全 文 ：生物多样性 2009, 17 (5): 468–475 doi: 10.3724/SP.J.1003.2009.09036
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

——————————————————
收稿日期: 2009-02-12; 接受日期: 2009-05-15
基金项目: 新疆高技术研究发展计划 (200810102)、新疆草地资源与生态重点实验室开放课题 (XJDX0209-2008-01)和国家科技平台建设项目
(2005DKA21006)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: tandunyan@yahoo.cn
地下结实植物白番红花的繁育系统与传粉生物学
张 洋 谭敦炎*
(新疆农业大学草业与环境科学学院, 新疆草地资源与生态重点实验室, 乌鲁木齐 830052)
摘要: 地下结实是植物用来防御不利环境的一种策略, 研究地下结实植物的繁殖特性, 可以揭示它们的繁殖对策
多样性, 对于探讨环境选择压力对其繁育系统及后代适合度的影响具有重要意义。白番红花(Crocus alatavicus)是
一种分布在天山西部亚高山带、具地下芽和地下结实特性的早春短命植物。我们采用野外观测和统计分析方法, 对
该物种的繁育系统与传粉生物学及其对亚高山环境的适应进行了研究。研究结果表明: 白番红花具有先花后叶的
特性, 于4月上中旬始花, 呈爆发式开花式样; 花白色, 无花蜜无气味; 开花时, 下位子房位于地下, 花蕾在地上开
放并随光照变化而开闭; 单花花期为6–9 d, 花萎蔫时花粉活性仍保持在75.39±5.69%, 柱头可授期为8 d。人工授粉
实验结果显示, 该物种属于兼性异交繁育系统, 且具有自主自花授粉能力。白番红花属于泛化传粉系统, 鲁熊蜂
(Bombus lucorum)、老条蜂 (Anthophora senilis)和黄腹地花蜂 (Andrena capillosa)是有效传粉昆虫, 通过采食花粉
进行传粉, 访花频率分别为0.50±0.27次·花–1·h–1、0.18±0.08次·花–1·h–1和0.13±0.05次·花–1·h–1。在天山西部亚高山早
春环境中, 白番红花不仅利用其开花式样、泛化传粉系统及早春空白生态位来提高传粉效率, 而且通过自交亲和
及主动自花授粉等繁育系统特征来弥补传粉昆虫少及访花频率低的不足, 从而保障繁殖成功。
关键词: Crocus alatavicus, 地下芽地下结实, 泛化传粉系统, 早春短命植物, 天山西部亚高山带, 生态适应
Breeding system and pollination biology of Crocus alatavicus (Iridaceae),
a geocarpic subalpine plant of the western Tianshan Mountains
Yang Zhang, Dunyan Tan*
Xinjiang Key Laboratory of Grassland Resources and Ecology, College of Grassland and Environment Sciences,
Xinjiang Agricultural University, Urümqi 830052
Abstract: Crocus alatavicus, a geophytic-geocarpic plant, is an early spring ephemeral species that grows in
subalpine areas of the western Tianshan Mountains. To understand the ecological significance of geocarpy in
plants, we studied the breeding system and pollination biology of C. alatavicus, with special reference to its
adaptive strategies for a subalpine existence. We found that C. alatavicus is hysteranthous and its flowering
pattern was explosive at the population level. It began to flower in early- to mid-April, and the white flowers
had neither nectar nor scent. The inferior ovary was below ground at anthesis, while the other floral parts
were aboveground. The flowers were open during the day and closed at night, and individual flower duration
was 6–9 days. Pollen viability was 75.39±5.69% at the end of anthesis, and stigma receptivity lasted eight
days. Results of artificial pollination experiments suggested that the breeding system of C. alatavicus is
facultative xenogamy with the ability to self-pollinate spontaneously. Crocus alatavicus has a generalist
pollination system, with Bombus lucorum, Anthophora senilis and Andrena capillosa being effective
pollinators. These insects initiated pollination while foraging for pollen, and their visitation frequencies were
0.50±0.27, 0.18±0.08 and 0.13±0.05 per flower per hour, respectively. Thus, C. alatavicus not only has
evolved unique flowering pattern and generalist pollination system, but also utilizes an otherwise vacant
niche in the early spring to improve the effectiveness of pollination. Furthermore, characteristics of its
breeding system, such as self-compatibility and spontaneous self-pollination, ensure reproductive success
第 5 期 张洋和谭敦炎: 地下结实植物白番红花的繁育系统与传粉生物学 469
even when pollinators are scarce and pollinator visitation frequencies are low in early spring.
Key words: Crocus alatavicus, geophytic-geocarpy, generalist pollination system, spring ephemeral plant,
subalpine of western Tianshan Mountain, ecological adaptation

地下结实(geocarpy)指植物将果实埋藏在母株
附近发育的一种特殊结实现象(Barker, 2005)。根据
果实入土方式的不同可分为主动地下结实(active-
geocarpy)、被动地下结实 (passive-geocarpy)和地下
芽地下结实(geophytic-geocarpy)3类(Barker, 2005)。
具地下结实特点的物种通常分布在缺少水分或光
照、土壤扰动频繁及生存压力大等环境因子波动较
为剧烈的地区, 如北美洲、亚洲、大洋洲和非洲的
干旱半干旱荒漠区以及高山区和西部热带雨林、亚
洲青藏高原和气候严寒的西伯利亚等, 在气候温和
的欧洲和南美洲少有分布(Burtt, 1970; Al-shehbaz et
al., 2000; Lev-Yadun, 2000; Barker, 2005)。地下结实
是植物用来抵御不利生物与非生物环境的一种防
御策略, 如躲避动物取食、保护子房发育和果实安
全成熟, 以及在严酷条件下生产种子等, 具有独特
的生态适应意义(Kaul et al., 2000; Lev-Yadun, 2000;
Barker, 2005)。
目前, 关于地下结实植物的地理分布(Ferguson
et al., 2005)、系统演化(Burtt, 1970)、果实入土方式
(Moctezuma, 2003)、扩散特点(Hollmann et al., 1995;
Barker, 2005; Ferguson et al., 2005)及其生态适应意
义(Alinoglu & Durlu, 1970; Ellner & Shmida, 1981;
Kaul et al., 2000; Barker, 2005)等方面已有不少报
道 , 而对其繁育生物学研究相对较少 (Dafni &
Werker, 1982; Totland & Matthews, 1998)。在已报道
的地下结实植物中, 不同结实类型和不同分类群的
繁育系统存在较大差异(Smith, 1950; Burtt, 1970;
Keighery, 1982; Goldblatt & Manning, 1993, 2006;
Barker, 2005)。因此, 研究地下结实植物繁殖特性,
可为揭示该类植物繁殖对策的多样性, 探讨环境选
择压力对其繁育系统及后代适合度的影响提供依
据。
白番红花(Crocus alatavicus)是一种典型的地下
芽地下结实植物。该物种隶属于鸢尾科番红花属,
主要分布于哈萨克斯坦、吉尔吉斯斯坦和乌兹别克
斯坦等中亚国家(Wu & Raven, 2000)。在我国仅分布
于新疆伊犁河谷1,200–2,100 m的亚高山林缘及山
地草甸上(偶尔可高达3,000 m), 常形成层片或小群
落(毛祖美和张佃民, 1994), 是一种具重要观赏价值
的早春花卉。其花芽在地下球茎中完成分化, 开花
时, 下位子房在地下发育, 而其他花部器官在地上
开放、萎蔫直至凋落。为了揭示该物种地下结实特
性的生态适应意义, 本文重点对其繁殖生物学特性
进行了研究, 旨在了解该物种的开花特性与繁育特
征及传粉系统特点, 并探讨这些特点是如何与天山
西部亚高山早春环境相适应以保障其繁殖成功的,
以期为进一步了解地下结实植物繁育系统特点、探
讨其生态适应意义提供资料。
1 材料与方法
1.1 观测地点与研究材料
实验观测点设在新疆博乐市赛里木湖畔。该地
位于新疆天山西部北麓, 地理坐标为44°29′38″N,
81°10′35″E, 海拔2,080–2,100 m。观测点所在区域
年平均气温0.5 , ℃ 月均最低气温–13.9 (1℃ 月), 月
均最高气温13.0 (7℃ 月); 年降雨量300–600 mm, 相
对湿度60%以上。初雪期一般在9月中旬, 终雪期在
5月中旬; 冬季自10月至翌年4月下旬结束(马道典
等, 2003)。本文所有的野外观测实验均于2006年和
2007年的4–5月进行。
白番红花具有先花后叶的特性, 是赛里木湖畔
最早开花的早春短命植物之一。该物种主要以种子
进行有性繁殖, 一般于4月上中旬现蕾并快速进入
始花期, 4月中下旬进入盛花期, 4月底进入末花期。
地下球茎每年大多形成一个更新球茎, 并在更新球
茎中分化出1个花芽和6–12个基生叶, 基生叶在开
花时才开始出土, 至花快开败时逐渐展叶。
1.2 观测方法
1.2.1 开花特性与花部特征观测
由于赛里木湖畔白番红花群体很大, 植株密度
高, 无法对其开花特性进行详细统计。2006年4月,
我们在观测点随机设置了3个2 m×2 m的样方, 自开
花当日起, 每日观察记录各样地内的开花数并计算
开花百分率。每日开花百分数 = 样地内当日开花
数/样地内开花总数×100%。同时, 随机标记50株发
育良好的植株, 连续观测并记录单花开放过程、花
470 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 17 卷
每天展开与闭合时间、单花开放持续时间以及每日
花开放和闭合时的温湿度和光照情况。随机选取30
朵花, 观测花部形态, 并测量花被片长与宽、花被
管长、花梗长、花药长与宽、花丝长、花柱长、子
房大小及开花时下位子房在地面下的深度等数据。
1.2.2 花粉活性与柱头可授性
花粉活性测定参考Dafni等(2005)的MTT染色
法。2006年4月, 在盛花期标记即将开放的花并套袋
至单花花期结束。开花后每天定时取10朵花的花粉
分别置于5个载玻片上, 充分混合后用MTT染液染
色, 盖上盖玻片后置光学显微镜下观察并计数, 每
制片观测5个视野, 统计视野中花粉总数及有活性
花粉数, 计算具活性花粉的百分比。被染成紫色为
有活性花粉, 未被染色则为无活性花粉。有活性花
粉百分比＝被着色花粉数/观察花粉总数×100%。在
测定花粉活性的同时, 将每朵花的花柱分别浸入
MTT染液中, 若柱头被染色表明具有可授性, 未被
染色则无可授性。
1.2.3 人工授粉实验
2007年4–5月,在观测点随机标记植株大小相对
一致且未开放的花360朵, 将其分成6组进行如下处
理: (1)自然传粉, 不套袋, 不去雄, 自由传粉, 用于
检测自然条件下的结实情况; (2)自然条件下异花传
粉, 不套袋, 去雄, 自由传粉, 检测结实是否受传
粉者限制; (3)自花授粉, 用同一花朵的花粉授粉后
套袋, 检测自交是否亲和; (4)去雄异花授粉, 去雄
后授异花花粉并套袋, 检测异交结实情况; (5)不去
雄直接套袋, 检测是否存在自主自花授粉现象; (6)
去雄不授粉套袋, 检测是否存在无融合生殖现象。
在果实成熟时, 统计每处理发育成熟的果实数、每
果实内成熟种子数和干瘪种子数。每处理结实率 =
结实数/处理花数×100%, 果实结籽率 = 成熟种子
数/(成熟种子数+干瘪种子数)×100%。
1.2.4 传粉生物学观测
参考Totland和Matthews (1998)的方法。2007年4
月, 在观测点选定2块2 m×2 m的样地, 在其开花期
内天气晴朗的17日、20日、22日、25日、26日和27
日, 观察记录样地内开花数、昆虫每次连续访花朵
数、在花中停留时间、访花行为以及路径。每天
10:00–20:00间进行观测, 每小时观测20 min, 总计
观察了1,200 min。昆虫访花频率用次·花–1·h–1表示。
同时, 用便携式温湿度仪在距地面10 cm处(与花高
度一致)观测温湿度, 并记录每天天气状况, 探讨昆
虫活动与天气变化的关系。此外, 对每种访花昆虫
捕捉5只, 用毒瓶杀死阴干后制作凭证标本用于种
类鉴定。
1.3 数据分析与处理
所有数据均用SPSS 13.0统计软件包进行分析。
分析前先用Nonparametric Test中1-Sample K-S检验
数据是否服从正态分布。服从正态分布的数据选用
Independent-Samples T Test或One-way ANOVA进行
差 异 比 较 , 不 服 从 正 态 分 布 的 数 据 选 用
Nonparametric Test 中 2-Independent Samples 或 K
Independent Samples进行差异比较, 并用Excel软件
进行绘图。
2 结果
2.1 开花特性与花部特征
观察样方内的植株数分别为217株、176株和
165株。各样方内植株4月12日开始开花, 20日全部
开放完毕, 开花持续时间为8 d。从开花动态看, 开
花后第2天即达到最高峰, 第3天时样方内开花数达
到总花数的64.61±6.97%, 随后开花速度明显下降,
呈现出“爆发式”开放式样(图1)。
白番红花单花开放持续时间为6–9 d, 平均为
7.8±0.2 d。开花时, 下位子房位于地下2.29±0.09 cm
处, 花被管伸长将花蕾推出地面, 随后在地上开放,
花被片展开后, 花药向外侧纵裂并开始散粉, 3裂柱
头展开。白番红花的花具有开闭的特性, 在晴朗的
天气里, 其开放与闭合时间分别发生在光照较强
的10: 00和光照较暗淡的19: 00, 此时温度分别为



图1 白番红花群体开花特性(平均值±标准误)
Fig. 1 Flowering features of Crocus alataviscus population
(mean ± SE)
第 5 期 张洋和谭敦炎: 地下结实植物白番红花的繁育系统与传粉生物学 471
8.69±0.62℃和 12.46±1.45 , ℃ 相对湿度为 66.43±
0.95%和77.68±3.84%; 而在大风和雨雪等光照不足
及低温高湿的恶劣天气里, 白番红花会提前闭合或
整日闭合不开放, 说明其花的开闭可能与环境光照
强度及温湿度变化有关; 闭合时花被片压迫花药使
之与花柱紧贴, 如柱头与花药位置接近则可进行自
主自花授粉。
白番红花的花两性, 子房下位, 无花蜜和气味;
6枚花被片长卵形, 内外两轮相间排列, 辐射对称,
外轮花被片内侧白色, 外侧淡紫色, 内轮花被片的
内外侧皆为白色, 外轮花被片长为2.38±0.03 cm、宽
为0.67±0.01 cm, 内轮花被片长为2.16±0.03 cm、宽
为0.74±0.01 cm; 雄蕊3枚, 橘黄色, 花药全着式,
长棒状, 花药长0.99±0.01 cm、宽0.22±0.01 cm; 花
丝长0.40±0.01 cm; 雌蕊子房3室, 中轴胎座, 大小
为(0.45±0.06)×(0.25±0.03) cm, 每子房胚珠数16–38
枚; 花柱长6.45±0.15 cm, 实心; 柱头3裂, 子房下
部具长4.87±0.21 cm的花梗, 上部与上位花间有一
长4.90±0.12 cm的花被管。
2.2 花粉活性与柱头可授性
白番红花开花当天花粉活性达95.67±0.52%,
随后呈缓慢下降趋势, 至第6天时为88.80±0.98%,
与开花当天花粉活性间无显著差异(F = 2.774, df =
18, P>0.05), 第7天时为84.19±4.49%, 与开花当天
花粉活性间存在显著差异(F = 14.293, df = 18, P<
0.05), 说明其花粉活性在第6天后明显下降; 但至
第8天花期结束时花粉活性仍达75.39±5.69%, 说明
白番红花的花粉寿命较长, 在开花过程中始终具有
较高的活性(图2)。
MTT试剂染色结果表明: 开花前白番红花柱头
不显色, 表明其不具可授性; 开花第1天柱头呈淡
紫色, 表明其已具可授性但可授性不强; 第2–6天
柱头均呈深紫色, 处于最佳可授期; 第7–8天时花
冠逐渐萎蔫退色, 柱头呈淡紫色, 表明其可授性已
降低; 至第9天时花冠完全萎蔫, 柱头不被染色, 表
明其可授性已完全丧失。这些特点说明白番红花的
柱头可授期也较长, 在其可授期内花粉始终保持较
高活性。
2.3 人工授粉实验
从表1可以看出，白番红花自然传粉的结实率
显著小于自花授粉和异花授粉处理(非参数检验,
χ2= 19.5, df = 2, P<0.05), 但显著大于去雄不套袋以


图2 白番红花花粉活性变化曲线(平均值±标准误, 样本量
= 10)
Fig. 2 Survivorship curves for pollens of Crocus alatavicus
(mean ± SE, n = 10)

及不去雄套袋处理(非参数检验, χ2 = 23, df = 1,
P<0.05), 自花授粉和异花授粉的结实率间无显著
差异(非参数检验, χ2 = 2, df = 1, P>0.05), 但自花授
粉结籽率明显低于异花授粉者, 说明该物种存在一
定程度的自交亲和性, 其结实可能受传粉者限制,
但异交有利于结籽。自然传粉与异花授粉的结籽率
无显著差异(F = 0.04, df = 81, P>0.05), 但与自花授
粉处理存在显著差异(F = 1.01, df = 73, P<0.05), 说
明其结籽不存在花粉限制; 去雄不套袋的结籽率明
显低于其他处理(去雄套袋除外)的, 说明其结籽明
显受传粉者限制; 不去雄套袋处理有少量结实和结
籽, 表现出一定的自主自花授粉能力; 去雄套袋不
结实, 说明不存在无融合生殖。
2.4 传粉生物学
2.4.1 访花昆虫种类及其访花行为
在开花期间 , 主要有蜂类的鲁熊蜂 (Bombus
lucorum)、黄腹地花蜂(Andrena capillosa )和老条蜂
(Anthophora senilis), 蝇类的短刺刺腿食蚜蝇
(Ischiodon scutellaris) 、 黄 粪 蝇 (Scatophaga
stercoraria)和丽蝇科(Calliphoridae)的1种等6种昆
虫访问白番红花的花。其中, 鲁熊蜂在花内停留时
间约为2.02±0.50 s, 由于其个体较大, 身体无法完
全进入花内, 访花时胸部先接触柱头, 在采食花粉
过程中, 胸腹部接触花药并将花粉带走(图3A), 接
着访问邻近植株上的花, 在观察区域每次可连续访
问12.4±6.2朵花; 黄腹地花蜂在花内停留时间约为
14.69±7.42 s, 由于其个体小, 身体可完全进入花内,
访花时胸腹部首先接触柱头, 随后整个身体进入花
472 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 17 卷

表1 不同处理下白番红花的结实与结籽率(平均值±标准误)
Table 1 Fruit set and seed produced per fruit of Crocus alatavicus under different treatments (mean ± SE)
处理
Treatments
样本量
No. of samples
结实数
No. of fruits
结实率
Fruit set (%)
结籽率
Seed set (%)
1 自然传粉 Natural pollination 60 38 63.33±6.27b 54.49±3.24a
2 去雄不套袋 Emasculated, unbagged 60 15 25.00±5.64c 25.79±3.88c
3 自花授粉 Artificial self-pollination 60 47 78.33±5.36a 40.52±2.80b
4 去雄异花授粉 Artificial cross-pollination after emasculation 60 45 75.00±5.64a 54.71±2.88a
5 不去雄套袋 Bagged without emasculation 60 6 10.00±0.04d 19.34±0.02d
6 去雄不授粉套袋 Bagged after emasculation 60 0 0 0
同一列不同字母表示存在显著差异(P<0.05)。
Values with different letters are significantly different (P<0.05).



图3 白番红花的传粉昆虫。(A) 鲁熊蜂; (B) 黄腹地花蜂; (C) 老条蜂。
Fig. 3 Pollinators of Crocus alatavicus. (A) Bombus lucorum; (B) Andrena capillosa; (C) Anthophora senilis.


内并在花药上爬行, 在采食花粉过程中将花粉沾附
在体表上带走(图3B), 每次可连续访问2.3±0.8朵花;
老条蜂在花内停留时间最长, 约为23.87±10.54 s,
访花时可持续采食不同花药上的花粉, 并在身体与
柱头接触过程中进行自花授粉(图3C), 每次连续访
问3.2±1.0朵花; 短刺刺腿食蚜蝇、黄粪蝇和丽蝇访
问时仅停留在花瓣上, 不与雌雄器官接触。由此可
以判断, 鲁熊蜂、黄腹地花蜂和老条蜂是白番红花
的有效传粉昆虫。
2.4.2 传粉昆虫访花频率
白番红花传粉昆虫仅在晴朗天气里活动。其中,
鲁熊蜂的访花频率最高, 为0.50±0.27次·花–1·h–1, 老
条蜂次之, 为0.18±0.08次·花–1·h–1, 黄腹地花蜂最
低, 为0.13±0.05次·花–1·h–1。从昆虫出现时间及温湿
度变化看(图4), 鲁熊蜂是观测区域内最早出现的传
粉昆虫, 其耐低温和高湿的能力最强, 老条蜂出现
稍晚, 黄腹地花蜂出现最晚, 二者耐低温和高湿的
能力较鲁雄蜂弱。
从传粉昆虫日活动特点看(图5A), 在天气晴朗
的日子里, 鲁雄蜂的日活动时间在11:00–18:00时,
黄腹地花蜂在13:00–17:00时, 老条蜂在14:00–18:00
时。从与传粉者活动相对应的温湿度日变化特点看
(图 5B), 鲁雄蜂在 11: 00时 (T = 9.87 , RH = ℃
70.37%)开始出现, 活动最早, 说明其耐低温和高湿
的能力最强; 黄腹地花蜂在13:00 (T = 14.64℃, RH
= 64.38%)时开始活动 , 老条蜂在 14:00时 (T =
17.13 , RH = 61.77%)℃ 才开始活动, 说明二者耐低
温和高湿的能力较鲁雄蜂弱。14:00–18:00时环境温
度较高且湿度较小, 访花昆虫活动较为活跃, 说明
这些传粉者活动与其环境温湿度密切相关。
3 讨论
白番红花的繁育系统与其所处的亚高山环境
存在着密切的联系。该物种属于多年生早春短命植
物, 其花期环境温度低, 积雪还未完全消融, 且伴
有频繁的雨雪和多风天气, 气候变化十分剧烈。为
适应此恶劣环境, 白番红花采用先花后叶及爆发式
的开花式样, 利用地下球茎中储藏的营养物质迅速
第 5 期 张洋和谭敦炎: 地下结实植物白番红花的繁育系统与传粉生物学 473


图4 白番红花传粉昆虫访花频率及观察期间温度(实线)与
湿度(虚线)变化(平均值±标准误)
Fig. 4 Visitation frequency of pollinators of Crocus
alatavicus, and temperature (solid line) and relative humidity
(dashed line) at the observation site during observation periods
(mean ± SE)


完成开花过程, 并通过群体较大的花展示(flower
display)来吸引传粉媒介。白番红花的花为白色, 可
大量吸收紫外线以提升花内温度, 从而保障低温环
境中柱头上花粉的萌发(Mckee & Richards, 1998);
其花药和花粉呈橘黄色, 单花花期与花粉寿命及柱
头可授期持续时间均较长, 有利于吸引传粉者, 从
而为其提供更多访花和传粉机会(Schwartz-Tzachor
et al., 2008; 高江云等, 2009); 但其开花过程中花药
与柱头接近、柱头平展及花被随光照变化而闭合,
这些特性可使其在恶劣环境条件下, 通过花被压迫
花药与柱头接触, 增加了自花花粉散落到柱头上的
机会以及自交的可能性, 同时还可使雌、雄蕊的授
粉能力免受潮湿的影响(Mckee & Richards, 1998;
Bynum & Smith, 2001)以及有效防止因降水冲刷而
造成的花粉损失(Huang et al., 2002)。
从人工授粉实验结果看, 白番红花不存在无融
合生殖, 属于以异交为主、自交亲和的兼性异交繁
育系统, 其自主自交以及异交有利于结籽的特性,


图5 每日不同间隔传粉昆虫访花频率及环境温度(实线)与
湿度(虚线)日变化曲线(平均值±标准误)
Fig. 5 Visitation frequency of pollinators to flowers of Crocus
alatavicus, and temperature (solid line) and relative humidity
(dashed line) from 10:00 to 20:00 at the observation site in
daily intervals during observation periods (mean ± SE)


可在传粉者缺乏时通过自主自花授粉来有效补偿
在结实和结籽时所受到的传粉者限制, 并在传粉者
充足时进行异花授粉并结籽(Motten, 1986; Lloyd &
Schoen, 1992), 避免了早春亚高山环境中传粉者的
不可预测性而导致的繁殖失败 (Schemske et al.,
1978)。这些特点与分布在欧洲南部的Crocus vernus
完全不同, 该物种生长在比利牛斯山到阿尔卑斯山
之间海拔300–2,000 m的亚高山森林或草地上, 虽
在早春开花, 但却具有严格的配子体自交不亲和系
统, 进行专性异交, 并通过其纯白色、纯紫色和紫
色带白色条纹的花色, 以及橘黄色和白色花柱来吸
引传粉昆虫完成授粉 (Chichiriccò, 1990, 1993;
Totland & Matthews, 1998)。由此可见, 在天山西部
亚高山早春环境中, 白番红花的繁育系统表现出与
其恶劣环境的高度适应性, 从而保障了繁殖成功。
从传粉特性看, 在已报道的非洲大陆鸢尾科植
物中, 传粉昆虫种类和数量繁多, 且其活动很少受
环境变化的干扰, 因此, 多数类群具有与传粉者协
474 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 17 卷
同进化的特化传粉系统, 如Hesperantha、Ixia、
Romulea和Sparaxis等属植物均可通过一种或两种
专一的传粉者进行高效传粉(Goldblatt et al., 2000,
2002, 2004)。但在高山和亚高山地区, 传粉昆虫的
种类、数量及分布会随海拔升高而减少(Arroyo et
al., 1982; Rathcke, 1988), 植物在传粉特性上也会进
化出与此环境相适应的特化和泛化传粉系统。如智
利安第斯山脉的植物均由泛化传粉昆虫进行传粉
(Arroyo et al., 1982); 生长在欧洲南部亚高山带的
Crocus vernus, 虽然主要依赖Apis mellifera进行异
花传粉, 但通过提高访花频率(0.57±0.21次·花–1·
min–1)和单花被访问次数(147次)来保障其高效结实
和结籽(Totland & Matthews, 1998); 而生长在青藏
高原的龙胆科植物麻花艽(Gentiana straminea)和管
花秦艽 (G. siphonantha), 仅有苏式雄蜂 (Bombus
sushikini)进行传粉 , 且昆虫访花频率很低 (0.005
次·花–1·min–1), 但该类植物具有多年生生活史特征,
可通过营养繁殖来补偿其有性繁殖的失败(何亚平
和刘建全, 2004; 侯勤正等, 2008)。根据“最有效传
粉者原则(most effective pollinator principle)”, 当传
粉者数量稳定且具最高传粉效率时, 特化传粉策略
可提高植株传粉的质量; 相反, 当多数传粉者活动
和数量不可预测时, 泛化传粉策略可增加植株被传
粉的次数 , 以避免繁殖失败 (Johnson & Steiner,
2000; Suzuki et al., 2007)。在天山西部亚高山的早春
环境中, 白番红花有鲁熊蜂、黄腹地花蜂和老条蜂3
种传粉昆虫, 说明其属于相对泛化的传粉系统, 传
粉昆虫为蜂类, 这与Motten(1986)和Kudo等(2004)
认为耐低温的蝇类和少数蜂类是早春植物主要传
粉昆虫的观点基本一致。由于白番红花开花较早,
与其竞争传粉者的其他植物类群少, 利用此阶段的
空白生态位(vacant niche)以及较早活动的传粉者进
行传粉, 可以提高传粉效率, 保障传粉成功(Burtt,
1970)。因此, 白番红花的泛化传粉系统是其应对亚
高山严酷传粉环境的一种适应。
致谢: 美国Kentucky大学生物系的Carol C. Baskin
教授和Jerry M. Baskin 教授对本文的英文部分进行
了修改, 西北大学生命科学学院戴攀峰博士参加了
部分前期工作, 谨此致谢。
参考文献
Alinoglu N, Durlu N (1970) Subterranean vetch seed enhances
persistence under grazing and severe climates. Journal of
Range Management, 23, 61–63.
Al-Shehbaz IA, Arai K, Ohba H (2000) A revision of the genus
Lignariella (Brassicaceae). Harvard Papers in Botany, 5,
113–121.
Arroyo MTK, Primack R, Armesto J (1982) Community
studies in pollination ecology in the high temperate Andes
of central Chile. I. Pollination mechanisms and altitudinal
variation. American Journal of Botany, 69, 82–97.
Barker NP (2005) A review and survey of basicarpy, geocarpy,
and amphicarpy in the African and Madagascan flora.
Annals of the Missouri Botanical Garden, 92, 445–462.
Burtt BL (1970) The evolution and taxonomic significance of a
subterranean ovary in certain monocotyledons. Israel
Journal of Botany, 19, 77–90.
Bynum MR, Smith WK (2001) Floral movements in response
to thunderstorms improve reproductive effort in the alpine
species Gentiana algida (Gentianaceae). American Journal
of Botany, 88, 1088–1095.
Chichiriccò G (1990) Self-incompatibility in Crocus vernus
subsp. vernus (Iridaceae). Plant Systematics and Evolution,
172, 77–82.
Chichiriccò G (1993) Pregamic and postgamic self-incompati-
bility systems in Crocus (Iridaceae). Plant Systematics and
Evolution, 185, 219–227.
Dafni A, Kevan PG, Husband BC (2005) Practical Pollination
Biology. Enviroquest Ltd., Cambridge.
Dafni A, Werker E (1982) Pollination ecology of Sternbergia
clusiana (Ker-Gawler) Spreng. (Amaryllidaceae). New
Phytologist, 91, 571–577.
Ellner S, Shmida A (1981) Why are adaptations for long-range
seed dispersal rare in desert plants? Oecologia, 51, 133–144.
Ferguson ME, Jarvis A, Stalker HT, Williams DE, Guarino L,
Valls JFM, Pittman RN, Simpson CE, Bramel PJ (2005)
Biogeography of wild Arachis (Leguminosae): distribution
and environmental characterisation. Biodiversity and
Conservation, 14, 1777–1798.
Gao JY (高江云), Yang ZH (杨自辉), Li QJ (李庆军) (2009)
Effects of floral longevity on male and female fitness in
Hedychium villosum var. villosum. Chinese Journal of Plant
Ecology (植物生态学报), 33, 89–96. (in Chinese with
English abstract)
Goldblatt P, Bernhardt P, Manning JC (2000) Adaptive
radiation of pollination mechanisms in Ixia (Iridaceae:
Crocoideae). Annals of the Missouri Botanical Garden, 87,
564–577.
Goldblatt P, Bernhardt P, Manning JC (2002) Floral biology of
Romulea (Iridaceae: Crocoideae): a progression from a
generalist to a specialist pollination system. Adansonia, 24,
243–262.
Goldblatt P, Manning JC (1993) Ixia acaulis, a new acaulescent
species of Iridaceae: Ixioideae from the Knersvlakte,
Namaqualand, South Africa. Novon, 3, 148–153.
Goldblatt P, Manning JC (2006) Radiation of pollination
systems in the Iridaceae of sub-Saharan African. Annals of
第 5 期 张洋和谭敦炎: 地下结实植物白番红花的繁育系统与传粉生物学 475
Botany, 97, 317–344.
Goldblatt P, Nanni I, Bernhardt P, Manning JC (2004) Floral
biology of Hesperantha (Iridaceae: Crocoideae): shifts in
flower colour and timing of floral opening and closing
radically change the pollination system. Annals of the
Missouri Botanical Garden, 91, 186–206.
He YP (何亚平), Liu JQ (刘建全) (2004) Pollination ecology
of Gentiana straminea Maxim. (Gentianaceae), an alpine
perennial in the Qinghai-Tibet Plateau. Acta Ecologica
Sinica (生态学报), 24, 215–220. (in Chinese with English
abstract)
Hollmann J, Myburgh S, van Wyk B (1995) Aardvark and
cucumber—a remarkable relationship. Veld and Flora, 95,
108–109.
Hou QZ (侯勤正), Meng LH (孟丽华), Yang HL (杨慧玲)
(2008) Pollination ecology of Gentiana siphonantha
(Gentianaceae) and a further comparison with its sympatric
congener species. Journal of Systematics and Evolution (植
物分类学报 ), 46, 554–562. (in Chinese with English
abstract)
Huang SQ, Takahashi Y, Dafni A (2002) Why does the flower
stalk of Pulsatilla cernua (Ranunculaceae) bend during
anthesis? American Journal of Botany, 89, 1599–1603.
Johnson SD, Steiner KE (2000) Generalization versus
specialization in plant pollination systems. Trends in
Ecology and Evolution, 15, 140–143.
Kaul V, Koul AK, Sharma MC (2000) The underground
flower. Current Science, 78, 39–44.
Keighery GJ (1982) Geocarpy in Tribulopis R. Br.
(Zygophyllaceae). Flora, 172, 329–333.
Kudo G, Nishikawa Y, Kasagi T, Kosuge S (2004) Does seed
production of spring ephemerals decrease when spring
comes early? Ecological Research, 19, 255–259.
Lev-Yadun S (2000) Why are underground flowering and
fruiting much more common in Israel than anywhere else in
the world? Current Science, 79, 289.
Lloyd DG, Schoen DJ (1992) Self- and cross-fertilization in
plants. I. Functional dimensions. International Journal of
Plant Sciences, 153, 358–369.
Ma DD (马道典), Zhang LP (张莉萍), Wang QJ (王前进),
Zeng QJ (曾庆江), Jiang FQ (姜逢清), Wang YJ (王亚俊),
Hu RJ (胡汝骥) (2003) Influence of the warm-wet climate
on Sailimu lake. Journal of Glaciology and Geocryology (冰
川冻土), 25, 219–223. (in Chinese with English abstract)
Mao ZM (毛祖美 ), Zhang DM (张佃民 ) (1994) The
conspectus of ephemeral flora in northern Xinjiang. Arid
Zone Research (干旱区研究), 11, 1–26. (in Chinese with
English abstract)
Mckee J, Richards AJ (1998) Effect of flower structure and
flower colour on intrafloral warming and pollen germination
and pollen-tube growth in winter flowering Crocus L.
(Iridaceae). Botanical Journal of the Linnean Society, 128,
369–384.
Moctezuma E (2003) The peanut gynophore: a developmental
and physiological perspective. Canadian Journal of Botany,
81, 183–190.
Motten AF (1986) Pollination ecology of the spring wildflower
community of a temperate deciduous forest. Ecological
Monographs, 56, 21–42.
Rathcke B (1988) Flowering phenologies in a shrub
community: competition and constraints. Journal of
Ecology, 76, 975–994.
Schemske DW, Willson MF, Melampy MN, Miller LJ, Verner
L, Schemske KM, Best LB (1978) Flowering ecology of
some spring woodland herbs. Ecology, 59, 351–366.
Schwartz-Tzachor R, Eisikowitch D, Dafni A (2008) Flower
characteristics and breeding system of two phenological
ecotypes of Cyclamen persicum Mill. (Myrsinaceae) in
Israel. Plant Systematics and Evolution, 274, 127–134.
Smith BW (1950) Arachis hypogaea, aerial flower and
subterranean fruit. American Journal of Botany, 37,
802–815.
Suzuki K, Dohzono I, Hiei K (2007) Evolution of pollinator
generalization in bumblebee-pollinated plants. Plant Species
Biology, 22, 141–159.
Totland Ø, Matthews I (1998) Determinants on pollinator
activity and flower preference to the early spring blooming
Crocus vernus. Acta Oecologica, 19, 155–166.
Wu ZY, Raven PH (2000) Iridaceae. In: Flora of China, Vol.
24, 313. Science Press, Beijing, and Missouri Botanical
Garden Press, St. Louis.


(责任编委: 黄双全 责任编辑: 时意专、周玉荣)