全 文 ：·综述与专论· 2014年第11期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
对于多细胞生物而言，细胞与细胞之间需要通
过“交流”来调节其生长、增殖和分裂等发育过程。
自 1922 年发现第一个动物细胞外多肽信使——胰岛
素以来［1］，众多具有功能活性的胞外多肽信号分子
被发现，其对于动物体内细胞间的交流发挥至关重
要的调控作用［2］。它们在结构上具有一个明显的特
征，即来自于一个分子量较大的蛋白前体，在经历
去除信号肽和蛋白酶的剪切后，成为有功能活性的
多肽信使［3］。
相较于动物，植物多肽信号分子的研究就显得
收稿日期 ：2014-03-07
基金项目 ：河北省教育厅高等学校科学研究项目（QN20131012），河北化工医药职业技术学院科研项目（YZ201406），河北化工医药职业技
术学院博士科研项目（BQ32013007）
作者简介 ：高丽，女，博士，讲师，研究方向 ：植物发育分子生物学 ；E-mail ：cellgao@126.com
植物多肽信号分子 CLE 家族
高丽
（河北化工医药职业技术学院，石家庄 050026）
摘 要 ： 动物中存在众多多肽信号分子，它们在信号转导方面发挥重要作用。近几年，对植物中多肽信号分子的研究取得
了重大突破，它们积极参与调控植物生长发育的众多过程，同时也表明多肽信号分子在细胞之间的“交流”过程中发挥作用在进
化上是保守的。CLE（CLAVATA3/EMBRYO SURROUNDING REGION）家族是目前植物领域研究较热的多肽信号分子家族，通过
对拟南芥 CLV3 和百日草 TDIF 等 CLE 多肽信号分子的研究发现，CLE 蛋白在成为有功能活性的信号分子之前，存在翻译后蛋白剪
切和修饰的过程，这方面与动物中多肽信使的成熟过程相似。对 CLE 家族成员的分子特征、生物学功能、翻译后的加工修饰和研
究中出现的问题进行综述，并对本领域未来的发展方向作出展望。
关键词 ： 多肽信号分子 CLE 多肽家族 受体激酶 信号转导途径 拟南芥
CLE Peptide Signaling Molecules in Plants
Gao Li
（Hebei Chemical and Pharmaceutical College，Shijiazhuang 050026）
Abstract: Peptide ligands have long been recognized as signaling molecules which are involved in diverse developmental and
physiological processes in animal systems. In recent years, peptide ligands have also well been known signaling molecules in plants, indicating
that the function of peptides as singling molecules in inter-cellular communication is evolutionarily conserved. Recently, CLE（CLAVATA3/
EMBRYO SURROUNDING REGION）family is well be researched of signaling molecules in plants. Similar to peptide ligands maturation in
animals, the CLE peptides are matured by post-translational proteolysis and modification by studying the CLV3 from Arabidopsis and TDIF from
Zinnia. In this review, we outline the molecular characteristics, biological functions and the post-translational maturation of CLE gene family
members. We also provide prospective vision in this field.
Key words: Peptide signaling molecule CLE peptide family Receptor kinase Signaling pathway Arabidopsis
较为滞后，虽然植物细胞间的通讯主要依赖植物激
素（植物生长素、细胞分裂素、脱落酸和油菜素类
固醇等），但是多肽信号分子已成为植物细胞间信
号转导事件中的重要介质［4］。1991 年发现植物界第
一个多肽信使——系统素，番茄中成熟的系统素含
有 18 个氨基酸，来自由 200 个氨基酸构成的蛋白
前体。系统素诱导受伤叶片产生蛋白酶抑制剂，昆
虫摄食后，将影响其消化系统的功能，从而阻止昆
虫对植物的继续侵害［5］。从芦笋悬浮培养细胞中
纯化得到一个经过磺酸化修饰的五肽-植物磺肽素
2014年第11期 15高丽：植物多肽信号分子 CLE 家族
（Phytosulfokine，PSK），具有调节细胞的去分化和再
分化的功能［6］。POLARIS（PLS）多肽分子由 36 个
氨基酸构成，参与调控拟南芥根和叶脉管的发育过
程［7］。Inflorescence Deficient in Abscission（IDA）多
肽分子由 77 个氨基酸构成，参与调控拟南芥花器官
的 脱 落［8］。ROUTUNDIFOLIA4（ROT4） 多 肽 分 子
由 53 个氨基酸构成，其在叶子形态建成中调控极性
依赖的细胞增殖过程［9］。
CLE 基因编码一个迄今为止在植物中最庞大的
多肽分子家族［10］，其名称源自最早发现的两个成员：
拟南芥中的 CLAVATA3（CLV3）［11］和玉米中的胚胎
周边区（Embryo surrounding region，ESR）［12］。拟南
芥基因组中含有 32 个 CLE 基因［13］。随着研究的深
入，发现 CLE 多肽信号分子在植物生长发育的不同
阶段发挥重要作用。本研究就 CLE 家族成员的分子
结构特征、参与调控的发育过程和信号转导途径（包
括多肽信使的受体和信号途径下游组分）进行综述，
并对未来的研究趋势作出展望。
1 CLE 基因家族成员的分子特征
CLE 家族成员在分子结构上具有若干共同特
点［14］：（1）均编码分子量小于 15 kD 的多肽 ；（2）
CLE 的氨基端（N 端）均含有一段疏水的氨基酸序
列，该序列能够引导 CLE 多肽进入分泌途径 ；（3）
成员间的 DNA 序列或蛋白质序列有较大差异，但是
其都含有一段靠近羧基端（C 端）的由 14 个氨基酸
构成的保守序列——CLE 基序（CLE motif）（表 1）。
利用飞行时间质谱仪（MALDI-TOF MS）在超表达
CLV3 的愈伤组织中发现有活性的 CLV3 多肽分子，
该多肽仅由 CLE motif 中的 12 个氨基酸构成（CLE
基序 N 端和 C 端各去除一个氨基酸），即十二肽
基序［15］。
拟南芥 32 个 CLE 基因分散于基因组的各个部
位，在 5 条染色体上均有分布。CLE 基因拷贝在拟
南芥中有惊人的丰富度，猜测是在进化过程中基因
组的至少 3 次复制所致［16］。利用 RT-PCR 分析拟南
芥 CLE 基因的表达模式，大多数成员具有较大的表
达范围，但也有少数成员的表达范围局限在特定的
组织或器官中，并且大多数组织中均能检测到多个
CLE 基因的表达［17］。同源性相近的 CLE 基因不一
定具有相同的表达模式，如旁系同源基因 CLE3 和
CLE4 的表达区域并不完全重合，暗示它们虽然是
基因复制的产物，但却进化出在不同的组织行使相
类似或者不同的功能 ；而另一对旁系同源基因 CLE5
和 CLE6 的表达区域重合，暗示它们在功能上可能
具有冗余性，共同调控某一发育过程［10，18-20］。
2 CLE 基因的生物学功能
2.1 CLV3调控拟南芥茎顶端分生区发育
植 物 茎 顶 端 分 生 区（Shoot apical meristem，
表 1 CLE 多肽分子家族
CLE 十二肽基序 AGI 编号 氨基酸数目（aa）
CLV3 RTVPSGPDPLHH At2g27250 96
CLE1 RLSPGGPDPRHH At1g73165 74
CLE2 RLSPGGPDPQHH At4g18510 75
CLE3 RLSPGGPDPRHH At1g06225 83
CLE4 RLSPGGPDPRHH At2g31081 80
CLE5 RVSPGGPDPQHH At2g31083 81
CLE6 RVSPGGPDPQHH At2g31085 81
CLE7 RFSPGGPDPQHH At2g31082 86
CLE8 RRVPTGPNPLHH At1g67775 86
CLE9 RLVPSGPNPLHN At1g26600 120
CLE10 RLVPSGPNPLHN At1g69320 107
CLE11 RVVPSGPNPLHH At1g49005 99
CLE12 RRVPSGPNPLHH At1g68795 118
CLE13 RLVPSGPNPLHH At1g73965 107
CLE14 RLVPKGPNPLHN At1g63245 80
CLE16 RLVHTGPNPLHN At2g01505 103
CLE17 RVVHTGPNPLHN At1g70895 99
CLE18 RQIPTGPDPLHN At1g66145 101
CLE19 RVIPTGPNPLHN At3g24225 74
CLE20 RKVKTGSNPLHN At1g05065 83
CLE21 RSIPTGPNPLHN At5g64800 106
CLE22 RRVFTGPNPLHN At5g12235 103
CLE25 RKVPNGPDPIHN At3g28455 81
CLE26 RKVPRGPDPIHN At1g69970 118
CLE27 RIVPSCPDPLHN At3g25905 91
CLE40 RQVPTGSDPLHH At5g12990 80
CLE41 HEVPSGPNPISN At3g24770 99
CLE42 HGVPSGPNPISN At2g34925 88
CLE43 RRIPSSPDRLHN At1g25425 96
CLE44 HEVPSGPNPISN At4g13195 112
CLE45 RRVRRGSDPIHN At1g69588 124
CLE46 HKHPSGPNPIGN At5g59305 76
OsFON4/2 RSVPAGPDPMHH BAF41977 122
ZeTIDF HEVPSGPNPISN ABL67522 132
HgSYV46 RLSPSGPDPHHH AF273728 139
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SAM）中心区的干细胞将进入到旁侧外围区和肋侧
区，发育成为新的器官和组织，所以对于 SAM 中
干细胞增殖和分化的调控，将直接决定植物地上部
分的生长发育［21］。受体激酶 CLV1 的胞外域具有 21
个亮氨酸重复序列，胞内为丝氨酸 / 苏氨酸激酶域。
受体样蛋白 CLV2 的胞外域与 CLV1 的结构类似，但
其胞内域极短无激酶域。CLV3 编码由干细胞分泌
到细胞外的多肽信使，含有 96 个氨基酸。CLV1 在
SAM 中心区域的第 2 层和第 3 层细胞中表达，CLV2
在所有组织中均有表达，CLV3 在中心区域的第 1 层
和第 2 层细胞中表达。clv 突变体中 SAM 异常膨大，
花器官数目增加，表明 CLV 具有抑制 SAM 中干细胞
增殖，并促进其分化的功能［11］。
决 定 SAM 中 干 细 胞 发 育 的 另 一 重 要 基 因 是
WUSCHEL（WUS），编码由 291 个氨基酸组成的转
录因子。WUS 在 SAM 的组织中心（SAM organizing
center，OC），即中心区域第 3 层细胞下的区域中表
达。wus 突变体器官数量明显减少，并提前进入终
分化阶段 ；WUS 异位表达将诱导干细胞的形成，表
明 WUS 具有决定干细胞表达的位置和维持其数量的
作用［22］。利用动态共聚焦显微镜来捕获基因定量
变化，去除 CLV3 信号后 WUS 表达从 OC 向外围扩
展［23］，超表达 CLV3 会产生类似于 wus 突变体的表
型［24］。表明 WUS 在 OC 区表达后，运动到其上方
CLV3 表达的区域，结合 CLV3 启动子并诱导 CLV3
表达 ；而 CLV3 则抑制 WUS 基因的表达，从而形成
CLV3-WUS 反馈环路来调控 SAM 干细胞增殖与分化
间的平衡［25］（图 1-A）。
2006 年发现 CLV1 的同源基因 BAM1、BAM2 和
BAM3，均编码胞外域富含亮氨酸重复序列的受体
激酶，蛋白质序列与 CLV1 具有高度的相似性。双
突 bam1 bam2 的 SAM 减少至野生型的一半，三突
bam1 bam2 bam3 的 SAM 提前分化终止并且花器官
数目减少，说明 BAM 和 CLV1 基因对于茎和花分生
区中干细胞的调控作用相反［26］。利用免疫共沉淀技
术，检测到 CLV1/CLV1 和 CLV1/BAM1 能够形成稳
定的复合体。利用同位素标记的 CLV3-CLE-motif 检
测到与之结合的 CLV1、BAM1 和 BAM2，说明受体
复合体 CLV1/CLV1 和 CLV1/BAM 参与 CLV3 信号传
递［27］。2008 年筛选得到基因 CORYNE（CRN）的突
变体，其 SAM 因干细胞大量增殖而变大。CRN 编
码一个胞外域很短的受体样蛋白激酶，在 SAM 的第
1、2、3 层细胞中有大量表达［28］。遗传学和分子生
物学分析表明，CRN 与 CLV2 相互作用与 CLV1 形
成两条平行独立的通路来应答 CLV3 信号［29］。2010
年筛选得到基因 Receptor-like Protein Kinase2（RPK2）
的突变体 rpk2，其表型类似于 CLV 突变所产生的茎
顶端膨大和多心皮的表型。RPK2 编码一个受体激酶，
其在茎、花和根的分生区及维管束中均有表达。双
突 wus rpk2 呈现出类似于 wus 的表型，在 rpk2 突变
体中超表达 WUS，造成 SAM 增大，表明 WUS 基因
位 于 RPK2 基 因 的 上 位，RPK2 是 CLV3-WUS 反 馈
调控环路中的一个成员。免疫共沉淀检测到 RPK2
不能与 CLV1、CLV2 或 CRN 相互作用，但却能够形
成同源二聚体 RPK2/RPK2［30］，说明 RPK2 可能以二
聚体的形式参与 CLV3 信号的传递，从而对 SAM 干
细胞的维持起作用。
目前发现的 CLV3-WUS 反馈调控环路中的信号
组分有 4 种 ：（1）Kinase-associated protein phosphat-
ase（KAPP）直接与 CLV1 胞内激酶域相互作用，作
为负调控因子来调控 CLV3 信号转导［31］；（2）POL-
TERGEIST（POL） 和 POL-LIKE（PLL1） 均 为 CLV
下 游 的 信 号 组 分， 具 有 维 持 并 促 进 WUS 在 SAM
表 达 的 作 用［32，33］；（3）Rho GTPase-related protein
（ROP）与 CLV1 共处于一个蛋白复合体中，可能
参 与 促 分 裂 素 原 活 化 蛋 白 激 酶（Mitogen-activated
protein kinases，MAPK）级联途径［34］；（4）MAPKs
参与 CLV3 的信号转导，CLV3 信号将引发磷酸接力
传递的信号转导过程［35］，暗示这种磷酸接力传递机
制可能普遍存在于 CLE 的信号传递过程 ；（5）体外
试验表明，由 153 个氨基酸构成的 CCI1 与 CLV1 胞
内激酶域相互作用［36］，并且 WUS 调控 CCI1 的转
录［37］，暗示 CCI1 可能参与 CLV3 的信号转导。
2.2 FON4/FON2调控水稻茎顶端分生区发育
通过研究水稻中 FON4/FON2 的功能，揭示出
在其他植物物种中也存在类似于 CLV3 多肽信使调
控 SAM 发育的信号转导途径。FON4/FON2 与 CLV3
具有相似的基因结构，并且含有高度保守的 CLE
motif。fon4/fon2 突变体的 SAM 异常膨大，并且花器
2014年第11期 17高丽：植物多肽信号分子 CLE 家族
ᵘ䍘䜘 ᖒᡀቲ 丗Ⳟ䜘丗Ⳟ䜘 㜊⿽Ⳟ㜊ң WOX8? ? ਇփCLE8⿽ᆀ㔤㇑࠶⭏४
ਦ৏ส ᒢ㓶㜎४㤾亦ㄟ࠶⭏४ ṩ亦ㄟ࠶⭏४ਦ৏ส CLV3CLV1
CLV2
CRN
RPK2
ACR4
CLE40
WOX5
WUS
D
BA
C
?
CLE41
TDRWOX4
ᵘ䍘䜘 ᖒᡀቲ
A ：茎顶端分生区 ；B ：根顶端分生区 ；C ：维管分生区（形成层）；D ：种子胚和胚乳
图 1 CLE 参与植物发育的分子调控示意图
官数目明显多于野生型。对 FON4/FON2 转录产物
进行组织定位分析，结果类似于 CLV3 的表达模式，
即仅在茎和花顶端的一小群细胞中转录。遗传学分
析表明，FON4/FON2 能够恢复 clv3 突变体的表型，
并且在拟南芥野生型中超表达 FON4/FON2，能够模
拟出 CLV3 超表达产生的表型［13］。
FON1 编码一个类似于 CLV1 的质膜受体样蛋白
激酶，其在水稻花分生区干细胞增殖和分化过程中
发挥作用［38］。FON4/FON2 和 FON1 在遗传上相互
作用，表明 FON4/FON2-FON1 信号转导途径类似于
拟南芥 CLV3-CLV1 信号转导途径［13］。fon4/fon2 突
变体表型强于 fon1 突变体表型，说明 FON4/FON2
的受体不仅仅只有 FON1。受体样蛋白激酶 OsLRK1
与 FON1 具有高度的同源性，利用 RAN 干扰技术，
干扰 OsLRK1 基因正常表达，植株表现出 SAM 增
大和花器官明显增多的表型［39］，暗示 OsLRK1 是
FON4/FON2 的 受 体， 与 FON1 共 同 参 与 调 控 水 稻
SAM 中干细胞的发育。虽然拟南芥和水稻两个物种
的关系较远，但存在相似的调控茎和花分生区干细
胞增殖与分化的机制，推测在较大范围的开花植物
中存在类似于 CLV3 多肽信使调控的信号转导途径。
2.3 CLE19/CLE40调控拟南芥根（向重力性和根
尖分生区）发育
目前为止，只有 CLE40 和 CLV3 在其功能缺失时，
植株能够产生相应的表型，这可能是 CLE motif 的
高度同源性和表达区域重合所造成的［40］。转座因子
插入 CLE40 中 CLE motif 上游时，得到功能缺失突
变体 cle40-En，其根部表现出明显的在重力感知和
应答方面的缺陷，即根发育变短并且严重地向左倾
斜，表明 CLE40 在植物根部发育过程中发挥重要作
用，同时也暗示 CLE40 信号转导途径可能与激素信
号途径整合在一起，共同调控植物根向重力生长的
过程［40］。CLE40 的受体 ACR4，其胞外域仅有一个
亮氨酸重复序列，而 CLV3 的受体 CLV1、CLV2 和
RPK2 的胞外域具有多个亮氨酸重复序列，表明不
同类型的受体蛋白激酶参与 CLE 信号分子的应答过
程。在 cle40 和 acr4 中，呈现出大量柱状干细胞积累、
短根和不规则形状根尖的表型［41］，说明 CLE40 和
ACR4 具有抑制根顶端分生区（Root apical meristem，
RAM）中干细胞增殖的功能。
WUS 的 同 源 基 因 WOX5（WUSCHEL-related
homeobox，WOX）仅在 RAM 的静止中心（Quiescent
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第11期18
center，QC）表达，具有促进 QC 区干细胞增殖的功
能。根尖柱状细胞分泌的 CLE40 与未分化的柱状干
细胞上的受体 ACR4 结合后，激活下游信号转导途
径，最终抑制 WOX5 的表达，由此形成了一个类似
于 CLV3-WUS 的 CLE40-WOX5 反 馈 调 节 环 路 来 维
持 RAM 干细胞增殖与分化间的平衡［41］（图 1-B）。
2013 年，在水稻中也发现了一个类似的信号途径
FCP2p-QHB 来调控 RAM 中干细胞的发育，FCP2p
和 QHB 分别与 FON2 和 WOX5 具有高度的同源性［42］。
CLV3-WUS、CLE40-WOX5 和 FCP2p-QHB 的研究表
明，不同 CLE 家族的成员可以在不同物种的不同分
生组织中，启动相类似的信号转导途径来调控干细
胞的增殖和分化。
借 助 功 能 获 得 技 术 发 现 CLE 的 功 能 和 信 号
途径中的成员 ：拟南芥根部异位表达的 CLE19 和
CLE40 能够促进 RAM 干细胞分化［43］。体外施加多
肽 CLE19-CLE-motif 和 CLE40-CLE-motif，均能够促
进 RAM 干 细 胞 分 化［19］， 说 明 CLE19 与 CLE40 一
同参与调控 RAM 发育过程。sol2 突变体对施加的多
肽 CLE19-CLE-motif 不敏感，SOL2 就是在 SAM 发育
中起重要调控作用的 CRN［28］，暗示与 CLV3 激活的
CRN 信号转导途径相类似，CLE19 可能激活 SOL2
来调控 RAM 中干细胞的发育过程。此外，突变体
clv2、crn 和 rpk2 对体外施加的多肽 CLE19-CLE-motif
和 CLE40-CLE-motif 均不敏感，说明 CLV2、CRN 和
RPK2 介导的信号途径可能参与 RAM 中 CLE 信号分
子对干细胞的增殖和分化的调控过程［19，30，44］。
利用启动子融合 GUS（β-glucuronidase）的方法，
检测在根发育过程中 CLE 基因的空间表达模式［45］，
结果表明 CLV3 启动子不能够驱动 GUS 报告基因
在拟南芥根顶端分生区表达，而 CLE11、CLE13、
CLE17 和 CLE18 的启动子能够驱动 GUS 报告基因在
RAM 中高效表达，暗示这 4 个基因可能在 RAM 发
育的过程中发挥作用。
2.4 TDIF/CLE41/CLE42/CLE44调控植物维管
（原）形成层发育
与 CLV3、CEL19 和 CLE40 抑制干细胞增殖并
促进其分化的功能不同，CLE 家族中的其他成员能
够抑制细胞分化。最早从百日草叶肉组织分离到的
胞外因子，因其能够抑制维管形成层干细胞分化成
导管分子而得名导管分子分化抑制因子（Tracheary
element differentiation inhibitory factor，TDIF）。TDIF
编码一个由 132 个氨基酸组成的蛋白，在其 C 端含
有 CLE 家族高度保守的十二肽基序［18］。
拟南芥韧皮部分泌的 CLE41 和 CLE44，其十二
肽基序与 TDIF 的十二肽基序完全相同，CLE42 的
十二肽基序与 TDIF 的仅有一个氨基酸不同。向百日
草细胞培养体系中体外施加合成的十二肽基序发现，
CLE41、CLE44 和 CLE42 的十二肽基序均能够发挥
较强的类似于 TDIF 的功能，抑制维管形成层细胞分
化并促进其增殖，造成明显的导管束断裂表型，而
CLV3 的十二肽基序却具有相反的功能，即促进维
管形成层细胞分化成导管分子［18］，揭示这两条 CLE
信号途径可以调控维管组织导管细胞的发育过程 ：
TDIF 调控的抑制维管形成层干细胞分化过程和异位
CLV3 调控的促进维管形成层干细胞分化过程。
CLE41/CLE44 的 质 膜 蛋 白 激 酶 受 体 PXY/TDR
分布于维管形成层，其分子结构类似于 CLV1。cle41
和 pxy/tdr 突变体因形成层干细胞分化成为木质部细
胞，造成形成层细胞数量减少［46］。WOX4 在维管形
成层表达，wox4 突变体中形成层细胞数量减少，表
明 WOX4 对于维持维管形成层干细胞数量和形成层
的形态是必须的。分子遗传学分析说明，WOX4 具
有促进维管形成层干细胞增殖的作用，CLE41 和
CLE44 也促进 WOX4 表达来进一步增强干细胞的增
殖，而 WOX4 则对 CLE41 和 CLE44 的表达没有影
响［47，48］（ 图 1-C）。CLE41/CLE44-WOX4 对 于 维 管
形成层发育的调控机制，与 CLV3-WUS 对于 SAM 和
CLE40-WOX5 对于 RAM 的发育调控机制不同，表
明在维管形成层和顶端分生区中干细胞增殖与分化
的调控过程中，具有成员构成上相似，但调控机制
不同的特点。最近，发现一个与 PXY/TDR 具有同源
性的质膜类受体蛋白激酶 PXY1 也参与到维管发育
的过程中，这种模式与多个受体共同应答 CLV3 多
肽信使的机制相类似［49］。
2.5 其他CLE基因
利 用 启 动 子 融 合 GUS 的 方 法， 发 现 CLE8 和
WOX8 在拟南芥种子发育早期阶段的胚和胚乳中表
2014年第11期 19高丽：植物多肽信号分子 CLE 家族
达。cle8-1 突变体中，胚和胚乳细胞数量减少，暗
示 CLE8 具有促进胚和胚乳细胞增殖的功能。与野
生型种子的长和宽相比较，CLE8 超表达植株所产
生的种子，长和宽均显著增加 ；而 wox8-1 突变体种
子的长和宽则显著减少，并且在 CLE8 超表达株系
中，WOX8 的表达量显著升高，表明 CLE8 能够促进
WOX8 的表达，CLE8-WOX8 信号转导途径参与拟南
芥种子形态建成和种子萌发早期阶段胚和胚乳的发
育过程［50，51］（图 1-D），但是目前还未找到 CLE8 信
号分子的质膜受体。
拟 南 芥 中 超 表 达 CLE19、CLE21、CLE25 和
CLE22Thr6（十二肽基序第六位的 Gly 突变为 Thr），
表现出生长发育明显延迟、植株矮小、莲座变小和
短根等现象 ；超表达 CLE42 或 CLE44，呈现灌木丛
状、叶片变得小而圆和顶端优势减弱等表型［10，51］，
说明 CLE 在拟南芥发育过程中的多个环节发挥作用，
其信号转导途径还有待人们去探索。
在玉米中发现的 CLE 基因家族成员 Esr1、Esr2
和 Esr3，其核酸序列具有 80%-90% 的同源性，并
且具有相似的表达模式，即在授粉后的 4-28 d 内仅
在靠近胚的胚乳中表达［52］，推测其可能参与玉米早
期发育过程中胚与胚乳之间的信号转导。2005 年，
在玉米中发现 CLE 家族新的成员 Esr-6，推测 Esr-6
具有在种子发育早期保护胚的功能，并且在防御细
菌和真菌的侵害过程中发挥作用［53］。目前在水稻中
鉴定出 13 个 CLE 基因家族成员［13］，在卷柏和小立
碗藓中也分别鉴定出 6 个和 1 个 CLE 家族成员［54］。
利用生物信息学从松柏门下属 8 个科中鉴定出 93 个
推测的 CLE 基因和 11 个类 CLE 基因，对系统发育
分析发现，它们与其在拟南芥中的同源蛋白之间的
系统发生关系较近。更为重要的是，存在于 TDIF、
CLE41 和 CLE44 中的具有抑制维管形成层细胞分化
功能的十二肽基序，亦广泛存在于松柏门下属的 8
个科中，并且 TDIF 的同源蛋白在松树的韧皮部表达，
推测它们亦具有调控植物维管发育的功能。调控维
管发育的 CLE 基因优先在双子叶植物和松柏门植物
的韧皮部表达，暗示在双子叶植物和裸子植物中调
控维管发育具有类似的机制［55］。随着 CLE 基因在
众多物种中被发现，揭示出这个家族是在陆生植物
进化过程中迅速发展壮大的。
一直认为 CLE 基因家族是植物所特有的，但在
大豆孢囊线虫中发现了一个与 CLE 同源的蛋白 HG-
SYV46，该蛋白被认为是趋同进化的一个典型代表，
推测其是在线虫入侵大豆根部后分泌的，目的是效
仿植物体内源的 CLE 信号分子行使功能，即促进根
部细胞转化为线虫营养来源的合胞体的生成［56］。
3 翻译后的修饰和加工
大量试验表明，CLE 信号分子存在翻译后剪切
的成熟过程 ：（1）体外施加 CLV3、CLE19 和 CLE40
的 CLE-motif 均能够模拟 CLV3、CLE19 和 CLE40 超
表达的表型，说明 CLE motif 足以起到相应蛋白的作
用［19］；（2）CLV3 基因进行缺失功能分析和域交换
试验发现，CLE motif 对于 CLV3 行使功能是必需的，
并且不依赖其周边序列发挥作用［20，57］；（3）分泌型
的丝氨酸蛋白酶参与 CLE 的成熟过程，如细胞外的
蛋白酶 subtilisin 参与蒺藜苜蓿中 CLE36 的 N 端剪切
过程［58］，暗示 CLE36 蛋白前体 N 端成熟及多肽信
号分子稳定性的调控过程在细胞外进行 ；（4）SOL1
编码的羧肽酶能够抑制超表达的 CLE19 对 RAM 的
影响，SOL1 在动物体中的同源蛋白能够切割 C 端的
赖氨酸和精氨酸残基，参与激素前体和神经肽的成
熟加工过程，暗示其可能参与 CLE 家族多肽信使 C
端的成熟过程［59］；（5）通常 CLE 只含有一个 CLE
motif，但是水稻中 3 个 CLE（OsCLE502、OsCLE504
和 OsCLE506）含有多个 CLE motif，每个基序被多
聚脯氨酸分隔开［60］，推测不同类型的能作用于多聚
脯氨酸序列的肽酶，可能在 CLE 多肽信号分子成熟
的过程中发挥作用［61］。以上试验说明 CLE 信号分
子与动物体内的多肽信使一样，先翻译生成一个无
活性的蛋白前体，然后通过多种蛋白酶和肽酶的水
解作用，最终释放出有功能活性的 CLE motif。
CLV3 十二肽基序中第 4 和第 7 位的脯氨酸均
有羟基修饰，此修饰对 CLV3 行使多肽信使功能不
是必需的，推测在促进多肽信使的稳定性方面起作
用。TDIF 十二肽基序中第 4 和第 7 位的脯氨酸也有
羟基化修饰，暗示 TDIF 与 CLV3 多肽信使的形成机
制相似，也存在翻译后氨基酸的修饰过程［15，18］。在
CLV3 超表达株系中，利用 nano-LC-MS/MS 技术发现，
CLV3 在细胞外行使多肽信使功能的是一个含有 2 个
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第11期20
羟脯氨酸的由 13 个氨基酸构成的多肽（仅比 CLV3
的十二肽基序在 C 端多了一个氨基酸残基），其中的
一个羟脯氨酸带有阿拉伯糖残基修饰，表明翻译后
阿拉伯糖的修饰作用，对 CLV3 行使多肽信使的功
能以及与下游受体的结合起着决定性的作用［62］。以
上试验表明，CLE 信号分子在成熟过程中存在氨基
酸修饰的过程，说明这些修饰对于维持多肽信使的
稳定性及发挥其功能具有促进作用。
4 展望
通过近 20 年的研究，人们对 CLE 家族成员的
构成、分子结构、表达模式、功能和参与的信号转
导途径有了一定程度的了解。在动物中的多肽信号
分子，如 TGF-β、EGF 和 Wnt 在植物体内没有同源
蛋白，而 CLE 家族和其他分子量较小的多肽信号分
子也是植物独有的，表明动植物细胞间的多肽信号
分子存在较大差异，但是动植物细胞内的信号转导
机制存在一定的共性。例如，受体激酶、蛋白磷酸
化酶和 Ras 超蛋白家族等都可以在动植物细胞内共
享，表明动植物进化出相似的机制来应答细胞间的
不同的多肽信号分子。
目前为止，CLE 家族中研究的较为透彻的只
有 CLV3、FON4/FON2、CLE19、CLE40、TDIF、
CLE41 和 CLE44 等少数成员参与的信号转导途径，
所以鉴定 CLE 信号途径下游的成分成为一个亟待解
决的问题。首先需要找到 CLE 多肽分子的受体，随
着拟南芥基因组测序计划完成，发现在植物中存在
400 多个功能尚不确定的与动物中受体蛋白激酶结
构相似的蛋白，故称为类受体蛋白激酶（Receptor-like
kinase，RLK）。已发现的 CLE 受体（CLV1、BAM、
CLV2、RPK2 和 ACR4 等）均为受体激酶，故推测
RLK 作为受体在植物细胞间多肽信号分子传递中发
挥重要作用［63］。今后借助遗传学和生物化学的相关
技术。例如，Suppressor screens、Pull down、免疫共
沉淀和双分子荧光互补等，筛选出能够与 CLE 相互
作用的受体样蛋白。
细胞内的信号组分可能在多个 CLE 信号转导途
径中发挥作用。例如，受体 CLV2 可以应答 CLV3
和 CLE19 ；在植物体中普遍表达的蛋白磷酸酶 POL
可能参与不同的 CLE 信号转导途径［32］；MAPK 级联
途径参与植物中多个 LRR-RLKs（包括 CLV1）的信
号途径［35］，推测 MAPK 级联途径可能参与 CLE 信
号转导途径 ；WUS 及其同源蛋白 WOX4、WOX5 和
WOX8 参 与 CLV3、CLE41/CLE44、CLE40 和 CLE8
的信号途径，还发现多个 WOX 基因家族中的成员具
有调控花发育［64］、细胞分裂［65］、根尖干细胞发育［41］
及胚发育［66］的作用，暗示可能存在新的 CLE-WOX
信号转导途径调控这些发育过程，也表明 CLE-WOX
模式在植物生长发育过程中具有广谱性。
研究发现，PSK 能够同植物生长素和细胞分裂
素一起，共同调节细胞的去分化和再分化［67］，CLE
信号途径亦存在与植物激素（如生长素和细胞分裂
素等）信号途径交叉或整合的现象 ：CLE40 信号转
导途径很可能与植物激素信号途径整合在一起，共
同调控植物根向重力生长的过程［40］；超表达 CLE42
或 CLE44 时，顶端优势明显减弱，暗示 CLE42 或
CLE44 可能与生长素一起共同参与植株顶端优势的
调控［10］；CLE10 可能通过激活细胞分裂素信号途
径来抑制原生木质部导管的形成［68］；对赤霉素缺陷
型突变体的茎施加赤霉素，不仅促进其茎的发育，
还能够促进根的发育。研究发现施加的赤霉素促
进 CLE6 基因在根中柱中大量表达，在根部表达的
CLE6 继而参与调控茎的生长发育过程，CLE6 和赤
霉素究竟是如何长距离地调控茎和根的发育过程还
需要进一步研究［69］。今后，CLE 信号途径与植物激
素信号途径如何在一起协同工作，这将是人们所需
解决的问题。
相信随着生物化学、遗传学和分子生物学等技
术的进一步发展，以上问题会被逐一解决，多肽信
使 CLE 及其信号途径中相关组分的深入研究，必将
有利于全面解析 CLE 信号转导通路调控的植物发育
的机理。
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（责任编辑 狄艳红）