全 文 ：·综述与专论· 2015, 31(5):7-12
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
真核生物体内的同源异型盒（homeobox，HB）
转录因子超家族，因含有一段由 60-66 个氨基酸构
成的同源异型结构域（homeodomain，HD）而得名，
HD 能够特异地结合 DNA 序列［1］。HB 转录因子作
为重要的调节因子在动植物生长发育中发挥作用 ：
HB 超家族中典型的代表 HOX 家族，最初在果蝇中
发现的 HOX，突变会导致果蝇第 3 胸节变成第 2 胸
节（野生果蝇翅膀长在第 2 胸节，突变后会长出两
对翅膀）等表型［2］；植物特有的 WUSCHEL（WUS）
相 关 的 同 源 异 型 盒（WUSCHEL related homeobox，
WOX） 转 录 因 子 家 族， 在 拟 南 芥 中 含 有 WUS 和
WOX1-WOX14，共计 15 个成员，其在茎和根顶端
分生区干细胞的维持、侧生器官的发育、花器官的
形成和胚发育等方面担当重任［3-6］。
依据 WOX 家族在植物中的分布和系统进化分
析，可将其分成 3 个进化支 ：现代进化支（即 WUS
进化支）包含 WUS、WOX1-7，以及它们在种子植
物中的直系同源蛋白 ；中间进化支作为 WUS 进化
支 的 姐 妹 分 支， 含 有 WOX8-9、WOX11-12， 以 及
其在维管植物中的直系同源蛋白 ；古老进化支包含
WOX10、WOX13-14 及其在维管和非维管植物（包
括苔藓和绿藻）中的直系同源蛋白［7］。
收稿日期 ：2014-09-19
基金项目 ：河北省教育厅高等学校科学研究项目（QN20131012），河北化工医药职业技术学院科研项目（YZ201406），河北化工医药职业技
术学院博士科研项目（BQ32013007）
作者简介 ：高丽，女，博士，讲师，研究方向 ：植物发育分子生物学 ；E-mail ：cellgao@126.com
植物 WUSCHEL-related homeobox（WOX）
家族研究进展
高丽  孙祎敏  邵铁梅  孔卫娜  崔润丽  卢楠  仵陶
（河北化工医药职业技术学院制药工程系，石家庄 050026）
摘 要 ： WUSCHEL 相关的同源异型盒（WUSCHEL-related homeobox，WOX）转录因子家族，在植物发育的众多阶段（茎和
根顶端分生区的建成、侧生器官的发育、花器官的形成和胚的发育），尤其是在细胞增殖和分化较为旺盛的区域发挥重要的调控作用，
即促进细胞的增殖或抑制细胞的分化。就 WOX 同源异型盒转录因子家族的系统进化分析、WOX 家族成员的分子特征、WOX 基因
的生物学功能及其作用机制进行综述，并对本领域未来的发展方向作出展望。
关键词 ： 同源异型盒转录因子 ；WOX 家族 ；植物
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.05.002
Studies on WUSCHEL-related Homeobox（WOX）Protein Family
Gao Li Sun Yimin Shao Tiemei Kong Weina Cui Runli Lu Nan Wu Tao
（Department of Pharmaceutical Engineering，Hebei Chemical and Pharmaceutical College，Shijiazhuang 050026）
Abstract: WUSCHEL-related homeobox（WOX）transcription factor, family members are essential in the many stages of plant
development（for examples, stem-cell maintenance in shoot and root apical meristem, lateral organ development, floral organ formation and
embryonic patterning）by promoting cell proliferation or preventing cell differentiation. We outline the phylogenetic analysis, the molecular
characteristics, biological functions and the mechanism of action of WOX gene family members. We also provide prospective vision in this field.
Key words: homeobox transcription factor ；WOX protein family ；plant
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.58
1 WOX 家族成员的分子特征
WOX 家族中只有 WUS 进化支中的成员含有典
型的 WUS-box 基序（T-L-X-L-F-P-X-X，X 可以是任
意氨基酸）［8］（图 1），这是 WOX 区别于其他同源异
型盒转录因子的典型标志，而中间进化支和古老进
化支中的所有成员均不含有 WUS-box 基序。研究表
明，WUS-box 基序在 WUS 调控拟南芥茎顶端分生区
（shoot apical meristem，SAM）干细胞增殖和花发育
过程发挥决定作用［9］。
若 干 WOX 蛋 白 含 有 一 段 由 酸 性 氨 基 酸 构 成
的序列，即酸性区域（图 1），位于 HD 结构域和
WUS-box 基序之间，具有激活下游基因表达的功
能。若干 WOX 蛋白含有一个靠近羧基端的 EAR 基
序（图 1），具有抑制下游基因表达的功能。因 EAR
基序需与辅阻遏物 TOPLESS 相互作用，所以含有
EAR 基序的转录因子阻遏下游基因表达的功能依赖
于与 TOPLESS 的相互作用［10］。严格意义上的 EAR
基序为 L-X-L-X-L，WOX 家族中仅 WUS、WOX5 和
WOX7 的羧基端含有，而类似于 EAR 基序的 EAR
类结构域 ：［LVI］-X-［LVI］-X-［LVI］广泛存在
于 WOX 蛋白的 3 个分支中。在拟南芥叶片瞬时表
达系统中，利用 GAL4 荧光素酶报告基因验证 WUS
转录因子中各结构域对下游基因转录表达的调控作
用发现，WUS-box 基序和 EAR 基序均抑制荧光素酶䞨ᙗ४ฏ EARสᒿWUS-boxHD
AtWUS
酸性区域 ：LEGHQEEEECGGDA ；WUS-box ：TLPLFPMH ；EAR 基序 ：SLELRLN
图 1 WUS 转录因子分子结构示意图
基因的表达，而酸性区域激活酶基因的表达［9］。
2 WOX 基因的生物学功能
2.1 现代进化支
WUS 基因在拟南芥 SAM 中表达，调控干细胞
增殖与分化间的平衡。研究 WUS 及其在金鱼草中的
直系同源基因 ROSULATA（ROA）功能缺失突变体
的表型，发现器官数量明显减少，SAM 中干细胞增
殖受到抑制，并提前进入终分化阶段［3，11］，WUS 在
禾本科植物水稻和玉米中的直系同源基因 OsWUS 和
ZmWUS 也具有类似的功能［12］。WUS 还参与调控拟
南芥胚珠和花药的发育过程［13，14］。
矮牵牛心皮和花瓣的融合以及叶片的发育受到
MAEWEST（MAW）基因的调控，maw 无效突变体
的心皮不能正常融合，导致雌蕊发育受限，并出现
花瓣和叶子狭长等表型。MAW 是 WOX 家族成员，
其在拟南芥中的直系同源基因是 WOX1，但 wox1
无效突变体没有出现类似 maw 的表型，暗示存在
与 WOX1 功能相似的 WOX 基因。wox1 wox3 双突花
瓣和叶子狭长的表型与 maw 相似，说明 WOX1 和
WOX3/PRESSED FLOWER（PRS）冗余调控拟南芥花
瓣和叶片的发育［15］。STENOFOLIA（STF）是 WOX1
在蒺藜苜蓿中的同源基因，调控花瓣和叶、叶维管
的发育，stf 无效突变体的花瓣和叶片狭长、叶维管
系统发育紊乱。STF 在美花烟草中的直系同源基因
是 LAM1，lam1 无效突变体的叶片亦狭长，扫描电
镜观察叶片的横切面发现，叶狭长是由于叶肉细胞
增殖和伸长受到抑制所致［16］。STF 能将 lam1 突变
体的表型恢复为野生型，将 STF 中 WUS-box 基序突
变后得到的 STFm1 基因不能将 lam1 的表型恢复为
野生型，说明 WUS-box 基序对于 STF 和 LAM1 行使
生物学功能起决定性作用［17］。以上实验表明 WOX
家族中的成员 MAW、WOX1、WOX3、STF 和 LAM1
在调控植物旁侧器官发育方面具有保守性［16，18］。
胚胎发育期间，WOX2 基因仅在早期（受精卵
到早期球形胚）的顶端细胞内表达。观察 wox2 无
效突变体产生的胚发现，近 50% 的胚胎顶端发育异
常（细胞丧失分裂能力或畸形倾斜地分裂），说明
WOX2 在胚早期顶端区域的形成过程中发挥作用［8］。
利用 RT-PCR 分析 WOX2 在欧洲云杉（Picea abies）
中的同源基因 PaWOX2 的表达模式发现，在胚发育
早期阶段有较高水平的表达，当胚发育成熟时其表
达量明显降低，幼苗体内 PaWOX2 的表达量已降到
较低水平［19］。
WOX3/PRS 基因在拟南芥茎分生区的旁侧外围
2015,31(5) 9高丽等 ：植物 WUSCHEL-related homeobox（WOX）家族研究进展
区（peripheral zone，PZ）表达，负责调控旁侧器官
（叶和花等）发育，其无效突变体 prs 因为 PZ 区细
胞增殖受到抑制，而造成植株矮小的表型，同时托
叶、萼片及雄蕊均缺失，说明 WOX3 具有抑制 PZ
区细胞分化并促进其增殖的功能［5，20，21］。WOX3 在
玉米中的直系同源基因 NARROW SHEATH1（NS1）
和 NS2 也具有类似的功能，ns1 ns2 双突呈现出叶子
边缘缺失的表型［21］。WOX4 基因在拟南芥维管原形
成层和形成层表达，wox4 突变体形成层细胞数量明
显减少，表明 WOX4 对于维持维管形成层干细胞数
量和形成层的形态是必须的，随后的分子遗传学分
析表明 WOX4 具有促进维管形成层干细胞增殖的作
用［22，23］。WOX5 基因在拟南芥根顶端分生区（root
apical meristem，RAM） 中 表 达， 具 有 促 进 RAM
中 干 细 胞 增 殖 的 功 能［4］。WOX5 在 小 麦（Triticum
aestivum）中的同源基因 TaWOX5 在小麦根中亦有大
量表达［24］。WOX6/ PRETTY FEW SEEDS2（PFS2）/
HOS9（HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY
RESPONSIVE GENES） 基 因 调 控 拟 南 芥 胚 珠 的 发
育，pfs2-1 突变体有 95% 的胚囊不能正常发育，致
使种子产量大幅降低 ；与野生型的珠被细胞相比较，
pfs2-1 珠被细胞较短，可能是珠被原基过早分化造
成的，暗示 WOX6 具有抑制珠被细胞分化的能力［25］。
另外，在低温条件下 hos9-1 表现出生长缓慢、开花
时间延迟和对寒冷更加敏感的表型，暗示 WOX6 在
植株应答冷胁迫的过程中发挥作用［26］。
2.2 中间进化支
WOX8/STIMPY-LIKE（STPL）基因仅在拟南芥
胚早期发育阶段表达［8］。stpl-1 和 wox2 突变体的幼
苗均没有明显的表型缺陷，而 stpl-1 wox2 双突子叶
发育存在缺陷（不对称或部分融合），但双突在胚后
期发育阶段未见异于野生型的表型，说明 WOX8 和
WOX2 冗余调控胚早期顶端（即子叶原基）发育［27］。
拟 南 芥 3 个 CUP-SHAPED COTYLEDON（CUC） 基
因 CUC1-3 冗余调控胚早期发育的子叶边界区域的
建立和维持，CUC 的缺失，导致子叶分离（cuc 突变
体产生杯状子叶）以及 SAM 的形成发生缺陷。最近
发现 WOX2 和 STPL 冗余调控 CUC 的转录，即促进
CUC2 和 CUC3 的转录，而抑制 CUC1 的转录，致使
stpl-1 wox2 双突子叶出现融合现象［28］。
WOX9/STIMPY（STIP）基因在拟南芥胚和胚后
期器官发育阶段发挥作用，其在胚早期发育阶段大
量表达，随着胚不断成熟，表达量逐渐减少，stip 突
变体因细胞无法分裂而使胚发育停止，说明 WOX9
具有促进胚内细胞增殖的功能［27］。野生型 SAM 形
态 为 圆 拱 形， 而 wox9 平 坦 的 SAM 与 wus 平 坦 的
SAM 表型一致，说明 SAM 中干细胞均已分化，并
且 wox9 中检测不到 WUS 表达，说明 WOX9 具有维
持 WUS 表达的功能。wox9 根发育亦受到严重地抑制，
且没有侧根发生。利用原位杂交技术检测细胞增殖
标志性蛋白 histone H4 的表达量发现，其在野生型
SAM 和 RAM 中均高效表达，而在 wox9 中的表达大
幅减少，甚至检测不到，说明 WOX9 具有维持茎和
根分生区干细胞增殖的功能［29］。WOX8 是 WOX9 的
旁系同源基因，构建融合基因 WOX9∷WOX8 并转入
stip 中发现，WOX8 能够将 stip 中胚停止发育的表型
恢复至野生型，说明在胚发育时期 WOX8 能够行使
类似于 WOX9 促进细胞增殖的功能，从而调控早期
胚的生长发育。并且 WOX8 和 WOX2 冗余调控子叶
的分离，说明在胚发育时期，WOX 家族若干成员来
调控组织细胞的增殖过程［27］。
OsWOX11 基因调控水稻冠根的萌发激活和生
长发育。亚细胞定位显示融合基因 OsWOX11∷GFP
（green fluorescent protein）表达于细胞核内，原位杂
交 和 OsWOX11 启 动 子 融 合 GUS（β-glucuronidase）
的表达分析均表明，在根（主根、冠根和侧根）和
茎顶端细胞增殖较旺盛的区域（RAM、SAM 和叶原
基）表达。OsWOX11 缺失突变体的主根长度不及野
生型的一半，冠根数目锐减，由于根发育的严重缺
陷，大部分突变体在发育后期死亡 ；OsWOX11 超表
达突变体中，冠根数量增多且生长速率明显加快，
并出现早熟现象，说明 OsWOX11 在水稻根发育过程
中发挥重要作用［30］。
2.3 古老进化支
亚细胞定位显示融合基因 WOX13∷GUS 在拟
南芥发育早期阶段的主根（尤其是 RAM）和侧根内
高效表达，而在发育后期的主根和侧根中检测不到
GUS，暗示 WOX13 在根发育的早期阶段发挥作用。
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.510
在地上部分发育过程中，WOX13∷GUS 在子叶和维
管系统、叶原基、花发育阶段中的雌蕊和雄蕊、受
精后的胚珠及发育中的胚中高效表达，而在成熟的
器官中检测不到 GUS，说明 WOX13 在增殖旺盛的器
官中发挥作用［31］。WOX14 基因在拟南芥主根、侧
根原基和花器官（雄蕊中高效表达，表达量随着雄
蕊的成熟而减少）中表达，具有抑制细胞分化的功
能。wox14 突变体花发育阶段，雄蕊细胞的增殖受
到抑制，雄蕊发育较短，无法完成正常的受精过程。
通过分子遗传学分析发现 WOX13 和 WOX14 冗余调
控拟南芥的开花转换过程［31］。
3 作用机制
WOX 家族成员作为细胞核内的转录因子发挥作
用，但是使用预测核定位序列（nuclear localization
signal，NLS） 的 相 关 软 件（PSORT 和 PredictNLS）
未在 WOX 中发现 NLS 的存在［32］。针对 WOX 蛋白
亚细胞的定位，仅有少数 WOX 家族成员 ：WUS［33］、
OsWOX3［34］、WOX6［25］和 OsWOX11［30］定位于核内。
推测 WOX 存在不能够被软件识别的 NLS，或不含
NLS 的 WOX 能与其他含有 NLS 的蛋白质相互作用，
借助于后者 NLS 的引导而共同进入细胞核内。通过
对 wox 突变体的研究发现，WOX 具有非细胞自主性
的功能 ：SAM 中特异表达的 WUS 赋予该区域干细胞
的特征，异位超表达的 WUS 也可促进某区域细胞的
增殖并保持未分化状态［35］，说明异位表达的 WUS
能够将处于营养生长状态的组织转变为具有胚胎干
细胞特征的组织。分别在 SAM 的 PZ 区和 RAM 的
静止中心（quiescent center，QC）表达的 WOX3 和
WOX5，也具有非细胞自主性的能力来促进 PZ 区和
QC 区细胞的增殖［5，36］。WOX8 和 WOX9 亦具有非
细胞自主性的能力，来调控胚胎顶端区域的发育［37］。
以上实验暗示，WOX 能通过激活下游相应的可在细
胞间移动的非细胞自主性因子的表达来发挥作用。
SAM 组 织 中 心 表 达 的 WUS 运 动 到 其 上 方 区
域，结合 CLAVATA3（CLV3）启动子并诱导其表达，
CLV3 与受体 CLAVATA1（CLV1）结合后，激活下
游信号转导途径，最终抑制 WUS 表达，从而形成
CLV3-WUS 反馈环路来调控 SAM 干细胞增殖与分化
间的平衡［38］。根尖柱状细胞分泌的 CLE40 与未分
化的柱状干细胞上的受体 ACR4 结合后，激活下游
信号途径来抑制 WOX5 的表达，由此形成了一个类
似 于 CLV3-WUS 的 CLE40-WOX5 反 馈 调 节 环 路 来
维持 RAM 干细胞增殖与分化间的平衡［4］。2013 年，
在水稻中也发现了一个类似的信号途径 FCP2p-QHB
调控 RAM 中干细胞的发育，其中 QHB 是 WOX5 的
直系同源蛋白［39］。以上研究表明，在不同物种的不
同分生组织中，均有相类似的信号转导途径来维持
干细胞增殖和分化间的平衡。
拟南芥韧皮部分泌的 CLE41 和 CLE44 其受体
PXY/TDR 分布于维管形成层。cle41 和 pxy/tdr 突变
体因形成层干细胞分化为木质部细胞，造成形成层
细胞数量减少［40］。在维管形成层表达的 WOX4 具
有促进干细胞增殖的作用，CLE41 和 CLE44 也促进
WOX4 表达来进一步增强干细胞的增殖，而 WOX4
则 不 对 CLE41 和 CLE44 的 表 达 产 生 影 响［22，23］。
CLE41/CLE44-WOX4 对于维管形成层发育的调控机
制， 与 CLV3-WUS 对 于 SAM 和 CLE40-WOX5 对 于
RAM 的调控机制不同，表明在维管形成层和顶端
分生区中干细胞增殖与分化的调控过程中，具有成
员构成上相似，但调控机制不同的特点。WOX 家族
众多成员的表达局限在细胞增殖较旺盛的不同区域
（胚、侧根原基和花器官等），暗示它们也可能受到
某些发育信号分子的调控，新的 CLE-WOX 信号途
径正等待着被发现。
位于 WUS 羧基端的 EAR 基序对于 WUS 的转录
抑制作用不是必须的，可能在增强 WUS 的转录抑制
作用方面发挥作用［9］，并且 TOPLESS 通过与 EAR
基序相互作用来调控 WUS 的转录抑制［11，41］。体外
实验表明 WOX5 的 WUS-box 基序和 EAR 基序均能
够发挥转录抑制的作用［9］。尽管不含有 EAR 基序，
OsWOX3 和 OsWOX11 也具有转录抑制的能力 ：水
稻叶片发育过程中，YABBY3（YAB3）基因在叶片
细胞增殖和分化过程中发挥作用，OsWOX3 通过抑
制 YAB3 的转录来调控叶片的发育［34］。水稻 RR2 基
因编码 A 型 ARR（Arabidopsis response regulator）蛋
白，负调控细胞分裂素信号转导途径，OsWOX11 直
接抑制 RR2 的转录，从而与 RR2 共同调控细胞分裂
素在植物体内的转导过程［30］。因此，转录抑制作用
是 WOX 蛋白发挥作用的一个普遍模式。但是 WOX
2015,31(5) 11高丽等 ：植物 WUSCHEL-related homeobox（WOX）家族研究进展
抑制的目的基因，以及参与转录抑制的结构域不尽
相同，今后还需要发现更多的受 WOX 调控的基因，
并且从中确定 WOX 参与转录调控的结构域。
WUS 能够直接抑制 A 型 ARR 基因的表达，从
而介入细胞分裂素信号途径，协同调控植物 SAM 的
发育［42］。利用 RT-PCR 技术分析诱导和分化培养基
中生长的愈伤组织发现，TaWOX5 的表达受到植物
激素的调控，在细胞增殖阶段生长素能够诱导其表
达，而在细胞分化阶段细胞分裂素则抑制其表达，
生长素亦能诱导拟南芥 WOX5 的表达［24］，暗示在根
分生区表达的 WOX5，可能与植物激素协同调控根
发育。生长素对于胚发育的调控依赖于其浓度梯度
的建立，生长素外输载体 PIN 蛋白家族对于生长素
浓度梯度的建立起决定性作用。研究表明，STPL 能
够促进 PIN7 表达，利用生长素响应原件 DR5 构建
DR5∷GFP，在其转基因植株中原位实时测定生长素
的分布发现，stpl 突变体的胚柄内有大量生长素积累
（野生型胚柄内无生长素），说明 STPL 通过对 PIN
转录的调节，影响胚发育过程中生长素浓度梯度的
建立［28］。在 OsWOX11 超表达和缺失突变体中，应
答植物生长素和细胞分裂素的基因表达均受到影响，
表明 OsWOX11 可能是一个生长素和细胞分裂素信号
转导途径中的整合者来调控根的发育［30］，今后还要
研究其他的 WOX 家族成员是否介入植物激素对植
物发育的调控过程，并从中发现 WOX 与植物激素
协同调控植物发育的机制。
参 考 文 献
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（责任编辑 狄艳红）