version 2)数据库。蛋白质互
作信息采用 Geisler-Lee 等[26]的研究结果。
1.3 网络构建
首先, 我们采用 Dchip 软件的 PM/MM 算法[27]
对基因组芯片数据进行标准化(Normalization)。然后,
通过文本挖掘方法, 收集以往报道的 1 896 个拟南
芥盐胁迫相关基因 , 并根据标准化后的芯片数据 ,
构建这批盐胁迫相关基因的表达谱信息。对 SOS 调
控网络的构建采用 ARACNe 方法, 该方法是近年来
Margolin 等[28]提出的一种构建转录调控网络的反向
工程方法, 它通过计算不同基因之间表达数据的共
有信息熵, 从而预测基因与基因在表达上的调控关
系。本研究使用 ARACNe 方法, 对 1 896 个基因基
于 124 张经过标准化的高盐处理及其对照芯片进行
网络构建。鉴于基因和网络的可能大小, 我们选取
了 P0=1e-7 作为显著标准, DPI (Data processing ine-
quality)参数选为 0.15。
为 进 一 步 完 善 SOS 转 录 调 控 网 络 , 我 们 对
150 mmol/L 盐处理的时间序列表达芯片进行差异表
达分析(芯片实验序列号为 GSE5620 和 GSE5623)和
GO 功能归类。采用 Dchip 对芯片表达基因进行遴选,
芯片数据的标准化以 GSE5623 中的 GSM131318 芯
片为基准。基因选择标准如下: (i)处理和对照的表达
量均值差异在 3 倍以上, 且差值的绝对值要大于 100;
(ii) 当转录因子的表达量大于 200 时, 默认为显著
表达; (iii) 已报道为耐盐相关的基因, 或 GO 功能归
类为对环境刺激响应(Response to stimulus) 的基因。
我们选取了满足上述 3 个条件且在表达调控或蛋白
质水平上与 SOS 基因存在互作关系的基因, 用于构
建 SOS 转录调控网络。SOS 基因是参与 SOS 信号传
导途径的主要基因, 包括 SOS1、SOS2、SOS3、SOS4、
AKT1、NHX1 和 HKT1 等。

第 6 期 谢崇波等: 拟南芥在盐胁迫环境下 SOS 转录调控网络的构建及分析 641


2 结果与分析
2.1 SOS 转录调控网络
SOS 基因在植物受到盐胁迫条件下, 为维持体
内离子平衡起到关键作用[29]。我们构建的 SOS 转录
调控网络包含 70 个基因, 3 对蛋白质互作和 282 对表
达调控(附表 2)。在这些基因中包括 27 个转录因子,
其中有 13 个受到脱落酸(Abscisic acid, ABA)的上调
表达(附表 3)。有 9 个转录因子调控 2 个以上的 SOS
基因(图 1), 这些基因我们认为是关键转录调控子
(Major regulator)。
不同 DPI 值的设置会过滤不同尺度的间接互作
基因, 通过对不同 DPI 值所得结果的比较, 我们选
择了 0.15 为 DPI 参数值, 在这一参数下获得的调控
网络从准确度和网络覆盖度上都得到较好的平衡, 以
往的报道也显示约 15%的调控网络存在回路调控[30]。
为了检验网络的准确性, 我们采用似然值(Log likeli-
hood scores, LLS)来衡量调控网络的可信度。首先计
算网络中互作为同一 GO 类型的比率, 然后除以随
机网络的对应比率后取 log 得到该似然值, 并以此
来判断网络中互作基因的功能相似性[31]。随机网络
的 LLS 值为 0, LLS 值越大表明网络中基因的互作更
符合基因的功能分类, 表明网络更具生物学意义。
我们构建的调控网络 LLS 值为 1.35, 经分析 Carrera
等[25]构建的拟南芥环境胁迫调控网络 LLS 值为 1.20,
表明我们的网络较好地反应了基因的功能。为进一
步了解我们网络的可靠性, 我们比较了以往报道的
拟南芥 RHL41(ZAT12)基因过量表达网络, 在与盐胁
迫较为相近的 H2O2 处理条件下鉴别出 76 个差异表
达基因[32], 其中 35 个基因包含在我们的基因列表内,
且 8 个为预测的 RHL41 直接调控基因, 18 个是第一
间接调控基因(RHL41 经由一个转录因子间接调控),
74%的基因在网络中都与 RHL41 存在直接或间接互
作。这些结果表明本研究构建的调控网络能较好地
解 释 基 因 的 功 能 和 相 互 间 的 调 控 关 系 。
在 SOS 转录调控网络中, 转录因子 At3g29035
不仅参与 SOS3、SOS1 和 AKT1 的调控, 而且与转录
因子 WRKY75 和 At3g04070 共同抑制 HKT1 的表达,
阻止 Na+被过多地运载至细胞质中。编码锌指蛋白
的 RHL41 转录因子, 既调控 SOS1、SOS4 和 AKT1 的



图 1 拟南芥盐胁迫环境下的 SOS 转录调控网络
箭头代表转录因子对下游基因上调表达的调控; T 型箭头代表转录因子对下游基因的抑制作用; 盐胁迫过程中的渗透压会诱导拟南芥的 ABA
合成, 并诱导 ABA1、RHL41、At3g04070 等基因的上调表达; 渗透压和 Na+胁迫的感受体, 目前仍未明确。

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表达, 也同时参与大多数 SOS1、SOS4 和 AKT1 互作
基因的调控。RHL41 基因含有一个 EAR 类似基序
(EAR-motif-like), 最初由 Iida 等[33]在光胁迫突变体
中发现, 随后又在超氧、渗透压、热激和冷害等胁
迫中证实其重要性[32]。根据这些研究, RHL41 在非
生物胁迫表达网络中应该作为关键转录调控子参与
多个胁迫响应途径。At5g65210 属于 bZIP 转录因子
家族, 调控对细胞质中 Na+起隔离作用的 NHX1, 它
也同时参与了 AKT1 的表达调控。
2.2 SOS1 子调控网络
在 拟 南 芥 中 , SOS1 编 码 的 Na+/H+ 反 转 运 子
(Na+/H+ antiporter), N 末端含有12 个跨膜结构域, C末端
含有一个特定结构域[9]。在拟南芥盐胁迫环境中, SOS1
被 SOS2-SOS3 复合体激活后, 可将 Na+排至细胞体外。
SOS 调控网络显示, 10 个基因与 SOS1 存在互作关
系, 其中 7 个是转录因子(图 2a)。转录因子 At5g66700、
ATHB_7、At3g29035、WRKY38 和 At1g25560, 在调控
SOS1 的同时, 也调控网络中的另外 3 个重要基因
RCD1、A.P.R.1 和 At3g45650。在与 SOS1 互作的基
因中, 有实验证明 RCD1 的编码蛋白与 SOS1 的 C
末端存在互作[13]。同时, 拟南芥 rcd1 突变体的耐盐
性显著降低。在没有环境胁迫时, RCD1 存在于细胞
核中 , 但当高盐或超氧化胁迫时 , 在细胞核和细胞
质周边都有存在, 这表明它在盐胁迫环境下被激活
表达 , 并与 SOS1 发生互作。A.P.R.1 编码硫酸盐
(Sulfate assimilation)同化作用的关键酶 , 它的编码
基因在网络中受到 ATHB_7、WRKY38 与 At1g25560
的调控作用。A.P.R.1 也曾被报道, 在 ABA 独立的信
号传导途径中, 受到盐胁迫的诱导表达[34]。
2.3 SOS2 子调控网络
SOS2 基因编码一个丝氨酸 /苏氨酸蛋白激酶 ,
它含有一个催化结构域的 N 末端和调控结构域的 C
末端[10], 主要功能是维持 Na+和 K+的浓度平衡, 并
通过 Ca2+信号被 SOS3 所激活。SOS2 作为 SOS 信
号途径中的关键蛋白, 往往与 SOS3 等其他信号蛋
白结合[11,14]参与盐胁迫的信号调控。



图 2 拟南芥盐胁迫环境下 SOS 核心基因的调控模式
(a)~(e)分别代表 SOS1、SOS2、SOS3、SOS4 和 AKT1 子调控网络。圆代表 SOS 核心基因；红色和浅红色矩形代表转录因子；紫色和浅紫色
矩形代表转录因子的下游目标基因；红色和紫色代表在过去研究中已有报道的耐盐相关基因；箭头和 T 型箭头分别代表基因的上调和抑制；
双向箭头代表转录因子间方向性尚不明确的调控；黑色粗线条代表蛋白质互作。

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在 SOS2 子调控网络中, 15 个基因与 SOS2 存在
互 作 关 系 (图 2b)。 其 中 , 转 录 因 子 At1g42990、
At1g43160 和 RHL41, 对除 CAT2.b、CAT3.b 和 ABI2
外的其余 9 个基因均有上调表达作用(图 2b)。在这 9
个基因中 , 编码超氧信号蛋白的 NDPK2 和编码
H+/Ca2+反转运子的 CAX1 已被证实会与 SOS2 发生
蛋白质互作[15, 16], 这些互作都增强了拟南芥的耐盐
性。在 SOS2 调控网络中, NDPK2、CAX1 的表达还
受到 RHL41 的调控。此外网络中与 ABA 途径有关
的 ABI2 基因的编码蛋白可通过 C 末端磷酸酶基序与
SOS2 产生互作[14]。调控 ABI2 的转录因子并没有落
在 SOS2 子网络中, 但 ABI2 的编码蛋白可调控大范
围的 ABA 响应基因[35]。编码假定糖原蛋白(Putative
glycogenin)的基因 At2g35710, 受到此处 3 个转录因
子的同时调控, 它的表达也受到渗透压和冷害胁迫
的诱导[36]。
2.4 SOS3 子调控网络
在我们构建的 SOS 网络中, 有 5 个转录因子调控
SOS3 的表达(图 2c)。被其中两个转录因子 At2g47890
和 At3g29035 调控的 RCI3, 不同于 SOS3 网络中的
其他基因, 它是唯一被抑制表达的基因。RCI3 编码
活性阳离子过氧化物酶(Active cationic peroxidase),
它在拟南芥幼苗中受盐胁迫的激活表达[37]。结合本
文的研究, 说明 RCI3 在拟南芥不同发育阶段对盐胁
迫 有 不 同 的 响 应 。 在 我 们 的 网 络 中 , 转 录 因 子
At5g39610 的表达早于转录因子 At3g04070, 两者间
又存在互作关系。因此 , 我们认为 At5g39610 对
At3g04070 的表达起到上调作用。
2.5 SOS4 子调控网络
SOS4 是拟南芥根毛发育过程中的重要基因[8]。
有趣的是, 此处与 SOS4 互作的 9 个基因中, 有 6 个
为转录因子(图 2d)。除 AT_HSFA6B 外, 其余转录因
子都对 AOC2 有上调表达作用。网络中与拟南芥耐
盐性相关的基因 At5g01410, 仅受到转录因子 ABA1
的调控, 表明 At5g01410 参与了盐胁迫中 ABA 信号
途径。有研究报道, At5g01410 编码的蛋白与自身间
还存在互作关系[38]。SOS4 网络中 AP2-EREBP 家族
的转录因子 DREB2A, 在高盐和干旱胁迫中都是非
常重要的转录因子[39]。很多含有 DRE 启动子基序的
胁迫诱导基因, 都是 DREB2A 的下游调控基因。网
络中的另一重要基因是 TBP1.b, 受到 At1g19180、
RHL41 和 DREB2A 的同时调控, 它含有一段 Myc 结
合基序, 也被认为是拟南芥的耐盐基因[40]。
2.6 AKT1 子调控网络
在盐胁迫环境下, 维持细胞内的 K+/Na+平衡对
拟南芥的正常代谢至关重要。AKT1 可编码阻止 Na+
与 K+在根部竞争的蛋白质[29]。AKT1 的表达受到了
10 个转录因子的调控, 且与另外 10 个基因存在互作
(图 2d)。有趣的是, 由 PIP2A、CAT2.b、AT5G26030
和 AT1G71530 编码的蛋白都与自身存在互作。上调
表达的 WRKY 基因(WRKY38、WRKY75)、At3g09940
和 At1g71530 在 AKT1 子表达网络中起到保卫基因
的作用[41, 42]。转录因子 AT_HSFA7A 除了在 SOS 网
络中起到重要调控作用外, 也是热激胁迫中非常重
要的转录因子[43]。
2.7 SOS3 子网络的动态表达模式
SOS 调控网络中的基因在盐处理后不同时间段呈
现出不同的表达, 因此, SOS 调控网络也随着时间的
变化呈现出不同的表达模式。我们根据盐处理时间序
列的变化, 构建了 SOS 基因的动态表达网络。以 SOS3
为例(图 3), SOS3 表达网络中的所有基因, 根据差异化
表达时期的不同, 展现出规律的动态变化。在盐胁
迫早期, 只有转录因子 At3g29035 和 At5g39610 响应
表达。随后, 转录因子 At2g47890 和 At3g04070 在 1 h
后呈现差异表达 , 并与上一时期表达的 At5g39610
共同调控木质素合成相关基因 CCR2。大部分基因都
在盐处理后的 6 h 呈现差异化表达, 12 h 之后呈现差
异表达的基因有所回落, 表明拟南芥对盐胁迫的响
应, 随着时间的变化逐步调整到适应盐环境刺激的
状态。
3 讨 论
SOS 信号传导途径是目前研究最为深入的拟南
芥耐盐机制 , 它是调节盐胁迫下离子平衡的关键 ,
同时也是较为保守的耐盐机制, 在其他植物的盐胁
迫环境下也起到离子调节作用, 如水稻[44]、油菜[45]
等。目前对 SOS 途径的研究主要集中在 SOS 信号传
递基因鉴定和蛋白质互作网络的分析, 如 RCD1、
CAX1、CAT2.b、CAT3.b、NDPK2 和 ABI2 等与 SOS
编码蛋白间的互作关系[13~16]。在表达调控方面目前已

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图 3 拟南芥盐胁迫环境下 SOS3 子网络的动态表达模式
红色矩形代表该时刻呈差异化表达的转录因子; 紫色矩形代表该时刻被诱导表达的下游基因; 灰色代表该时刻未呈差异表达的基因。在蛋白
质水平, SOS3 对盐胁迫的离子平衡起主要调控作用, 而在转录水平下, 差异表达不显著。

有大量针对拟南芥盐胁迫的芯片分析研究[23, 24, 36, 46],
对于 SOS 信号传导途径的核心基因 SOS2 和 SOS3
也有突变体和过量表达的分析 [21, 22]。在此基础上 ,
本研究利用 NCBI 公共平台的拟南芥芯片数据, 采
用生物信息学方法对芯片数据进行归一化、差异化
表达、GO 分类和互信息熵分析, 预测了拟南芥盐胁
迫环境下 SOS 途径相关的转录调控网络。相较于以
往的表达调控研究, 我们提出了 SOS 网络中的核心调
控基因, 以及表达调控过程中的相互关系, 发现 27 个
转录因子是 SOS 网络的调控节点, 包括 RHL41、
WRKYs 等起重要作用的转录因子, 以及多个首次报
道参与 SOS 信号途径的转录因子。此外, 我们进一
步分析了 SOS 表达调控网络的动态变化, 发现了盐
胁迫响应早期到后期过程中的基因动态表达模式。
这些结果对揭示拟南芥根在适应盐环境过程中的基
因表达调控机制具有重要意义。
在拟南芥环境胁迫中, 植物激素对基因表达有
一定的调节作用。ABA 是目前已知拟南芥盐胁迫中
的重要调节激素[47]。我们构建的 SOS 调控网络中有
25 个基因属于 ABA 信号途径, 贯穿其合成和信号
传导, 如, SOS4 和 AKT1 的调控子 ABA1, 在盐处理
后 1 小时激活表达, 参与了 ABA 的合成。
由于互信息熵方法无法确定互作基因之间的上
下游关系, 在本研究中利用转录因子的注释信息构
建转录因子与其他基因之间的调控关系。但是, 转
录因子间调控的方向性仍然无法确定。为此我们结
合了时间序列的表达信息。当两个转录因子间存在
互作关系时, 我们认为盐处理前期表达的转录因子
调控后表达的转录因子。但当两者同时表达时, 是
否互相调控或同时被第三者调控 , 则难以确定 , 需
要分子生物学实验鉴定。
虽然植物耐盐性机理非常复杂, 我们希望本研
究所提出的潜在耐盐性相关基因及其相互间关系 ,
能有助于揭示植物盐胁迫信号传导途径的内在机理,
并为今后提高植物耐盐性提供可能的选择。
附录:
附表 1~3 见文章电子版(www.Chinagene.cn)。

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