全 文 ：·综述与专论· 2015, 31(3):10-16
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
收稿日期 ：2014-07-18
基金项目 ：国家自然科学基金项目（31100176），沈阳师范大学生态与环境研究中心主任基金项目（EERC-K-201404），沈阳师范大学大学
生创新创业训练计划项目
作者简介 ：徐蕴如，女，E-mail ：1359404266@qq.com
通讯作者 ：逄洪波，女，博士，讲师，研究方向 ：植物进化发育生物学 ；E-mail ：panghongbo800206@163.com
被子植物中存在着丰富多彩、形态各异的花。
由于花是被子植物最精密、复杂的繁殖器官，这一
直吸引着大批的生物学家，特别是进化发育生物学
方面学者的注意力。研究表明，花发育的过程是由
一个高度精密的调控网络所决定的［1-3］。在花发育
的过程中，转录因子发挥着重要作用，它们时空表
达的差异通常与花的形态变化密切相关［4，5］。在
这些转录因子中，TCP 家族转录因子由于在很多物
种中具有调控细胞分裂和花对称性的作用而备受
瞩目［6-12］。
TCP 属于植物特有的一类转录因子，它是以玉
米 中 的 TEOSINTE BRANCHED1 基 因（TB1）［13］、
金 鱼 草 中 的 CYCLOIDEA 基 因（CYC）［6，7］ 和 水 稻
中 的 PROLIFERATING CELL FACTORS 1 和 2 基 因
（PCF1 和 PCF2）的首字母命名的［14］。TCP 家族的
蛋白包含一个高度保守的 TCP 结构域，即碱性螺
旋 - 环 - 螺旋（bHLH）结构，此结构与 DNA 结合
和蛋白的二聚化相关。其中，TB1 在玉米的驯化过
程中对于抑制侧芽的生长和雄花的形成具有决定作
用［13］；CYC 在金鱼草中控制花的背部器官特征［6］；
PCF1 和 PCF2 能够与水稻的 PROLIFERATING CELL
NUCLEAR ANTIGEN（PCNA） 基 因 的 启 动 子 结 合，
而 PCNA 基因对于 DNA 的复制与修复、染色质的
结构维持、染色体隔离及细胞周期循环都有重要
作用［14］。
根据结构域的不同，TCP 家族转录因子的成
CYC 类基因在被子植物花发育中的研究进展
徐蕴如  李玥莹  逄洪波  张雨欣  刘羽莲
（沈阳师范大学化学与生命科学学院，沈阳 110034）
摘 要 ： CYCLOIDEA（CYC）类基因属于 TCP 基因家族成员，在花发育过程中具有重要作用。CYC 类基因在被子植物进化
过程中发生基因复制事件，形成 CYC1、CYC2 和 CYC3 三大分支，其中 CYC2 分支成员在花对称性形成方面具有主要调控作用。
CYC1 和 CYC3 分支成员开展研究较少。综述了国内外 CYC 类基因的研究现状及其存在问题，并对 CYC 类基因的研究前景做了展望。
关键词 ： CYC 类基因 ；花对称性 ；TCP 基因家族 ；进化
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.04.002
Progress on Study of CYC-like Genes During the Floral
Development of Angiosperm
Xu Yunru Li Yueying Pang Hongbo Zhang Yuxin Liu Yulian
（College of Chemistry and Life Science，Shenyang Normal University，Shenyang 110034）
Abstract: CYCLOIDEA（CYC）-like genes are members of TCP family and play an important role during floral development. CYC-like
genes underwent gene duplication deep within angiosperm phylogeny, they diversified into three major clades, CYC1, CYC2, CYC3, and CYC2
clade genes are main regulators in floral symmetry. But the studies on CYC1 and CYC3 are limited. In this paper, recent insights into CYC-like
genes and the prospective of the study on CYC genes were reviewed.
Key words: CYC gene ；floral symmetry ；TCP gene family ；evolution
2015,31(3) 11徐蕴如等：CYC类基因在被子植物花发育中的研究进展
员 可 以 分 成 两 种 类 型 ：即 TCP-P 型 和 TCP-C 型。
而 TCP-C 型 可 以 进 一 步 分 成 ECE 和 CINCINNATA
（CIN） 两 个 分 支［15，16］。 其 中， 位 于 ECE 分 支 中
的 TCP 转录因子是被子植物特有的。CYC 类基因属
于 TCP-C 型中 ECE 分支上的成员，它除了具有 TCP
结构域、R 结构域外，还含有核心真双子叶植物所
特有的谷氨酸 - 半胱氨酸 - 谷氨酸的基序（ECE
motif）［16-19］（图 1）。
在植物的进化过程中，基因复制事件具有重
要作用［20］。由于类群分化时间长短不同，各自经
历了不同次数的基因复制事件，导致不同类群中含
有的基因家族成员数目各不相同。在藻类的鼓藻
（Cosmarium）、 苔 藓 类 的 小 立 碗 藓（Physcomitrella
patens）和蕨类的卷柏（Selaginella）中，TCP 仅含
有 5-6 个家族成员［21］，但在种子植物中，TCP 家
族成员多达十几个至几十个。基因复制事件的频繁
发生能够产生很多重复基因，复制的重复基因或者
丢失、或者在选择的作用下产生功能冗余、或者新
功能化［22-27］。系统发育分析结果表明，被子植物
中的 CYC 类基因发生过两次大的基因复制事件，形
成 CYC1、CYC2 和 CYC3 三 大 分 支［19］， 在 不 同 类
群中，每一分支又分别发生了次数不等的基因复制
事件，最终形成不同拷贝［28-33］（图 1）。本文综述
了国内外关于 CYC 类基因在被子植物中的研究现状
及其存在问题，并对 CYC 类基因的研究前景进行了
展望。
AtTCP12
CYC1
Bra
ssic
ace
ae
AtTCP18
Legum
inosae LjCYC5
Asteraceae
HaCYC1b
HaCYC1a
GhCYC1, GhCYC10Antirrhineae A.majus TCP5
asterids
CYC3
Brass
icacea
e
Asteraceae
HaCYC3a, GhCYC8
HaCYC3b
HaCYC3C
rosids
asteridsAntirrhineae
MalpighiaceaeB
ra
ss
ic
ac
ea
e
Le
gu
mi
no
sae
Pa
pil
ion
oid
eae
laTCP1*, TCP1*
LegCYCll
LegCYCl
Gesneriaceae
Cyrtandroideae
A
ntirrhineae
Asteraceae
LjCYC3, PsCYC3*
LjCYC1, PsCYC1*
RAY1*,
GhCYC3, HaCYC2d
RAY2*,
GhCYC2*, HaCYC2e
GhCYC4, HaCYC4d
HaCYC2c
HaCYC2a
BlCYC4, ObCYC2
ChCYC4, ChCYC2B
BlCYC1*, ObCYC1*
ChCYC1C*, ChCYC1D*
GCYC2
GCYC1
CYC*
DlCH*
Saintpaulia, Streptocarpus GCYC1A
Saintpaulia, Streptocarpus GCYC1B
LjCYC2, PsCYC2*
Cadia purpurea LegCYC1B*ˆ㺘⽪ᱟ㣡ሩ〠ᙗⲴޣ䭞䈳᧗ഐᆀ㺘⽪࠶᭟ᡀઈ䲔ҶާᴹTCP઼R domain४ཆˈ䘈ާᴹ⢩ᴹⲴECE motif㺘⽪࠶᭟ᡀઈޘ䜘ާᴹTCP domainˈ䜘࠶ᡀઈ਼ᰦާᴹR domain；㺘⽪࠶᭟ᡀઈ਼ᰦާᴹTCP઼R domain；㺘⽪࠶᭟ᡀઈਚާᴹTCP domain；
TCP
Class ĉ
TCP-P
Class Ċ
TCP-C
CIN-like
ECE
Core Eudicots
A.majus TCP1
CYC2Aˆ
CYC2Bˆ
asterids
Basal eudicots
Ranun
culacea
e
Papaveraceae
Monocots
ZingiberalesCommelinaceae
ComTB1b
ComTB1a
ZinTBL2
ZinTBL1
PoaTBL2
PoaTBL1
PapaCyL2
PapaCyL1
CmCyL2, LsCyL2, CsCyL2
ZmTB1, SbTBL1, OsTB1
SbTBL2a, SbTBL2b
OsREP1ˆ
ZinTBL1a, ZinTBL1b
RANACYL2
RANACYL1 AaCyL1, CrCyL1a
AcCyL1a, AcCyL1b
AaCyL2, AcCyL2a
CrCyL2a, CrCyL2b
CmCyL1, LsCyL1, CsCyL1
ZoTBL2a, ZoTBL2b
CcTB1aˆ, CdTB1aˆ
CcTB1b, CdTB1b
TB-like
rosids
C
YC
-like
CYC2
Poace
ae
rosids
图 1 TCP 转录因子分类及 CYC-类基因在被子植物中发生的代表性基因复制事件［6-63］（图片根据文献［10］修改）
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.312
1 CYC2 是被子植物花对称性关键调控因子
被子植物的花型，根据其对称面的有无，可以
分为 3 种 ：辐射对称花（actinomophy），具有多个对
称面 ；两侧对称花（zygomophy），只有一个对称面 ；
不对称花（asymmetry），没有对称面［34-36］。野生型
的金鱼草（Antirrhinum majus）具有典型的两侧对
称花，是研究花对称性的模式植物。目前，关于金
鱼草花型的分子调控机制已经研究得比较透彻，主
要是由调控花背部特性的 CYC 基因、DICHOTOMA
（DICH）基因、RADIALIS（RAD）基因和调控腹部
特性的 DIVARICATA（DIV）基因决定的［6，7］。其中，
CYC 和 DICH 基因均属于 CYC2 分支成员，它们起
源于基因复制事件，具有冗余功能。CYC、DICH 基
因在金鱼草两侧对称花的发育过程中起着决定性作
用，其中 CYC 基因起主要作用。
随着金鱼草花对称性分子调控机制的阐明，研
究人员相继在其他类群中开展了大量的研究。如今，
关于花对称性的研究已经取得很大进展，研究的对
象主要涉及金鱼草及其近缘类群［6，7，12，37，38］，菊
科［31，39-42］、 苦 苣 苔 科［43-48］、 豆 科［9，49-51］、 川 续
断目的忍冬科和川续断科［18，19，28，29］、毛茛目中的
近缘类群罂粟科和紫堇科［52-54］、十字花科［55，56］、
金虎尾科［57-59］ 等，甚至扩展到单子叶植物禾本
科［30，60］、姜科［61］、鸭跖草［62］、兰科［63］中（图 1），
这些研究结果显示，在真双子叶植物，甚至在亲缘
关系较远的基部被子植物、单子叶植物中，CYC2 都
是调控花对称性的关键因子。在被子植物进化过程
中，CYC 的同源基因被各自招募到不同类群中，参
与调控两侧对称花的形成［12，64］。
CYC2 基因通过调控花瓣和雄蕊的形状来参与
花对称性的形成。在不同的类群中，CYC 同源基因
对器官的发育可能具有某些共同的作用，都与花瓣
的生长有关，但功能具有物种差别，如在金鱼草中，
CYC 基因对背部花瓣的生长具有促进作用［6，7，65］，
但是在拟南芥、苦苣苔科等其他类群，CYC 同源基
因对于背部花瓣的生长具有抑制作用［19，44，48］。即
使在同一类群中，CYC 同源基因对不同器官的作用
也可能不同。如金鱼草的 CYC 基因对背部花瓣的生
长具有促进作用，而对背部雄蕊的生长具有抑制作
用［6，7］。器官的形状不仅仅涉及到细胞的生长和分裂，
还与器官的生长极性、区间生长速率及机械约束等
因素有关，但是关于形态和相关调控因子的具体关
系了解得很少，研究人员以金鱼草花为例，首次将
计算数学与分子遗传学等数据相结合，从数量方面
阐明了 CYC 等花对称性基因在金鱼草花型中发挥的
调控作用［37，38］。
CYC2 基因的表达模式和表达时间决定了花的
最终对称性。从表达模式上看，两侧对称花类群中
CYC2 基因都集中在花器官的背部表达［7，48，50］，而
辐射对称花类群，表达模式相对比较复杂，CYC2 基
因的表达或是从背部扩增到整个花器官［47，59，66］，
或是不表达［67］，或是先表达后消失［43，59，68］。在表
达时间上，拟南芥（Arabidopsis thaliana）中 CYC 的
同源基因 AtTCP1 早期在花原基背部短暂的表达没
有影响辐射对称花的形成［68］，无独有偶，五数苣
苔（Bournea leiophylla）BlCYC 基因在花发育早期的
背部表达也没有影响最终辐射对称花的形成［43］，最
近在金虎尾科的研究中也发现了这一现象［59］。这些
情况均说明了 CYC2 基因早期的表达模式不足以影
响最终的花对称性。而烟叶唇柱苣苔 ChCYC 从花发
育早期到晚期、持续不断的在背部器官的表达与两
侧对称花的形成从另一方面证实了上述的观点［48］，
CYC2 基因对花对称性形成的影响需要在整个花发育
过程中持续不断的作用。
2 CYC 类基因的其他作用
TCP 转录因子在植物发育过程中具有广泛、重
要的作用。因此，CYC 类基因除了对花的对称性
具有重要的调控作用之外，在其他方面也应该具有
重要的作用。如参与控制叶片的生长［69］、花瓣融
合［39］。在拟南芥中，CYC 的同源基因 AtTCP1 参与
了激素——油菜素内脂的代谢通路，通过调控油菜
素内脂表达量的多少对植物发育的各个方面进行调
控［70］。复制事件产生的重复基因经常发生亚功能化
和新功能化，也暗示着 CYC 类基因功能的多样性。
金鱼草中存在两个拷贝（CYC 和 DICH）；而拟南芥
24 个 TCP 基因中只有 3 个是 CYC 类基因［19］；豆科
植物百脉根（Lotus japanicus）中存在 4 个 CYC 类基
因［9］；菊科植物向日葵（Helianthus annuus）中 CYC
2015,31(3) 13徐蕴如等：CYC类基因在被子植物花发育中的研究进展
类基因有 10 个拷贝［40］，而非洲菊（Gerbera hybrida）
中却只含有 4 个拷贝［39］。在这些重复基因中，以往
的研究关注的都是 CYC2 分支的功能，而对于另外
两大分支 CYC1 和 CYC3 开展的功能研究很少，只
在拟南芥中发现 CYC1 同源基因 TB1 抑制玉米侧枝
的形成［71］，而 CYC3 的功能研究还未见报道。而对
菊科植物向日葵、川续断科中的研究表明，CYC1 基
因在类群中再次发生了基因复制事件，并且基因表
达模式发生了分化［28，40］，这些都暗示了 CYC1 基因
可能参与到植物发育的更多方面。
3 CYC2 类基因在实践中的应用
花型是花的重要经济性状之一，一直是花卉育种
研究的热点。目前在花型育种方面，较多采用的是
传统育种，主要选取一些具有好看花型的植株进行
杂交育种，关于花型的分子育种开展较少。CYC2 类
基因是花对称性的关键调控因子，对被子植物的花
型（如花瓣的大小、形状、雄蕊的发育等）具有重
要调控作用。因此，可以运用基因工程技术将 CYC2
类基因引入到花卉育种中来，从而培育出更多、更
好的新品种。
豆科是严格的自花授粉植物，很多豆科植物
是人类食物的来源，传统的大豆育种存在着异花传
粉难题，开展 CYC2 类基因的研究有望解决这一问
题［72］。已经在百脉根和豌豆中分离到调控花两侧对
称的关键调控基因，可以通过花型改变，使其成为
辐射对称花，增大异花授粉可能，从而提高大豆产量。
4 展望
从目前的研究中可以发现，尽管人们已经对某
些类群中的 CYC 类基因进行了一些系统而细致的研
究，但在 CYC 类基因的功能和进化的研究中仍然存
在一些问题亟待解决。
4.1 开展系统的功能、进化研究
TCP 转录因子在植物发育的过程中具有广泛、
重 要 的 作 用［8，13，14，16，17，67，68］，CYC 类 基 因 属 于
TCP-C 型家族成员，应该广泛参与到植物的各种发
育代谢过程中。但是目前已有的关于 CYC 类基因的
研究几乎全部位于 CYC2 分支上，主要调控花的对
称性形成，而关于 CYC1 和 CYC3 分支功能的研究
很少，CYC1 和 CYC3 分支上基因的功能仍不清楚［19］。
因此，对 CYC1 和 CYC3 分支上的 CYC 类基因开展
系统的功能、进化研究将有助于人们全面理解 CYC
类基因在被子植物发展史上的重要作用。
4.2 选取更多、更具代表性的植物来研究
被子植物核心真双子叶植物中已有的研究表明，
CYC2 基因的祖先表达模式是背特性，即在花器官的
背部表达［48，68］。但在已有的、少数的几个单子叶植
物（姜科和鸭跖草）研究中，CYC2 基因的表达模式
是腹特性的，即在花器官的腹部器官表达［61，62］。说
明被子植物中 CYC2 基因的表达模式非常复杂，这
就需要进一步加大采样类群，选取更多、更具有代
表性的植物类群进行研究，以确定这一现象是否普
遍，从而解释 CYC2 基因何时、如何被招募到各个
类群中调控花的对称性。
4.3 增加对CYC类基因上游调控元件的研究
目 前 关 于 CYC 类 基 因 的 研 究 主 要 关 注 的 是
CYC2 同源基因的分离、系统发育分析、表达模式
及功能分析，对于上游调控元件的工作开展得很少。
Yang 等［48］在烟叶唇柱苣苔中的研究表明 ChCYC 基
因具有自我调控环，能够使其在花发育过程中持续
表达。Carroll 等的研究表明，基因表达的样式和功
能的差异主要是由调控元件造成的，而不是编码基
因［73，74］。因此推测，CYC2 基因在不同类群的花原
基中存在着时间、空间的表达式样多变性，以及功
能多样化，这很有可能是由于其上游调控元件发生
变化导致的，通过对古老的发育调控网络进行修饰、
改变，从而致使被子植物的花型多种多样。所以，
对代表性类群的 CYC 类基因的上游调控元件展开研
究，特别是对 CYC 类基因的 3 个分支进行比较分析，
将对人们理解被子植物 CYC 类基因的进化历史和功
能分化起到非常重要的作用。
4.4 将新方法运用到CYC类基因的研究中
研究人员将进化发育生物学与计算机数学相结
合，研究了金鱼草花的三维形态建成［37，38］，揭示了
关于花瓣形状形成的内在分子机制。在以后的研究
中，可以运用更多的新方法，如比较基因组学等方法，
以不同角度看待、解决问题。
相信随着研究的不断深入，人们将会深入了解
CYC 类基因在花发育中的作用，提高对被子植物花
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.314
发育的理解和认识，从而为以后研究整个被子植物
的进化和发育提供新思路。
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（责任编辑 狄艳红）