全 文 ：·综述与专论· 2014年第12期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
收稿日期 ：2014-01-27
作者简介 ：李敬，女，硕士，研究方向 ：蔬菜遗传育种与生物技术 ；E-mail ：519054661@qq.com
目前，大量基于基因组数据的转录因子靶点
定位研究使人们对开花基因网络调控植物发育过渡
过程有了新的认识，特别是在顶芽分生组织成花转
变的时空动力学（Spatial and temporal dynamics）研
究方面有很大进步。单一转录因子以异源二聚体模
式促进特定靶基因的表达，同时抑制其他非目的基
因的表达，这有力地证明了特定的转录因子通过整
合不同的调控过程来协调复杂的发育过渡过程这一
理论［1，2］。
拟南芥成花关键基因调控网络研究进展
李敬  谷慧英  王志敏  汤青林  宋明
（西南大学园艺园林学院 南方山地园艺学教育部重点实验室 重庆市蔬菜学重点实验室，重庆 400715）
摘 要 ： 开花是植物从营养生长转变为生殖生长的重要时期，而开花调控成为近年来植物分子生物学研究的热点。在目前
已有的研究中，调控拟南芥开花的基因网络已经发展成一个包含串扰（Crosstalk）、反馈（Feedback）和冗余（Redundancy）的复
杂网络，这个网络通过开花整合子来与其他发育过程紧密结合。以调节开花的遗传途径作为基础，重点讨论了顶端分生组织中的
信号积累、花发育的时空调节、开花相关基因在拟南芥开花时间或花发育过程以外的其他过程中的功能，并对开花调控网络的深
入研究进行了展望。
关键词 ： 开花基因调控网络 开花整合子 信号积累 花发育 时空调节
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2014.12.001
Research Progress of Flowering Gene Regulatory Networks in
Arabidopsis thaliana
Li Jing Gu Huiying Wang Zhimin Tang Qinglin Song Ming
（College of Horticulture and Landscape Architecture，Southwest University，Key Laboratory of Horticulture Science for Southern Mountainous
Regions，Ministry of Education，Chongqing Key Laboratory of Olericulture，Chongqing 400715）
Abstract: Flowering is one of the most important phase changes during the vegetative to reproductive growth in the life cycle of higher
plants. And in recent years, flowering regulation has become a hot research in plant molecular biology. In current study, the gene regulatory
network controlling flowering in Arabidopsis thaliana has grown up to a intricate web of crosstalk, feedback, and redundancy, bound tightly with
other developmental processes by ‘process integrators’. The paper only briefly contextualizes the genetic pathways involved in regulating
flowering, and focuses on the integration of signals at the shoot apical meristem（SAM）, the spatial-temporal regulation of flower development,
and finally functions that floral-related genes have in processes other than flowering time or flower development in A. thaliana. Also we discuss
about the prospects of future research works, according to the present research status．
Key words: Flowering gene regulatory networks Flowering integrators Integration of signals Flower development Spatial-temporal
regulation
目 前 利 用 染 色 体 免 疫 共 沉 淀 法（Chromatin
immunoprecipitation，ChIP）探究体内转录因子定位
（Transcription factor target mapping）的研究从根本上
增 加 了 基 因 调 控 网 络（Genetic regulatory networks，
GRNs）的复杂性，而且已有关于开花调控途径的
综述见刊［3，4］。因此应以调节开花的遗传途径为
基础，将研究重点放在顶端分生组织（Shoot apical
meristems，SAM）中的信号积累、花发育的时空调节、
开花相关基因在拟南芥开花时间或花发育过程以外
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第12期2
的其他过程中的功能上。
1 开花整合子
一些对内源信号（赤霉素、自主性和苗龄）和
环境信号（光照和温度）有响应的信号转导途径
都会聚在一些特定基因上，这些基因会激活花的
同源异型基因（图 1）。开花整合子通过整合来自
不同开花途径的信号，如光周期途径（Photoperiod
pathway）、春化途径（Vernalization pathway）、自主
途径（Autonomous pathway）、赤霉素途径（Gibberellins
pathway）等，进而精确调控花分生组织，从而控
制拟南芥的开花过程［5］。开花整合子包括移动信号
Flowering locus T（FT），有研究表明，FT 作为长距
离运输的开花素信号分子，通过韧皮部从叶片移动
到茎端［6，7］。此外，番茄中 FT 的同源基因 Single-
flower truss（SFT）能诱导光周期不敏感的番茄和烟
草开花。SFT 在番茄叶片中表达，而 SFT 蛋白具有
移动性，是开花素信号分子。Eliezer 等［8］的试验表
明，嫁接传递的 SFT 信号可以弥补 sft 突变体的所有
发育缺陷，该信号代替了短日照和长日照开花刺激。
中表达，而 FT 在韧皮部表达。此外，FT 在顶端分
生组织中的异位表达可以挽救 ft 突变体的表型，这
表 明 FT 在 茎 尖 也 发 挥 作 用［9］。FT-FD 复 合 物 可
以激活茎端分生组织中花分生组织基因（如 AP1、
FUL、CAL）的表达，从而促进成花转变并启动花发
育过程［10，11］。
FT 作为光周期途径中转录调控因子 Constans
（CO）的直接靶基因，其在叶片和维管组织中特异
表达［10，12］。自主途径，温度，春化和赤霉素（GA）
途径均引起 FT 的上调表达，该上调作用是通过抑制
FLOWERING LOCUS C-SHORT VEGETATIVE PHASE
（FLC-SVP）复合体的阻遏作用来实现的。在顶端分
生组织中，FT-FD 复合体激活 MADS 区域转录因子
SUPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1
（SOC1），它存在于含 AGAMOUS-LIKE 24（AGL24）
蛋白的复合体中，这个复合体促进花分生组织决
定 基 因 LEAFY（LFY） 的 表 达， 并 通 过 LFY 促 进
APETALA1（AP1）表达，而 AP1 也是 FT-FD 复合体
的直接靶位点。
LFY 基因在拟南芥花发育过程中起重要作用，
它既是开花时间基因，又是花分生组织基因，LFY
不受 CO 的直接调节，但赤霉素（GAs）可以通过不
同于对长日照产生应答的顺式作用元件激活 LFY 基
因的表达，这说明控制开花的环境信号和内在信号
可以在 LFY 启动子上整合［13］。LFY 的表达发生在成
花转变之前，最早可在幼叶原基中检测到，当花序
分生组织出现以后，其表达逐渐增强，LFY mRNA
在花序和嫩花中积累的量达到峰值［14］。
光周期途径中 CO 能够促进 SOC1 的表达，RNA
表达分析表明，CO 及 FT 的过量表达能够诱导激活
SOC1［15-18］，而且 SOC1 的表达还受春化途径、自主
途径和赤霉素途径信号的正调控。soc1 突变体在长
日照和短日照下都延迟开花，表明 SOC1 的失活能
抑制各种开花促进途径的信号，而 SOC1 的过量表
达能引起早花，并且还能逆转自主途径和光周期途
径基因的突变效果。SOC1 主要在叶片和茎尖表达，
并且其表达量随着发育过程而提高，在成花转变过
程中，它的表达会在茎尖急速增加［19， 20］。除了具有
开花整合子的功能，SOC1 还调节花模式和花分生组
织特性［21-24］。另外，SVP 蛋白通过结合 FT 和 SOC1
STM-PNY/PNF
Age
Gibberellin
LFY
TFL1
AP1
SOC1—AGL24
FT—FD
FLC
Photoperiod
Autonomous
Vernalization
Temperature
STM-PNY/PNF
箭头和 T 形线条：激活和抑制；虚线箭头和 T 形线条：较低的调节的影响；
正方形 ：在相同调节下的一组因素 ；圆角矩形 ：二聚体 ；黑色的圆角矩形 ：
共同调节的复合体（图 3- 图 5 同）
LFY 和 AP1 的表达受到营养分生组织（VM）中 TFL1 的抑制。 信号途
径汇聚在整合子 FT 和 SOC1 来发起开花过渡［5］。这些整合子激活 AP1 和
LFY，它们在发育中的花序分生组织（IM）里的复合体中发挥作用，这些复
合体分别含有 FD 蛋白和 AGL24 蛋白
图 1 开花过渡前的基因调控［3］
FT 与特异分生组织 bZIP 类转录因子 Flowering
loocus D（FD）共同促进开花，FD 在顶端分生组织
2014年第12期 3李敬等：拟南芥成花关键基因调控网络研究进展
的 CArG 基序调控其表达［25，26］。SVP 蛋白还与 FLC
蛋白在春化途径中相互作用［26］，但 svp-32 和 flc-3
的突变体对环境温度的响应是不同的［25］，这表明，
通过 SVP 的环境温度的响应与春化响应不同。由于
转录因子往往调节多个目标，SVP 蛋白可能在环境
温度信号中有非单一的靶标。
2 花发育的时空调节
在经典 ABC 模型中每轮花器官的产生是 3 类
器官特征基因 A、B 和 C 不同组合表达的结果。在
此模型中，基因 A 单独表达形成萼片（Sepals）；基
因 A 和 B 都表达形成花瓣（Petale）；基因 B 和 C 表
达形成雄蕊（Stamen）；基因 C 单独表达形成心皮
（Carpels）［27］（图 2）。
序分生组织仍然是不确定的，因为 FT 的同源基因
TERMINAL FLOWER1（TFL1）拮抗 LFY 和 AP1 的表
达［30，31］（图 1）。
在花分生组织中发生的发育的变化被编码在
ABCE 模 型 中， 该 模 型 假 设，4 大 调 节 功 能（A、
B、C 和 E）为相应的器官在每一轮的形成组合地
发挥作用［32，33］（图 2）。A 类蛋白 AP1 和 AP2 在第
1 轮形成萼片的特征，它们的活性与 B 类蛋白 AP3
和 PISTILLATA（PI） 在 第 2 轮 重 叠， 形 成花 瓣 特
征。在第 3 轮形成雄蕊特征，因为合并了 B 类蛋
白 和 C 类 蛋 白 AGAMOUS（AG） 的 活 性， 后 者 在
第 4 轮确定心皮发育。在所有 4 个轮中，E 类蛋白
SEPALLATA1-4（SEP1-4）作为共同调节因子发挥了
至关重要的作用。
最近，应用转录因子结合试验探究这个开花调
控网络的研究已经明确了顶端分生组织中的基因相
互作用，花分生组织（FM）的形成是从植物特有
的转录因子 LFY 和 AP1 的上调开始的［34］（图 3）：
在花序分生组织（IM）侧面的花原基中的 LFY 的
明显上调是 VM-IM 过渡的开始，而且 SOC1-AGL24
复 合 体 直 接 促 进 LFY 表 达［35］， 同 时 SPL3［36］ 和
GAMYB33 也促进其表达［37］。有研究者提出，SOC1-
AGL24 二 聚 体 与 一 个 由 SHOOT MERSTEMLESS
（STM）、PENNYWISE（PNY） 和 POUND-FOOLISH
（PNF）组成的异源二聚体一起激活 LFY 表达［38，39］。
因为 FT 促进 SOC1，所以 LFY 的表达也间接被 FT
上调［18］。随后，AP1 和 LFY 在一个正反馈回路中
彼此上调，其功能是保持花分生组织的特征。FT-FD
和 STM-PNY/ PNF， 以 及 SPL3 和 SPL9 也 引 起 AP1
的表达［36，39，40］（图 1）。
在花发育的第 1 阶段和第 2 阶段，原基无分化
增殖［41］。在 A 类和 E 类基因的共同作用下，随着萼
片的形成，分化在第 3 阶段开始发生，而分化在第
1 阶段未发生是通过保持 SEP3 沉默实现的。开花时
间转录因子 SVP、SOC1 和 AGL24 共同下调 SEP3 的
表达（图 3），这 3 个转录因子中，SVP 是在花发育
的第 1 阶段或第 2 阶段最强烈地表达［22］，而 SOC1
和 AGL24 的表达在这些阶段不易被检测到［22， 42］，不
过，遗传分析清楚地表明，SOC1 和 AGL24 对最幼
嫩花蕾中的 SEP3 起到了抑制作用，而且 SEP3 的异
se pe
A C
B
st
B
A C
stamenpetalssepals carpels
ca ca st pe se
每轮花器官的形成是 3 类器官特征基因 A、B 和 C 不同组合表
达的结果。基因 A 单独表达形成萼片（sepals）；基因 A 和 B 都表达
形成花瓣（petale）；基因 B 和 C 都表达形成雄蕊（stamen）；基因 C
单独表达形成心皮（carpels）［27］
图 2 ABC 模型
随着 D 功能基因（FBP11）被发现，经典 ABC
模型从而扩展为 ABCD 模型，而 E 功能基因（AGL2-
like）的发现，使 ABCD 模型又进一步扩展为 ABCDE
模型。至今只在矮牵牛中发现 D 功能基因，序列
相 似 性 分 析 表 明 拟 南 芥 的 D 功 能 基 因 是 AGL11。
FBP11 和 AGL11 都 是 MADS-box 基 因， 和 AG 的 亲
缘关系较近，有相似的基因表达模式［28，29］。
当开花诱导发生时，营养分生组织（Vegetative
meristem，VM）首先出现花序分生组织（Inflorescence
meristem，IM）的特征，然后花序分生组织会引起
生殖器官产生花分生组织（Floral meristem，FM）。
当信号从促进开花的途径积累到营养分生组织的时
候，这些特征就开始发生变化。在拟南芥中，花
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第12期4
位表达仅仅出现在 agl24-1 svp-41 双突变体和 soc1-
2 agl24-1 svp-41 三突变体中［24］。SVP 与 TERMINAL
FLOWER2/LIKE HETEROCHROMATIN PROTEIN1
相互作用，间接引起组蛋白 H3 赖氨酸 27（Histone
H3 lysine 27） 的 三 甲 基 化。 而 SOC1 和 AGL24 与
SAP18（Sin3/ 组蛋白脱乙酰基酶复合物的组成部分）
相互作用来阻止组蛋白 H3 乙酰化，这种乙酰化是
活化转录的标记［24，43］。但 B 类和 C 类基因不仅被
SEP3 调控，相反，异源二聚体 AP1-AGL24 和 AP1-
SVP 会抑制其早期表达，而且这两个异源二聚体与
SEUSS-LEUNIG（SEU-LUG）复合体共同调节［44］（图
3）。随后，在第 3 阶段早期，AP1 直接或通过 LFY
间接促进 SEP3 的表达［45，46］（图 4）。
路中，SEP3 还直接下调 SOC1 和 SVP［47］（图 4）。由
于 SEP3-SOC1 和 SEP3-SVP 异 源 二 聚 体 可 以 形 成，
这些开花时间转录因子有助于它们在花分生组织
（FM）中的自动负调控［48］。
STM-PNY/PNF
TFL2 SAP18
SVP
LFY AP1
TFL1
AP2
SEP3
AP3 PI AG
SEU-LUG
AP1—AGL24
SOC1—AGL24
AP1—SVP
在花分生组织（FM）的第 1 阶段和第 2 阶段，SVP 与 SOC1-AGL24 复
合体共同作用来下调 SEP3 表达，防止 B 类和 C 类基因 AP3，PI，和 AG 的
过早激活［24］。 AP1 和 AP2 直接有助于这种抑制［44］
图 3 花分生组织（FM）的 1 阶段和 2 阶段的基因调控［3，67］
现在有很多关于花同源异型转录因子负反馈到
开花时间整合子的证据，这个反馈确保一个快速经
过 VM，IM 和 FM 变化的过程，同时也防止开花逆转。
AP1 直接抑制 SVP、SOC1 和 AGL24［22］，这形成了
一个交替的、间接的促进 SEP3 表达的 AP1 模式（图
4）。AP1 也直接抑制另外两种开花整合基因 FD 和
它的旁系同源基因 FDP［45］，从而确保花器官形态发
生的急剧转变和增强。
一旦 SEP3 表达，它与 LFY 一起激活 B 类（AP3
和 PI）和 C 类（AG）基因。此外，SEP3 和 LFY 通
过上调 AP1 产生一个正反馈回路［31，47］，在这个回
SOC1—AGL24
AP3
PI
AG
SEP3
SVP
AP1LFY
LFY
?
LFY 和 AP1 直接上调 SEP3，它和 LFY 一起活化 B 类和 C 类基因［24］。
AP1在正反馈回路（SEP3-LFY复合物的形成还没有得到证实）中也被上调［47］。
另一个关键的正反馈回路是 SOC1 和 SVP 被 SEP3 下调［47］。
图 4 花分生组织（FM）在第 3 阶段早期的基因调控
SEP3 诱导导致 SEP3-AP1 异源二聚体的形成，
该异源二聚体与 SEU-LUG 复合体共同抑制 AG 在外
两轮中的表达［49］。这种抑制作用在 AP1 和 AG 之
间是双向的，由于 AG 的抑制，AP1 在第 3 阶段从
花的中心消失［50］，此时 AG 是与 SEP3 形成复合体
发挥作用［47，48］（图 5）。然而，AG 与另一个 A 类基
因 AP2 之间的关系是单向的，AP2 通过直接结合到
AG 第 2 个内含子上来下调分生组织中的 AG［51，52］，
尽管 AG 在转录水平上没有拮抗 AP2（图 5）。通过
mRNA 的 裂 解 和 翻 译 抑 制，AP2 的 表 达 被 miR172
调节，由于 AP2 自身表达上的强烈负反馈和相关的
AP2 类 miR172 靶点的强烈负反馈，目前尚难评估
该调节的精确的生物重要性［53-55］（图 5）。原位杂交
（In situ hybridization，ISH） 显 示，AP2 和 miR172
的表达是相辅相成的，从第 2 阶段开始，AP2 在外
轮，miR172 在内轮，类似 AG 的表达模式［56］。然而，
AP2 和 miR172 在第 3 轮中花被和生殖器官之间的边
界有一些重叠，这符合 miR172 不能充分抑制 AP2
的情况［53-56］，通过 SEU-LUG 共抑制复合体的作用，
AP2 在外轮保持其特定的功能而直接下调 miR172 的
表达［52，57］（图 5）。另外，miR172 表达的变化会导
致 SCHLAFMÜTZE（SMZ），TARGET OF EAT1（TOE1），
2014年第12期 5李敬等：拟南芥成花关键基因调控网络研究进展
和 TARGET OF EAT1（TOE2）［58］的差异表达，环境
温度的变化引起的 miR172 及其靶基因之间的负相
关表达模式与这些靶基因在控制开花时间中的作用
是一致的［52，59］。
4 开花相关基因的新功能
最近基于基因组数据的转录因子靶点定位研究
发现，开花转录因子在不同于开花时间和花发育的
过程中发挥功能。事实上单个的转录因子参与多种
发育过程的相互作用，而且通常被认为是不相关的
流程现在却是直接联系的。
两个深入的开花整合研究证实了 FLC 和 LFY 在
开花以外的新作用，它们是拟南芥响应春化作用的
主要调节因子。FLC 也具有双功能，它通过直接抑
制 FT，SOC1 和 SEP3 的表达来抑制开花，但是 FLC
也 促 进 开 花 阻 遏 物 SMZ 和 TOE3 的 表 达。FLC 对
SOC1 和 FT 表达的抑制是通过与 SOC1 启动子区直
接作用以及与 FT 的第 1 个内含子中的 CArG 盒作用
而实现的［61］。另外，FLC 还直接调节从幼年到成年
阶段变化的基因，如 SPL15［62］。而且在 FLC 位点的
自然变异可以通过调控开花时间的遗传途径来调控
与温度相关的发芽［63］，这一点说明 FLC 是拟南芥
生命周期中普遍的过程整合子。同时，不同的非编
码 RNA 调控 FLC 的表达，这与染色质重塑的动态
性相关［64-66］。
最明显的流程整合例子是 LFY 靶点的全基因组
定位［67］，虽然许多研究通过转录因子目标定位已
经有效地解释了基因多效性，但有研究发现，LFY
通过抗性反应来协调开花过渡，引导资源流向花和
果实的发育，从而保证植物生殖健康［67］。LFY 直
接绑定到微生物相关分子模式（Microbe-associated
molecular pattern，MAMP） 识 别 受 体 FLAGELLIN-
SENSITIVE 2（FLS2）和 ABC 转运体 PLEIOTROPIC
DRUG RESISTANCE 8（PDR8/PEN3） 的 启 动 子 上，
并调控它们的 mRNA 表达，这些基因产物是植物的
基础免疫反应途径的关键。通过测试 lfy 突变体对鞭
毛蛋白衍生肽（Flagellin-derived peptide flg22）的响
应进行功能验证，结果表明相对于野生型，lfy 突变
体表现出一个明显的 flg22 诱导的胼胝质沉积数量的
增加［67］。
5 展望
拟南芥开花调控网络研究的下一阶段将是评
估多个转录因子在几个发育阶段中的作用和明确
早期花原基的区域。ChIP-seq 的应用表明，科学技
SEU-LUG
AG AP1
AP2
AG
miR172
SEP3
SEU-LUG
AP2
miR172
SEP3
AP1
AG 的表达在两个外轮中被 SEP3-AP1 复合体和 AP2 抑制，
后者下调 miR172［56］。 相反，AP1 和 AP2 在两个内轮中分别被
SEP3-AG 和 miR172 抑制［53］
图 5 C 类基因（AG）与 A 类基因（AP1、AP2）的相
互调控
3 日益复杂的开花基因调控网络
最近转录因子目标定位研究发现 ：AP2 本身
作为一个双功能的转录因子，直接抑制其阻遏物
MIR172b 在一个反馈回路中的表达，并通过直接激
活 MIR156e（MIR172b 的间接阻遏物）的表达来加
强这个回路。AP2 也通过直接诱导另一个开花阻遏
物 AGL15 的表达来增强它自身的功能，同时直接抑
制开花激活子 SOC1 和 FRUITFUL（FUL）［52］。AP1
直接抑制开花抑制子 TFL1，而直接激活 LFY 和花
的同源异型基因 AP2，AP3 和 SEP3［45］。当 LFY 直
接激活 4 个轮中的同源异型基因的时候，它也直接
抑制 TFL1 的表达［46］。最后，SEP3 表现双功能，抑
制开花时间基因 SVP 和 SOC1，而促进花器官特征
基因 AP1，AP3 和 AG 的表达［47］。虽然其根本机制
尚不清楚，但可以假设，共抑制或共激活复合物通
过动态组合管理这些功能开关，如 AP1［41］，FT-FD-
TFL1［60］和 SEU-LUG-AP2 复合物［52，57］。
最近的染色质免疫共沉淀测序（ChIP-seq）研
究表明，转录因子不但可以直接针对许多位点，还
可以通过激活或抑制不同的相关基因来直接促进特
征器官的发育。这些基因依赖特殊的发育背景、外
源性信号，或者组织类型。区分这些功能转变的调
节基础是目前正在进行的一个工作重点，从而明确
复杂的发育过程是如何运行的。
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第12期6
术的进一步发展能实现更精细的研究基因调控网
络（GRN）的结构。因此，需要先进的细胞分选技
术的持续发展来确定每一个转录因子的结合位点和
在一个特定细胞子集和发育阶段中的靶点表达谱。
激光捕获显微切割（LCM）的应用，以及在体内标
记并分离特殊细胞类型的方法的应用［68］，再结合
RNAseq 等技术，就可以在严格定义的细胞群中进行
基因表达变化的精确测定。随着更深入的研究，可
以期望观察到每个转录因子与一个相同的靶点的动
态的、可变的作用，并突出辅助因子参与的重要性。
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（责任编辑 狄艳红）