全 文 ：王晶晶，钱晓佳，安民，段舜山. 邻苯二甲酸二乙酯和壬基酚联合暴露对杜氏盐藻生长的影响[J]. 生态科学, 2012, 31(4): 370-376.
WANG Jing-jing, QIAN Xiao-jia, AN Min, DUAN Shun-shan. Effect of combined exposure of diethylphthalate and nonylphenolon on
growth of Dunaliella salina [J]. Ecological Science, 2012, 31(4): 370-376.
邻苯二甲酸二乙酯和壬基酚联合暴露对杜氏盐藻生长
的影响
王晶晶 1，钱晓佳 1，安民 2，段舜山 1*
1. 暨南大学水生生物研究所，热带亚热带水生态工程教育部工程研究中心，广东省高校水体富营养化与赤潮防治重点实验室，
广州 510632
2. Environmental and Analytical Laboratories, Faculty of Science , Charles Sturt University, Wagga Wagga, NSW 2678, Australia
【摘要】为了探讨环境激素类物质邻苯二甲酸二乙酯（DEP）和壬基酚（NP）对海洋微藻的联合毒性效应，选取杜氏盐藻(Dunaliella
salina)为受试生物，以环境激素对杜氏盐藻单一暴露的96 h EC50的毒性效应作为一个毒性单位（IU），采用毒性单位法比较研究
了DEP和NP单一暴露以及两者以三种不同混合比例（毒性单位比：1∶1、1∶4和4∶1）暴露对杜氏盐藻的细胞生长、叶绿体色
素含量、可溶性蛋白含量、SOD活性以及最大光能转化效率(Fv/Fm)的影响。实验结果表明：DEP和NP单一暴露对杜氏盐藻的96h
EC50分别为69.54 mg/L和1.47 mg/L，两种环境激素对杜氏盐藻均有抑制作用，且NP较DEP对杜氏盐藻的毒性更强。DEP和NP联
合暴露较单一暴露对杜氏盐藻的细胞生长、叶绿体色素和可溶性蛋白的合成有较强的抑制作用，两种环境激素在毒性单位比为1：
1、1：4、4：1三个比例水平上的联合毒性效应均表现为协同效应，其中比例为1：1的协同效应最强。
关键词：邻苯二甲酸二乙酯；壬基酚；杜氏盐藻；联合毒性效应
doi:10.3969/j.issn. 1008-8873.2012.04.005 中图分类号： Q17 文献标识码：A 文章编号：1008-8873(2012)04-370-07
Effect of combined exposure of diethylphthalate and nonylphenolon on growth of
Dunaliella salina
WANG Jing-jing 1, QIAN Xiao-jia 1, AN Min 2, DUAN Shun-shan 1 *
1. Institute of Hydrobiology，Jinan University，Engineering Research Center of Tropical and Subtropical Aquatic Ecological Engineering
Ministry of Education，Key Laboratory of Aquatic Eutrophication and Control of Harmful Algal Blooms of Guangdong Higher
Education Institutes，Guangzhou,510632
2. Environmental and Analytical Laboratories, Faculty of Science , Charles Sturt University, Wagga Wagga, NSW 2678, Australia
Abstract: Combined toxic effect of diethylphthalate (DEP) and nonylphenol (NP)on the growth of Dunaliella salina was evaluated by
taking the 96h EC50 as one toxic unit (TU). Cell density, protein content, chloroplast pigment content, SOD activity, and maximal
photochemical efficiency of PSII (Fv/Fm) of D. salina were examined after the single and three different combined exposure for 96h
(toxic unit proportion 1:1,1:4, 4:1).The results showed that both DEP and NP inhabited the growth of D. salina. Moreover, the toxic
effect of simultaneous exposure was more significant than single exposure of the two chemicals. The values of 96h EC50 of DEP and NP
on D. salina were 69.54 mg/L and 1.47 mg/L, respectively. The single toxic effect as well as combined toxic effect on the biomass,
soluble protein content，chloroplast pigment，and SOD activity content of D. salina was detected based on the different toxicity unit
proportions. Synergetic effect was observed for the toxicity of DEP and NP in the three toxicity unit proportions, which was more
obvious in the proportion of 1:1.
Key words: diethylphthalate; nonylphenol; Dunaliella salina; combined toxic effect

收稿日期：2012-04-10收稿，2012-07-05接受
基金项目：NSFC-广东联合基金重点项目(U1133003)；国家自然科学基金项目(41176104)
作者简介：王晶晶(1988— )，女，硕士研究生，主要从事藻类生理学研究。E-mail：wangjingjing0308@sina.com
*通讯作者：段舜山，教授，博士生导师，主要从事藻类生理生态学研究。E-mail：tssduan@jnu.edu.cn
第 31 卷 第 4 期 生 态 科 学 31(4): 370-376
2012 年 7 月 Ecological Science Jul. 2012
1 引言（Introduction）

环境激素（environmental hormone）是一类存在
于环境中可干扰生物内分泌机能并对生物体及其后
代产生有害影响的外源性化学物质。邻苯二甲酸二乙
酯和壬基酚属于广泛使用的环境激素类物质。邻苯二
甲酸酯类（俗称酞酸酯）是邻苯二甲酸的重要衍生物，
因其在塑料制品中成游离态，易进入水中，加之产量
的增加和广泛使用[1]，致使其已成为一种全球性的环
境 有 机 污 染 物 。 目 前 ， 邻 苯 二 甲 酸 二 乙 酯
（diethylphthalate, DEP）已被美国[2]和我国[3]分别列
入重点控制的污染物和优先污染物黑名单。壬基酚
（nonylphenol, NP）是目前被广泛使用的非离子表面
活性剂壬基酚聚氧乙烯醚（nonylphenolethoxylates）
在环境中的主要降解中间产物，因其不仅具有内分泌
干扰作用[4]，还具有很强的致畸、致癌、致突变效应
[5,6]，加之使用量巨大，已被联合国环境规划署列为
优先控制的持久性有毒污染物[7]。
随着工业化的发展，释放到环境中的化学物质逐
渐多样化，对环境造成很大的影响，而海洋微藻是海
洋生态系统中的重要组成部分，对整个水生态系统的
平衡和稳定起着重要的作用。研究环境激素对海洋微
藻的毒害作用，是研究它们对海洋生态系统影响的前
提。目前已有研究表明，环境激素对海洋微藻具有毒
害作用[8,9]，并通过食物链影响海洋生态系统[10]。由
于各种环境激素进入水体的浓度不同，对海洋微藻的
有害影响往往是多种环境激素的联合作用。因此，有
必要研究不同浓度配比下多种环境激素对海洋微藻
的毒性影响。本文以杜氏盐藻（Dunaliella salina）为
研究对象，研究了典型环境激素邻苯二甲酸二乙酯
（DEP）和壬基酚（NP）不同毒性配比下杜氏盐藻
的联合毒性效应，为更合理地评价环境激素所造成的
生态危害提供理论依据。

2、材料和方法（Materials and methods）

2.1 藻种及培养条件
实验受试藻种杜氏盐藻，由暨南大学水生生物研
究中心藻种室提供。采用改良f/2培养基为基础培养
基静置培养，基础介质为人工海水（盐度为30.5）。
实验在CC275TLH型人工气候培养箱内培养，培养温
度为（23±1）℃，光照强度为100 μmol/m/s，光暗比
为12 L∶12 D。
2.2 实验药品和试剂
邻苯二甲酸二乙酯（分析纯，纯度≥ 99.5%），购
自天津化学试剂一厂；壬基酚（优级纯，纯度≥ 99%），
购自上海晶纯实业有限公司；丙酮（分析纯），购自
广州化学试剂厂。

2.3 主要仪器
CC275TLH型智能人工气候箱，UV-2450型紫外-
可见分光光度计，Handy PEA植物效率分析仪，德国
Heraeus高速冷冻离心机，UH-950B细胞破碎仪，
Sartorius-BS210S电子天平。

2.4 实验设计
2.4.1 DEP和NP的单一毒性实验
取指数生长期的杜氏盐藻分装于250 mL的三角
瓶中，每瓶200 mL。根据预实验结果，以体积分数
为5‰的丙酮作为助溶剂配制6个DEP质量浓度（0、
25、50、75、100、125 mg/L）和7个NP质量浓度（0、
0.50、0.75、1.00、1.25、1.50、2.00 mg/L）。每个浓
度设置3组平行，保持平行光照静置培养，每天定时
摇藻3次。
2.4.2 DEP和NP联合毒性实验
根据1.4.1的实验结果，定义每种环境激素的96h
EC50为一个毒性单位，作为不同环境激素对杜氏盐藻
单一毒性效应的测定指标。联合毒性效应评价采用毒
性单位法[11]，DEP和NP两种环境激素在毒性单位比
为1：4、1：1、4：1三个比例水平的联合暴露分别用
EN1、EN2和EN3表示。

2.5 生理生化指标的测定
2.5.1 细胞生长的测定
采用UV-2450型紫外-可见分光光度计测定96 h
内每隔24 h不同浓度暴露下藻液在680 nm波长处的
吸光值OD680，并根据杜氏盐藻细胞密度和吸光值关
系曲线（y=15.477x-0.227 5，r2=0.998 8），转化为细
胞密度，以细胞密度的变化反映藻细胞的生长情况。
2.5.2 生化指标的测定
叶绿素含量采用丛海兵[12]的方法测定并计算藻
细胞叶绿素 a、叶绿素 b 和类胡萝卜素的质量浓度，
以 90%丙酮作参比。可溶性蛋白含量测定采用考马斯
亮蓝 G-250 法[13]进行，以牛血清蛋白作标准曲线。
超氧化物歧化酶（SOD）活性测定采用氮蓝四唑法[14]
进行。
4 期 王晶晶，等. 邻苯二甲酸二乙酯和壬基酚联合暴露对杜氏盐藻生长的影响 371
2.5.3 最大光能转化效率的测定
于96 h取一定体积经环境激素暴露处理的藻液，
测量前将样品暗适应15 min。利用叶绿素荧光利用植
物效率仪（PEA）测定不同暴露处理的藻细胞最大光
能转化效率（Fv/Fm）。

2.6 数据分析
实验数据采用Excel2003和SPSS13.0进行统计分
析。

3 结果与分析（Results and analysis）

3.1 DEP和NP对杜氏盐藻的单一毒性效应
由图1和图2可以看出，在96 h暴露中，DEP和NP
对杜氏盐藻毒性影响趋势是随着DEP和NP浓度的升
高，藻细胞密度逐渐降低，可见DEP和NP对杜氏盐
藻的毒性随浓度的升高而增加。根据杜氏盐藻细胞生
长情况，通过SPSS软件计算得出DEP和NP单一暴露
对杜氏盐藻的96 h EC50分别为69.54 mg/L和1.47
mg/L。

3.2 联合毒性效应评价
由表1可知，当DEP和NP以1：4、1：1和4：1三
种毒性比混合时，联合毒性效应均表现为协同作用，
其中协同作用强度为EN2>EN1>EN3，毒性比为1：1
（EN2）组合的协同作用最明显。

3.3 DEP和NP联合暴露对杜氏盐藻生长影响
DEP和NP以1：1的毒性单位比暴露处理48 h后，
杜氏盐藻生长速率小于DEP和NP单一毒性组和其它
联合毒性处理组。暴露处理96 h时，三个联合毒性处
理组的细胞密度均显著低于单一毒性处理组的细胞
密度，其中EN2组的细胞密度最低为5.18×106个/mL，
生长抑制率为73%，EN1和EN3组的细胞密度分别为
5.89×106个/mL和6.42×106个/mL，生长抑制率分别为
66%和60%（图3）。
0
2
4
6
8
10
12
14
0 24 48 72 96
细
胞
密
度
（
×
10
6 ）
C
el
l
de
ns
it
y
培养时间 Culture time （h）
对照 25 mg/L 50 mg/L
75 mg/L 100 mg/L 125 mg/L

图 1 DEP 对杜氏盐藻细胞密度的影响
Fig. 1 Cell density of D. salina under different concentrations
of DEP
0
2
4
6
8
10
12
14
16
0 24 48 72 96
细
胞
密
度
（
×
1
0
6
）
C
el
l
d
en
si
ty
培养时间 Culture time （h）
对照 0.5 mg/L 0.75 mg/L
1 mg/L 1.25 mg/L 1.5 mg/L
2 mg/L

图 2 NP 对杜氏盐藻细胞密度的影响
Fig. 2 Cell density of D. salina under different concentrations
of NP

表1 DEP和NP不同毒性比对杜氏盐藻的联合毒性效应
Table1 Joint toxic effects of D. salina under different TU proportion of DEP and NP
环境激素
Environmental
hormone
回归方程
Regression equation
96h EC50（TU）
95%可信限
95%Confidence
level
P值
P Value
联合毒性效应
Combined toxic effect
DEP EN1 y=0.31767x +1.72099 0.65 0.46-0.95 0.907 协同 Synergistic effect
+ EN2 y=0.51791x+ 2.02329 0.52 0.37-1.56 0.974 协同 Synergistic effect
NP EN3 y=1.34919x +9.27724 0.72 0.65-0.79 0.931 协同 Synergistic effect
372 生 态 科 学 Ecological Science 31卷
aa
a
a
a
a b
b
bc
b
a c
bc
bc
b
a c
bc
bc
cd
a bc c
b
d
a c
b
c bc
0
2
4
6
8
10
12
14
0 24 48 72 96
细
胞
密
度
(
×
1
0
6

个
/m
L
)
C
el
l
d
en
si
ty
培养时间 Culture time （h）
对照 DEP NP EN1 EN2 EN3

图3 DEP和NP不同毒性单位比联合毒性效应下杜氏盐藻的
细胞密度的变化（p<0.05）
Fig. 3 Cell density of D. salina under joint toxic effects of
different TU proportion（p<0.05）

3.4 DEP和NP联合暴露下杜氏盐藻叶绿体色素含量
的变化
由图 4 可见，DEP 和 NP 不同毒性单位比暴露处
理杜氏盐藻 96 h 时，三个联合暴露组的叶绿体色素
含量均显著低于对照组（p<0.05），其中 EN2 组的含
量最低，其 Chl a、Chl b 和类胡萝卜素含量分别为
0.55、0.049 和 0.367 mg/L。而在单一毒性处理组中，
NP处理组三种叶绿体色素含量均显著低于DEP处理
组，表明杜氏盐藻叶绿体色素含量对 NP 处理更为敏
感。
a
a
ab
b
bc
c
c
c
c
cc
c
c
c
c
c
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
chla chlb carotenoids
叶
绿
体
色
素
含
量
（
m
g/
L
）
C
on
te
nt
s
o
f
c
hl
or
op
la
st
p
ig
m
en
t
叶绿体色素类别 Type of chloroplast pigment
对照 DEP NP EN1 EN2 EN3


图4 DEP和NP不同毒性单位比联合暴露下对杜氏盐藻的叶
绿体色素含量的变化（p<0.05）
Fig. 4 Contents of chloroplast pigment of D. salina under
joint toxic effects of different TU proportion（p<0.05）

3.5 DEP和NP联合暴露下杜氏盐藻可溶性蛋白含量
的变化
如图5所示，DEP和NP单一及联合暴露处理均可
诱导杜氏盐藻可溶性蛋白含量显著下降，其中DEP
单一处理的影响较NP更为明显；而三个联合暴露组
的细胞可溶性蛋白含量均显著低于两个单一处理组
（p<0.05）。在联合暴露组中，不同毒性单位比对可
溶性蛋白含量影响不明显。

a
b c
d d d
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
对照 DEP NP EN1 EN2 EN3
可
溶
性
蛋
白
含
量
（
μg
/L
）
C
on
to
nt
o
f p
ro
te
in
环境激素 Enviromental hormone


图 5 DEP 和 NP 不同毒性单位比联合暴露下对杜氏盐藻的
可溶性蛋白含量的变化（p<0.05）
Fig. 5 Protein contents of D. salina under joint toxic effects of
different TU proportion（p<0.05）

3.6 DEP和NP联合暴露下杜氏盐藻SOD含量的变化
DEP和NP单一及联合暴露处理均可诱导杜氏盐
藻SOD活性显著上升，其中以NP单一处理时活性最
大，为23.64 U/（Cell×106个），DEP单一处理时活性
最低，为6.31 U/（Cell×106个）；三个联合暴露组的
SOD活性介于两个单一暴露组之间，其中以毒性单位
比为1：1（EN2）时活性最高（图6）。

3.7 DEP和NP联合暴露下对杜氏盐藻叶绿素荧光效
率的影响
DEP和NP单一暴露处理均可诱导杜氏盐藻最大
光能转化效率显著降低，其中NP组最为明显，表明
杜氏盐藻对NP暴露更为敏感。DEP和NP三个联合暴
露组最大光能转化效率均低于对照组，其中EN2最
小，显著低于EN1和EN3，表明DEP与NP在等比毒性
下联合作用对杜氏盐藻的胁迫较大。联合暴露处理组
4 期 王晶晶，等. 邻苯二甲酸二乙酯和壬基酚联合暴露对杜氏盐藻生长的影响 373
与单一暴露处理组相比较，EN2组的最大光能转化效
率低于DEP处理组，略高于NP处理组，但与NP处理
组无显著性差异（p<0.05），EN1和EN3组均高于单一
处理组。
a
b
c
b
d e
0
5
10
15
20
25
30
对照 DEP NP EN1 EN2 EN3SO
D
活
性
（
U
/(
ce
ll
×
1
0
6
)）
S
O
D

ac
ti
v
it
y
环境激素 Environmental hormone


图6 DEP和NP不同毒性单位比联合暴露下对杜氏盐藻的
SOD的变化（p<0.05）
Fig. 6 SOD activity of D. salina under joint toxic effects of
different TU proportion（p<0.05）

a
b
c
a
c
a
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
对照 DEP NP EN1 EN2 EN3
F
v/
F
m
环境激素 Enviromental hormone


图7 DEP和NP不同毒性单位比联合毒性效应下杜氏盐藻
Fv/Fm的变化（p<0.05）
Fig. 7 Fv/Fm of D. salina under Joint toxic effects of different
TU proportion（p<0.05）

4 讨论（Discussion）

4.1 DEP和NP对杜氏盐藻的生长具有抑制作用
在不同浓度DEP和NP的作用下，杜氏盐藻的生
长均受到抑制，且抑制程度与两种药物浓度呈现明显
的浓度-剂量效应关系，即随着DEP和NP浓度的增大，
藻细胞数量逐渐下降。DEP和NP抑制藻类生长的原
因可能在于藻类细胞膜受到破坏，细胞膜的选择通透
性能较低，有毒物质直接进入细胞与某些生命活性物
质发生反应，加剧了对藻类的毒害作用[15]。本实验
中，DEP和NP对杜氏盐藻的96 h EC50分别为69.54
mg/L和1.47mg/L，表明杜氏盐藻对NP更为敏感。根
据国家环境保护局新化学物质危害评估导则[16]中确
立的生态毒理学危害分级标准，DEP和NP对杜氏盐
藻分别为中毒性和高毒性。这与前人的相关报道相吻
合[17-21]。

4.2 DEP和NP联合暴露对杜氏盐藻生长抑制具有协
同效应
本研究应用毒性单位法评价了DEP和NP毒性单
位比分别为1：4、1：1和4：1三种情况的联合毒性效
应。结果显示DEP和NP联合毒性作用均表现为协同
效应，且当毒性单位比为1：1时协同效应大于其他两
种组合。多种毒性物质混合后，总毒性高于或低于单
一物质毒性的相加，与有机体对物质的生物转化作用
相关，可能是物质混合后改变了机体对其中某一物质
的吸收和排泄等生物转化活动，从而改变它们对生物
的毒性[22]。研究表明，酞酸酯类环境激素的毒性效
应表现在降低藻细胞的叶绿素a含量，影响藻细胞的
光合作用，从而抑制细胞生长[23]，而NP对藻细胞的
毒性效应表现为使藻细胞脂质过氧化程度增强，进而
导致细胞膜结构的破坏和功能的丧失，从而抑制藻细
胞生长并形成毒害[20]。因而，DEP和NP联合暴露呈
现协同效应的原因可能是，NP破坏了藻细胞的细胞
壁和细胞膜，使得DEP易于进入藻细胞内，加剧了对
藻细胞的伤害。

4.3 DEP和NP暴露对杜氏盐藻生理生化过程作用显
著
光合作用色素是植物进行光合作用的基础，叶绿
素含量变化能较好地反映生物各阶段生长发育正常
与否[24]。研究表明，叶绿素a对外源污染物最敏感
[25,26]，而本研究同样表明，叶绿素a较叶绿素b和类胡
萝卜素对DEP和NP的联合暴露敏感，可能是在光合
作用系统中，少数特殊状态下的叶绿素a作为反应中
心色素，同时又在光系统Ⅱ中，作为光合电子传递链
的电子供体，相比其他植物色素更为敏感[27,28]。本研
374 生 态 科 学 Ecological Science 31卷
究结果显示，DEP和NP联合暴露组的可溶性蛋白含
量均低于单一处理组，叶绿体色素含量同样低于DEP
处理组，与NP处理组无显著差异，一方面可能是由
于藻细胞叶绿素含量下降，阻碍其进行光合作用，从
而改变藻细胞可溶性蛋白质含量；而蛋白质作为生命
物质基础，其含量的变化必然会影响细胞重要组成之
一叶绿体色素的正常功能。因此，DEP和NP联合暴
露呈现协同效应，可能是由于藻细胞的光合作用受到
影响和蛋白质合成受到抑制而导致藻细胞凋亡。
藻类对环境胁迫有一定的耐受能力，当污染胁迫
较轻时，抗氧化防御系统产生适应性诱导反应，以减
缓或消除污染引起的氧化胁迫，本实验各处理组SOD
的活性都显著高于对照组，说明各种处理组胁迫诱导
了杜氏盐藻的抗氧化系统，藻细胞受抑制最大的联合
暴露组的SOD活性最高，说明杜氏盐藻在一定外界胁
迫范围内，抗氧化酶活性与胁迫程度呈正相关。
实验中，各处理组Fv/Fm在96 h时均下降，表明
DEP和NP联合暴露组和单一处理组均对藻细胞产生
胁迫，而NP处理组和联合暴露EN2组Fv/Fm数值显著
低于对照，表明藻细胞PSII反应中心受损较为严重，
抑制了光合作用的原初反应，阻碍了光合电子传递的
过程。联合处理组EN1和EN3组Fv/Fm数值高于单一
处理组；EN2组Fv/Fm数值显著低于DEP处理组，且
与NP处理组无显著差异，说明不同毒性配比下，环
境激素对杜氏盐藻光合系统的胁迫差距很大。
本实验研究结果表明杜氏盐藻对不同毒性比的
污染胁迫均有一定的生理生态反应。由于有机污染物
的联合毒性效应比较复杂，不仅抑制细胞的生长，还
影响细胞内物质的合成与代谢，且不同种类环境激素
单一作用和联合作用时的毒性效应存在较大差异。因
此，全面评估水环境中多种类环境激素共存的复合污
染效应，需深入研究联合毒性效应及其作用机理。

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