全 文 ：·综述与专论· 2014年第4期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
高等植物通过自主途径、光周期途径、低温春
化途径以及赤霉素途径等响应发育及环境信号，调
节植物从营养生长向生殖生长转变。在拟南芥中，
自主途径会响应植物不同发育时期的内源性信号 ；
光周期途径和春化途径受光照时长和温度变化等环
境信号调控［1，2］；赤霉素是非诱导性条件下开花所
必须的，施加外源赤霉素能够促进开花。目前对拟
南芥突变体库的研究发现，至少有 20 个基因参与对
植株开花发育的调控。对突变体的表型与上位性关
系的研究发现，这些开花调控基因分布在不同的开
花途径中［3-5］，调节植物开花时间。而植物成花过
程是由一个复杂的基因网络调控的，在这个调控网
络中，MADS-box 转录因子中的 SHORT VEGETATIVE
收稿日期 ：2013-10-08
基金项目 ：国家自然科学基金项目（31000908），重庆市自然科学基金重点项目（2011BA1002），中央高校基本科研业务费专项（XDJK2012B020）
作者简介 ：江为，男，硕士研究生，研究方向 ：蔬菜遗传育种与生物技术 ；E-mail ：jainveborry@163.com
通讯作者 ： 汤青林，男，副研究员，硕士生导师，研究方向 ：蔬菜遗传育种与发育调控 ；E-mail ：swutql@163.com
宋明，男，教授，研究方向 ：蔬菜遗传育种与生物技术 ；E-mail ：swausongm@163.com
拟南芥花分生组织决定基因 AGL24 对花发育的影响
江为  谷慧英  王志敏  宋明  汤青林
（西南大学园艺园林学院 南方山地园艺学教育部重点实验室 重庆市蔬菜学重点实验室，重庆 400715）
摘 要 ： AGAMOUS-LIKE 24（AGL24）基因编码 MADS 蛋白，在植物花发育的不同时期发挥着重要的作用。综述了 AGL24
如何通过和其他花分生组织决定基因的相互作用来影响拟南芥花的发育，调节开花时间，这将有助于人们对开花基因调控网络有
更进一步的认识，能够在生产上有效的调控开花时间，从而为植物育种提供借鉴。
关键词 ： 拟南芥 AGL24 花发育
The Flower Development of Arabidopsis thaliana Affected by Floral
Meristem Identity Gene AGL24
Jiang Wei Gu Huiying Wang Zhimin Song Ming Tang Qinglin
（Key Laboratory of Horticulture Science for Southern Mountainous Regions，Ministry of Education，Key Laboratory of Olericulture，College of
Horticulture and Landscape Architecture，Southwest University，Chongqing 400715）
Abstract:  AGAMOUS-LIKE24（AGL24）encodes a typical MADS-domain protein that plays a very important role at different stages of
flower development. This paper reviews how AGL24 interacts with other floral meristem identity genes to affect flower development of Arabidopsis
thaliana, then regulate flowering time, which will help us to have a better understanding of flowering gene regulatory network and to regulate
effectively the flowering time in production. It can provide reference for plant breeding.
Key words:  Arabidopsis thaliana AGL24 Flower development
PAHSE（SVP）和 AGAMOUS-LIKE24（AGL24）在生
殖发育的不同时期发挥着相当重要的作用［6-9］。这
两个基因序列同源性较高，但是在开花转换时期它
们的功能却截然相反。SVP 是抑制开花的因子，而
AGL24 却能够促进开花转换。目前，有关 SVP 的功
能和作用机制已有较多报道，但是花分生组织决定
基因 AGL24 的分子机制鲜有报道。本文是在前人研
究基础上综述了拟南芥 AGAMOUS-LIKE 24（AGL24）
的功能及其与互作基因调控拟南芥花发育和影响开
花时间的机制（图 1），这为人们深入了解 AGL24 在
开花调控网络中的重要作用提供借鉴。
1 AGL24 基因的表达特性
在拟南芥中，AGL24 编码典型的 MADS 域蛋白，
2014年第4期 7江为等 ：拟南芥花分生组织决定基因 AGL24 对花发育的影响
包含 N 端保守的 MADS-box 结构域和第 88-156 残基
间相对保守的 K-box 结构域。序列比对发现，AGL24
与开花负调因子 SHORT VEGETATIVE PHASE（SVP）
高度相似［6］。原位杂交表明 ：AGL24 能在营养生长
期的茎端分生组织、新叶原基的整个区域以及生殖
生长期的叶片维管束中表达。
拟南芥的花发育可细分为 20 个时期，每个发育
时期的的特点各异（图 2，表 1）［10］。在花发育的
第 1 个时期，AGL24 在茎尖和新生花分生组织中表达。
在花发育的第 2、3 时期以及整个花絮分生组织中，
AGL24 也都有表达。在花发育的第 6 个时期，AGL24
基因的表达局限于雌蕊和雄蕊的原基中。到了花发
育的第 8 个时期，AGL24 主要在心皮和胚珠内中表达。
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SVP
AGL24SOC1
FD+FT
FLC
FRI
CO
SVP
LFY
AP1
TFL1 FUL
㣡ਁ㛢 ᔰ㣡㩕ޫ⭏䮯
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图 1 调控拟南芥花发育的基因模式图
1 2 3 4 5 6 7 8 9
1260242430618183024
11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Up to 243619212241864230ᰦ䰤h
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图 2 拟南芥花发育的 20 个时期
表 1 花发育不同时期的标志性事件
时期 标志性事件 时期 标志性事件
1 出现花原基隆起 11 柱头乳突出现
2 花原基形成 12 花瓣与长雄蕊齐平
3 花萼原基出现 13 花朵开放花瓣可见花药发生
4 花萼覆盖在花分生组织上 14 长花药超过柱头
5 花瓣和雄蕊原基出现 15 柱头超过长花药
6 花萼包住花芽 16 花瓣花萼凋谢
7 长雄蕊原基基部长出柄 17 所有器官从绿荚果上凋谢
8 长雄蕊出现房室 18 荚果变黄
9 花瓣原基基部长出柄 19 瓣膜与干荚果分离
10 花瓣与短雄蕊齐平 20 种子脱落
研究发现，在 AGL24 持续表达的转基因拟南芥
植株中，萼片的腋处会有花芽的产生。然而在 SVP
持续表达的转基因拟南芥植株中也有类似的表型，
植株产生了异位花。这说明在花发育的早期阶段
（花发育时期 1 和 2）AGL24 和 SVP 在功能上具有一
定的冗余性［11］。在 ap1 突变体中也有观察到异位
花，通过原位杂交试验发现在 ap1 突变体中 AGL24
和 SVP 均异位表达了，这说明异位花的形成是由于
这两个基因的异位表达造成的。这一点在 ap1 agl24
或 ap1 svp 突变体中也得到了证实［12，13］，在这些双
突变体中，异位花的数量明显降低。由此可以说明
在 ap1 突变体中 AGL24 和 SVP 的异位表达的确是异
位花芽形成的原因 ；同时也说明了在花发育第 2 个
时期的后期，AGL24 和 SVP 在花的中心必须被抑制
以阻止异位花的形成。Liu 等［12］认为这种抑制作
用是由于 AP1 蛋白通过直接结合到 AGL24 和 SVP
启 动 子 上 的 多 个 MADS-box 蛋 白 结 合 位 点（CArG
boxes），从而抑制 AGL24 和 SVP 异位表达。在拟南
芥中，AGL24 的过量表达可以促进开花并能够使花
分生组织转化为花序分生组织。由花分生组织基因
APETALA1（AP1） 直 接 抑 制 AGL24 和 另 外 两 个 调
控花期基因 SOC1 和 SVP，从而抑制了茎发育进程，
促进花分生组织特征的形成［12，13］。在高温条件下，
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第4期8
花分生组织中的 AGL24 和 SVP 表达量对 B 类和 C 类
花同源基因的调控至关重要［14］。因此，AGL24 在调
控花的发育和开花时间上发挥着非常重要的作用。
最近有研究发现，在大王花（又名“霸王花”，
Rafflesia，一种肉质寄生草本植物，这种寄生性植物
有着植物世界最大的花朵，它一生中只开一朵花且
没有叶片）中含有一个和拟南芥中 AGL24 高度同源
的基因 RcMADS1，其同源度高于 SVP。RcMADS1 和
AGL24 相似，能够弥补 agl24-1 和 FRIGIDA 的晚花
表型，但是对于 svp-41 的早花表型无影响［15］。
2 AGL24 与 SVP 功能差异
已有报道表明 5 个 MADS-box 基因对拟南芥的
开花起着调控作用 ：FLC、FLM/MAF1 和 SVP 作为
开花抑制因子，而 FUL 和 SOC1 作为开花促进因
子，AGL24 与花的抑制基因 SVP 有着非常高的相似
性，但在调控开花时间上的功能存在差异。过量表
达 SVP 的植株表现为异常开花，且花器官发育出现
畸形。这表明 SVP 在调控开花时间和花的发育过程
中有多种功能。与此类似的是开花促进基因 FT 和
抑制基因 TFL 也是序列高度相似，但对于开花却起
着截然相反的作用［16，17］。在营养发育期，SVP 蛋白
作为开花核心调节子直接抑制茎尖和叶中的开花整
合 子 SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO 1
（SOC1）的表达［18］。另外，SVP 也能调控开花途径
整合子 FLOWERING LOCUS T（FT）的表达［18，19］。
SVP 蛋白与另一个开花抑制因子 FLOWERING LOC-
US C（FLC）相互作用，抑制开花［18］。与 SVP 蛋白
的抑制功能相反，AGL24 和 FT 蛋白在开花转变期
能够促进 SOC1 的表达［8，20-22］。AGL24 和 SVP 蛋白
与 AP1、LUG 和 SEU 相互作用形成多元复合物，抑
制 AG 的表达［9，14］。
3 AGL24 与 SOC1 相互调控
虽然 AGL24 基因序列与 SVP 高度相似，但是
agl24 突变体的晚花表现型与 soc1 非常相似。agl24
和 soc1 均表现出正常的光周期响应，但在长日照及
短日照条件下是晚花。除此之外，两个突变体的晚
花表型不能被春化作用有效抑制。结合遗传分析与
表达特性研究发现 ：AGL24 是 SOC1 的一个正调控因
子，在含有 FRI 株系或者自主途径突变体中，SOC1
的表达水平通常很低，这是由于 FLC 的高度表达造
成的，但是 AGL24 的超表达会引起这些背景系和早
花表型植株中 SOC1 的上调。有趣的是，SOC1 的
超表达也可以引起 AGL24 表达水平的上调，因此，
这两个含有 MADS 域的转录因子可以彼此正调控。
AGL24 与 SOC1 分别超表达对 soc1 和 agl24 突变体的
开花时间均有影响［8］。
AGL24 和 SOC1 之间除能相互正调控，也可独
立促进花的发育。二者功能上具有相似性，都能通
过低温春化作用上调。但它们之间的作用机制并不
相同，SOC1 被 FLC 负调控。在哥伦比亚野生型拟
南芥（Col）中，FLC 的水平相对较低，SOC1 的表
达水平很高，在之前所提到的含有 FRI 株系或是自
主途径突变体中，FLC 抑制了 SOC1 的表达。春化
作用能抑制 FLC 的表达，从而促进 SOC1 的高度表达。
所以 FRI 株系以及自主途径突变体在经历春化作用
后，SCO1 上调而 FLC 下调。AGL24 却相反，不受
FLC 调控。在 FRI 具有活性或活性丧失的植株经历
春化作用后，AGL24 的表达均上调。因此，AGL24
的表达被春化作用上调是独立于 FLC 调控途径的，
不受其调控。有试验表明缺失 FLC 的突变体呈现
出春化响应，这进一步说明 AGL24 的调控是独立于
FLC 的春化途径中的调控因子［8］。
AGL24 和 SOC1 能够调控彼此的 mRNA 的水平，
它们的表达模式具有一定的冗余性。在蔬菜作物中
克隆得到的 AGL24 和 SOC1 同源基因在花序分生组
织中大量表达［8］。然而原位杂交显示，AGL24 在花
原基时期到花发育第 2 个时期均能大量表达。SOC1
却相反，在新生花原基中不表达，但是在花发育
第 2 个时期的花中重新出现，并且持续到花发育的
整个过程，在花蕊和心皮中也可检测到 SOC1 的表
达［23］。AGL24 和 SOC1 在表达模式上的不同表明这
两个基因在调控拟南芥花的发育上有一些不同的作
用。例如，AGL24 的过量表达会引起花的异常发育，
但是目前还没有关于 SOC1 的超表达会引起花异常
的报道。其次，当 AGL24 在 soc1 突变体中过量表达时，
花异常现象的发生频率会大大降低，说明 AGL24 与
SOC1 基因在花发育中的作用具有一定的冗余性。
在调控开花时间上 AGL24 与 SOC1 能影响彼此
间的表达［7，8］，AGL24 和 SOC1 在开花调控中的差
2014年第4期 9江为等 ：拟南芥花分生组织决定基因 AGL24 对花发育的影响
异 ：首先，虽然 AGL24 的表达被春化所调控，但它
不受开花抑制因子 FLC 的影响。相反，FLC 在分生
组织中抑制 SOC1 的表达并通过抑制 FT 延迟 SOC1
的表达。FT 编码的蛋白作为一种开花信号，可从叶
维管组织中长距离运输到茎尖分生组织［21，24，25］；
其次，在光周期途径中，AGL24 被 CONSTANS（CO）
影响却不受 FT 调控［7］，但 SOC1 主要受 FT 直接调
控。同时，CO 通过一个目前未知的 DNA 结合因子
间接的调控 SOC1［23，25，26］。最后，AGL24 活性的改
变决定开花时间，部分异于 SOC1 ；反之亦然，说明
AGL24 与 SOC1 可在各自独立的途径中促进开花［7，8］。
4 AGL24 受 AP1 调控
拟南芥的花由 4 种类型的花器官组成，即花萼、
花瓣、雄蕊和心皮。花器官排列成向心的圆环形，
称作轮性（whorl）。拟南芥的花由 4 个花萼组成最外
的第 1 轮、依次向内为 4 个花瓣组成第 2 轮，6 个
雄蕊组成第 3 轮，两个融合的心皮组成第 4 轮。
在花发育过程中，AP1 蛋白参与调控 AGL24 和
SVP 的表达。AP1 结合到这些基因的上游调控区域，
并且在 ap1 突变体的花发育过程中 AGL24 和 SVP 的
异位表达导致了在第 1 轮器官的叶腋内有花芽的形
成。在 ap1-10 突变体中，第 1 轮中含有苞片状的器
官，在萼片中含有二次花，没有花瓣并且在第 3 轮
中有少量的雄蕊。将 ap1-10 突变体与 agl24-2 svp-41
突变体杂交，后代表现为花分生组织缺失，但能持
续产生花序分生组织，这与 ap1-1 cal-1 双突变体的
表型非常相似［27，28］，表明 AP1、SVP 和 AGL24 对花
分生组织形成具有一定的冗余性。
另 外， 自 花 发 育 的 第 2 个 时 期 以 后， 除 了
AP1，其他花器官决定基因如 SEPALLATA1（SEP1）、
SEP2、SEP3 和 AG 也 会 调 控 AGL24 和 SVP， 因 为
在 ap1、ag 以及 sep1 sep2 sep13 突变体中，AGL24 和
SVP 的异位表达形成异位花。AGL24 和 SVP 对 AP1
有部分的冗余作用，但其功能并不完全相同，AP1
蛋白对其起关键的调控作用。AP1 和 CAL 或 AP1 和
SVP/AGL24 的缺失将会完全抑制花的形成，但 CAL
和 SVP/AGL24 的缺失却因 AP1 的活性仍可诱导花的
产生。agl24-2 svp-41 cal-01 突变体与 agl24 svp-41 突
变体的表型差异不大，两个突变体在分子水平上呈
现出相似的特点。其突变体中的 LFY、AP1 的表达
水平均减少，其变化规律相似，FMI 基因表达量会
减少但并不会消失。在这两突变体中，AP1 可能不
与 SOC1 蛋白互作，而是与其他的蛋白发生相互作用。
在 agl24-2 svp-41 cal-01 soc1-2 突变体中 FMI 没有消
失，表明在没有 AGL24 和 SVP 蛋白作用的情况下，
SOC1 蛋白的存在与否对 AP1 蛋白无关键性影响。
5 AGL24 调控 TFL1 的表达
拟南芥的花序为总状花序，在新生花分生组织
中，AGL24、SVP、SOC1 及 SEP4 通过抑制 TFL1 的
表达共同调控其花序的分支，TFL1 也可影响 LFY
和 AP1 的表达，从图 3 可以看到在野生型花序分
生组织（IM）的横向的分生组织中，SEP4、SOC1、
AGL24 及 SVP 对于 AP1 抑制 TFL1 的表达不可或缺，
若这 4 个基因缺失会使 TFL1 抑制 AP1 的表达，从
而使花分生组织（FM）转化为花序分生组织（IM）［29］。
在新生的花分生组织中，AP1 和 CAL 需要 TFL1 被
抑制才能表达［27，28，30，31］。此外，Folter 等［32］通过
酵母试验发现，AP1、CAL 基因能与 AGL24、SOC1、
SVP 和 SEP4 蛋白发生相互作用。双分子荧光互补
（BiFC）检测显示，在植物细胞中 AP1 或 CAL 蛋白
与 AGL24、SOC1、SVP 或 SEP4 蛋白发生了相互作
用。在 ap1-1 gAP1-2HA 转基因家系中，融合有 2HA
的 AP1 能在很大程度上弥补 ap1-1 的开花突变表
型。对 ap1-1 g AP1-2HA 进行免疫共沉淀分析显示 ：
AP1∶2HA 蛋白被抗体特异性沉淀下来，这些抗体
分别抵抗 AGL24、SOC1、SVP 及 SEP4 蛋白。由此
表明，AGL24、SOC1、SVP 和 SEP4 蛋白也许是通
过与 AP1 或 CAL 蛋白在体内相互作用来抑制 TFL1
基因的表达。研究发现，35S∷AP1 对 soc1-2 agl24-3
svp-41 sep4-1 突变体的花序分支没有有效的抑制，这
表明 AGL24、SOC1、SVP 和 SEP4 对 AP1 赋予花分
生组织特性必不可少［29］。
为了进一步确定 AGL24、SOC1、SVP 和 SEP4
是 否 间 接 的 抑 制 TFL1，Wellmer 等［33］ 用 地 塞 米
松 诱 导 的 AP1-GR 系 统 对 ap1-1 cal-1 突 变 体 背 景
的家系进行染色体免疫共沉淀分析（CHIP）。利用
这个系统他们发现在花序顶端对 AP1 蛋白进行 1 h
的 地 塞 米 松 诱 导 处 理 后，TFL1 的 表 达 量 下 降
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第4期10
50%。CHIP 分析表明在地塞米松处理的花序顶端，
AGL24、SOC1 和 SVP 附着到 TFL1 基因部位上的区
域与 AP1 附着区域重叠［34］，但其在空白处理的组
织中未发现有结合，证实这 3 个蛋白结合到 TFL1
部位上依靠的是 AP1 蛋白。利用 CHIP 进一步发现
在野生型的花序顶端 SVP 蛋白主要结合于 TFL1 上，
而 在 svp-41 中，AGL24 和 SOC1 蛋 白 主 要 于 TFL1
上。这 3 个蛋白的结合区域与在地塞米松处理的
ap1-1 cal-1 35S ：AP1-GR 材料中所发现的结合区域
一样。但在 soc1-2 agl24-3 svp-41 突变体中，SEP4 蛋
白的结合区域和之前 AGL24、SOC1 和 SVP 蛋白结
合到 TFL1 的部位相同。这与在 soc1-2 agl24-3 svp-41
突变体中 SEP4 的异位表达说明 SEP4 蛋白只有在
AGL24、SOC1 和 SVP 都缺失的情况下才会直接抑
制 TFL1 的 表 达［29］。 可 见，AGL24、SOC1、SVP 及
SEP4 间接的抑制 TFL1 的表达来共同调控拟南芥花
序的分枝。
最 近 Chang 等［29］ 研 究 发 现， 在 水 稻 中 这 些
MADS-box 基因（SVP，AGL24，SOC1，SPE4）的同
源基因通过调控类似于 TFL1 基因的表达来决定穗
的分枝。他们的发现揭示了在开花植物中有一个决
定花序结构的保守遗传途径，这也为作物生产提供
了一个很重要的理论依据。
6 AGL24 抑制 B、C 类花器官基因
拟南芥花器官的同源异型突变有 3 大类型，第
一类为第 1 轮和第 2 轮器官受影响，产生心皮状的
花萼和雄蕊状的花瓣 ；第二类为第 2 轮和第 3 轮器
官受影响，产生花萼状的花瓣和心皮状的雄蕊 ；第
三类为第 3 轮和第 4 轮器官受影响，产生花瓣状的
雄蕊和花萼状的心皮，而且最内两轮器官的数量和
轮数也发生了改变。这表明至少有一些基因在决定
拟南芥花器官性质上具有同源的功能，而具有同源
功能的基因在结构上可能也会有保守性，因此将这
些基因称为同源异型基因。
基于拟南芥的 3 类同源异型突变以及它们之间
的遗传关系，Coen 和 Meyerowitz 提出了花器官发育
的 ABC 模型。随着研究的深入和克隆出的花同源异
型基因数量的增加，人们在拟南芥中又相继发现了
D 类和 E 类基因，即目前广泛所接受的拟南芥花发
育的 ABCDE 模型。在拟南芥中，A 类以 AP2（apet-
ala2）基因为代表，B 类以 AP3（APETALA3）基因和
PI（PISTILLATA）基因为代表，C 类以 AG（AGAM-
OUS）基因为代表。D 类基因包括 SEEDSTICK（S-
TK）、SHATTERPROOF1（SHP1）和 SHATTERPROO-
F2（SHP2），这些基因共同参与控制了胚珠的发育。
E 类 基 因 包 括 SEPALLATA1（SEP1），SEPALLATA2
（SEP2），SEPALLATA3（SEP3）和 SEPALLATA4（SE-
P4）。ABC 类基因与 SEP 基因联合表达可以使叶片
转化成为完整的花器官。每一类同源异型基因对邻
近的两个轮起作用，这样每一轮都对应着不同的同
源异型基因的组合，即 A 类同源异型基因独自作用
于第 1 轮；A 和 B 类同源异型基因共同作用于第 2 轮；
B 和 C 类同源异型基因共同作用于第 3 轮 ；C 类同
源异型基因独自作用于第 4 轮。
当 agl24-2 svp-41 突变体和 ap1-12 弱突变体杂
交后会严重影响花的发育［14］。在这些花中，控制花
瓣、雄蕊以及心皮特性的 B 类和 C 类基因提早表达
且没有局限于某一特定轮生器官，这就导致了花器
官数量的减少并使得各轮生器官性质具有相似性。
由于该表型只在 agl24-2 svp-41 突变体与 ap1-12 弱
突变体的杂交后代中出现，并考虑到 SVP 仅仅在花
发育的第 1、2 个时期表达，因此，这极有可能是花
器官决定基因 AGL24、AP1 的在花发育早期异位表
达导致花器官基因的异常。把 agl24-2 svp-41 突变体
~25
2~3
FM
IM
IM
IM
TFL1
AP1
SE
P4
SO
C1
AG
L2
4
SV
P
TFL1
AP1
TFL1
SE
P4
SO
C1
AG
L2
4
SV
P
IM ：花充分生组织 ；FM ：花分生组织
图 3 花分生组织中 MADS-box 基因协同抑制 TFL1 的表
达来调控花序的结构［29］
2014年第4期 11江为等 ：拟南芥花分生组织决定基因 AGL24 对花发育的影响
与 ap1-10 强突变体杂交，这种花发育表型并未得到
改善。而其表型类却似于 ap1-1 cal-1 突变体，花的
发育在很大程度上受到抑制，然而花序分生组织大
量增加，说明花分生组织特征在 agl24-2 svp-41 突变
体与 ap1-10 强突变体杂交后代中消失［9］。
关于花分生组织的形成和生长（花发育的第 1
和 2 个 时 期 ），Gregis 等［35］ 均 认 为 AP1 和 SVP 或
AGL24 首先相互作用形成对花分生组织特性和花器
官的形成具有重要作用的二聚体，这些二聚体抑制
控制花器官形成的基因。随后，当 SVP 和 AGL24 在
花发育第 2 个时期末被抑制，AP1 蛋白和 SEP 蛋白
（从第 2 时期末开始表达）则发生相互作用，花器官
的发育也就开始了。花分生组织形成在拟南芥花发
育期是至关重要的一个时期，Gregis 等提出了有关
AGL24，SVP 和 AP1 蛋白在花发育早期对 AG，AP3，
PI，SEP3 的 调 控 机 制。 他 们 发 现 AGL24，AP1 和
SVP 能直接附着于 B 类和 C 类花器官基因的调控
区域，从而说明了这 3 个蛋白在花分生组织形成时
期的基本作用。Gregis 等同时也发现了 AP1-SVP 或
AP1-AGL24 二聚体能与 SEU-LUG 复合体发生聚合，
抑制靶基因 SCO1。并且在 agl24-2 svp-41 突变体中，
他们通过对 SOC1 的原位表达分析发现在花发育的
第 1、2 个时期，SOC1 异位表达了。这说明在花发
育的早期，SOC1 与 AP1 蛋白相互作用直接抑制 B
类和 C 类基因，以弥补 AGL24、SVP 的缺失［35］。
AP1 与 SVP 或 AGL24 蛋白互作对花器官形态
建成相当重要。AP1，AGL24 和 SVP 在花发育的第 1、
2 个时期，花分生组织开始变大但是花器官原基还
未分化，这对花的形成至关重要，它们的缺失会影
响花的后期发育。从花发育第 3 个时期开始，AP1
结合到 SEP 蛋白上，诱导花器官发育［35］。
AGL24 蛋白和 SVP 蛋白能直接作用于 E 类基
因 SEP3，而且 B 类基因和 C 类基因的异位表达因
SEP3 的异位引起［36］。但 SEP3 表达活性也许并非真
正的影响因子，因为在花发育早期时期 B 类、C 类
花器官基因的活性应该受到抑制。Liu 等［36］利用原
位杂交分析表明：B 类基因（AP3，PI）和 C 类基因（AG）
的表达在 agl24 svp soc1 sep3 突变体中没有完全被抑
制。另外，先前的研究已证实 AG 的调控机制是通
过激活和抑制建立的［37-41］。由 LUG 蛋白通过作用
于 AG 的第 2 个内含子达到抑制作用［37，39］，这和
Hong 等［42］ 所 观 察 到 的 AP1-SVP 和 AP1-AGL24 二
聚体附着于 AG 的第 2 个内含子的 CArG-box 上并和
LUG 和 SEU 相互作用相一致。其次，在这些 CAr-
Gbox 上的突变会引起花发育的早期时期 AG 的异位
表达。AP1-SVP 和 AP1-AGL24 二聚体结合到 AG 第
二内含子上的 CArG-box 并与 LUG、SEU 相互作用，
从而抑制 LUG、SEU 的活性［37，39］。另外，在这些
CArG-box 上的突变会引起花发育早期时期 AG 的异
位表达［42］。在花分生组织中，SVP 似乎是在抑制花
器官决定基因上起主要作用，这是由于 AGL24 没有
结合到任何 B 类、C 类和 E 类基因所致。
7 展望
AGL24、SVP、FLC 和 SOC1 等开花时间控制基
因均属于典型的 Type Ⅱ MADS-box 基因 MIKCC 型，
它们在植物体内行使的特殊功能与其为 MIKC 型蛋
白有着紧密的联系。Type Ⅱ型 MADS 域蛋白中包含
的功能区域：MADS、Intervening（I）、Keratin-like（K）
和 Carboxyl-terminal（C）4 个结构域，即成为 MIKC
型蛋白。AGL24 编码的是一个典型的 MADS-box 蛋白，
与 SVP 的序列高度同源，两者只在 C 端有些差异［6］。
而 C 域位于 K 域下游为富含疏水残基的非保守区域，
与 MADS 域、I 域和 K 域不同的是 C 域不参与蛋白
相互作用域和靶 DNA 的结合区［43］。但将 C 域突变
会造成植物功能性缺陷。在功能域划分中发现，C
域对 AP1、AP3、PI 和 AG 相互作用的特异性没有影
响，其可能参与多聚体对靶 DNA 的转录激活。AP1
蛋白和其同源蛋白的 C 域具有对靶 DNA 的转录激活
功能。但目前对于 C 域在 MADS-box 蛋白中的功能
了解甚少，还需进一步研究［44］。
AGL24 和 SOC1 调控拟南芥花发育的表达模式
不同，说明其在调控发育有不同的作用。如 AGL24
的过量表达会引起花的异常发育，但是目前尚无有
关 SOC1 超表达引起花异常的报道。其次，当 AGL24
在 soc1 突变体背景中过量表达时，花异常现象的发
生频率会大大降低，这表明 AGL24 与 SOC1 基因在
花发育中的作用具有一定的冗余性。关于这两个基
因在调控花发育上有何不同的作用目前还有待研究。
在 拟 南 芥 中， 作 为 TFL1 上 游 的 调 控 因 子，
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第4期12
AGL24、SOC1、SVP 以及 SEP4 在由营养生长到生殖
生长的开花转变时期发挥着不同的作用。AGL24 和
SOC1 是整合不同遗传途径中开花信号的开花启动
子，然而 SVP 作为一个开花抑制因子和另外一个开
花抑制因子 FLC 相互作用来共同抑制两个开花途径
整合因子 FT 和 SOC1 的表达。SEP4 和 SEP3 高度同
源，它能够介导 MADS-box 蛋白形成各种高阶复合
物［45，46］。另外，SEP4 在许多组织中均有表达，但
是在 SEP4 的功能缺陷的突变体，植株并没有表现出
可见的缺陷［47］。因此，在发育的许多过程中，SEP4
与一些相关 MADS-box 蛋白在功能上具有冗余性。
但是 SEP4 对调控发育各种程序中的高阶 MADS-box
复合物的形成是否产生影响还需要进一步研究。
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（责任编辑 马鑫）