全 文 ：第４１卷　第３期
２０１３年３月
西北农林科技大学学报（自然科学版）
Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｎｏｒｔｈｗｅｓｔ　Ａ＆Ｆ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ（Ｎａｔ．Ｓｃｉ．Ｅｄ．）
Ｖｏｌ．４１ Ｎｏ．３
Ｍａｒ．２０１３
网络出版时间：２０１３－０１－２５　１７：２７
网络出版地址：ｈｔｔｐ：／／ｗｗｗ．ｃｎｋｉ．ｎｅｔ／ｋｃｍｓ／ｄｅｔａｉｌ／６１．１３９０．Ｓ．２０１３０１２５．１７２７．０２１．ｈｔｍｌ
角果木和红海榄对低温胁迫的生理响应差异研究
　［收稿日期］　２０１２－０７－０３
　［基金项目］　国家“十一五”林业科技支撑计划子课题（２００６ＢＡＤ０３Ａ１７０１）；广东省科技计划项目（２００８Ｂ０２０３００００１）；广东高校优秀
青年创新人才培养计划项目（ＬＹＭ１１０８７）；湛江市科技攻关计划项目（２０１１Ｃ３１０６０１９）
　［作者简介］　陈　燕（１９６２－ ），女，广东高州人，副教授，主要从事植物学研究。Ｅ－ｍａｉｌ：ｙａｎｃｈ２１１＠１６３．ｃｏｍ
　［通信作者］　谢正生（１９６５－ ），男，江西新干人，副教授，主要从事森林土壤和人工林生态系统营建技术研究。
Ｅ－ｍａｉｌ：ｚｓｘｉｅ＠ｓｃａｕ．ｅｄｕ．ｃｎ
陈　燕１，谢正生２，刘锴栋１，许方宏３，陈粤超３
（１湛江师范学院 生命科学与技术学院，广东 湛江５２４０４８；２华南农业大学 林学院，广东 广州５１０６４２；
３广东湛江红树林国家级自然保护区管理局，广东 湛江５２４０８８）
［摘　要］　 【目的】研究角果木（Ｃｅｒｏｐｓ　ｔａｇａｌ）和红海榄（Ｒｈｉｚｏｐｈｏｒａ　ｓｔｙｌｏｓａ）２种红树对不同低温胁迫生理响应
的差异，为２种红树的引种造林提供依据。【方法】以角果木和红海榄２种热带红树植物的枝条为材料，对其分别进
行１２，８，４，０，－４和－８℃的低温胁迫处理，以常温（２５℃）下的枝条为对照，测定２种红树叶片的自由水／束缚水比
值、相对电导率、游离脯氨酸含量及过氧化物酶（ＰＯＤ）、丙二醛（ＭＤＡ）含量。【结果】随胁迫温度降低，２种红树的自
由水／束缚水比值、电导率表现为温度≥０℃时小幅波动，＜０℃时快速升高；ＰＯＤ活性和脯氨酸含量则呈先升后降
的变化趋势，并于８℃达到峰值。胁迫过程中，红海榄的ＰＯＤ活性始终高于角果木，而自由水／束缚水比值和 ＭＤＡ
含量始终低于角果木。【结论】角果木和红海榄通过提高酶活性和渗透调节物质的含量，来提高植物体的防御能力和
减轻０℃以上的低温伤害，但２种红树均易受０℃以下低温的影响并产生冻害；红海榄的抗冷害能力强于角果木。
［关键词］　角果木；红海榄；低温胁迫；生理特征
［中图分类号］　Ｓ７１８．４３ ［文献标志码］　Ａ ［文章编号］　１６７１－９３８７（２０１３）０３－００６９－０６
Ｄｉｆｅｒｅｎｃｅｓ　ｏｆ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ　ｂｅｔｗｅｅｎ　Ｃｅｒｏｐｓ　ｔａｇａｌ　ａｎｄ
Ｒｈｉｚｏｐｈｏｒａ　ｓｔｙｌｏｓａ　ａｇａｉｎｓｔ　ｌｏｗ－ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓ
ＣＨＥＮ　Ｙａｎ１，ＸＩＥ　Ｚｈｅｎｇ－ｓｈｅｎｇ２，ＬＩＵ　Ｋａｉ－ｄｏｎｇ１，ＸＵ　Ｆａｎｇ－ｈｏｎｇ３，ＣＨＥＮ　Ｙｕｅ－ｃｈａｏ３
（１　Ｓｃｈｏｏｌ　ｏｆ　Ｌｉｆｅ　Ｓｃｉｅｎｃｅ　ａｎｄ　Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ，Ｚｈａｎｊｉａｎｇ　Ｎｏｒｍａｌ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，Ｚｈａｎｊｉａｎｇ，Ｇｕａｎｇｄｏｎｇ５２４０４８，Ｃｈｉｎａ；
２　Ｃｏｌｌｅｇｅ　ｏｆ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ，Ｓｏｕｔｈ　Ｃｈｉｎａ　Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，Ｇｕａｎｇｚｈｏｕ，Ｇｕａｎｇｄｏｎｇ５１０６４２，Ｃｈｉｎａ；
３　Ｔｈｅ　Ａｄｍｉｎｉｓｔｒａｔｉｏｎ　ｏｆ　Ｚｈａｎｊｉａｎｇ　Ｍａｎｇｒｏｖｅ　Ｎａｔｉｏｎａｌ　Ｎａｔｕｒｅ　Ｒｅｓｅｒｖｅ，Ｚｈａｎｊｉａｎｇ，Ｇｕａｎｇｄｏｎｇ５２４０８８，Ｃｈｉｎａ）
Ａｂｓｔｒａｃｔ：【Ｏｂｊｅｃｔｉｖｅ】Ｔｈｅ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ　ｏｆ　Ｃｅｒｏｐｓ　ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒｈｉｚｏｐｈｏｒａ　ｓｔｙｌｏｓａａｇａｉｎｓｔ　ｄｉｆ－
ｆｅｒｅｎｔ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓｅｓ　ｗｅｒｅ　ｓｔｕｄｉｅｄ．【Ｍｅｔｈｏｄ】Ｓｅｖｅｒａｌ　ｃｏｌｄ－ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ｉｎｄｅｘｅｓ　ｏｆ　ｔｈｅ
ｌｅａｖｅｓ，ｓｕｃｈ　ａｓ　ｔｈｅ　ｆｒｅｅ　ｗａｔｅｒ／ｂｏｎｄａｇｅ　ｗａｔｅｒ　ｒａｔｉｏ，ｃｏｎｄｕｃｔｉｖｉｔｙ，ｐｒｏｌｉｎｅ　ｃｏｎｔｅｎｔ，ＰＯＤ　ａｃｔｉｖｉｔｙ　ａｎｄ　ＭＤＡ
ｃｏｎｔｅｎｔ，ｗｅｒｅ　ｍｅａｓｕｒｅｄ　ｔｈｒｏｕｇｈ　ｔｈｅ　ｔｒｅａｔｅｄ　ｂｒａｎｃｈｅｓ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ　ｕｎｄｅｒ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ　ｏｆ　１２，
８，４，０，－４ａｎｄ－８℃，ｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ　ａｎｄ　ｔｈｅ　ｕｎｔｒｅａｔｅｄ　ｍａｔｅｒｉａｌｓ　ｗｅｒｅ　ｕｓｅｄ　ａｓ　ｃｏｎｔｒｏｌ．【Ｒｅｓｕｌｔ】Ｔｈｅ　ｐｒｏｌｉｎｅ
ｃｏｎｔｅｎｔｓ　ａｎｄ　ＰＯＤ　ａｃｔｉｖｉｔｉｅｓ　ｉｎｃｒｅａｓｅｄ　ｆｉｒｓｔｌｙ　ａｎｄ　ｔｈｅｎ　ｄｒｏｐｐｅｄ　ａｎｄ　ｔｈｅ　ｐｅａｋｓ　ｗｅｒｅ　ａｔ　８℃ａｓ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ
ｄｅｃｒｅａｓｅｄ．Ｔｈｅ　ｆｒｅｅ　ｗａｔｅｒ／ｂｏｎｄａｇｅ　ｗａｔｅｒ　ｒａｔｉｏｓ　ａｎｄ　ｃｏｎｄｕｃｔｉｖｉｔｉｅｓ　ｗｅｒｅ　ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｚｅｄ　ｂｙ　ｓｍａｌ　ｃｈａｎｇｅｓ
ａｂｏｖｅ　ｆｒｅｅｚｉｎｇ　ａｎｄ　ｂｙ　ｒａｐｉｄ　ｉｎｃｒｅａｓｅｓ　ｂｅｌｏｗ　０℃．Ｔｈｅ　ＭＤＡ　ｗｅｒｅ　ｉｎ　ａｃｃｕｍｕｌａｔｉｏｎ　ａｓ　ｔｈｅ　ｓｔｒｅｓｓ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ
ｓｔｒｅｎｇｔｈｅｎｅｄ．Ｔｈｅ　ａｃｔｉｖｉｔｉｅｓ　ｏｆ　ＰＯＤ　ｉｎ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ　ｗｅｒｅ　ａｌｗａｙｓ　ｈｉｇｈｅｒ　ｔｈａｎ　ｔｈａｔ　ｉｎ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ｄｕｒｉｎｇ　ｔｈｅ　ｌｏｗ
ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｐｒｏｃｅｓｓ　ｗｈｉｌｅ　ｔｈｅ　ｃｏｎｔｅｎｔｓ　ｏｆ　ＭＤＡ　ａｎｄ　ｆｒｅｅ　ｗａｔｅｒ／ｂｏｕｎｄ　ｗａｔｅｒ　ｒａｔｉｏｓ　ｉｎ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ　ｗｅｒｅ　ｌｏｗｅｒ
ｔｈａｎ　ｔｈａｔ　ｉｎ　Ｃ．ｔａｇａｌ．【Ｃｏｎｃｌｕｓｉｏｎ】Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ　ｂｏｄｙ　ｄｅｆｅｎｓｅｓ　ｗｅｒｅ　ｉｍｐｒｏｖｅｄ　ａｎｄ　ｔｈｅ　ｉｎｊｕｒｙ　ｏｆ
ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ａｂｏｖｅ　ｆｒｅｅｚｉｎｇ　ｗｅｒｅ　ｒｅｄｕｃｅｄ　ｂｙ　ｉｎｃｒｅａｓｉｎｇ　ｅｎｚｙｍｅ　ａｃｔｉｖｉｔｙ　ａｎｄ　ｏｓｍｏｌｙｔｅｓ　ｃｏｎｔｅｎｔ．Ｔｈｅ　ｔｗｏ
ｐｌａｎｔｓ　ｗｅｒｅ　ｅａｓｉｌｙ　ａｆｆｅｃｔｅｄ　ａｎｄ　ｄａｍａｇｅｄ　ｂｅｌｏｗ　０℃ａｎｄ　ｔｈｅ　ａｂｉｌｉｔｙ　ｏｆ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａｔｏ　ｒｅｓｉｓｔ　ｄａｍａｇｅ　ｗａｓ　ｓｔｒｏｎ－
ｇｅｒ　ｔｈａｎ　ｔｈａｔ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ．
Ｋｅｙ　ｗｏｒｄｓ：Ｃｅｒｏｐｓ　ｔａｇａｌ；Ｒｈｉｚｏｐｈｏｒａ　ｓｔｙｌｏｓａ；ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓ；ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｃ
　　角果木（Ｃｅｒｏｐｓ　ｔａｇａｌ）和红海榄（Ｒｈｉｚｏｐｈｏｒａ
ｓｔｙｌｏｓａ）是红树林的主要组成树种。最近几十年，我
国沿海经济快速发展，海岸带过度开发，使分布在热
带、亚热带海岸潮间带的红树林生境遭到严重破坏。
２０世纪５０－９０年代，中国红树林面积锐减６８．７％，
现存林分中８０％以上为退化次生林，在大陆海岸，
红榄李（Ｌｕｍｎｉｔｚｅｒａ　ｌｉｔｔｏｒｅａ）、角果木等红树物种甚
至濒临灭绝［１］。为保护和发展红树林资源，我国已
经建立了５个国家级红树林自然保护区，实施大规
模次生林改造，同时在适宜种植的淤泥滩地引种造
林，以扩大红树林的分布面积，恢复红树林生态。
我国红树林分布区的年平均温度为２１～２５．５
℃，最冷月均温１２～２１℃，极端低温０～６℃（个别
－２℃）［２］。低温是限制红树林向高纬度分布的重
要因子［３］，了解不同红树物种对低温的生理响应机
理，是红树林造林成功的前提条件。国外在红树植
物生长对温度响应方面的研究，仅限于对红树植物
的分布调查上［４－５］。我国的相关研究资料相对丰富，
如李云等［６］探讨了温度对无瓣海桑（Ｓｏｎｎｅｒａｔｉａ
ｐｅｔａｌａ）种子发芽的影响；林鹏等［７］通过北移种植，
测定电解质渗出率，研究了６种红树植物幼苗的抗
寒性；杨盛昌等［８］采用电导法定量测定了中国东南
沿海红树植物叶片的抗寒力变化；池伟等［９］观察了
１２种北移红树植物的越冬表现，并分析了５种红树
植物在冬季低温胁迫下的生态适应性；郑坚等［１０］研
究了在浙南沿海北移引种的拉关木（Ｌａｇｕｎｃｕｌａｒｉａ
ｒａｃｅｍｏｓａ）、无瓣海桑、桐花树（Ａｅｇｉｃｅｒａｓ　ｃｏｒｎｉｃｕｌａ－
ｔａ）和秋茄（Ｋａｎｄｅｌｉａ　ｏｂｏｖａｔａ）的抗寒性生理响应。
而关于角果木和红海榄的抗寒性研究，仅见对其电
导率的报道［８］，尚未见有关生理生化指标的研究。
为此，本试验以生长于广东省徐闻县的角果木和红
海榄为研究对象，对离体枝条进行人工模拟低温胁
迫处理，测定其叶片的多项抗寒性生理指标，综合评
价２种红树适应低温及抗寒能力的差异，以期为角果
木和红海榄的引种造林提供科学依据和理论指导。
１　材料与方法
１．１　材　料
供试材料采自广东省徐闻县迈陈镇官曹村海岸
的红树林，该红树林由白骨壤（Ａｒｉｃｅｎｎｉａ　ｍａｒｉｎａ）、
红海榄、角果木、桐花树、榄李（Ｌｕｍｎｉｔｚｅｒａ　ｒａｃｅｍｏ－
ｓａ）、海漆（Ｅｘｃｏｅｃａｒｉａ　ａｇａｌｌｏｃｈａ　Ｌ．）等乡土红树物
种组成，其中白骨壤和红海榄为优势种群，角果木分
布于内滩靠堤岸处，与红海榄形成混生群落。选择
生长良好的红海榄和角果木植株，分别从东南面剪
取健康的顶枝（至少带４对叶片），蜡封剪口；带回实
验室后用自来水冲洗干净叶片表面污物，用吸水纸
吸干水分后，将２个树种的枝条分别装入７个密封
袋中，每袋３０枝。
１．２　方　法
１．２．１　低温胁迫处理　设置１２，８，４，０，－４，－８℃
共６个温度梯度，将供试材料置于低温冰箱中，以４
℃／ｈ降温，降至目的温度后，保持１２ｈ，取出材料在
常温下回温１ｈ，然后从枝条上取第２～３对成熟叶
片测定生理指标。试验以常温（２５℃）下枝条为对
照（ＣＫ）。
参照李合生［１１］的方法测定自由水与束缚水含
量、相对电导率、过氧化物酶（ＰＯＤ）活性、游离脯氨
酸和丙二醛（ＤＮＡ）含量，每个指标重复测定３次，
结果用“平均值±标准差”表示。
１．２．２　数据处理　采用Ｍｉｃｒｏｓｏｆｔ　Ｅｘｃｅｌ　２００３软件
对试验数据进行处理和绘图；采用ＤＰＳ　７．５统计分
析软件对数据进行差异显著性检验。
２　结果与分析
２．１　低温对２种红树自由水／束缚水比值的影响
束缚水不易移动、蒸腾和结冰，其含量高，会使
原生质粘性增大、代谢降低，有利于植物耐寒性的提
高。耐冻害的植物都会有大量的束缚水，而能冻结
的自由水含量相对减少［１２］。佘文琴［１３］、马兰涛
等［１４］在番荔枝（Ａｎｎｏｎａ　ｓｑｕａｍｏｓａｌ）、竹子（Ｇｕａｄｕａ
ａｍｐｌｅｘｉｆｏｌｉａ）的研究中证明，自由水／束缚水比值
与其耐寒性呈负相关。
低温胁迫下，角果木和红海榄叶片的自由水／束
缚水比值变化结果见图１。由图１可见，从常温降
至０℃，红海榄叶片的自由水／束缚水比值从９２％
缓慢下降至最低点７７％；角果木叶片的自由水／束
缚水比值从常温下的１２１％开始，通过速降－缓
０７ 西北农林科技大学学报（自然科学版） 第４１卷
升－缓降的波动式变化，到达最低点时为７８％。相
对于红海榄，角果木叶片的自由水／束缚水比值较
高，随温度降低的波动幅度也较大，这种可逆变化反
映出角果木中的自由水比例较高，使之对低温更敏
感，同时也表明，通过体内水分调节，角果木完全能
适应０℃以上的低温胁迫。
由图１还可看出，当温度降至０℃以下时，角果
木和红海榄的自由水／束缚水比值均随胁迫温度下
降而呈急剧上升的走势；－４℃时，比值分别达到
１４１％和 １４２％，－８ ℃ 时则分别升至 １６５％ 和
１６４％。０℃以下低温条件下，２种红树的自由水／
束缚水比值突然升高，可能是低温引起组织胞外或
胞内结冰，使细胞水分外渗，导致细胞严重脱水所
致［１５］。
图１　低温胁迫对角果木和红海榄自由水／束缚水比值的影响
标不同小写字母表示达Ｐ＜０．０５差异显著水平，下同
Ｆｉｇ．１　Ｅｆｆｅｃｔｓ　ｏｆ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｏｎ　ｆｒｅｅ　ｗａｔｅｒ／ｂｏｕｎｄ
ｒａｔｉｏｓ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ
Ｖａｌｕｅｓ　ｆｏｌｏｗｅｄ　ｂｙ　ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ　ｓｍａｌ　ｌｅｔｔｅｒｓ　ａｒｅ　ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ　ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ
ａｔ　ｔｈｅ　Ｐ＜０．０５ｐｒｏｂａｂｉｌｉｔｙ　ｌｅｖｅｌ．Ｔｈｅ　ｓａｍｅ　ｆｏｒ　ｂｅｌｏｗ　ｆｉｇｕｒｅｓ
２．２　低温对２种红树相对电导率的影响
细胞膜是植物受低温伤害的初始部位，植物受
寒害时，细胞内离子外渗到水溶液中，使水溶液的电
导率增加，因此电导率与组织受寒害的程度呈正相
关［１６－１７］。通常情况下，电解质渗出率若在小范围内
增加，会引起细胞膜透性发生可逆性增大；但如果发
生大幅度增加，则会引起细胞膜透性的不可逆改变，
从而导致细胞膜受到伤害［１８］。
由图２可见，２种红树叶片的相对电导率随低
温胁迫的变化趋势基本一致，均随温度降低呈“Ｓ”
型上升趋势。温度≥０℃时，电导率处于小幅波动
状态，其中角果木波动于１８．９１％～２３．４１％，红海
榄波动于１２．５６％～２２．３４％，红海榄的波动幅度略
大于角果木，此时二者的细胞膜透性均表现为可逆
性变化。温度＜０℃后，二者电导率急剧上升，其中
在－４℃时，角果木和红海榄的电导率分别达到
４４．３２％和４２．３０％，分别是０ ℃时的１．９４倍和
２．３０倍，说明此时细胞膜已严重损伤，可能是冷冻引
发的严重脱水［１９］与膜脂过氧化的共同作用所致；
－８℃时，红海榄电导率上升到４９．７６％，角果木则
升至５４．６８％。Ｓｕｋｕｍａｒａｎ等［２０］提出，电解质渗出
率达５０％为组织受冻温度（ＬＴ５０），若以此为标准，
则角果木－８℃时的电导率已超过５０％的临界线，
表明植株的冻害已不可恢复；且角果木电导率达到
５０％临界线的温度略高于红海榄。
２．３　低温对２种红树ＰＯＤ活性的影响
杨向娜等［２１］研究表明，各品种仁用杏枝条的
ＰＯＤ活性均随着温度的降低而增大。Ｇｅｒｌｏｆｆ［２２］认
为，ＰＯＤ活性受膜脂过氧化中间产物 Ｈ２Ｏ２ 的诱
导，ＰＯＤ上升愈快，体内积累的 Ｈ２Ｏ２ 愈少，细胞膜
受损愈轻［２３］。
角果木和红海榄叶片在不同低温胁迫下，ＰＯＤ
活性表现出先升后降的变化规律（图３）。
图２　低温胁迫对角果木和红海榄相对电导率的影响
Ｆｉｇ．２　Ｅｆｆｅｃｔｓ　ｏｆ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｏｎ　ｒｅｌａｔｉｖｅ　ｅｌｅｃｔｒｉｃ
ｃｏｎｄｕｃｔｉｖｉｔｉｅｓ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ
图３　低温胁迫对角果木和红海榄ＰＯＤ活性的影响
Ｆｉｇ．３　Ｅｆｆｅｃｔｓ　ｏｆ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｏｎ　ＰＯＤ
ａｃｔｉｖｉｔｉｅｓ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ
１７第３期 陈　燕，等：角果木和红海榄对低温胁迫的生理响应差异研究
　　由图３可见，温度从常温下降至８℃时，２种红
树的ＰＯＤ活性迅速提高并达到峰值，说明细胞受低
温胁迫影响，膜脂过氧化产物增加，诱导ＰＯＤ活性
提高，此阶段的酶系统能有效清除过氧化物，保护膜
系统免受伤害；从８℃下降至０℃时，ＰＯＤ活性随
温度降低快速下降到接近对照（２５℃）水平，说明低
温产生的过氧化物已超过酶类的清除能力，但酶系
统仍发挥保护作用，以减少对膜的损伤；温度降至
０℃以下后，ＰＯＤ活性继续下降，大量过氧化物产
生，并抑制ＰＯＤ活性，导致膜伤害不断加大。
从图３还可见，角果木和红海榄的ＰＯＤ活性差
异显著，且红海榄的ＰＯＤ活性值及上升幅度均高于
角果木。常温（２５℃）下，红海榄的ＰＯＤ活性是角
果木的３．０２倍；８℃时，达３．４９倍，此时，红海榄
ＰＯＤ活性比对照增大８０．０１％，角果木比对照增大
５５．９８％；０ ℃时，红海榄 ＰＯＤ 活性高于常温（２５
℃）４．１０％，而角果木则低于常温（２５℃）１４．０６％；
－４℃时，红海榄ＰＯＤ活性比常温（２５℃）下降了
４．７９％，而角果木比常温（２５℃）下降了５４．８４％。
由此可见，低温胁迫下，红海榄的ＰＯＤ酶对细胞膜
的保护作用更强。
２．４　低温对２种红树游离脯氨酸含量的影响
脯氨酸是水溶性最强的氨基酸，具有易于水合
的趋势或较强的水合能力。在低温胁迫下，它们可
以降低细胞水势，增强持水力，起到防冻剂或膜稳定
剂的作用，其积累有利于提高植物的抗寒性［２４］。
由图４可见，经低温胁迫，角果木和红海榄叶片
脯氨酸含量变化趋势基本一致，均表现为先升后降、
呈明显的倒“Ｖ”形变化，于８℃时到达峰值，０℃时
恢复到接近对照水平，０℃以下表现为快速下降。
脯氨酸对低温胁迫的响应表明，角果木和红海榄均
通过积累脯氨酸的方式提高组织的渗透调节能力，
使植物免遭０℃以上低温的伤害；但温度低于０℃
时可能已导致细胞自由水结冰，脯氨酸合成受阻。
常温下，角果木脯氨酸含量为１８．２４μｇ／ｇ，红
海榄为２０．３４μｇ／ｇ；到达峰值时，角果木和红海榄
脯氨酸含量分别为２６．４３和３９．２４μｇ／ｇ，二者差异
显著，较各自对照分别增加了４４．９０％和９２．９２％。
２．５　低温对２种红树 ＭＤＡ含量的影响
ＭＤＡ是膜脂过氧化反应的终产物，其可反映
质膜损伤的程度［２５］。由图５可见，红海榄叶片在常
温下的 ＭＤＡ含量为１９．８９μｍｏｌ／ｇ，温度下降至８
℃时最低（１７．９５μｍｏｌ／ｇ），之后缓慢上升，于－４℃
到达峰值（２５．３８μｍｏｌ／ｇ），比对照增加２７．６０％。
角果木常温下的 ＭＤＡ含量为４０．４１μｍｏｌ／ｇ，温度
≥０℃时，其 ＭＤＡ含量变化不明显，但温度低于
０℃后，ＭＤＡ 含量急剧升高，于－４ ℃达到峰值
（５５．９５μｍｏｌ／ｇ），比对照增加３８．４６％。综合而言，
红海榄的 ＭＤＡ含量低，ＭＤＡ积累的起始温度较高
（８℃），但积累幅度小；角果木的 ＭＤＡ含量高，积
累的起始温度低（０℃），但积累幅度较大；２种植物
的 ＭＤＡ含量受０℃以上低温影响小，受０℃以下
低温影响大，这在一定程度上说明二者不容易受冷
害，但容易受冻害，且角果木的冻害比红海榄严重。
图４　低温胁迫对角果木和红海榄脯氨酸含量的影响
Ｆｉｇ．４　Ｅｆｆｅｃｔｓ　ｏｆ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｏｎ　ｐｒｏｌｉｎｅ
ｃｏｎｔｅｎｔｓ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ
图５　低温胁迫对角果木和红海榄 ＭＤＡ含量的影响
Ｆｉｇ．５　Ｅｆｆｅｃｔｓ　ｏｆ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｏｎ　ＭＤＡ
ｃｏｎｔｅｎｔｓ　ｏｆ　Ｃ．ｔａｇａｌ　ａｎｄ　Ｒ．ｓｔｙｌｏｓａ
３　讨论与结论
低温条件下，植物细胞受到破坏的最初部位是
细胞膜［１０］，并主要表现在膜脂过氧化和细胞膜流动
性降低２个方面，同时，这２个生理生化变化过程又
直接表现为膜脂过氧化产物（自由基、ＭＤＡ等）的
积累和膜透性的增大，导致电导率增加。低温引起
植物胞外或胞内结冰，引发组织严重脱水也是导致
膜结构和功能损伤的重要因素［１９］。而细胞中的保
护酶系统（如ＰＯＤ，ＳＯＤ，ＣＡＴ等）是非常有效的自
２７ 西北农林科技大学学报（自然科学版） 第４１卷
由基清除剂，是植物抗氧化系统的第一道防线，抗氧
化物酶的存在和活力增加，是细胞免受伤害或抗性
增强的重要原因［２６］。细胞内脯氨酸的积累可调节
组织渗透势，增加细胞液的浓度，降低冰点，对原生
质具有保护作用，对维持膜的完整性及提高植物的
抗逆性具有重要的意义［２４，２７］。
本试验中，角果木和红海榄对低温胁迫的生理
响应规律较为相似。与对照（２５℃）相比，２种红树
在１２℃低温时，ＰＯＤ活性和脯氨酸含量开始升高、
自由水／束缚水比值小幅下降，说明植物已受低温影
响，体内抗冷机制已经启动；８℃时，ＰＯＤ活性和脯
氨酸含量达到峰值，ＭＤＡ含量较低，电导率出现上
升趋势，说明此时虽然产生了较多的自由基，由于酶
系统与渗透调节物质的共同调节作用，细胞能有效
清除自由基，增加细胞液的浓度，维持膜的完整性，
适应低温环境；当温度下降至０℃时，２种红树的
ＰＯＤ活性和脯氨酸含量回落到接近对照水平，电导
率比对照提高，自由水／束缚水比值降至最低点，红
海榄的 ＭＤＡ含量比对照升高了１２．３５％，说明此
时细胞膜脂过氧化产生的自由基含量已经超过抗氧
化酶的清除能力，电解质渗出率有所增大，组织通过
增大束缚水比例提高原生质粘度，降低冰点，避免
（减轻）植物体发生冷害；温度降至－４℃时，２种红
树的ＰＯＤ活性和脯氨酸含量持续快速下降，ＭＤＡ
含量累积增加，自由水／束缚水比值大幅上升，电导
率急剧升高，表明膜脂过氧化作用使膜系统受损，而
自由水结冰更加剧了膜的受破坏程度，细胞内电解
质及水分大量外渗，导致组织严重脱水而受冻害；
－８℃下，角果木的电导率＞５０％，已超过半致死温
度的电解质渗出率，说明植物冻害不可恢复。由此
可见，红海榄和角果木主要通过提高保护酶（ＰＯＤ）
活性和渗透调节物质（脯氨酸）含量来增强抗寒能
力，保护植物体防御和减轻冷害（０℃以上的低温）；
但２种红树的抗冻害（≤０℃低温）能力较弱，当胁
迫温度下降至－４℃时，自由水／束缚水比值和电导
率大幅度增加，表明已受冻害。因此，红海榄和角果
木只适宜在极端低温≥０℃的地区引种造林。
低温胁迫过程中，角果木和红海榄的抗寒生理
指标也表现出一定的差异性。如红海榄的ＰＯＤ活
性较高、ＰＯＤ和脯氨酸的增幅较大、ＭＤＡ含量水平
低且积累少、遇冷害时束缚水含量提高，表现出较角
果木更强的抗寒能力，即角果木对低温更敏感。这
一结论与杨盛昌等［８］通过电导率测定海南东寨港２
种红树抗寒力的结果不一致，原因可能在于：一是供
试材料来源不同。Ｍａｒｋｌｅｙ等［５］研究指出，红树植
物的抗寒性具有纬度分化的特点，即不同纬度、不同
潮滩分布的同种红树植物抗寒力存在差异。二是选
取的抗寒力指标不同。植物的抗寒性是一个复杂的
生理生化反应过程，是各种代谢反应调节的结果，需
要运用多指标进行综合评价，而不宜用单一的抗寒
性指标来反映植物的抗寒性。本试验采用多指标综
合评价２种红树的抗寒能力，所得结论更为客观，也
更接近实际。
综上所述，红海榄和角果木对低温的适应表现
较为接近，二者均可通过提高酶活性和渗透物质含
量，来提升植物体的防御能力和减轻０℃以上的低
温伤害；但２种红树均易受０℃以下低温的影响并
产生冻害；相对而言，红海榄的抗冷害能力强于角果
木。
［参考文献］
［１］　王文卿，王　瑁．中国红树林 ［Ｍ］．北京：科学出版社，２００７：
１４３－１４８．
Ｗａｎｇ　Ｗ　Ｑ，Ｗａｎｇ　Ｍ．Ｔｈｅ　ｍａｎｇｒｏｖｅ　ｏｆ　Ｃｈｉｎａ［Ｍ］．Ｂｅｉｊｉｎｇ：
Ｓｃｉｅｎｃｅ　Ｐｒｅｓｓ，２００７：１４３－１４８．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［２］　林　鹏．中国东南部海岸红树林的类群及其分布 ［Ｊ］．生态学
报，１９８１，１（３）：２８３－２９０．
Ｌｉｎ　Ｐ．Ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ　ｎｏｔｅｓ　ｏｎ　ｍａｎｇｒｏｖｅｓ　ｉｎ　ｓｏｕｔｈｅａｓｔ　ｃｏａｓｔ　ｏｆ
Ｃｈｉｎａ　ｉｎｃｌｕｄｉｎｇ　Ｔａｉｗａｎ　ｐｒｏｖｉｎｃｅ　ａｎｄ　Ｈａｉｎａｎ　ｉｓｌａｎｄ［Ｊ］．Ａｃｔａ
Ｅｃｏｌｏｇｉｃａ　Ｓｉｎｉｃａ，１９８１，１（３）：２８３－２９０．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［３］　Ｔｏｍｌｉｎｓｏｎ　Ｐ　Ｂ．Ｔｈｅ　ｂｏｔａｎｙ　ｏｆ　ｍａｎｇｒｏｖｅｓ［Ｍ］．Ｃａｍｂｒｉｄｇｅ：
Ｃａｍｂｒｉｄｇｅ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ　Ｐｒｅｓｓ，１９９４：１－４１９．
［４］　Ｄｕｋｅ　Ｎ　Ｃ，Ｂａｌ　Ｍ　Ｃ，Ｅｌｉｓｏｎ　Ｊ　Ｃ，ｅｔ　ａｌ．Ｆａｃｔｏｒｓ　ｉｎｆｌｕｅｎｃｉｎｇ
ｂｉｏｄｉｖｅｒｓｉｔｙ　ａｎｄ　ｄｉｓｔｒｉｂｕｔｉｏｎａｌ　ｇｒａｄｉｅｎｔｓ　ｉｎ　ｍａｎｇｒｏｖｅｓ ［Ｊ］．
Ｇｌｏｂａｌ　Ｅｃｏｌｏｇｙ　ａｎｄ　Ｂｉｏｇｅｏｇｒａｐｈｙ　Ｌｅｔｔｅｒｓ，１９９８（７）：２７－４７．
［５］　Ｍａｒｋｌｅｙ　Ｊ　Ｌ，ＭｃＭｉｌａｎ　Ｃ，Ｔｈｏｍｐｓｏｎ　Ａ．Ｌａｔｉｔｕｄｉｎａｌ　ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉ－
ａｔｉｏｎ　ｉｎ　ｒｅｓｐｏｎｓｅ　ｔｏ　ｃｈｉｌｉｎｇ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ　ａｍｏｎｇ　ｐｏｐｕｌａｔｉｏｎｓ　ｏｆ
ｔｈｒｅｅ　ｍａｎｇｒｏｖｅｓ，Ａｉｃｅｎｎｉａ　ｇｅｒｍｉｎａｎｓ，Ｌａｎｇｕｎｃｕｌａｒｉａ　ｒａｃｅ－
ｍｏｓｅ，ａｎｄ　Ｒｈｉｚｏｐｈｏｒａ　ｍａｎｇｌｅ　ｆｒｏｍ　ｔｈｅ　ｗｅｓｔｅｒｎ　ｔｒｏｐｉｃａｌ　Ａｔ－
ｌａｎｔｉｃ　ａｎｄ　Ｐａｃｉｆｉｃ　Ｐａｎａｍａ［Ｊ］．Ｃａｎａｄｉａｎ　Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｂｏｔａｎｙ，
１９８１（６０）：２７０４－２７１５．
［６］　李　云，郑德璋，廖宝文，等．盐度与温度对红树植物无瓣海桑
种子发芽的影响 ［Ｊ］．林业科学研究，１９９７，１０（２）：１３７－１４２．
Ｌｉ　Ｙ，Ｚｈｅｎｇ　Ｄ　Ｚ，Ｌｉａｏ　Ｂ　Ｗ，ｅｔ　ａｌ．Ｅｆｆｅｃｔ　ｏｆ　ｓａｌｉｎｉｔｙ　ａｎｄ　ｔｅｍｐｅｒ－
ａｔｕｒｅ　ｏｎ　ｓｅｅｄ　ｇｅｒｍｉｎａｔｉｏｎ　ｏｆ　ｍａｎｇｒｏｖｅ　Ｓｏｎｎｅｒａｔｉａ　ａｐｅｔａｌａ
Ｂｕｃｈ　Ｈａｍ ［Ｊ］．Ｆｏｒｅｓｔ　Ｒｅｓｅａｒｃｈ，１９９７，１０（２）：１３７－１４２．（ｉｎ
Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［７］　林　鹏，沈瑞池，卢昌义．六种红树植物的抗寒特性研究 ［Ｊ］．
厦门大学学报：自然科学版，１９９４，３３（２）：２４９－２５２．
Ｌｉｎ　Ｐ，Ｓｈｅｎ　Ｒ　Ｃ，Ｌｕ　Ｃ　Ｙ．Ｔｈｅ　ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｅｓ　ｏｆ　ｃｈｉｌｉｎｇ－ｒｅｓｉｓｔ－
ａｎｃｅ　ｏｎ　ｓｉｘ　ｍａｎｇｒｏｖｅ　ｐｌａｎｔｓ［Ｊ］．Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｘｉａｍｅｎ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ
Ｎａｔｕｒａｌ　Ｓｃｉｅｎｃｅ，１９９４，３３（２）：２４９－２５２．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［８］　杨盛昌，林　鹏．潮滩红树植物抗低温适应的生态学研究 ［Ｊ］．
３７第３期 陈　燕，等：角果木和红海榄对低温胁迫的生理响应差异研究
植物生态学报，１９９８，２２（１）：６０－６７．
Ｙａｎｇ　Ｓ　Ｃ，Ｌｉｎ　Ｐ．Ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ　ｓｔｕｄｉｅｓ　ｏｎ　ｔｈｅ　ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ　ａｎｄ　ａｄａｐ－
ｔａｔｉｏｎ　ｔｏ　ｃｏｌｄ　ｏｆ　ｓｏｍｅ　ｔｉｄａｌ　ｍａｎｇｒｏｖｅ　ｓｐｅｃｉｅｓ　ｉｎ　Ｃｈｉｎａ［Ｊ］．Ａｃ－
ｔａ　Ｐｈｙｔｏｅｃｏｌｏｇｉｃａ　Ｓｉｎｉｃａ，１９９８，２２（１）：６０－６７．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［９］　池　伟，陈少波，仇建标，等．红树林在低温胁迫下的生态适应
性 ［Ｊ］．福建林业科技，２００８，３５（４）：１４６－１４８．
Ｃｈｉ　Ｗ，Ｃｈｅｎ　Ｓ　Ｂ，Ｑｉｕ　Ｊ　Ｂ，ｅｔ　ａｌ．Ｔｈｅ　ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ　ａｄａｐｔａｂｉｌｉｔｙ　ｏｆ
ｍａｎｇｒｏｖｅｓ　ｕｎｄｅｒ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓ［Ｊ］．Ｊｏｕｒ　ｏｆ　Ｆｕｊｉａｎ
Ｆｏｒｅｓｔｒｙ　Ｓｃｉ　ａｎｄ　Ｔｅｃｈ，２００８，３５（４）：１４６－１４８．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１０］　郑　坚，王金旺，陈秋夏，等．几种红树林植物在浙南沿海北移
引种试验 ［Ｊ］．西南林学院学报，２０１０，３（５）：１２－１７．
Ｚｈｅｎｇ　Ｊ，Ｗａｎｇ　Ｊ　Ｗ，Ｃｈｅｎ　Ｑ　Ｘ，ｅｔ　ａｌ．Ｐｒｅｌｉｍｉｎａｒｙ　ｒｅｐｏｒｔ　ｏｎ
ｎｏｒｔｈ－ｗａｒｄ　ｉｎｔｒｏｄｕｃｔｉｏｎ　ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔ　ｏｆ　ｓｅｖｅｒａｌ　ｍａｎｇｒｏｖｅ
ｐｌａｎｔｓ　ａｌｏｎｇ　ｔｈｅ　ｓｏｕｔｈｅｒｎ　ｃｏａｓｔ　ｏｆ　Ｚｈｅｊｉａｎｇ　Ｐｒｏｖｉｎｃｅ［Ｊ］．
Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｓｏｕｔｈｗｅｓｔ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，２０１０，３（５）：１２－１７．
（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１１］　李合生．植物生理生化实验原理和技术 ［Ｍ］．北京：中国农业
科技出版社，２００２：１６７－２６０．
Ｌｉ　Ｈ　Ｓ．Ｐｌａｎｔ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ　ａｎｄ　ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ　ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔ　ｐｒｉｎｃｉ－
ｐｌｅ　ａｎｄ　ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ［Ｍ］．Ｂｅｉｊｉｎｇ：Ｃｈｉｎｅｓｅ　Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ　Ｓｃｉｅｎｃｅ
ａｎｄ　Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ　Ｐｒｅｓｓ，２００２：１６７－２６０．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１２］　刘大林．低温胁迫下番石榴叶片生理生化变化的探讨 ［Ｊ］．林
业科学，２００３，３９（１）：３８－４１．
Ｌｉｕ　Ｄ　Ｌ．Ｃｈａｎｇｅｓ　ｉｎ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ　ａｎｄ　ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ　ｏｆ　ｇｕａｖａ
ｌｅａｖｅｓ　ｕｎｄｅｒ　ｌｏｗ－ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓ［Ｊ］．Ｓｃｉｅｎｔｉａ　Ｓｉｌｖａｅ　Ｓｉｎｉ－
ｃａｅ，２００３，３９（１）：３８－４１．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１３］　佘文琴．低温胁迫下番荔枝叶片若干生理生化指标的变化
［Ｊ］．福建农林大学学报：自然科学版，２００６，３５（２）：１６１－１６４．
Ｓｈｅ　Ｗ　Ｑ．Ｐｈｙｓｉｏ－ｂｉｏｃｈｅｍｉｃａｌ　ｃｈａｎｇｅｓ　ｏｆ　ａｎｎｏｎａｃｅａｅ　ｌｅａｖｅｓ
ｕｎｄｅｒ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓ［Ｊ］．Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｆｕｊｉａｎ　Ａｇｒｉｃｕｌ－
ｔｕｒｅ　ａｎｄ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ：Ｎａｔｕｒａｌ　Ｓｃｉｅｎｃｅ　Ｅｄｉｔｉｏｎ，２００６，
３５（２）：１６１－１６４．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１４］　马兰涛，陈双林，李迎春．低温胁迫对Ｇｕａｄｕａ　ａｍｐｌｅｘｆｏｌｉａ抗
寒性生理指标的影响 ［Ｊ］．林业科学研究，２００８，２１（２）：２３５－
２３８．
Ｍａ　Ｌ　Ｔ，Ｃｈｅｎ　Ｓ　Ｌ，Ｌｉ　Ｙ　Ｃ．Ｔｈｅ　ｉｎｆｌｕｅｎｃｅ　ｏｆ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ
ｓｔｒｅｓｓ　ｏｎ　ｔｈｅ　ｃｏｌｄ－ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ｉｎｄｅｘｅｓ　ｏｆ　Ｇｕａｄｕａ
ａｍｐｌｅｘｆｏｌｉａ［Ｊ］．Ｆｏｒｅｓｔ　Ｒｅｓｅａｒｃｈ，２００８，２１（２）：２３５－２３８．（ｉｎ
Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１５］　Ｇｕｙ　Ｃ　Ｌ．Ｃｏｌｄ　ａｃｃｌｉｍａｔｉｏｎ　ａｎｄ　ｆｒｅｅｚｉｎｇ　ｓｔｒｅｓｓ　ｔｏｌｅｒａｎｃｅ：Ｒｏｌｅ
ｏｆ　ｐｒｏｔｅｉｎ　ｍｅｔａｂｏｌｉｓｍ［Ｊ］．Ｐｌａｎｔ　Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ　Ｂｉｏｌｏｇｙ，１９９０，４１：
１８７－２２３．
［１６］　武雁军，刘建辉．低温胁迫对厚皮甜瓜幼苗抗寒性生理生化指
标的影响 ［Ｊ］．西北农林科技大学学报：自然科学版，２００７，３５
（３）：１３９－１４３．
Ｗｕ　Ｙ　Ｊ，Ｌｉｕ　Ｊ　Ｈ．Ｅｆｆｅｃｔｓ　ｏｆ　ｃｈｉｌｉｎｇ　ｓｔｒｅｓｓ　ｏｎ　ｃｈｉｌ－ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ
ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ａｎｄ　ｂｉｏｃｈｅｍｉｃａｌ　ｉｎｄｅｘｅｓ　ｏｆ　ｍｕｓｋｍｅｌｏｎ　ｓｅｅｄｌｉｎｇｓ
［Ｊ］．Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｎｏｒｔｈｗｅｓｔ　Ａ＆Ｆ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ：Ｎａｔｕｒａｌ　Ｓｃｉｅｎｃｅ
Ｅｄｉｔｉｏｎ，２００７，３５（３）：１３９－１４３．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１７］　张卫华，张方秋，徐大平，等．三种相思树种的耐寒性评估
［Ｊ］．林业科学研究，２００８，２１（６）：８４２－８４６．
Ｚｈａｎｇ　Ｗ　Ｈ，Ｚｈａｎｇ　Ｆ　Ｑ，Ｘｕ　Ｄ　Ｐ，ｅｔ　ａｌ．Ｅｖａｌｕａｔｉｏｎ　ｏｆ　ｃｏｌｄ　ｔｏｌ－
ｅｒａｎｃｅ　ｏｆ　ｔｈｒｅｅ　ａｃａｃｉａ　ｓｐｅｃｉｅｓ［Ｊ］．Ｆｏｒｅｓｔ　Ｒｅｓｅａｒｃｈ，２００８，２１
（６）：８４２－８４６．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１８］　杨盛昌，李云波，林　鹏．冷胁迫下红树植物白骨壤和桐花树
叶片热值的变化 ［Ｊ］．台湾海峡，２００３，２２（１）：４６－５２．
Ｙａｎｇ　Ｓ　Ｃ，Ｌｉ　Ｙ　Ｂ，Ｌｉｎ　Ｐ．Ｃｈａｎｇｅ　ｏｆ　ｌｅａｆ　ｃａｌｏｒｉｃ　ｖａｌｕｅ　ｆｒｏｍ
Ａｖｉｃｅｎｎｉａ　ｍａｒｉｎａ　ａｎｄ　Ａｅｇｉｃｅｒａｓ　ｃｏｒｎｉｃｕｌａｔｕｍ　ｍａｎｇｒｏｖｅ
ｐｌａｎｔｓ　ｕｎｄｅｒ　ｃｏｌｄ　ｓｔｒｅｓｓ［Ｊ］．Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ　Ｏｃｅａｎｏｇｒａｐｈｙ　ｉｎ　Ｔａｉ－
ｗａｎ　Ｓｔｒａｉｔ，２００３，２２（１）：４６－５２．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［１９］　Ｓｔｅｐｏｎｋｕｓ　Ｐ　Ｌ，Ｕｅｍｕｒａ　Ｍ，Ｗｅｂｂ　Ｍ　Ｓ．Ｍｅｍｂｒａｎｅ　ｄｅｓｔａｂｉｌｉ－
ｚａｔｉｏｎ　ｄｕｒｉｎｇ　ｆｒｅｅｚｅ－ｉｎｄｕｃｅｄ　ｄｅｈｙｄｒａｔｉｏｎ ［Ｊ］．Ｃｕｒｒ　Ｔｏｐｉｃｓ
Ｐｌａｎｔ　Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ，１９９３，１０：３７－４７．
［２０］　Ｓｕｋｕｍａｒａｎ　Ｎ　Ｐ，Ｗｅｉｓｅｒ　Ｃ　Ｊ．Ａｎ　ｅｘｃｉｓｅｄ　ｌｅａｆｌｅｔ　ｔｅｓｔ　ｆｏｒ　ｅｖａｌｕ－
ａｔｉｎｇ　ｐｏｔａｔｏ　ｆｒｏｓｔ　ｔｏｌｅｒａｎｃｅ［Ｊ］．Ｈｏｒｔ　Ｓｃｉｅｎｃｅ，１９７２，７（３）：
４６７－４６８．
［２１］　杨向娜，魏安智，杨途熙，等．仁用杏３个生理指标与抗寒性的
关系研究 ［Ｊ］．西北林学院学报，２００６，２１（３）：３０－３３．
Ｙａｎｇ　Ｘ　Ｎ，Ｗｅｉ　Ａ　Ｚ，Ｙａｎｇ　Ｔ　Ｘ，ｅｔ　ａｌ．Ｓｔｕｄｉｅｓ　ｏｎ　ｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐｓ
ｂｅｔｗｅｅｎ　ｓｏｌｕｂｌｅ　ｐｒｏｔｅｉｎ　ｃｏｎｔｅｎｔｓ，ＳＯＤ　ａｎｄ　ＰＯＤ　ａｃｔｉｖｉｔｙ　ａｎｄ
ｃｏｌｄ　ｒｅｓｉｓｔａｎｔ　ａｂｉｌｉｔｙ　ｏｆ　３ａｐｒｉｃｏｔ　ｖａｒｉｅｔｉｅｓ ［Ｊ］．Ｊｏｕｒｎａｌ　ｏｆ
Ｎｏｒｔｈｗｅｓｔ　Ｆｏｒｅｓｔｒｙ　Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，２００６，２１（３）：３０－３３．（ｉｎ　Ｃｈｉ－
ｎｅｓｅ）
［２２］　Ｇｅｒｌｏｆｆ　Ｅ　Ｄ．Ｓｏｌｕｂｌｅ　ｐｒｏｔｅｉｎｓ　ｉｎ　ａｌｆａｌｆａ　ｒｏｏｔｓ　ａｓ　ｒｅｌａｔｅｄ　ｔｏ　ｃｏｌｄ
ｈａｒｄｉｎｅｓｓ［Ｊ］．Ｐｌａｎｔ　Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ，１９６７，４１：８９５－８９８．
［２３］　周瑞莲，张普金．春季高寒草地牧草根中营养物质含量和保护
酶活性的变化及其生态适应性研究 ［Ｊ］．生态学报，１９９６，１６
（４）：４０３－４０７．
Ｚｈｏｕ　Ｒ　Ｌ，Ｚｈａｎｇ　Ｐ　Ｊ．Ｔｈｅ　ｃｈａｎｇｅ　ｉｎ　ｃａｒｂｏｈｙｄｒａｔｅ　ｃｏｎｔｅｎｔ　ａｎｄ
ｐｒｏｔｅｃｔｉｎｇ　ｅｎｚｙｍｅ　ａｃｔｉｖｉｔｉｅｓ　ｉｎ　ｒｏｏｔ　ｏｆ　ａｌｐｉｎｅ　ｆｏｒａｇｅ　ｒｅｌａｔｅｄ　ｔｏ
ｉｔｓ　ａｄａｐｔａｔｉｏｎ　ｔｏ　ｃｏｌｄ　ｉｎ　ｓｐｒｉｎｇ［Ｊ］．Ａｃｔａ　Ｅｃｏｌｏｇｉｃａ　Ｓｉｎｉｃａ，
１９９６，１６（４）：４０３－４０７．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［２４］　邱　源，黄丹枫．低温胁迫下甘蓝生理生化研究进展 ［Ｊ］．长
江蔬菜，２０１０（１０）：８－１０．
Ｑｉｕ　Ｙ，Ｈｕａｎｇ　Ｄ　Ｆ．Ｐｒｏｇｒｅｓｓ　ｏｆ　ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ　ａｎｄ　ｂｉｏｃｈｅｍｉｃａｌ
ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｃｓ　ｉｎ　ｌｏｗ　ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ　ｓｔｒｅｓｓ　ｉｎ　ｃａｂｂａｇｅ［Ｊ］．Ｊｏｕｒ－
ｎａｌ　ｏｆ　Ｃｈａｎｇｊｉａｎｇ　Ｖｅｇｅｔａｂｌｅｓ，２０１０（１０）：８－１０．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［２５］　王爱国，邵从本，罗广华．丙二醛作为植物脂质过氧化指标的
探讨 ［Ｊ］．植物生理学通讯，１９８６（２）：５５－５７．
Ｗａｎｇ　Ａ　Ｇ，Ｓｈａｏ　Ｃ　Ｂ，Ｌｕｏ　Ｇ　Ｈ．Ｉｎｑｕｉｒｙ　ｉｎｔｏ　ｍａｌｏｎｄｉａｉｄｅｈｙｄｅ
ａｓ　ｉｎｄｅｘ　ｏｆ　ｐｅｒｏｘｉｄａｔｉｏｎ　ｏｆ　ｐｌａｎｔ　ｌｉｐｉｄｓ［Ｊ］．Ｐｌａｎｔ　Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ
Ｃｏｍｍｕｎｉｃａｔｉｏｎｓ，１９８６（２）：５５－５７．（ｉｎ　Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［２６］　Ｌｅｖｉｔｔ　Ｊ．Ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ　ｏｆ　ｐｌａｎｔ　ｔｏ　ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ　ｓｔｒｅｓｓ［Ｍ］．
Ｎｅｗ　Ｙｏｒｋ：Ａｃａｄｅｍｉｃ　Ｐｒｅｓｓ，１９８０：３６５－４８８．
［２７］　Ｎｉｃｈｏｉ　Ａ　Ｓ　Ｓ，Ｑｕｉｎｔｏｎ　Ｊ　Ｃ．Ｈｙｄｒｏｘｙｌｙ　ｒａｄｉｃａｌ　ｓｃａｖｅｎｇｉｎｇ　ａｃ－
ｔｉｖｉｔｙ　ｏｆ　ｃｏｍｐａｔｉｂｌｅ　ｓｏｌｕｔｅｓ［Ｊ］．Ｐｈｙｔｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ，１９８９，２８（４）：
１０５７－１０６０．
４７ 西北农林科技大学学报（自然科学版） 第４１卷