全 文 ：·综述与专论· 2011年第12期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
拟南芥耐盐、耐旱和抗寒的分子机理及其利用
刘春1 李玉中1 彭晚霞2 王显生3
（1衡阳师范学院 生命科学系，衡阳 421008 ；2中国科学院亚热带农业生态研究所， 长沙 410125 ；
3南京农业大学作物遗传与种质创新国家重点实验室，南京 210095）
摘 要 : 非生物胁迫，尤其是盐分、干旱和寒冷是导致全球作物减产的主要原因。植物对环境胁迫的适应，依赖于与胁迫感
知、信号转导、基因表达相关的分子级联网络的激活。因此，保护和维持细胞成分的结构和功能的基因工程可以增强植物对胁迫
的耐受性。综述拟南芥对盐分、干旱和寒冷 3 种主要非生物胁迫因子耐受性的分子机理，以及相关机理和耐逆基因在改良作物耐
逆性方面的应用。
关键词 : 拟南芥 非生物胁迫 基因工程
Molecular Mechanisms of Salt, Drought and Cold Tolerance in
Arabidopsis thaliana and Its Utilization
Liu Chun1 Li Yuzhong1 Peng Wanxia2 Wang Xiansheng3
（1Department of Life Science， Hengyang Normal University, Hengyang 421008 ； 2 Institute of Subtropical Agriculture, The Chinese Academy of
Sciences， Changsha 410125 ； 3National Key Laboratory of Crop Genetics and Germplasm Enhancement, Nanjing Agricultural University,
Nanjing 210095）
Abstract: Abiotic stresses, especially salinity, drought and cold, are the primary causes of crop loss worldwide. Plant adaptation to
environmental stresses is dependent upon the activation of cascades of molecular networks involved in stress perception, signal transduction,
and the expression of specific stress related genes and metabolites. Consequently, engineering genes that protect and maintain the function and
structure of cellular components can enhance tolerance to stress. In this review, we reflect on the critical role Arabidopsis is playing in unraveling
abiotic stress signal transduction (focusing primarily on salt, cold, and drought stress), and how these new insights on the mechanisms of tolerance
to these stresses are suggesting novel approaches to engineer the next generation of biotech crops.
Key words: Arabidopsis Abiotic stress Gene engineer
收稿日期 ：2011-07-21
基金项目 ：湖南省高等学校科研项目（10C0493）, 衡阳师范学院科学基金青年项目（09A40，10A54）
作者简介 ：刘春 , 男 , 硕士 , 讲师，研究方向 ：植物生化与分子生物学 ；E-mail:liuchunxl@163.com
干旱、高盐和低温是严重影响作物生长发育及
产量的 3 种非生物胁迫因子，全球范围迅速增加的
土壤沙漠化和盐碱化导致绝大多数主要作物平均减
产超过 50%［1］。因此，如何提高作物耐盐、耐旱
和抗寒的能力是一个亟待解决的问题。设法增强作
物非生物胁迫耐受性的传统育种计划已取得一些成
效，但基于耐受性状的多基因本质其提高程度仍然
有限。耐逆植物如冰叶日中花（Mesembryanthemum
crystallinum）、小盐芥（Thellungiella halophila）和其
他耐寒植物是分析极端耐逆性本质的有利工具。过
去 20 多年来，模式植物拟南芥已被广泛应用于揭示
胁迫耐受性的分子基础，人们在理解植物如何响应
盐分、水分和寒冷胁迫方面已取得进展，并已将抗
逆基因转入作物进行了应用［2, 3］。本研究阐述了拟
南芥对盐分、干旱和寒冷胁迫的耐受性分子机理，
介绍了植物应对胁迫的调控回路，讨论了如何应运
现有知识来获得植物耐逆性。
1 拟南芥耐盐的分子机理
人们已经认识到通过控制离子转运蛋白来提高
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离子平衡的可能性，如在盐分胁迫下调节钠离子平
衡的过程中需要几种转运蛋白（图 1）。Na+ 的流入
被 AtHKT1 控制，AtHKT1 是一个对 Na+ 低亲和的转
运蛋白［4］，而 Na+ 的流出被质膜中的 Na+/H+ 反转运
体——SOS1（salt overly sensitive1）控制［5］。液泡膜
离子转运体，如液泡膜 Na+/H+ 反转运体 AtNHX1［6］，
在通过隔离 Na+ 于液泡中来调节细胞质中 Na+ 的平
衡方面也起着重要作用。目前，人们对植物细胞的
Na+ 的感应机理仍知之甚少，但推测与 SOS1 有关
（图 1）。AtHKT1 残留在细胞质中的长 C-末端尾巴
进程方面起了重要作用。例如，SOS1/2/3 是在拟南
芥突变体中鉴定并进行图位克隆的［5］；AtNHX1 发
现于拟南芥的基因组序列［6］以及最初在小麦 (Triticum
aestivum)［11］中鉴定的 HKT1 中。通过拟南芥基因敲
除突变体研究表明，AtNHX1 是植物根部［4］的一个
重要的 Na+ 流入系统，且在 Na+ 的长距离运输的控
制中起了关键的作用［12］。这些例子提示，在拟南芥
中进行突变体的分离、图位克隆和基因表达分析，
可与生化和生理研究相结合，从而揭示盐分胁迫信
号转导的工作机制［9］。
2 拟南芥耐盐分子机理的利用
维持细胞溶质低的 Na+ 浓度对于植物获得盐
分耐受性是必要的，且可以通过限制流入、增加流
出或增加液泡隔离 Na+ 的能力获得盐分耐受性。显
然，增加质膜中 Na+ 的流出载体和液泡膜中 Na+ 的
流入载体和（或）通过降低质膜中 Na+ 迁移载体的
量来限制 Na+ 流入的量。实际上，当利用这些策略
时，许多成功的实例接连发生（表 1）。据报道，在
一个强保守的启动子下增加拟南芥液泡膜 Na+/H+ 反
转运体——AtNHX1 的表达可以增加拟南芥［13］、油
菜（Brassica napus）［14］和番茄（Lycopersicon esculent
um）［15］的盐分耐受性。AgNHX1 来源于盐生植物细
叶 海 滨 藜（Atriplex gmelini）［16］ 中 的 AtNHX1 的 直
系同源物，当其在水稻 (Oryza sativa) 植株中过量表
达时，提高了转基因水稻植株的盐分耐受性［17］。目
前，已从包括水稻［18］、小麦［19］、牵牛花［20］、细叶
海滨藜［16］、冰叶日中花［21］及甜菜［22］等许多植物
物种中分离到 AtNHX1 的直系同源物，绝大部分是
基于它们与拟南芥基因的序列同源性。因此，NHX1
系统在许多不同的植物物种间是高度保守的，在作
物中操纵这个系统将很可能提高作物的盐分耐受性。
除了 NHX1，其他的转运体也已被成功运用。在拟
南芥质膜中 Na+/H+ 反转运体 SOS1 过量表达［23］可增
加拟南芥中液泡 H+-ATP 酶 AVP1 的表达［24］。
3 拟南芥耐旱与抗寒的分子机理
与离子平衡相比，植物对寒冷和干旱的顺应
更大程度上受转录水平的调控，调控过程分为依赖
ABA 和不依赖 ABA 两类［25］。本研究主要介绍与寒
冷和干旱胁迫相关的转录因子（图 2）。依赖 ABA
刘春等 ：拟南芥耐盐、耐旱和抗寒的分子机理及其利用
高 Na+ 胁迫激发一个钙信号 , 从而激活 SOS3-SOS2 蛋白激酶复合物，然
后在质膜中促进 SOS1 的 Na+/H+ 交换活动。SOS2 在液泡膜中激活 Na+/H+
（AtNHX）和 Ca2+/H+( CAX1) 交换器。已证明蛋白质磷酸酶 ABI2 与 SOS2
之间存在物理互作从而钝化 SOS2。SOS 途径可能下调 Na+ 流入转运蛋白
（AtHKT1 和 NCS）的活性。灰色的 SOS1 表示此转运蛋白可能也具有感应
的功能。虚线表示可能的调控
图1 拟南芥中调控盐分耐受性和
钠离子平衡的SOS信号途径
PM
PM
AB12
Na+
H+ Na+
H+
H+ Ca
2+
Na+
CAX1
AtNHX
?
SOS3
SOS1 HKT1 & NCS
SOS2
高 Na+
SOS1 ?
[Ca2+]i 增加
液泡
可能是细胞质中 Na+ 的感应器［7］。类似的，有证据
表明存在于液泡腔内的 AtNHX1 的 C-末端可能也具
有调节作用［8］。人们推测 Na+ 感应器调节细胞质的
Ca2+ 水平，从而激发 SOS 信号转导链 ：SOS3，一个
酰化的钙结合蛋白，与 SOS1 激酶互作并激活 SOS2
激酶，SOS2 激酶被磷酸化后激活质膜中的 Na+/H+
反转运体 SOS1［9］。也有证据表明，SOS2 激酶正调
节 AtNHX1 和 CAX1（一个液泡中的 Ca2+/H+ 交换体）
的 活 性， 但 可 能 负 调 节 AtHKT1［10］。 因 此， 通 过
SOS2 激酶使液泡膜和质膜中的转运体之间在一定程
度上存在协同性［10］。值得注意的是，通过拟南芥在
盐胁迫下的许多研究，在揭示植物体内发生的基本
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2011年第12期8
的基因表达调控已有科学家对此进行了详细的综
述［26-28］。ABA 激发的基因表达的中介物包括多种分
属于不同类别的转录因子，包括 bZIP、MYC/MYB、
同源域亮氨酸拉链（HD-Zip）、锌指和 ABI3/VP1 家
族。bZIP 转录因子以二聚物形式与 ABA 响应元件
（ABREs）结合，最佳的 ABA 响应性通常需要第二
个顺式元件或伴侣元件（CE）［29］。伴侣元件有时
与脱水响应元件 (CRT/DRE) 相似，因此 ABRE 结合
bZIPs 与 CRT/ DRE结合 AP2s 可能相互控制 ABA 调
控的基因表达［30］。活化的 ABI5 主要出现在种子成
熟期和早期幼苗发育期［31］，而 AREB/ABF 的功能出
现在发育的晚期［32］。对于一些 bZIPs 转录因子来说，
为获得最佳的转录活性，可能还需要其他的转录因
子。例如，ABI5 能够与 ABI3 形成复合物从而给含
有 ABRE 的启动子招募 ABI3［33］，甚至 ABI3 不直接
与 ABREs 结合［34］。在另一个例子中，bZIP 型转录
因子 SGBF-1 与 ABREs 的结合效率可被另一个蛋白
质——C2H2 锌指蛋白 SCOF-1 增强，甚至 SCOF-1
也并不直接与 ABREs 结合［35］。一些 bZIPs 的活性
可能也受磷酸化调节。例如，ABI5 的磷酸化使这个
转录因子稳定［36］。可与 ABI1 互作的同源域转录因
子 AtHB6［37］，也可与 AtHB5 形成异源二聚体，并
且可能与其他的 HD-Zip 转录因子［38］形成二聚体，
而 AtMYC2 与 AtMYB2 协同作用从而激活 ABA 诱导
的基因，如 RD22 的表达［39］。
在 依 赖 ABA 和 不 依 赖 ABA 的 途 径 中， 一
类 AP2 转录因子——CRT 结合因子 (CBFs, 也称为
DREB1s) 起了中心作用。在正常生长条件下 , 拟南芥
CBF 基因的表达处于低水平，但在冷胁迫 (CBF1-3)［40］
或干旱胁迫 (CBF4)［41］状况下几分钟内其表达水平
增加。此外，一些 CBFs 的 DNA 结合活性也可被温
度调节，据报道大麦 (Hordeum vulgare) CBF 与 CRT/
DRE 因子的结合能力在 0℃时比在 25℃高 10 倍［42］。
拟 南 芥 中 CBF1-3 基 因 的 冷 诱 导 不 依 赖 ABA， 而
CBF4 基因的脱水诱导表达依赖于 ABA［41］。
为了鉴定 CBF 基因的调节子，已分离出能在冰
冻中生存的拟南芥突变体，并研究了影响寒冷诱导
基因表达的胁迫因子。一项研究鉴定了一个 bHLH
基因名称 基因资源 转基因物种 转入方法 性状 参考文献
离子转运体
AtNHX1( 液泡 Na+/H+ 反转运体 ) 拟南芥 拟南芥 过量表达 盐分耐受性 [13]
AtNHX1( 液泡 Na+/H+ 反转运体 ) 拟南芥 油菜 过量表达 盐分耐受性 [14]
AtNHX1( 液泡 Na+/H+ 反转运体 ) 拟南芥 番茄 过量表达 盐分耐受性 [15]
AtNHX1( 液泡 Na+/H+ 反转运体 ) 细叶海滨藜 水稻 过量表达 盐分耐受性 [17]
SOS1( 质膜 Na+/H+ 反转运体 ) 拟南芥 拟南芥 过量表达 盐分耐受性 [23]
AVP1 ( 液泡 H+-ATP 酶 ) 拟南芥 拟南芥 过量表达 盐分耐受性 [24]
HKT1 ( 高亲和性 K1 转运体 ) 小麦 小麦 反义表达 盐分耐受性 [63]
转录因子
CBF1, DREB1a (CBF3) 拟南芥 拟南芥 过量表达 冰冻、盐分和干旱耐受性 [41,49]
CBF1, CBF2, CBF3 拟南芥 油菜 过量表达 冰冻和干旱耐受性 [57]
CBF1 拟南芥 番茄 过量表达 干旱、寒冷和氧化胁迫耐受性 [62]
CBF1 拟南芥 草莓 过量表达 冰冻耐受性 [64]
ZmCBF 玉米 玉米 过量表达 寒冷耐受性 [59]
DREB1a (CBF3) 拟南芥 小麦 过量表达 干旱耐受性 [65]
OsDREB1A 水稻 拟南芥 过量表达 干旱、盐分和冰冻耐受性 [58]
ICE1 拟南芥 拟南芥 过量表达 冰冻耐受性 [43]
SCOF-1 大豆 拟南芥、烟草 过量表达 低温胁迫耐受性 [35]
AtMYC2/AtMYB2 拟南芥 拟南芥 过量表达 干旱耐受性 [39]
表1 工程化的非生物胁迫耐受性：从离子转运体到转录因子
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转 录 因 子 ——ICE1， 该 因 子 可 与 CBF3 启 动 子 的
MYC 识别序列结合并且在寒冷胁迫下启动 CBF3 的
表达［43］。很有可能存在其他类 ICE 蛋白质，因为通
过对 CBF2 启动子的突变分析鉴定出两个片段，分
别被命名为 ICEr1 和 ICEr2，这两个片段共同作用
促进 CBF2 的冷调节表达［44］。冷驯化一般可使植物
获得耐寒性，但也有冷驯化后不能获得冰冻耐受性
的个体，从而鉴定出拟南芥 sfr6 突变体［45, 46］。转
录组分析表明，sfr6 突变体在寒冷、渗透胁迫或外
源 ABA 作用下缺乏 CRT/DRE 调节的 COR 基因的表
达［47］，说明 SFR6 可能与 CBFs 或 DREB2s 存在互
作。与 sfr6 突变体相比，在胁迫诱导下 hos1 突变体
具有较高水平的 CBF2 和 CBF3（以及 COR 下游基因）
含量［48］。HOS1 编码一个可能在泛素介导的核蛋白
降解中有功能的环指蛋白。hos1 突变体中 CBF 转录
本水平的提高可能是 ICE 蛋白降低的结果［48］。
从拟南芥中也已鉴定出在 CBF 下游或与之平
行运转的其他转录因子（图 2）。AP2 类转录因子
DREB2 在 不 依 赖 ABA 途 径 的 干 旱 适 应 方 面 起 作
用［49, 50］。两个转录因子，RAV1 (AP2)［51］和 ZAT12
(Zn finger)［52］具有与 CBF1-3 类似的表达模式，因为
RAV1 或 ZAT12 的转录水平在过量表达 CBF1-3 的植
株中不受影响，推测它们很可能与 CBFs 的运行途
径平行［53］。相比之下，两个 AP2 域蛋白，RAP2.6
和 RAP2.1［54］，在 CBF1-3、RAV1 和 ZAT12 感应的
初始期就被诱导产生了。RAP2.1 启动子含两个拷贝
的 CRT/DRE 元件的核心序列 CCGAC，且在组成型
表达 CBF1-3 的转基因拟南芥植株中高水平表达，表
明该蛋白可能是 CBF 激活的一个靶标［53］。从筛选
到的拟南芥突变体中鉴定出的 LOS2，可能抑制锌指
转录阻遏物 STZ/ZAT10 的表达，转而调节 COR/RD
基因的表达［55］。
4 拟南芥耐旱与抗寒分子机理的利用
因为对干旱和寒冷的适应过程的许多方面是受
转录控制的，因此，转录因子被认为是提高植物干
旱和寒冷耐受性基因工程的最好目标之一。尽管如
此，但并不是涉及干旱和寒冷信号转导的所有转录
因子都适合作为生物技术介入的目标。例如，虽然
DREB2s 可能在干旱调节的基因表达中起了主要作
用，但是在转基因植株中过量表达 DREB2 cDNAs 仅
刘春等 ：拟南芥耐盐、耐旱和抗寒的分子机理及其利用
低 温 脱 水
不依赖ABA HOS1
ICE1
ICE1
CBF1,2RAV1
ZAT12
CBF
? ?
LOS2
DREB2
RAP2.1 RAP2.6
STZ/ZAT10
CRT/DRE ABRE MYCR/MYBR
Rd29a
Cor15a
Rd29a
Cor29b
AREB/ABF
CBF4 bZIP
MYC/MYB
Zn finger
ABA
Rd22
AtADH1
CBF3
DREB2
ICE-like
不依赖ABA
转录后修饰
转录后修饰
转录后修饰
转录后修饰？
有阴影的方框表示依赖ABA的转录因子; 无阴影的方框表示不依赖ABA的转录因子; 小圆点表示转录后修
饰，如磷酸化。转录因子结合位点在图底部以方框表示，典型的启动子列在这些结合位点的下方; 虚线表
示可能的调控; 双箭头线表示可能的交互应答
图2 低温和脱水信号转导的转录级联
?
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2011年第12期10
导致下游基因的弱感应且不能增强植株的胁迫耐受
性［49］。推测在转基因植株中这些蛋白质的激活可能
需要翻译后修饰［56］。
CBF 基 因 已 经 成 功 的 用 来 增 强 许 多 不 同 物
种的非生物胁迫耐受性（表 1）。迄今已在绝大多
数 作 物 中 检 测 到 CBF 的 直 系 同 源 基 因， 包 括 油
菜 (B. napus)、 大 豆 (Glycine max)、 花 椰 菜 (Brassica
oleracea)、 番 茄（Lycopersicum esculentum）、 紫 花 苜
蓿 (Medicago sativa)、烟草 (Nicotiana tabacum)、樱桃
(Prunus avium)、草莓 (Fragaria spp.)、小麦（Triticum
aestivum）、黑麦 (Secale cereale)、玉米 (Zea mays)、水
稻（Oryza sativa）和大麦（Hordeum vulgare）。已对
许多推定的直系同源基因做了功能测试，结果显示
CBF 基因及其功能在这些植物物种中是保守的。在
双低油菜品种 canola 中组成型过量表达拟南芥 CBF
基因可增强其冰冻耐受性［57］和干旱耐受性。类似
的，在转基因拟南芥中组成型过量表达水稻 CBF 的
直系同源基因 OsDREB1 可导致其盐分、寒冷和干
旱耐受性增强［58］。同样，在玉米中 ZmCBF 基因的
过量表达也导致其寒冷耐受性增加［59］。在上述这些
研究及其他的研究中发现，在植株中 CBF 基因的异
常过量表达除了增加其胁迫耐受性外，还常有叶片
深绿、植株矮化和较高含量的可溶性糖类和脯氨酸
等现象［49, 60］。为了解决这些问题，应联合应用在正
常生长条件下具有低背景表达的胁迫诱导启动子和
CBF 基因，以期获得胁迫耐受性增加的但无生理异
常的植株［61, 62］。
5 结论
综上所述，拟南芥已经成为研究非生物胁迫响
应和生物技术应用的极好的模式植物。在多种情况
下，不仅是结构蛋白质如离子转运体在拟南芥和其
他植物物种间具有保守性，而且调节蛋白如 CBF/
DREB1 和整个转录调节子在许多植物物种间可能也
是保守的。我们只有在全面理解植物是如何响应逆
境，并且，在许多情况下首先是理解拟南芥是如何
响应逆境的，然后将拟南芥模型应用于作物，才能
开始利用基因工程来提高植物的胁迫耐受性。例如，
在植物中过量表达 Na+/H+ 反转运体，可测量到植株
盐分耐受性的提高，严寒和干旱耐受性的基因工程
需要通过改变全体调节因子如 CBFs 的表达从而实现
许多基因的协同表达。因此，在可预见的未来，不
仅在非生物胁迫耐受性的生物学机理理解方面，而
且在提供灵巧的生物技术测试方法方面，拟南芥都
将会继续发挥重要作用。
同时，展望未来，有以下几点值得注意 ：（1）
利用转基因技术提高作物对非生物胁迫的耐受性仍
然是一个很有吸引力的选择。（2）如何对特定的非
生物胁迫耐受性进行评估，以及获得的耐受性是否
优于现有的耐受应作为一个重要的问题加以解决，
响应胁迫的不同代谢物产出的生物成本及其对产量
的影响亦需进行正确的评估。（3）将非生物胁迫耐
受性的分子、生理和代谢等方面结合起来进行研究
是衔接这些基因及其产物的短期和长期效应，以及
这些基因的分子水平或细胞水平的表达与胁迫条件
下整个植株表型之间的知识鸿沟所必需的。（4）彻
底理解响应各种非生物胁迫（首先是盐分、干旱和
寒冷胁迫）中潜在的生理进程能有效的促进给定的
启动子或转录因子在遗传转化方面的应用。
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（责任编辑 狄艳红）
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