全 文 ：植物应对干旱胁迫的阶段性策略*
安玉艳摇 梁宗锁**
(西北农林科技大学生命科学学院, 陕西杨凌 712100)
摘摇 要摇 干旱是影响植物生存、生长和分布的最重要的非生物胁迫之一,全球暖干化将加剧
干旱胁迫.植物对干旱胁迫的响应和适应机制一直是学术研究的热点领域.本文综述了植物
应对干旱胁迫的生长和生理响应,在已有的研究结果基础上,提出了植物应对干旱胁迫的阶
段性响应策略.从干旱开始到干旱致死,植物经历了干旱开始—轻度干旱—中度干旱—严重
干旱—极端干旱 5 个阶段,分别对应着应激响应—主动适应—被动适应 3 种响应方式和适应
机制.不同阶段中植物抗旱机制的核心任务不同.最后提出了研究植物阶段性响应策略需要
解决的关键科学问题及研究方向.
关键词摇 整体抗旱性摇 阶段性响应摇 极端干旱摇 应激反应摇 主动适应摇 被动适应
文章编号摇 1001-9332(2012)10-2907-09摇 中图分类号摇 Q948. 118摇 文献标识码摇 A
Staged strategy of plants in response to drought stress. AN Yu鄄yan, LIANG Zong鄄suo (College
of Life Sciences, Northwest A & F University, Yangling 712100, Shaanxi, China) . 鄄Chin. J. Appl.
Ecol. ,2012,23(10): 2907-2915.
Abstract: Drought is one of the most important abiotic factors limiting plant growth, development
and survival. Due to global warming, the drought episodes in the future will become more frequent
and severe. Therefore, the plant responses to drought stress, especially the drought鄄resistant mech鄄
anisms, have been a focus of the studies. This paper summarized the plant growth and physiological
responses to drought stress, and proposed a staged response strategy of plants for the adaptation to
natural drought stress. Overall, from drought initiation to drought鄄induced death, plants experi鄄
enced five stress stages with increasing drought intensity, i. e. , drought initiation-mild drought-
moderate drought-severe drought-extreme drought, and the plant responsive and adaptive process
in this whole event could be acute response-active adaptation to mild and severe drought stresses-
passive adaptation to extreme drought stress. The essential function of the plant drought鄄resistant
mechanisms varied with drought stress stages. Some key scientific problems and research directions
about the staged response characteristics of plants to drought stress needed to be solved urgently in
the future were pointed out.
Key words: overall drought resistance; staged response; extreme drought; acute response; active
adaptation; passive adaptation.
*中国科学院知识创新工程项目(KZCX2鄄YW鄄443)和“十一五冶国家
科技攻关计划项目(2008BAD98B08)资助.
**通讯作者. E鄄mail: liangzs@ ms. iswc. ac. cn
2012鄄01鄄31 收稿,2012鄄07鄄16 接受.
摇 摇 干旱是影响植物生存、生长和分布的重要环境
因子之一.目前,随着全球暖干化,干旱胁迫普遍存
在[1-2],而且呈加剧的趋势[3] .研究植物对干旱环境
的响应机理和适应策略尤为重要.物竞天择,适者生
存,生长在干旱环境的植物经过长期的自然选择、协
同进化,形成了多种抗旱生理生态策略,前人将这些
策略分为避旱、御旱和耐旱 3 大类[4] . 其中,避旱是
指在干旱来临前完成生活史,典型代表是短命植物.
因此,避旱植物并不经历真正的干旱胁迫.本文以耐
旱植物或兼具御旱、耐旱机制的抗旱植物(统称为
耐旱型植物)为重点讨论对象.
干旱胁迫往往逐渐发生,且其胁迫程度随着时
间逐渐加重.而植物应对干旱胁迫的反应也随胁迫
时间的延长而不断发生变化,给该领域的研究带来
了很大困难.如何清晰地认识植物对干旱胁迫的响
应随胁迫时间的变化特征是解决这个困难的关键.
Verslues等[2]依据植物体内水分状况的差异,将抗
应 用 生 态 学 报摇 2012 年 10 月摇 第 23 卷摇 第 10 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Oct. 2012,23(10): 2907-2915
旱植物从干旱开始至死亡前的抗旱机制划分为 4 个
阶段:逃避低水势—忍耐低水势—逃避脱水—忍耐
脱水.山仑等[5-6]研究发现,水分亏缺对与作物产量
形成密切相关的各生理过程的影响程度和顺序不
同.例如,干旱对禾谷类作物不同生理功能影响的先
后顺序为:细胞扩张(生长)—气孔运动—蒸腾作用
(水分散失)—光合作用(CO2 同化累积)—物质运
输(产物分配). Tyree 等[7]根据受旱植株叶片的外
部形态特征和内在生理响应特点,把树木受旱死亡
的整个过程划分为 5 个阶段:适宜生长—叶片停止
伸长生长—大部分叶片萎蔫但无叶片死亡—50%的
叶片死亡—所有叶片死亡.对黄土丘陵区乡土灌木
杠柳(Periploca sepium)研究发现,树木所有叶片死
亡并不代表整个植株死亡,从所有叶片死亡到植株
死亡还有很长的一段距离,在这个过程中,植物体的
形态和内部生理仍然不断变化[8-10] .以上研究表明,
植物应对干旱胁迫的反应会因胁迫程度和胁迫时间
呈现出明显的阶段性特点.为此,本文综合国内外有
关植物干旱胁迫反应的相关文献及本课题组近年的
研究结果,深入讨论植物应对干旱胁迫的阶段性响
应策略,以期为干旱半干旱地区农业发展和区域植
被建设提供理论支撑.
1摇 干旱初始阶段———植物应激阶段
在干旱胁迫初始阶段,植物一旦感受到胁迫,
便降低 或 停 止 生 长———应 激 反 应 ( acute re鄄
sponse) [11-13] .骤然干旱或逐渐干旱情况下,植物的
第一反应均为生长受抑,甚至当土壤水分未降至植
物生长的适宜水平以下时,植物生长也逐渐降
低[13] .目前已证实,应激阶段植物生长速率的降低
与光合速率和碳状态无关[12,14] .植物应激反应堪称
为一种完美的感应,因为其无法预测胁迫持续的时
间和严重程度,所以积累资源比浪费资源用于短期
生长更有利于生存. 这种以牺牲生物学产量为代价
的生存策略确保了物种在胁迫下的生殖和生存. 但
从农业角度来讲,作物生长的应激降低往往会造成
巨大而不必要的产量损失,因为即使在轻度或中度
干旱胁迫下,作物的生存并不会受到威胁时,其生长
也会降低或停止,从而使产量下降. 因此,调节或优
化作物生长,使其在轻、中度干旱胁迫下生长的受抑
程度降至最低,成为提高干旱环境中作物产量的一
个很有前景的对策[12] .
在应激阶段,植物的叶片伸长速率可在几秒钟
内降至零附近[13] . 与生长的应激降低或停止相对
应,驱动植物生长的细胞分裂和扩张也表现出相应
的应激阶段,如在渗透胁迫一开始,植物叶片[15]或
根系[16]的细胞数目、有丝分裂活性或细胞分裂速率
便迅速降低. Burssens等[17]对盐胁迫下拟南芥(Ara鄄
bidopsis thaliana)细胞周期调节基因的研究表明,植
物通过调控该基因的启动子活性和转录水平来调节
应激阶段的细胞分裂活性. DELLA 蛋白是限制细胞
增殖和扩张从而限制植物生长的抑制因子. Achard
等[18]发现,盐胁迫信号通过提高 DELLA 蛋白对生
长的抑制作用,引发植物生长的应激降低,且这种生
长受抑,与胁迫诱导的生理和代谢过程的紊乱造成
的生长速率被动降低完全不同. DELLA 蛋白的积累
引起的生长受抑使有限资源重新分配以提高植物在
不利环境中的存活率.
植物生长的应激反应是植物遭遇胁迫的“过激
反应冶,使植物做好迎接更严重的胁迫的准备.当胁
迫持续一段时间,植物识别该胁迫后便会启动相应
的适应性反应(adaptation response),从而由应激阶
段进入适应阶段.在适应阶段中,植物主动调整其形
态、生长及生理生化以适应长期的干旱胁迫[12] .
植物体的水分亏缺程度因土壤水分的减少而逐
渐加剧.前人将植物体的水分亏缺程度划分为两大
类:一类是中度水分亏缺(water stress),即干旱胁
迫;另一类是极其严重的水分亏缺(desiccation),又
称为干燥[19-20] .前者往往使植物气孔关闭,气体交
换速率降低或停止,组织含水量、膨压和水势降低,
以及萎蔫、细胞扩张和生长下降等;后者可以破坏植
物体的代谢、细胞结构以及各种酶促反应[21],导致
光合作用停止、代谢紊乱甚至整个植物体的死
亡[22] .笔者对典型旱生植物杠柳多年的研究发现,
在不同干旱阶段或胁迫程度下,植物的响应方式和
适应机制各异[9 ] . 根据杠柳的生长、形态和生理生
化表现,结合长期对植物抗旱性的理解,本文将旱生
植物的干旱胁迫程度划分为 5 个阶段:轻度干旱、中
度干旱、重度干旱、极端干旱和持续极端干旱;植物
对干旱胁迫的响应和适应也表现为 5 个阶段:主动
适应方式的启动阶段、主动适应阶段、主动适应受削
弱阶段、被动适应阶段和死亡.
2摇 轻度干旱阶段———主动适应的启动
干旱初期植物的应激反应发生在植物体的水分
含量降低以前,即该反应并非干旱胁迫引起的反应
(drought鄄specific response),而是环境变化引发的应
激反应(stimulus鄄specific response). 因此,当土壤水
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分在植物生长的适宜水平以上降低时,植物的相对
生长速率仍然会降低[13] . Kreps 等[23]对拟南芥在盐
渍、渗透及冷胁迫下的转录组研究表明,胁迫 3 h
后,3 种胁迫下拟南芥的转录组均表现为由刺激引
发的应激反应,而并非与胁迫因子相对应的特殊反
应.胁迫条件下,植物生长应激降低一段时间后,会
逐渐恢复并最终达到一个新的稳态———适应阶段.
以大麦(Hordeum vulgare)为例,将大麦根系置于 100
mmol·L-1的 NaCl溶液中,其叶片伸长速率在几秒
钟内降至 0,但在胁迫数分钟到数天的时间内,其叶
片伸长速率恢复至正常植株的 46% ~70% [24] .与此
相似,拟南芥的茎尖分生组织的细胞周期运行活性,
在胁迫 12 ~ 36 h暂时下降,当胁迫持续 4 d 又逐渐
恢复[17] .应激阶段生长的降低使植物做好迎接逆境
的准备,而适应阶段生长的恢复标志着植物体新的
稳态的建立.而植物生长恢复至新的稳态所用时间
以及新稳态下植物生长速率的大小主要依赖于胁迫
的严重程度[25] .
植物根系最先感受到土壤水分的减少,当根系
感受到环境胁迫的刺激时便会产生信号物质并向地
上部分运输,从而引发一系列生长、生理响应. 植物
激素脱落酸(abscisic acid, ABA)在植物抵抗非生物
胁迫中起着中央调节器的作用.近年来,关于干旱胁
迫下 ABA信号转导及其在植物抗胁迫中所起的重
要作用已有很多报道[26-27],本文主要关注干旱胁迫
下植物体的生长、形态、膜脂过氧化,以及抗氧化系
统和渗透调节系统的阶段性变化.
气孔反应在植物对干旱环境的适应中扮演着重
要角色.气孔是植物气体交换的“窗口冶,影响着植
物的蒸腾和光合作用.当水分不足时,气孔往往部分
关闭或全部关闭[28],从而降低蒸腾速率(Tr),减少
水分散失,也使进入叶片的 CO2 减少,导致光合速
率(Pn)下降. 但在轻度干旱条件下,气孔对蒸腾散
失水分(Tr)的影响大于对 CO2 吸收和扩散的限
制[29-30] .蒸腾失水与光合碳同化对水分亏缺敏感性
的差异直接导致植物水分利用效率的提高. 这构成
了节水生物学的生理基础[6] .
干旱胁迫下根系与地上部分之间的信息传递可
使植物叶片及时感知土壤水势的变化,使植物在没
有受到干旱伤害时即可做出主动、快速的应答反
应[31] .一般情况下,在干旱胁迫一开始,植物的第一
反应是逃避或者防止低水势的发生[2] . 在轻度胁迫
下,植物调节气孔开度(短期胁迫条件下)以减少水
分散失,调整同化物在根冠间的分配以增大根冠比,
从而提高水分吸收效率,增加角质层的厚度以提高
保水力(长期胁迫条件下),从而使水分吸收和水分
散失一直保持平衡,所以在轻度干旱胁迫下,旱生植
物的组织含水量下降很少[2,32] . 除了增加水分吸收
和减少水分散失,胁迫信号会启动植物体内的主动
防御机制.抗氧化防御和渗透调节是植物体内抵抗
和适应干旱胁迫的两个重要机制.有研究表明,在轻
度干旱或干旱胁迫的初期阶段,植物体的保护酶活
性、抗氧化物质含量以及相溶性溶质含量均呈上升
趋势[33-34] .植物的不可移动性使其时常遭遇环境的
变化,其长期进化过程中形成的形态调节、抗氧化和
溶质积累等机制足以应对轻度逆境.因此,在轻度干
旱胁迫下,植物尤其是旱生植物不会受到伤害.
3摇 中度干旱阶段———主动适应阶段
随着干旱继续发展,当减少水分散失、增加水分
吸收以及提高保水能力等策略不足以维持植物水分
散失和吸收的平衡时,植物组织的水分平衡被打破,
组织含水量、水势、膨压会明显下降,此时植物体进
入另外一个干旱响应阶段.
形态上,除了调节气孔开度,植物会减小叶夹角
使株型紧凑,减小阳光直射面积,进一步降低水分散
失的速率[35] .中度干旱胁迫下,气孔会长时间关闭
以减少水分散失,这限制了 CO2 的吸收和固定,阻
碍了光合作用的进行.因此,在中度干旱下植物的光
合速率往往会降低.中度干旱复水后,植物光合速率
可快速得到逆转甚至补偿,很快恢复或超过对照水
平,表明光合系统并未受到不可逆的氧化伤害,即未
发生非气孔限制[30] .
水分亏缺使植物体内活性氧( reactive oxygen
species, ROS)产生速率提高,但植物体内的活性氧
清除系统也会相应上调以降低 ROS 的产生速率,并
最终使 ROS水平达到一个新的稳态[34] .另外,随干
旱胁迫的加重,相溶性溶质的积累也会大幅度提高.
这些溶质在低浓度时可以保护生物膜和大分子免受
氧化伤害;当胁迫到一定程度,这些溶质的浓度足够
高时则会发挥渗透调节作用,作为一种能量的储存
形式有助于复水后的恢复. 对以脯氨酸为代表的渗
透调节有机溶质的大量研究[36-38]表明,在干旱条件
下,植物组织的脯氨酸[36,39]、甜菜碱[40]、总游离氨基
酸[41]、可溶性蛋白[42]、可溶性糖[1,43]等有机溶质会
迅速积累,但各渗透调节物质对不同物种或同一物
种不同器官的渗透调节能力的贡献不同. 除了相溶
性有机溶质,无机离子在某些物种忍耐干旱胁迫的
909210 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 安玉艳等: 植物应对干旱胁迫的阶段性策略摇 摇 摇 摇 摇
过程中起着重要的渗透调节作用[44] . 总体来说,中
度干旱胁迫下,渗透调节和抗氧化等植物体的自身
保护机制能够完全抑制或修复水分胁迫所诱导的氧
化伤害,也能够维持低水势下的生长和各项生理活
动的进行.长期恒定中度胁迫下,植物体的生长、生
理会达到新的稳态,说明植物已完全适应该胁迫,不
会受到真正意义上的伤害.
轻度鄄中度干旱复水后,由于之前没有受到不可
逆的伤害,植物能够迅速恢复,表现为光合速率和生
长速率完全恢复.许多旱生植物的光合和生长在复
水后表现出显著的补偿效应[30,45-46] . 适度的干旱胁
迫下,光合同化物优先向根系分配,促进根系生长,
提高根系活力,同时启动了抗逆生理,有利于植物迎
接更严重的干旱胁迫或其他环境胁迫. 适度的干旱
胁迫还会使植物启动自身的次生防御系统,例如,在
中度干旱胁迫下酸枣(Ziziphus jujube var. spinosa)
叶片的黄酮类成分增加以提高抗氧化能力,从而提
高酸枣对干旱环境的适应性;而在严重干旱胁迫下,
酸枣叶片通过降解黄酮类成分缓解干旱胁迫[47] .干
旱胁迫使柴胡(Bupleurum chinense)的 ROS 产生速
率提高,从而诱导了柴胡皂苷的大量积累,后者具有
很高的抗膜脂过氧化能力,最终减轻了干旱胁迫诱
导的氧化伤害[48] .适度的干旱促使植物体的可溶性
糖、维生素 C 等含量的积累,提高了植物自身的抗
旱性,也改善了作物及果蔬的品质[49-50] .此外,对粮
食作物的研究表明,干旱缺水并不总是降低作物产
量,一定时期的水分亏缺也可能有利于作物增产和
水分利用[6,45] .干旱缺水对作物的影响有一个从“适
应冶到“伤害冶的过程,不超过适应范围的缺水,往往
在复水后更有利于作物增产.
4摇 重度干旱阶段———主动适应受削弱,伤害开始
随着干旱胁迫持续加重,当植物的抗氧化系统
不能抑制或平衡过多的 ROS,相溶性溶质的积累不
能起到足够的渗调保护作用以维持膨压时,植物细
胞便会发生生理脱水,进而影响到生长和各生理过
程的进行,同时,生物大分子也会因得不到足够的保
护而失去稳定性,最终使细胞膜损伤,膜透性增加.
因此,当植物体内的几大主动防御机制不足以维持
植物体内的水分平衡,以及 ROS 产生与清除之间的
平衡时,植物体不可避免地会受到伤害,表现为组织
含水量和水势的降低,ROS 产生速率升高,膜脂过
氧化产物丙二醛含量升高,细胞膜透性增加.植物体
内的主动防御机制也因此逐渐受到削弱. 当干旱胁
迫发展到一定程度时,植物组织的保护酶活性逐渐
降低,植物组织相溶性溶质的含量也不会无限增
加[51-53] .但这些主动防御系统在干旱胁迫下往往是
逐渐受到削弱,而非在开始受到伤害就很快崩溃.从
被削弱到崩溃还要经历一段时间,这段时间的长短
由植物种类、干旱加剧速率和持续时间来决定.在这
期间,抗氧化酶和非酶抗氧化物质仍然起着清除
ROS、限制 ROS毒害的作用.此外,逆境下 ROS 的信
号作用受到越来越多的关注[54-55] . ROS 含量的增加
可能作为第二信使诱导脱水素( dehydrins)和其他
LEA蛋白的积累. LEA 蛋白是当前植物耐旱研究的
一个热点,其在种子发育过程中以及非生物胁迫导
致植物组织含水量降低时大量积累[56] .脱水素通常
大量存在于复苏植物. 研究证实,脱水素和其他
LEA蛋白能够作为分子伴侣起保护蛋白和膜结构
的作用[57-58] .在严重或极端干旱下,渗透调节细胞
相溶性溶质所发挥的“吸水冶作用很有限,而更多的
作用是保护蛋白和膜结构,同时作为能量和碳、氮源
的储存方式,便于复水后养分的集中供应,有利于植
物快速恢复[2,59] .
严重水分亏缺时,叶片常常发生萎蔫或卷曲以
减少太阳辐射,在一定程度上可防止叶温升高、减缓
水分亏缺的发展速率.自然条件下,当植物严重水分
亏缺时,土壤水分通常有 3 种变化形式:1) 维持不
变(恒定严重干旱胁迫). 在恒定严重干旱胁迫下,
旱生植物在经历严重干旱初始时的伤害后往往能够
重新调整生理状态,以适应这种少量的但稳定的水
分供应[9] .充分利用有限的水资源是长期生长在干
旱地区的植物的本能,所以,当有少量水分供应使土
壤干旱维持在恒定水平时,这些植物在经历了应激
伤害后仍能充分利用有限的水资源调整生理状态,
恢复缓慢的生长和微弱的气体交换作用.一方面,形
成的同化物优先向根系分配提高根系活力,以充分
吸收有限的水资源[2],各种溶质积累也发挥渗透调
节作用来提高吸水力;另一方面,光合作用的部分恢
复减轻了对 CO2 的吸收和固定的限制,从源头上减
少了 ROS的产生[60],从而在一定程度上减轻了氧
化伤害,如此循环,最终使植物体内的水分平衡和
ROS的产生与清除间的平衡再次形成,形成新的稳
态.新的稳态的形成标志着植物已经完全适应新的
水分条件.结合笔者对杠柳、酸枣和蒿类植物的研
究[9,61-62],可以认为,当土壤水分高于植物永久萎蔫
点,只要土壤水分恒定在某个水平,旱生植物最终都
能通过调整表型、生理以及基因表达等来适应新的
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水分条件.而达到新的稳态所用的时间由植物抗逆
能力(植物种类)和胁迫严重程度共同决定.
2)复水,即给严重干旱胁迫的植物恢复适宜水
分供应.植物复水后的首要任务是对干旱造成的伤
害进行修复,即植物从适宜水分—严重干旱—适宜
水分的过程中会相继经历应激—适应—伤害—修复
过程.目前,对植物抗旱性的研究多集中在干旱阶段
植物的表现和适应,关于植物严重干旱复水后的修
复机制的研究相对薄弱. 复苏植物山墙藓(Tortula
ruralis)在复水后会迅速诱导产生一类特殊的蛋白
rehydrins.根据复水后 rehydrins含量随时间的变化,
可将 rehydrins分为早期恢复蛋白(2 ~ 4 h 恢复正常
水平)和延长期所需蛋白(含量持续上升,24 h 以后
恢复正常水平) [63-64] . 早期恢复蛋白的作用可能是
修复致命的膜损伤,阻止细胞内溶物进一步流失,而
延长期恢复蛋白主要参与长时间的细胞器结构、功
能及新陈代谢活动的修复和恢复. 除了合成和积累
rehydrins,干旱胁迫下所积累的脯氨酸、游离氨基
酸、可溶性糖、可溶性蛋白等在复水后,能够作为能
量或碳、氮来源迅速被利用,加快植物的恢复进程.
植物抗旱性不仅表现在胁迫阶段的生长、繁殖或生
存能力,还体现在干旱解除后迅速恢复的能力.只有
从逆境中恢复更快、更好的植物,才能在多变的环境
中更好地生存.因此,从逆境中恢复的能力和恢复策
略对植物在多变环境中的生存和繁衍同样重要.
3)严重干旱后仍然继续干旱. 随着全球暖干
化,干旱半干旱地区的干旱持续时间可能会不断延
长,严重干旱后继续干旱会导致极端干旱事件发生
的频率大大增加[65] . 目前,关于作物对干旱胁迫的
响应和适应的研究多停留在中度干旱胁迫下植物生
长和生产力的维持,以及重度干旱以后伤害的修复.
近年来,极端干旱的研究基本集中在野生植物,尤其
是复苏植物.严重干旱条件下,植物的自我防御系统
不足以维持植物体内的水分平衡以及 ROS 产生与
清除间的平衡时,从而受到伤害,植物的主动防御系
统逐渐受到削弱,当伤害到达某一程度时,植物的主
动适应机制就会失去作用,最终导致 ROS 的急骤增
加(oxidative burst) .这宣告主动适应阶段结束,同时
作为一种信号,可能启动植物的下一应对策略———
被动适应阶段.
5摇 极端干旱———被动适应阶段
在极端干旱条件下,植物的气孔关闭,蒸腾作用
停止,因此,植物水势与土壤水势相平衡,前者随后
者的降低而降低.当干旱使植物的生命受到威胁时,
许多旱生植物会加速部分器官的死亡以尽可能地延
长整株植物存活的时间. 这种以牺牲局部来维系生
命的方式称为植物的被动适应策略. 植物叶片的非
正常枯黄脱落标志着植物被动适应阶段的开始.
叶片衰老是叶片发育过程的最后一个阶段,植
物的其他发育过程主要是细胞分裂、增殖和生长的
结果,而叶片衰老伴随的是整个器官范围内的程序
化凋亡(programmed cell death, PCD). 关于叶片衰
老调节的分子机制已有多篇综述报道[7, 66-67] .
Munne鄄Bosch 和 Alegre[66]综述了干旱胁迫下植物叶
片衰老的生理调节及其对植物生存所起的作用. Pic
等[68]研究表明,干旱下豌豆(Pisum sativum)叶片的
加速衰老是植物在整株水平上对生长发育调节的结
果,逆境下的源鄄库关系,以及生殖生长与营养生长
的关系对叶片衰老的启动具有重要影响,如摘除花
可明显延缓叶片的衰老.
持续干旱导致植物的叶片、茎、根相继死亡,这
看似一个被动受害过程,实则是植物在分子、细胞以
及生理生化水平上高度整合和精确调控的 PCD 过
程[66] .其对极端干旱环境下植物的生存起着重要作
用[67] .首先,干旱诱导叶片、茎的死亡降低了植物冠
层的大小,避免了植物因蒸腾造成水分的大量散失,
有利于维持整株植物的水分平衡. 其次,极端干旱
下,叶片等的碳同化作用停止,无法再满足植株其他
部位对有机同化物的需求,但叶片本身含有大量的
营养物质,其衰老死亡的过程是营养物质的转移和
再利用过程,这些营养物质有利于植株其他部位
(如幼叶、花或果实)的存活. 因此,叶片、茎等的衰
老提高了有限资源的利用效率,有助于植物整个生
活史的完成或存活时间的延长.
在极端干旱条件下,植物往往从下部老叶开始
加速衰老,即老叶 PCD 早于幼叶[7,66] . 笔者对黄土
高原优势灌木杠柳的研究发现,杠柳的衰老从下部
老叶开始,随干旱胁迫的持续逐渐向上部功能叶发
展,而尖端的幼嫩叶片最后凋亡[9] . 这样看似一个
很自然的衰老顺序实际上蕴含着植物的生存策
略———优先保护生命力旺盛的幼嫩组织[30,69] .幼嫩
组织优先受到保护,一方面,植物将有限的水分和养
分资源集中用于幼嫩器官或组织的保护及维持,可
延长植物的存活时间,增加存活的几率;另一方面,
幼嫩器官生命力旺盛、生长迅速,有利于复水后植物
的迅速恢复. 此外,相溶性有机溶质(如脯氨酸、游
离氨基酸、可溶性蛋白、可溶性糖)和保护性蛋白
119210 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 安玉艳等: 植物应对干旱胁迫的阶段性策略摇 摇 摇 摇 摇
(如脱水素、LEA蛋白等)的输入对幼嫩组织的保护
起着重要的作用[69-70] .
幼嫩叶片是植物生长过程中重要的库器官.当
极端干旱进一步发展时,幼嫩叶片终将死亡脱落,
源鄄库关系发生了改变.由于根系是植物生长和生存
所需资源的唯一来源,对根系的保护和维持成为植
物最重要的抗旱策略.因此在极端干旱下,植物会逐
渐舍弃地上部分来集中保护地下部分. 笔者研究发
现,所有叶片死亡后,杠柳的茎从顶端往基部逐渐中
空死亡,这也是资源转移和再利用的过程.只要根系
尚存活,复水后根系首先恢复活力或快速形成大量
细根,休眠芽复苏萌发,而后新生枝叶快速生长. 从
叶片脱落到植株真正死亡(根系死亡)是一个缓慢
的代谢过程,目的是缓慢利用有限的水分和养分资
源,尽可能地延长根系存活的时间,等待水分到来时
重新生长.植物的这种表现称之为相对休眠———复
水复苏型生存策略.
复苏植物是一类极其耐脱水的抗旱植物,可利
用自身的耐干燥能力来适应干旱环境[71] . 干旱期
间,它们的营养组织能够保持相当长的休眠期.在完
全干燥的环境下,高等植物营养组织的这种生存能
力是很少见的,因而复苏植物大多数天然生长于南
非、南美和澳洲西部等干旱地区.复苏植物即使失去
96%的水分仍能存活,其具有独特的脱水能力和复
苏机制. Hoekstra等[72]依据植物在休眠时的组织含
水量将其分为耐旱植物(耐中度干燥)和耐干燥植
物(复苏植物). 本文主要分析了耐旱植物(耐中度
干燥)的抗旱策略.
关于极端干旱胁迫下叶片—茎—根系的程序化
死亡的信号机理目前还不清楚. 叶片加速衰老的信
号机制主要包括光敏色素、糖感应和细胞分裂素 3
类[67] .近年来研究表明,ROS 的信号作用在植物抵
御生物胁迫如病原菌中起着重要作用,其中一个机
制是协同 NO诱导 PCD,即生物胁迫下 ROS 的含量
增高可以诱导 PCD[73],那么极端干旱 (非生物胁
迫)下,植物体内主动防御机制崩溃导致的 ROS 含
量爆发与叶片等的 PCD 是否有关? 还有待于进一
步研究.
综上所述,在极端干旱下,植物的被动适应过程
是植物体的源鄄库关系不断调整,以使内部资源不断
转移和再利用的过程.它是植物各个器官的物质、能
量、信息综合调整的结果,是植物适应极端干旱环境
的重要生存策略.
6摇 结摇 摇 语
从干旱发生到持续干旱直致植物死亡,旱生植
物依次经历了干旱初期—轻度干旱—中度干旱—重
度干旱损伤—干旱致死 5 个阶段,其相对含水量分
别下降了 0、 < 10% 、 < 20% 、20% ~ 50% 和 > 50%
[32] .不同干旱阶段中植物体的响应机制不同:应激
反应—主动适应的启动—主动适应—主动适应受抑
且伤害开始—被动适应—死亡,不同阶段植物抗旱
策略的着重点不同,从保持水分散失与吸收间的平
衡,发展到保持 ROS 产生和清除间的平衡,再发展
到调整源鄄库关系,以及资源和能量在地上和地下部
分的分配等,以尽量延长存活的时间.不同的信号决
定了植物的响应方式和适应机制,关于植物阶段性
响应中各阶段的信号阈值是研究植物阶段性响应的
关键,也是目前研究中最薄弱的环节.今后应加强相
关研究,从根本上揭示植物的阶段性响应机制,最终
使复杂的干旱胁迫事件能够划分为几个相对简单的
过程,便于研究和实际应用.
不同植物对水分胁迫的敏感性不同,因此在自
然干旱的过程中,不同植物到达同一胁迫程度所用
的时间不同,在同一时间启动的反应机制也可能不
同.耐旱性强的植物在生长、形态、生理等方面自我
调整能力强,往往能经历较长时间的干旱胁迫. 因
此,不同胁迫阶段植物不同响应机制的综合调整构
成了植物的整体抗旱性.在今后的研究中,可用相同
的自然干旱过程中,从干旱开始到植物死亡所用的
时间来比较不同植物的整体抗旱性差异.
参考文献
[1]摇 Chaves MM, Pereira JS, Maroco J, et al. How plants
cope with water stress in the field. Photosynthesis and
growth. Annals of Botany, 2002, 89: 907-916
[2]摇 Verslues PE, Agarwal M, Katiyar鄄Agarwal S, et al.
Methods and concepts in quantifying resistance to
drought, salt and freezing, abiotic stresses that affect
plant water status. The Plant Journal, 2006, 45: 523-
539
[3]摇 Wassmann R, Jagadish SVK, Heuer S, et al. Climate
change affecting rice production: The physiological and
agronomic basis for possible adaptation strategies. Ad鄄
vances in Agronomy, 2009, 101: 59-122
[4]摇 Yoshimura K, Masuda A, Kuwano M, et al. Pro鄄
grammed proteome response for drought avoidance / toler鄄
ance in the root of a C3 xerophyte ( wild watermelon)
under water deficits. Plant and Cell Physiology, 2008,
49: 226-241
[5]摇 Shan L (山摇 仑), Zhang S鄄Q (张岁岐). Water sav鄄
2192 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 23 卷
ing agriculture and its biological basis. Research of Soil
and Water Conservation (水土保持研究), 1999, 6
(1): 2-7 (in Chinese)
[6]摇 Shan L (山 摇 仑). Discussion about several biological
issues for development of dryland farming. Journal of
Agricultural Science and Technology (中国农业科技导
报), 2009, 11(2): 5-9 (in Chinese)
[7]摇 Tyree MT, Vargas G, Engelbrecht BMJ, et al. Drought
until death do us part: A case study of the desiccation鄄
tolerance of a tropical moist forest seedling鄄tree, Licania
platypus ( Hemsl. ) Fritsch. Journal of Experimental
Botany, 2002, 53: 2239-2247
[8]摇 Arndt SK, Clifford SC, Wanek W, et al. Physiological
and morphological adaptations of the fruit tree Ziziphus
rotundifolia in response to progressive drought stress.
Tree Physiology, 2001, 21: 705-715
[9]摇 An Y鄄Y (安玉艳). Eco鄄physiological Strategies of
Periploca sepium Bunge to Drought Environment in the
Loess Hilly Region. PhD Thesis. Yangling, Shaanxi:
Research Center of Soil and Water Conservation and Ec鄄
ological Environment, Chinese Academy of Sciences,
2011 (in Chinese)
[10]摇 Liu Y鄄B (刘玉冰), Zhang T鄄G (张腾国), Li X鄄R
(李新荣), et al. Protective mechanisms of Reaumuria
soongorica from extreme drought stress: Leaf shedding
and sucrose accumulation. Science in China Series C:
Life Sciences (中国科学 C 辑·生命科学), 2006, 36
(4): 328-333 (in Chinese)
[11] 摇 Skirycz A, de Bodt S, Obata T, et al. Developmental
stage specificity and the role of mitochondrial metabolism
in the response of Arabidopsis leaves to prolonged mild
osmotic stress. Plant Physiology, 2010, 152: 226-244
[12]摇 Inze D, Skirycz A. More from less: Plant growth under
limited water. Current Opinion in Biotechnology, 2010,
21: 197-203
[13]摇 Clauw P. Study of biomass production during drought in
Arabidopsis thaliana. Plant Systems Biology, 2010, 1:
1-42
[14]摇 Granier C, Tardieu F. Water deficit and spatial pattern
of leaf development. Variability in responses can be sim鄄
ulated using a simple model of leaf development. Plant
Physiology, 1999, 119: 609-620
[15] 摇 Schuppler U, He PH, John PC, et al. Effect of water
stress on cell division and cell鄄division鄄cycle 2鄄like cell鄄
cycle kinase activity in wheat leaves. Plant Physiology,
1998, 117: 667-678
[16]摇 Sacks MM, Silk WK, Burman P. Effect of water stress
on cortical cell division rates within the apical meristem
of primary roots of mainze. Plant Physiology, 1997,
114: 519-527
[17]摇 Burssens S, Himanen K, van de Cotte B, et al. Expres鄄
sion of cell cycle regulatory genes and morphological al鄄
terations in response to salt stress in Arabidopsis thali鄄
ana. Planta, 2000, 211: 632-640
[18]摇 Achard P, Cheng H, Grauwe LD, et al. Integration of
plant responses to environmentally activated phytohor鄄
monal signals. Science, 2006, 311: 91-94
[19]摇 Nesbitt JN, Al鄄Shukur M. Effects of desiccation, water鄄
stress and decapitation on integumentary water loss in
the cockroach, Periplaneta americana. Journal of Exper鄄
imental Botany, 1987, 131: 289-300
[20]摇 Shao HB, Chu LY, Jaleel CA, et al. Water鄄deficit
stress鄄induced anatomical changes in higher plants.
Comptes Rendus Biologies, 2008, 331: 215-225
[21]摇 Smirnoff N. The role of active oxygen in the response of
plants to water deficit and desiccation. New Phytologist,
1993, 125: 27-58
[22] 摇 Bohnert HJ, Jensen RG. Strategies for engineering wa鄄
ter鄄stress tolerance in plants. Trends in Biotechnology,
1996, 14: 89-97
[23]摇 Kreps JA, Wu Y, Chang HS, et al. Transcriptome
changes for Arabidopsis in response to salt, osmotic,
and cold stress. Plant Physiology, 2002, 130: 2129 -
2141
[24]摇 Fricke W, Akhiyarova G, Wei W, et al. The short鄄term
growth response to salt of the developing barley leaf.
Journal of Experimental Botany, 2006, 57: 1079-1095
[25]摇 Munns R. Comparative physiology of salt and water
stress. Plant, Cell and Environment, 2002, 25: 239 -
250
[26] 摇 Cutler SR, Rodriguez PL, Finkelstein RR, et al. Ab鄄
scisic acid: Emergence of a core signaling network. An鄄
nual Review of Plant Biology, 2010, 61: 651-679
[27]摇 Seki M, Umezawa T, Urano K, et al. Regulatory meta鄄
bolic networks in drought stress responses. Current
Opinion in Plant Biology, 2007, 10: 296-302
[28]摇 Damour G, Simonneau T, Cochard H, et al. An over鄄
view of models of stomatal conductance at the leaf level.
Plant, Cell and Environment, 2010, 33: 1419-1438
[29]摇 Yang J鄄W (杨建伟), Liang Z鄄S (梁宗锁), Han R鄄L
(韩蕊莲), et al. Water use efficiency of four species
under the different soil water content. Journal of North鄄
west Forestry University (西北林学院学报), 2004, 19
(1): 9-13 (in Chinese)
[30]摇 An Y鄄Y (安玉艳), Hao W鄄F (郝文芳), Gong C鄄M
(龚春梅), et al. Effects of drying and re鄄watering on
the photosynthesis and reactive oxygen metabolism of
Periploca sepium seedlings. Chinese Journal of Applied
Ecology (应用生态学报), 2010, 21(12): 3047-3055
(in Chinese)
[31]摇 Chaves MM, Maroco JP, Pereira JS. Understanding
plant responses to drought: From genes to the whole
plant. Functional Plant Biology, 2003, 30: 239-264
[32] 摇 Hsiao TC. Plant responses to water stress. Annual Re鄄
view of Plant Physiology, 1973, 24: 519-570
[33] 摇 Khanna鄄Chopra R, Selote DS. Antioxidant response of
wheat roots to drought acclimation. Protoplasma, 2010,
245: 153-163
[34]摇 Kim TH, Lee BR, Li LS, et al. Water deficit鄄induced
oxidative stress and the activation of antioxidant enzymes
in white clover leaves. Biologia Plantarum, 2009, 53:
505-510
[35]摇 Wilson PJ, Thompson K, Hodgson JG. Specific leaf
area and leaf dry matter content as alternative predictors
319210 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 安玉艳等: 植物应对干旱胁迫的阶段性策略摇 摇 摇 摇 摇
of plant strategies. New Phytologist, 1999, 143: 155-
162
[36]摇 Verbruggen N, Hermans C. Proline accumulation in
plants: A review. Amino Acids, 2008, 35: 753-759
[37]摇 Mattioli R, Costantino P, Torovato M. Proline accumu鄄
lation in plants: Not only stress. Plant Signaling & Be鄄
havior, 2009, 4: 1016-1018
[38]摇 Szabados L, Savoure A. Proline: A multifunctional ami鄄
no acid. Trends in Plant Science, 2010, 15: 89-97
[39]摇 Manivannan P, Jaleel CA, Somasundaram R, et al. Os鄄
moregulation and antioxidant metabolism in drought鄄
stressed Helianthus annuus under triadimefon drenching.
Comptes Rendus Biologies, 2008, 331: 418-425
[40]摇 Ashraf M, Foolad MR. Roles of glycine betaine and pro鄄
line in improving plant abiotic stress resistance. Envi鄄
ronmental and Experimental Botany, 2007, 59: 206 -
216
[41]摇 Rai VK. Role of amino acids in plant responses to stres鄄
ses. Biologia Plantarum, 2002, 45: 481-487
[42]摇 Amini F, Ehsanpour AA. Soluble proteins, proline,
carbohydrates and Na+ / K+ changes in two tomato (Lyco鄄
persicon esculentum Mill. ) cultivars under in vitro salt
stress. American Journal of Biochemistry and Biotechnol鄄
ogy, 2005, 1: 212-216
[43]摇 Martinez JP, Lutts S, Schanck A, et al. Is osmotic ad鄄
justment required for water stress resistance in the Medi鄄
terranean shrub Atriplex halimus L. ? Journal of Plant
Physiology, 2004, 161: 1041-1051
[44] 摇 Patakas A, Nikolaou N, Zioziou E, et al. The role of
organic solute and ion accumulation in osmotic adjust鄄
ment in drought鄄stressed grapevines. Plant Science,
2002, 163: 361-367
[45]摇 Shan L (山 摇 仑). Plant drought resistance and semi鄄
dryland farming. Agricultural Research in the Arid Areas
(干旱地区农业研究), 2007, 25(1): 1-5 ( in Chi鄄
nese)
[46]摇 Hu T鄄T (胡田田), Kang S鄄Z (康绍忠). The compen鄄
satory effect in drought resistance of plants and its appli鄄
cation in water鄄saving agriculture. Acta Ecologica Sinica
(生态学报), 2005, 25(4): 885-891 (in Chinese)
[47]摇 Wang G鄄L (王改利), Wei Z (魏摇 忠), He S鄄X (贺
少轩), et al. Effects of drought stress in soil on fla鄄
vonoids metabolism in leaf and some growth and physio鄄
logical indexes of Ziziphus jujuba var. spinosa. Journal
of Plant Resources and Environment (植物资源与环境
学报), 2011, 20(3): 1-8 (in Chinese)
[48]摇 Zhu ZB, Liang ZS, Han RL. Saikosaponin accumulation
and antioxidative protection in drought鄄stressed Bupleu鄄
rum chinense DC. plants. Environmental and Experimen鄄
tal Botany, 2009, 66: 326-333
[49]摇 Liu X鄄Z (刘贤赵), Su Q (宿摇 庆), Sun H鄄Y (孙海
燕). Effects of different alternate cycling on the growth爷
yield and quality of apple trees under conditions of alter鄄
nate partial root鄄zone irrigation. Acta Ecologica Sinica
(生态学报), 2010, 30 (18): 4881 - 4888 ( in Chi鄄
nese)
[50]摇 Zhang K (张摇 坤), Yin X鄄N (尹小宁), Liu X鄄Y (刘
小勇), et al. Effects of sand鄄covering on apple trees
transpiration and fruit quality in dry land orchards of
Longdong, Gansu. Chinese Journal of Applied Ecology
(应用生态学报), 2010, 21 (11): 2755 - 2762 ( in
Chinese)
[51]摇 Liu C, Liu Y, Guo K, et al. Effect of drought on pig鄄
ments, osmotic adjutment and antioxidant enzymes in six
woody plant species in karst habitats of southwestern
China. Environmental and Experimental Botany, 2011,
71: 174-183
[52]摇 Bai LP, Sui FG, Ge TD, et al. Effect of soil drought
stress on leaf water status, membrane permeability and
enzymatic antioxidant system of maize. Pedosphere,
2006, 16: 326-332
[53]摇 Sun C, Shi J, Wang D, et al. Effects on physiological
and biochemical characteristics of medicinal plant pig鄄
weed by drought stresses. Journal of Medicinal Plants
Research, 2011, 5: 4041-4048
[54]摇 Laloi C, Apel K, Danon A. Reactive oxygen signalling:
The latest news. Current Opinion in Plant Biology,
2004, 7: 323-328
[55]摇 Apel K, Hirt H. Reactive oxygen species: Metabolism,
oxidative stress, and signal transduction. Annual Review
of Plant Biology, 2004, 55: 373-399
[56]摇 Close TJ. Dehydrins: A commonality in the response of
plants to dehydration and low temperature. Physiologia
Plantarum, 1997, 100: 291-296
[57]摇 Hara M, Terashima S, Kuboi T. Characterization and
cryoprotective activity of cold鄄responsive dehydrin from
Citrus unshiu. Journal of Plant Physiology, 2001, 158:
1333-1339
[58]摇 Bravo LA, Gallardo J, Navarrete A, et al. Cryoprotec鄄
tive activity of a cold鄄induced dehydrin purified from
barley. Physiologia Plantarum, 2003, 118: 262-269
[59]摇 Hincha DK, Hagemann M. Stabilization of model mem鄄
branes during drying by compatible solutes involved in
the stress tolerance of plants and microorganisms. Bio鄄
chemical Journal, 2004, 383: 277-283
[60]摇 Reddy AR, Chaitanya KV, Vivekanandan M. Drought鄄
induced responses of photosynthesis and antioxidant me鄄
tabolism in higher plants. Journal of Plant Physiology,
2004, 161: 1189-1202
[61]摇 Wang Y (王摇 勇). Study on Water Consumption Char鄄
acteristics and Drought Reisistance Mechanism of Four
Artermisia Species in Loess Plateau. Master Thesis.
Yangling, Shaaxi: Northwest A & F University, 2010
(in Chinese)
[62]摇 He S鄄X (贺少轩), Liang Z鄄S (梁宗锁), Wei L鄄Z
(蔚丽珍), et al. Growth and physiological characteris鄄
tics of wild sour jujube seedlings from two provenances
under soil water stress. Acta Botanica Boreali鄄occidenta鄄
lia Sinica (西北植物学报), 2009, 29 (7): 1387 -
1393 (in Chinese)
[63]摇 Oliver MJ. Influence of protoplasmic water loss on the
control of protein synthesis in the desiccation鄄tolerant
moss Iortula ruralis: Ramifications for a repair鄄based
mechanism of desiccation tolerance. Plant Physiology,
4192 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 23 卷
1991, 97: 1501-1511
[64]摇 Oliver MJ. Desiccation鄄tolerance in plant cells: A mini
review. Physiologia Plantarum, 1996, 97: 779-787
[65]摇 West AG. Climate change, drought and biodiversity: An
ecophysiological perspective. South African Journal of
Botany, 2009, 75: 390
[66]摇 Munne鄄Bosch S, Alegre L. Die and let live: Leaf senes鄄
cence contributes to plant survival under drought stress.
Functional Plant Biology, 2004, 31: 203-216
[67]摇 Ono K, Nishi Y, Watanabe A, et al. Possible mecha鄄
nisms of adaptive leaf senescence. Plant Biology, 2001,
3: 234-243
[68]摇 Pic E, de La Serve BT, Tardieu F, et al. Leaf senes鄄
cence induced by mild water deficit follows the same se鄄
quence of macroscopic, biochemical, and molecular
events as monocarpic senescence in pea. Plant Physiolo鄄
gy, 2002, 128: 236-246
[69]摇 An YY, Liang ZS, Zhao RK, et al. Organ鄄dependent
responses of Periploca sepium to repeated dehydration
and rehydration. South African Journal of Botany,
2011, 77: 446-454
[70]摇 Morgan JM. Osmoregulation and water stress in higher
plants. Annual Review of Plant Physiology, 1984, 35:
299-319
[71]摇 Scott P. Resurrection plants and the secrets of eternal
leaf. Annals of Botany, 2000, 85: 159-166
[72]摇 Hoekstra FA, Golovina EA, Buitink J. Mechanisms of
plant desiccation tolerance. Trends in Plant Science,
2001, 6: 431-438
[73] 摇 Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tol鄄
erance. Trends in Plant Science, 2002, 7: 405-410
作者简介摇 安玉艳,女,1983 年生,博士. 主要从事植物水分
生理生态研究,发表论文 7 篇. E鄄mail: ann0447@ gmail. com
责任编辑摇 李凤琴
519210 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 安玉艳等: 植物应对干旱胁迫的阶段性策略摇 摇 摇 摇 摇