全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (6): 735-761, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2007-04-16; 接受日期: 2007-06-18
基金项目: 国家自然科学基金(No.30471038)
†共同第一作者。
* 通讯作者。E-mail: xiangcb@ustc.edu.cn
.综述.
植物硫营养代谢、调控与生物学功能
吴宇†, 高蕾†, 曹民杰, 向成斌 *
中国科学技术大学生命科学学院, 合肥 230027
摘要 植物作为无机硫的主要还原者, 在全球的硫循环中起着关键作用。植物对土壤中硫酸盐的吸收运输和同化代谢, 以及
一系列具有重要生物学功能的含硫代谢产物的合成, 不但与植物生长发育、耐逆和抗病虫害等密切相关, 而且影响农作物产
量与品质。硫营养的代谢和调控非常复杂, 且生物学功能众多。本文综述了近年来植物硫营养代谢及调控及其在逆境胁迫中
的生物学功能等方面的新进展, 同时讨论了该领域悬而未决的重要生物学问题和研究动向, 进而提出硫营养在农业生产上的
重要性和所面临的新问题。
关键词 拟南芥, 抗病虫, 谷胱甘肽, 调控, 逆境胁迫, 硫转运子, 硫营养代谢
吴宇, 高蕾, 曹民杰, 向成斌 (2007). 植物硫营养代谢、调控与生物学功能. 植物学通报 24, 735-761.
硫是植物所需的6种大量营养元素(macronutrients)
中含量最少的一种, 约占植株干重的 0.1%。硫虽然不
是植物细胞的结构性组成元素, 但它却发挥极其重要的
功能。硫酸盐是土壤中硫营养的主要存在形式, 被植物
根系以主动方式吸收进入植物体内。在大气污染严重
的地区, SO2与H2S可以进入叶片, 但这只是硫营养吸
收的次要形式。SO42-经过植物一系列还原与同化反应
后进入有机骨架, 生成半胱氨酸(Cys)。植物以 Cys为
前体, 合成众多具有重要生物学功能的代谢产物, 直接关
系到植物耐逆境胁迫和农作物的产量与品质(Leustek et
al., 2000; 廖红和严小龙, 2003)。
由于对工业含硫废气排放的控制以及纯氮肥的施
用, 作物缺硫的问题开始浮出水面并逐渐受到重视。植
物生长环境中硫元素的缺乏,特别是土壤中硫含量过低,
会导致植物的正常生理活动受阻、代谢紊乱, 从而降低
植物对逆境胁迫的耐受性以及对病虫害的抵抗力, 甚至
导致生态系统的破坏(Bearchell et al., 2005; Feechan
et a l . , 2005) , 对植物产量及其品质产生重要影响
(Miyake et al., 1999; Tabe and Droux, 2002; Hirai
and Saito, 2004)。
我国土壤的供硫现状比较严峻, 特别是在我国南
方红壤地区, 由于长期施用不含硫或者含硫少的化肥,
已经出现不同程度的缺硫现象。我国南方 10省 865
县6 777个土样测定结果显示, 土壤有效硫小于有效
硫临界值 12 mg.m-3的约占总数的 26.5%, 若 10省
耕地按总面积2.5×107 hm2计算, 缺硫的面积就达到
6.6×106 hm2。而对于北方 11省 671个土样的测定
表明, 有 203个土样的有效硫含量低于 12 mg.m-3,
占总数的30.3%, 潜在缺硫土壤占22%左右, 不缺硫
的土壤约为48%。这些数据均表明, 在我国已经有较
大面积的缺硫土壤出现(刘崇群和曹淑卿, 1990; 陈国
安, 1994; 蒋高明等, 1995; 刘崇群, 1995a, 1995b)。
如果对缺硫现状的严峻性还认识不足的话, 土壤中的
硫将被逐渐耗竭, 缺硫问题也将日益严重。更为重要
的是, 硫营养直接关系到植物对环境胁迫的耐受性, 影
响作物产量。为了保证我国农业可持续稳定的发展,
植物硫营养问题必须受到应有的重视(邓纯章和龙碧
云, 1994)。
736 植物学通报 24(6) 2007
1 植物硫营养吸收运转和同化代谢
1.1 硫酸盐的吸收运转和同化代谢
植物体内硫酸盐的同化可分为以下4步: (1) 硫酸
盐的吸收和转运; (2) 硫酸盐的活化; (3)硫酸盐的还原;
(4) Cys的合成。第 4步是还原态硫进入代谢的唯一途
径, 从SO42-到S2-硫化物的还原仅发生在植物细胞的
质体中(Leustek et al., 2000)。
1.1.1 硫酸盐的吸收和转运
土壤中的 SO42-是植物体吸收利用硫的主要形式。在
根部细胞膜上的硫酸盐转运子的作用下, SO42-和H＋按
照1:3的比例以同向协同运输方式被主动吸收, 质膜上
的ATPase将细胞内H＋泵出, 由此形成的浓度梯度为硫
酸盐的泵入提供动力; 如果体外pH值升高, 硫的吸收就
被抑制(Takahashi et al., 1997; Maruyama-Nakashita
et al., 2004c)。进入植物体根系内的 SO42-已被运输
到地上部分, 最终转运进入叶绿体和质体被还原同化。
硫酸盐可以在根部暂时贮存, 液泡被认为是细胞中硫的
主要贮藏地, 在需要时将硫释放出来(Bick and Leustek,
1998)。
在硫吸收的过程中, 有多种硫转运蛋白协同作用, 它
们在不同的组织中以不同水平表达, 其亲和力和表达方
式的差异体现了它们各自在功能上的差异。高亲和力
转运子一般在根部特异性表达, 主要负责吸收土壤中的
硫。低亲和力转运子主要在叶片中表达, 负责调节植物
细胞间硫的转运。细胞从外界吸收硫酸盐被认为是关
键的调控环节之一(Vauclare et al., 2002)。
模式植物拟南芥的硫酸盐转运子家族 模式生
物拟南芥的硫酸盐转运子家族有 12个成员。根据编码
序列的同源性、组织或细胞定位的不同以及动力学特
性, 它可分为 4个亚家族: AtSultr1(Sultr1;1、Sultr1;
2、Sult r1 ;3 )、AtSu l t r2 (Sul t r2 ;1、Sult r2 ;2 )、
AtSultr3 (Sultr3;1、Sultr3;2、Sultr3;3、Sultr3;4、
Sultr3;5)和AtSultr4 (Sultr4;1、Sultr4;2)。 AtSultr 1-
4分别负责不同组织和胞内硫酸盐的转运。首先SO42-
跨质膜运输, 然后通过木质部运输从根系转运到地上部
分, 最后通过韧皮部运输到不同的组织。同时, 细胞内
的硫酸盐转运子也是必需的, 主要用于将SO42-转运到
质体中, 用于还原, 或者运输到液泡中贮存。
AtSultr1亚家族的成员是高亲和力的硫转运子, 主
要但并非专一性地在根系表达。当环境中硫含量降低
时, 这个亚家族的成员在转录水平上受到调节。Sultr1;2
和Sultr1;1有72.6%的同源性, 负责拟南芥根部从环境
中摄取硫酸盐与硫酸盐转运(Yoshimoto et al., 2002;
Maruyama-Nakashita et al., 2004a)。而 Sultr1;3也
是拟南芥中硫转运的必要成员, 参与拟南芥中硫酸盐的
重新分布。它是特异表达于子叶和根系韧皮部的高亲
和力硫酸盐转运子。低硫情况下, Sultr1;3在根系和叶
片中的表达均增强。在Sultr1;3的 T-DNA插入缺失突
变体中, 硫酸盐被阻滞在子叶中无法向地下部分转运, 说
明Sultr1;3负责硫酸盐从源到点的运输(Yoshimoto et
al., 2003)。对硫营养吸收突变体的分析证明, Sultr1;
2也可吸收转运硒酸盐(Shibagaki et al., 2002; Kassis
et al., 2007)。
AtSultr2亚家族的成员是低亲和力的硫转运子, 主
要表达于维管组织, 负责硫元素的组织间分布。Sultr2;1
和Sultr2;2这2个基因的表达模式在油菜和拟南芥中是
有差异的。油菜中 Sultr2;1在根、茎、叶中表达, 而
Sultr2;2在根系表达; 拟南芥中二者均在根和叶中表
达。仅在低硫条件下Sultr2;1才在油菜根系中表达, 同
时低硫也会上调 Sultr2;2在根系中的表达(Buchner et
al., 2004)。低硫胁迫同样会诱导 AtSultr2;1表达, 但
对 AtSultr2;2的表达影响不大。报告基因实验表明,
AtSultr2;1表达于根木质部和中柱鞘以及叶片的木质部
和韧皮部; AtSultr2;2在根的韧皮部和叶片的维管束中特
异表达(Takahashi et al., 2000)。
关于第 3个亚家族还有很多未知的问题有待探索,
Sultr3;1、Sultr3;2、Sultr3;3和 Sultr3;4转运子的具
体功能还未见报道。了解比较详细的是Sultr 3;5, 它与
Sultr2;1共表达于根系维管组织, 组成型表达的Sultr3;5
本身的硫转运能力不明显, 但是在低硫胁迫时, 它可以
辅助加强Sultr2;1的功能, 促进SO42-由根系到地上部
分的运输(Kataoka et al., 2004a)。另外在 Lotus
737吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
japonicus中已经发现了1个Sultr3;5的同源基因, 它表
达于固氮根瘤的共生膜上, 主要用于对根瘤菌的硫运输
和氮元素的固定。另外, 这个同源基因在酵母中表达时
可以起到硫转运的功能, 这一点也有别于 AtSultr3;5
(Krusell et al., 2005)。
Sultr4;1和Sultr4;2特异地表达于根系和上胚轴中
柱鞘细胞以及木质部薄壁组织细胞的液泡膜上。
Sult r4;1 在根系中组成型表达, 不受低硫胁迫诱导;
Sultr4;2受低硫诱导上调。Sultr4类硫转运子的主要功
能是将液泡内的硫酸盐转运到胞质, 在低硫条件下, 又迅
速将液泡贮存的硫酸盐释放到维管组织, 从而调节根系
组织液泡的硫贮存能力(Kataoka et al., 2004b)。
除以上12个家族成员外, 拟南芥基因组中还有2个
同源性较低的基因, 可视为第5个亚家族。但其硫转运
子的功能还未见报道, 有待今后研究。
虽然人们对硫酸盐的吸收转运有较深的认知, 但是
硫酸盐是如何进入叶绿体和质体这一关键步骤仍然不清
楚。已经被研究的几个硫转运子亚家族成员无一定位
于叶绿体或质体膜上, 而生物信息预测定位的准确性差,
与实验结果误差很大。比如 Sultr4亚家族被预测定位
在叶绿体内膜上, 但实验结果却显示定位于液泡膜上
(Kataoka et al., 2004b)。Sultr3亚家族的蛋白定位还
未见报道。叶绿体膜蛋白组学的研究, 可为硫转运蛋白
在叶绿体膜上的存在提供直接证据。令人惊讶的是, 在
叶绿体膜上仅发现 Sultr1;1 (Ferro et al., 2002), 而该
转运子主要在根系中表达(Yoshimoto et al., 2002)。由
此可见, 硫酸盐转运子家族还有许多未解之谜, 硫酸盐如
何进入叶绿体和质体仍然是硫营养研究中一个悬而未决
的重要问题。
1.1.2 硫酸盐的活化
进入植物体内的硫酸盐可被转运入叶绿体或质体, 之后
被活化而进入同化代谢(Marzluf, 1997; Leustek et al.,
2000), 也可以进入液泡中贮存。在E. coli、 S. cerevi-
siae和真菌中, 硫酸盐的活化均分为两步反应, 而植物
体中硫酸盐的活化只需一步。在质体内, 由 ATP提供
能量, ATPS(ATP硫酸化酶)催化SO42-生成APS (5-腺
苷磷酸硫酸)(Hatzfeld et al., 2000; Rotte and Leustek,
2000)。APS在能量上是不稳定的, 可以被 APR(APS
还原酶)还原成 SO32-, 也可以被 APS激酶磷酸化为
PAPS (3-phosphoadenosine-5-phosphosulfate)(Lee
and Leustek, 1998)。事实上, PAPS可以参与磺化作
用(例如: 维生素 B的磺基化), 同时它也是APS的贮藏
形式, 可以在DNPase(与S. cerevisiae的HAL2蛋白同
源)的催化下生成APS; 已经有分析表明, 低硫胁迫可以
诱导DNPase 编码基因的表达上调(Peng and Verma,
1995; Quintero et al., 1996)。
拟南芥中 APS基因家族 拟南芥中有 4个 ATP
硫酸化酶的编码基因: APS1 (At3g22890)、APS2
( A t 1 g 1 9 2 2 0 )、A P S 3 ( A t 4 g 1 4 6 8 0 )和 A P S 4
(At5g43780)。其中APS2 (At1g19220)编码的是胞液
A T P 硫酸化酶, 而其余 3 个 A T P S 均定位于质体
(Hatzfeld et al., 2000), 占叶片中ATPS酶总量的70%-
95%。由于硫还原的其它酶类(APR和SIR)仅定位于质
体中, 所以质体中的ATP硫酸化酶参与硫同化过程, 胞
液中的ATP硫酸化酶可能具有其它功能: 如胞液中的硫
酸盐化反应。拟南芥中的 ATPS分子量约为 52 kDa,
其中APS3 (At4g14680)的产物是同源三聚体。开花植
物中APS在叶片和根系中均有表达, 其中拟南芥根系中
ATPS的活性是叶片ATPS活性的30%, 这也说明了根
系和叶片在硫酸盐的同化途径中均起到了重要作用
(Rotte and Leustek, 2000)。
1.1.3 硫酸盐的还原
硫酸盐的还原专一性地发生在质体中, 分两步反应。首
先, APS还原酶(APR)将电子从GSH转移到APS, 进而
生成 SO32- (反应 1)。
APS +2 glutathionered ® SO32- + glutathioneox
+ AMP＋ 2 H＋ 反应 1
然后, 在亚硫酸盐还原酶(SIR)作用下, SO32-从铁氧还
蛋白(ferredoxin)接受电子产生 S2- (反应 2)。
SO32- + 6 ferredoxinred ® S2- + 6 ferredoxinox
反应 2
拟南芥中 APR基因家族以及 SIR基因 拟南芥
738 植物学通报 24(6) 2007
中 APR由 3个基因编码: APR1 (At4g04610)、APR2
(At1g62180)和APR3 (At4g21990)。植物体内的APS
还原酶由2个结构域组成: N端的催化结构域及C端的
电子传递结构域(参与APR和电子供体GSH的相互作
用)(Setya et al., 1996; Bick et al., 1998, 2000; Bick
and Leustek, 1998; Kopriva, 2006)。APR是硫酸盐
还原途径的关键酶, 植物体内APR的结构不同于硫酸盐
还原细菌中 APR的结构。植物体内的 APR中不含有
黄素, 而是以[4Fe-4S]作为辅助因子。
拟南芥APR分子量约为50 kDa, 含有2个结构域:
其中氨基端结构域和细菌APR同源, 羧基端结构域和硫
氧化蛋白(Trx)同源。尽管拟南芥APR的羧基端和 Trx
同源, 但是羧基端主要作为谷氧还蛋白起作用。Trx和
谷氧还蛋白的不同之处在于, 它们从不同来源获取电子:
Trx从NADPH和NADH获取电子; 而谷氧还蛋白从还
原态GSH获取电子。APR是以还原态GSH作为电子
供体 , 其羧基端谷氧还蛋白结构域可以调节此功能
(Setya et al., 1996; Bick et al., 1998; Bick and
Leustek, 1998)。目前还不能确定GSH是否是拟南芥
APR的唯一电子供体(Kopriva, 2006)。
拟南芥中 APR1 编码的氨基酸序列与 APR2 和
APR3的同源性分别为 86.7%和 91.9%。在氮缺乏的
情况下, 拟南芥的 APR表达下调: 其中叶片中 APR1
mRNA和 APR2 mRNA的含量迅速降低, 而 APR3
mRNA含量降低得比较缓慢; 而在根系中主要是APR3
mRNA的含量迅速降低。APR1和 APR2在转录水平
上还受 H2O2与 JA的上调 (Xiang and Oliver, 2002)。
另外, 体外生化研究表明APR1在氧化胁迫条件下被活
化, 这一现象很有可能是由二硫键的形成引起的。
植物体内的铁氧还蛋白(ferredoxin)依赖型SIR是由
2-4个相同的亚基组成, 并定位于质体的寡聚血红素蛋
白; 每个亚基含有1个siroheme和辅因子[4Fe-4S]。与
肠道细菌、酵母和真菌的NADPH依赖型SIR相比, 植
物体内 SIR缺少了黄素酶结构域(Bork et al., 1998;
Nakayama et al., 2000)。
拟南芥只含有 1 个定位于质体的 S IR 编码基因
(AT5g04590), 因而拟南芥中S2-主要是在质体部位生
成。在光合作用组织中, SIR的电子供体是铁氧还蛋白
(Nakayama et al., 2000)。在非光合作用组织(根系)中,
SIR的电子供体由NAD(P)H、ferredoxin NADP-还原
酶以及 ferredoxin协同提供(Yonekura-Sakakibara et
al., 2000); Ferredoxin NADP-还原酶将NADPH的电
子转移到 SIR, 而特殊形式的铁氧还蛋白(Fd)和高的
NADPH/NADP+比率是硫酸盐还原的关键。
另外, 硫酸盐还原的这两步反应中的 SO32-和 S2-
均对细胞有害。S2-可以与细胞色素 aa3结合, 进而抑
制呼吸作用。而 SO32-的解毒主要归功于过氧化物酶
体中的钼依赖的亚硫酸氧化酶( S O ) ( M a r u ya m a -
Nakashita et al., 2004; Jost et al., 2005)。这一反应
也是Cys、Met以及硫苷脂氧化降解的最终步骤 (反应
3 )。
SO32- + H2O ® SO42- + 2H+ + 2e- 反应 3
1.1.4 Cys的合成
Cys的合成是无机硫同化形成有机硫的关键步骤, 也是
硫 - 氮营养协调中的主要调控环节。在 s e r i n e
acetyltransferases(SAT)和O-acetylserine(thiol)lyase
(OASTL)的作用下, S2-和OAS生成Cys(反应4和5)。
SAT将 L-Ser和 acetyl-CoA催化生成OAS。OASTL
属于吡哆醛 -5磷酸(PLP)依赖型酶家族, 催化b替换反
应, 因而又被命名为 b替换丙胺酸合成酶(Bateman et
al., 2002)。PLP依赖型酶家族由OASTL和CAS(L-3-
cyanoalanine synthase)组成, OASTL和CAS结构同
源性很高, 均可以高效催化Cys和b-cyanoalanine的生
成(Yamaguchi et al., 2000; Warrilow and Hawkesford,
2002)。
Serine ＋ acetyl-CoA ® OAS (O-acetylSerine)
＋ CoA 反应 4
OAS + S2- ® cysteine + acetate 反应5
Cys合成酶(SAT/OASTL复合体) Cys合成酶
是一个由 SAT和OASTL组成的多聚复合体。拟南芥
中有5个编码SAT的基因: Serat1;1 (At5g56760, SAT-
c)、Serat2;1 (At1g55920, SAT-p)、Serat2;2
(At3g13110, SAT-m)、Serat3;1 (At2g17640)和
739吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
Serat3;2 (At4g35640)。这 5个Serat基因主要在维管
系统中表达(尤其是韧皮部), 这一结果表明拟南芥采用了
酶活特性各异和时空特异的SAT, 以保证在不同的生长
环境和发育阶段中 Cys的供给。
Serat1;1、Serat2;1和 Serat2;2 在大部分组织中
组成型表达。Serat1;1定位于胞液, Serat2;2定位于线
粒体, 而对于 Serat2;1, 有分析认为其定位在细胞液
(Ruffet et al., 1995; Howarth et al., 2003)。而 Noji
等(1998)的分析表明随着生长阶段的变化, Serat2;1可
以定位于质体。细菌中SAT作为硫代谢通路的正调控
因子, 受到Cys和OAS的反馈抑制, 而大部分植物中的
SAT不受Cys调节。拟南芥中, 定位于胞液的Serat1;
1也受 L-Cys的反馈调节, 但是细胞器定位的Serat2;1
和 Serat2;2不受 L-Cys的影响(Urano et al., 2000)。
Serat3;1和Serat3;2定位于胞液, 且在多数组织中
的表达都很微弱, 同时在低硫和重金属胁迫下, Serat3;
2的表达量变化显著, 这表明Serat3;1和Serat3;2主要
用于胁迫条件下OAS的合成。另外, L-Cys 对Serat3;
1的转录无调节作用, 但是可以显著抑制Serat3;2的转
录(Kawashima et al., 2005)。
OASTL以磷酸吡哆醛为辅因子, 在拟南芥中由3种
基因编码: OAS-TLA (At4g14880)、OAS-TLB
(At2g4375)和OAS-TLC (At3g59760), 分别定位于胞
液、质体和线粒体。Cys的合成是硫酸盐还原的关键
阶段 , 可以使无机硫酸盐固定入碳骨架。但是由于
OASTL的低亲和力和半组成型表达形式, 它普遍被认为
是调节机制中的非限制性酶类。
Kredich 于 1996年首次将细菌中发现的 SAT和
OASTL紧密结合形成的高分子量多酶复合体命名为
Cys合成酶(Brown-Augsburger et al., 1996)。Cys合
成酶由OASTL二聚体和SAT同源三聚体通过蛋白间相
互作用组成(Giordano et al., 2000; Tabe and Droux,
2002; Jost et al., 2005)。根据最近晶体结构研究结
果推测, Cys合成酶可能是由 6个 SAT与 4个OASTL
组成的复合体(Wirtz and Hell, 2006)。事实上, 只有
游离态的OASTL才可以催化Cys的合成, 而双酶复合
体中的OASTL没有活性, 它作为双酶复合体的调节亚
基, 影响SAT的酶学性质, 而SAT仅在双酶复合体中才
具有酶活性(Giordano et al., 2000; Berkowitz et al.,
2002; Tabe and Droux, 2002)。细胞内OASTL的活
性是SAT的100-300倍, 而且大部分的OASTL处在游
离状态, 因此SAT的活性是OAS生成的限制因素。研
究表明Cys合成酶不仅具有合成Cys的功能, 还具有脱
巯基的作用(Bloem et al., 2004)。现已证明 Cys合成
酶也是通过显性负突变体方法(dominant-negative
mutant)对 Cys合成进行调控(Wirtz and Hell, 2007)。
Cys 合成酶复合体受到一系列代谢物质的调节。
在低硫条件下, 相对较高的OAS含量导致复合体的解
离; 而硫元素充足时, 较低的OAS含量又促进复合体的
形成, 以增加 Cys合成所需的OAS(Blake-Kalff et al.,
1998)。同时, Cys衍生物的生成对SAT的活性及稳定
性也起到了调节作用。除质体外, 细胞液和线粒体内也
有SAT/OASTL复合体存在, 这一结果正好符合下面 2
个现象: (1)质体、胞液和线粒体均是氨基酸的合成场
所; (2)由于Cys二硫键和周围介质的相互作用, 氨基酸
不能跨膜运输。另一方面, 胞液SAT/OASTL复合体的
酶学活性有助于解除游离 S2-的毒性, 同样, 线粒体
SAT/OASTL复合体对S2-的清除可以防止S2-和细胞色
素aa3结合, 并且硫胺、生物素和铁硫簇等硫依赖的生
物合成过程也和线粒体内 Cys 的合成能力紧密相关
(Gueguen et al., 2000; Picciocchi et al., 2003)。
1.2 硫营养代谢中的重要代谢旁路及其功能
Cys是硫营养代谢中的枢纽, 它在细胞内积累量很低, 但
通量很高, 同时也是众多具有重要功能的含硫化合物合
成的前体(图 1)。另外, 还原态的 Cys 也是维生素以及
辅酶因子(如硫胺、硫辛酸、生物素和铁硫簇)的硫供
体(Beinert, 2000; Leustek et al., 2000; Marquet, 2001;
Gerber and Lill, 2002; Jost et al., 2005)。
谷胱甘肽的合成与降解 Cys是合成植物体内重
要抗氧化物谷胱甘肽的底物, 通过两步酶促反应合成谷
胱甘肽。第一步反应是合成g-glutamylcysteine(g-EC),
在g-EC合成酶(g-EC synthetase)的催化作用下, Cys与
Glu以 g肽键连接形成 g-EC, 这是谷胱甘肽合成中的关
740 植物学通报 24(6) 2007
键限速反应步骤; 第二步是在谷胱甘肽合成酶(g lu -
tathione synthetase)的作用下, g-EC与Gly(或 Ala)形
成谷胱甘肽(或 homoglutathione)。两步反应都需要
ATP提供能量。谷胱甘肽作为有机硫的主要运输与贮
存形式之一(Foyer et al., 2001; Noctor et al., 2002),
其降解必然受到严格控制, 但其降解生化途径的研究直
到最近才有所进展, 一个与动物类似的g-glutamyl cycle
也被发现存在于植物中(Ohkama-Ohtsu et al., 2007a,
2007b)。
谷胱甘肽是合成 PCs (phytochelatins) 的直接前
体。PCs是植物和一些真菌所特有的重金属螯合短肽,
其合成是通过酶促反应实现的, PCS (PC synthase)催
化谷胱甘肽的聚合而形成不同分子量的 PCs(Zenk ,
1996; Ha et al., 1999; Vatamaniuk et al., 1999)。谷
胱甘肽与维生素C所形成的氧化还原偶联构成叶绿体中
主要的过氧化氢清除系统(Noctor and Foyer, 1998)。
谷胱甘肽是谷胱甘肽转移酶 ( g l u t a t h i o n e S -
transferases, GSTs)所催化反应的底物, 在有机毒物的
清除中起重要作用。此外, 还原态谷胱甘肽(GSH) 可被
氧化形成氧化态谷胱甘肽(GSSG), GSSG在谷胱甘肽
还原酶的作用下被还原为GSH, 从而构成细胞内主要的
氧化还原缓冲系统, 这一缓冲系统不但在抗氧化胁迫中
发挥作用, 而且在氧化还原等信号转导中也有至关重要
的作用(Gomez et al., 2004; Fratelli et al., 2005; Meyer
and Hell, 2005; Michelet et al., 2005; Kranner et al.,
2006)。
谷胱甘肽不仅在植物耐逆境胁迫中具有重要功能(后
述), 还参与调节细胞分裂, GSH1功能缺失突变体rml1
根系发育异常 (Vernoux et al., 2000), 降低植物体内谷
胱甘肽的含量也使根系发育受到影响, 从而影响植物的
抗旱性状 (Xiang et al., 2001)。谷胱甘肽在生物固氮
的结瘤过程中也是必需的 (Frendo et al., 2005; Harrison
et al., 2005)。
Met的合成及其衍生代谢产物 Cys是合成Met
的前体, Cys和Asp通过多步酶促反应形成Met。Met
不仅是两个必需的含硫氨基酸之一 , 也是合成 S -
图 1 植物硫营养代谢途径及相关生物学功能(Crawford et al., 2000)
Figure 1 Sulfur assimilation and metabolism, major metabolic branch pathways, and biological functions in higher plants (Crawford
et al., 2000)
741吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
adenosyl methionine (SAM)的前体。SAM 在植物体
中具有重要功能 , 它是合成植物激素乙烯的前体
(Bleecker and Kende, 2000; Fontecave et al., 2004;
Burstenbinder et al., 2007), 同时也是合成多胺
(polyamines) (Illingworth et al., 2003; Brosnan and
Brosnan, 2006)与烟胺(nicotianamine)的前体 (Higuchi
et al., 1999; Ling et al., 1999)。烟胺是植物铁营养吸
收所必需的 (Pich et al., 2001; Hell and Stephan,
2003)。此外, SAM是重要的甲基供体, 参与基因沉默
中的甲基化反应和microRNA的甲基化修饰 (Rocha et
al., 2005; Yu et al., 2005)。
SAM也是合成 dimethyl sulfoniopropionate
(DMSP)和S-methylmethionine (S-methylMet) 的前体,
DMSP的积累通常发生在海滩植物(如大米草)之中, 在这
些植物的抗逆境胁迫中发挥重要作用(Kocsis et al.,
1998)。S-methylMet也在植物中积累, 被认为是有机
硫的运输与贮存形式之一 (Rhodes et al., 1997; Kocsis
et al., 1998; Bourgis et al., 1999; Ranocha et al.,
2001; Lyi et al., 2007); 此外, SAM是合成含硫维生素
(如 biotin和 B1等)的前体。
b-硫代葡萄糖苷(glucosinolate)的合成与降解
b-硫代葡萄糖苷是一类富硫次生代谢物, 多在十字花科
植物中积累, 其合成也是始于 Cys , 并需要 PA PS
(Mikkelsen et al., 2002) 和硫转移酶(sulfotransferase)
的参与(Hirai et al., 2005; Klein et al., 2006)。b-硫代
葡萄糖苷被芥子酶水解生成具有生物活性的 nitriles、
epithionitriles及isothiocyanates, 在植物抗病虫中起重
要作用 (Agrawal and Kurashige, 2003; Zhang et al.,
2006)。Isothiocyanates具有防癌的功能, 有益于人类
健康(Tsuda et al., 2004)。
PAPS作为通用高能硫供体 APS在 APS激酶
(APS kinase) 的作用下, 与 ATP反应形成 PAPS。
PAPS很可能是一个通用高能硫供体, 许多具有重要生
物学功能的代谢物的合成与修饰都需要PAPS提供硫,
如构成叶绿体膜重要组成的硫脂(sulfolipids)、芸苔素
类脂和信号短肽的修饰等(沈世华和朱至清, 1999 ;
Lindsey, 2001; Bahyrycz et al., 2004; Marsolais et
al., 2007), 以及作为信使分子的 lipochitooligosacch-
aridic Nod 因子的修饰(Gressent et al., 2004)。这些
反应一般是由硫转移酶来完成的, 拟南芥基因组中有一
个由10多个成员构成的硫转移酶基因家族 (Klein and
Papenbrock, 2004), 并且许多硫化修饰后的化合物(O-
sulfonated compounds)可能扮演了信使分子的功能, 而
这方面的相关研究很少。
辅酶 A与含硫维生素的合成 Coenzyme A
(CoA) 的合成也是以 Cys为前体, CoA是合成 acetyl-
CoA的前体, 而acetyl-CoA是脂肪酸合成的底物。CoA
也是合成含硫维生素的前体。
植物硫营养代谢可能是最复杂的营养代谢, 还存在
尚未发现的代谢旁路, 随着研究的深入, 相信会有更多新
发现的报道。
1.3 硫在植物体内的积累、贮存和再分配
硫在植物体内的积累主要以无机硫酸盐(SO42-)和有机还
原硫的形式存在。一般认为, SO42-经过根系硫酸盐运
转蛋白主动吸收进入植物体内 ,之后被运输到叶片
(Yoshimoto et al., 2003; Kataoka et al., 2004a), 在叶
绿体中被还原同化, 过剩的SO42-被分布在液泡膜上的
硫酸盐转运蛋白运输到液泡中贮存(Kataoka et al.,
2004), 当植物缺硫时被释放。但这些运输与贮存的机
制尚不十分清楚, 硫酸盐在植物体内积累的限度与有效
的再分配, 可能是硫高效利用的关键因素之一。
有机硫贮存形式主要包括 b-硫代葡萄糖苷、谷胱
甘肽和 S-methylMet (James et al., 1995; Bourgis et
al., 1999)。当植物硫营养缺乏时, 水解 b-硫代葡萄糖
苷的酶, 如芥子酶在转录水平被上调, 酶活性增加, 从而
释放贮存在 b - 硫代葡萄糖苷中的硫( M a r u ya m a -
Nakashita et al., 2003; Nikiforova et al., 2004)。种
子中谷胱甘肽含量较高, 在种子发育期间, 一般认为谷胱
甘肽被从叶片(source)运输到种子(sink), 在这一过程中,
GGT (g-glutamyltranspetidase) 与OPT (oligopeptide
transporter) 可能起到关键作用(Cagnac et al., 2004;
Ohkama-Ohtsu et al., 2007b)。同时, 被运输到种子
的谷胱甘肽经过 b-glutamyl cycle的降解, 为种子蛋白
742 植物学通报 24(6) 2007
合成提供 Cys、Glu和 Gly(Ohkama-Ohtsu et al.,
2007)。几乎所有高等植物都含有 S-methylMet, 在小
麦等植物中其含量甚至超过谷胱甘肽, 与谷胱甘肽一样,
S-methylMet通过韧皮部被运输到种子, 然后被转换成
为种子贮存蛋白合成所需的Met (Bourgis et al., 1999;
Lyi et al., 2007)。
不同的作物在不同的生长阶段及不同的部位中所需
的硫的量各不相同。一般来说, 合成蛋白质量大的, 合
成含硫氨基酸多的部位对于硫的需求量大。硫在植物
体内的移动造成了硫的再分配, 但是, 通常硫在植物体内
的流动性有限。所以, 当缺硫的时候, 首先会表现在幼
叶等植物正在发育的器官上。在营养生长阶段, 植物中
的硫主要流向正在发育中的叶片( S u n a r p i a n d
Anderson, 1996), 但是各种硫组分在新生的叶片和成熟
叶片之间的比例各不相同, 在缺硫的条件下, 新生叶片中
SO42-的含量会大幅下降(Blake-Kalff et al., 1998)。在
生殖生长阶段, 硫的积累主要是以谷胱甘肽的形式贮存
在种子中, 叶片和其它部位的硫积累只是在保证了种子
中足够的硫含量之后才进行的(Tabe and Droux ,
2001)。此时, 如果硫供给不足, 种子中硫的来源就是
根部的硫酸盐以及叶片中的谷胱甘肽, 如果缺硫状况持
续, 产生的种子一般都缺乏含硫蛋白。
2 硫营养代谢在植物耐逆境胁迫中的重
要功能
由于植物没有动物的运动能力, 为了生存, 植物在长期的
进化过程中形成了一整套抵御干旱、寒冷和病虫害等
逆境胁迫的机制, 植物硫元素的已知功能里有很大一部
分都和植物的抗逆境胁迫相关(Leustek et al., 2000;
Cobbett and Goldsbrough, 2002; Rausch and
Wachter, 2005)。与抗逆相关的含硫代谢物在植物逆
境生存上起着极其重要的作用, 包括游离态的 S 0、
H2S、GSH、PCs以及一系列次级代谢物和富含硫的
蛋白, 它们通过硫代谢通路的各个环节协调和促进植物
在逆境胁迫下的生存能力(Jost et al., 2005)。谷胱甘
肽在植物对生物及非生物胁迫的耐受性中具有重要作用
(Foyer et al., 2001; Cobbett and Goldsbrough, 2002;
Rausch and Wachter, 2005)。
2.1 硫营养在抗氧化胁迫中的作用
植物常常遇到生物和非生物胁迫, 这将导致各种活性氧
(ROS)、氮(RNS/RNOS)和硫衍生物(RSS)的产生。
ROS、RNS/RNOS和 RSS将导致细胞膜、DNA 以
及蛋白质的损伤, 进而引起代谢紊乱, 造成氧化胁迫。
氧化胁迫几乎是所有环境胁迫所共有的次生胁迫, 细胞
内ROS水平的失衡可以开启胁迫信号转导通路, 激活植
物的防卫机制 (Wagner et al., 2002; Foster et al.,
2003; Wood et al., 2003)。植物细胞可以通过一系列
酶(如过氧化氢酶、超氧化物歧化酶等)清除 ROS。而
谷胱甘肽作为首要的氧化还原缓冲物, 是细胞内首要的
解毒物质; GSH的合成、降解以及从GSSG 到还原态
GSH的转换被视为GSH的动态平衡, GSH在细胞器间
的转运对于细胞的存亡至关重要。植物利用GSH 过氧
化氢酶 (Rouhier and Jacquot, 2005; 苗雨晨等, 2005;
Iqbal et al., 2006; Miao et al., 2006)、谷胱甘肽还原
酶、谷氧还蛋白以及其它GSH依赖性氧化还原作用对
有害物质进行清除, 植物抗坏血酸过氧化氢酶利用GSH
与抗坏血酸耦联的电子传递是清除 H2O2的重要途径
(Noctor and Foyer, 1998), 因此维持植物GSH的动态
平衡是必需的(Heiss et al., 1999; Noctor et al., 2002)。
因为氧化胁迫几乎是所有环境胁迫所共有的次生胁
迫, 增强植物耐氧化胁迫, 也会增强植物耐环境胁迫的能
力。因此, 植物硫营养对于增强植物对环境胁迫的耐受
性至关重要, 硫诱导的逆境耐受(su lphur induced
resistance)已经被很多研究者提出并且得到认可(Bloem
et al., 2004; Jost et al., 2005; Karageuzyan, 2005;
Rausch and Wachter, 2005)。
2.2 硫营养在清除重金属毒害中的作用
重金属污染的环境问题日趋严重, 当植物暴露在重金属
浓度较高的环境中时, 会因为重金属的毒害使其生长受
抑制,甚至影响其生存。一般植物对于重金属都有一定
的耐受性, 同时还有一些植物可以吸收并积聚有毒的重
743吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
金属离子, 并通过PCs和金属硫蛋白(MTs)来清除重金
属离子的毒性, 有些种类的植物甚至可以在其根部积累
相当于其根部干重 3% 的重金属(W u and Zhang,
2003)。PCs和MTs都富含Cys, 但PCs是通过PC合
成酶(PCS)以GSH为底物合成的, 而MTs是直接由基因
编码合成的蛋白(Howden et al., 1995; Cobbett and
Goldsbrough, 2002; Astolfi et al., 2004; Herbette et
al., 2006)。
PCs的基本结构是(g-Glu-Cys)n-Gly (n=2-11), PCs
可以与重金属形成螯合物, 然后被液泡膜上的一类ABC
转运子转运到液泡内隔离, 使细胞免受重金属毒害 (Kim
et al., 2006)。研究表明, 无论是过量表达 PC合成酶
(Konishi et al., 2006; Loscos et al., 2006; Pomponi
et al., 2006) , 还是过量表达GSH合成的第一步关键酶
g-ECS都会提高植株对重金属Cd的耐受性(Zhu et al.,
1999; Parisy et al., 2007)。但也有过量表达 PCS造
成转化体对重金属更加敏感的报道 (Lee et al., 2003)。
PCS与GSH1缺失突变体或沉默转化体都表现出对重
金属超敏感的表型 (Howden et al., 1995; Cobbett et
a l . , 1998; X iang e t a l . , 2001; Cobbet t and
Goldsbrough, 2002), 证明PCs是植物清除重金属毒害
的主要方式。但在某些植物中, 重金属清除的主要方式
并不是 PCs, 而是GSH。水稻耐铝毒的机制似乎也与
GSH直接相关 (Yang et al., 2007)。
PCs的合成同植物体内硫的吸收利用有着直接的关
系 (Nocito et al., 2006)。有实验证明(Heiss et al.,
1999)在重金属Cd胁迫下, 植物体内的ATS和APR在
根部和叶子中的表达大幅提高, 同时在叶片中低亲和力
硫酸盐转运子(low-affinity sulfate transporter)的活力显
著下降。另一方面, 过量表达GSH1的植物对于重金属
Cd2+的耐受力显著提高。还有研究显示在重金属胁迫
的情况下, 拟南芥幼芽中Cys和OAS的含量上升, 同时
SAT和GSH还原酶的活性显著升高(Li et al., 2005), 这
些都与植株中GSH的合成密切相关。植株一旦受到重
金属胁迫, GSH和PCs的含量无论是在硫供给充足或者
不足的情况下都会明显上升(Xiang and Oliver, 1998;
Xiang et al., 2001; Astolfi et al., 2004)。
GSH的生物合成对于重金属的耐受在酵母中也得到
证明。当酵母暴露在 Cd2+的环境中时, 细胞中绝大部
分吸收的硫酸盐都被用于合成 GSH, 以积聚更多的
GSH抵抗重金属的毒害(Fauchon et al., 2002)。将拟
南芥PCS基因转入斑马鱼的早期胚胎细胞中, 实验结果
显示, 随着胚胎的成长, 胚胎中开始表现出异种生物
PCS所转化得来的PC合成酶活性, 同时转化体的胚胎
细胞较正常胚胎细胞显示出对重金属毒素镉更强的耐受
性, 甚至在成体细胞中, PC 合成酶仍然发挥着作用
(Konishi et al., 2006)。
通过基因芯片方法检测发现, 拟南芥基因组的多数
基因对重金属胁迫都有响应, 其中很显著的一个响应就
是, 植物根部硫同化以及与谷胱甘肽代谢相关的基因表
达被上调。更进一步的 HPLC分析也显示随着胁迫时
间的增加, 谷胱甘肽含量的下降会伴随着PCs含量的上
升。而这些结果都显示了在重金属镉的胁迫下, 植物中
硫同化能力会增加, 从而提供给植物体足够的GSH作为
PCs合成的前体, 以抵御重金属对植物的毒害(Chiang
et al., 2006; Herbette et al., 2006)。
富含Cys的金属硫蛋白(MTs)也是重要的重金属螯
合物, 动物中MTs能保护机体免受 Cd的毒害, 但是在
植物中, 重金属的清除主要由PCs与GSH等的thiols完
成。MTs在植物中的功能可能是保持植物所需微量元
素的贮存与动态平衡, 以及叶片季节性脱落前的营养大
转移(Bhalerao et al., 2003)。
2.3 硫营养对植物抗病虫害的影响
硫营养对植物抗病虫害的作用一直被忽视, 特别是抗病
的作用。近年来的研究表明, 硫营养与植物抗病虫害能
力紧密相关。从现有的报道来看, 硫营养对植物抗病虫
的影响主要是通过b-硫代葡萄糖苷的降解产物与谷胱甘
肽等代谢产物来实现的。
160年来英国所发生的2种由真菌引起的小麦病害
与大气中 SO2含量的变化有着密切关系(Bearchell et
al., 2005)。随着大气中 SO2含量的降低, 硫缺乏已经
成为影响欧洲农业产量的越来越重要的问题。随着植
物所能利用的硫浓度的降低, 植物对于真菌类病害的抗
744 植物学通报 24(6) 2007
性就会越来越差。虽然, 这项研究的结果不能直接说明
植物抗病害的作用机制, 但却与硫营养直接相关。
关于 G S H 在抗病中的作用已经有一些报道。
GSH1即g-ECS, 是硫代谢过程中合成GSH的重要限速
酶, 研究发现GSH1的突变体cad2-1虽然只含有相当于
野生型 3 0 % 的谷胱甘肽含量 , 但是其对真菌与 P .
syringae的侵染并没有显示出相对于野生型更敏感的表
型。cad2-1和 rax1-1对于 P. syringae的侵染却比较
敏感(Ball et al., 2004)。拟南芥突变体 pad2是一个
phytoalexin缺失突变体, 其对病菌敏感, 图位克隆pad2
发现其编码基因就是GSH1。突变体表型是因为该基
因编码区内发生突变所致, 其谷胱甘肽含量仅为野生型
的22%, 致使抗病性下降, 对于病菌侵染的敏感性上升
(Roetschi et al., 2001; Parisy et al., 2007)。这些研
究结果证明, 谷胱甘肽在植物抗病上起着重要的作用。
对于S-nitrosothiols(SNO)的研究显示, S-nitroso-
glutathione (GSNO)是具有还原三态形式的SNO, 敲除
拟南芥中合成GSNO的AtGSNOR1基因, 无论是植物
的普遍抗性还是Nonhost disease resistance(NHR)都
降低了。这也说明 SNO与植物抗病相关, 同时这个突
变体中的水杨酸(SA)信号通路也发生了变化(Feechan et
al., 2005)。
在油菜生长的过程中, 硫缺乏会大大地降低其对于
包括真菌和霉菌等一系列病菌的抵抗力, 同时这些缺乏
硫营养的植株中的 b-硫代葡萄糖苷含量会大幅下降。
这证明了缺乏硫会造成油菜抗病性的减弱, 也说明植物
的抗病性和 b - 硫代葡萄糖苷有关(M i then , 1992 ;
Mauch, 2005)。并且, 真菌及病虫害等对植物的侵害
会激活植物体内一系列耐逆物质包括b-硫代葡萄糖苷的
生成。但是, 对于植物的抗病性, 到底是植物对于病原
菌的抵抗力增强, 还是b-硫代葡萄糖苷对病菌的毒理作
用更为重要, 还需要进一步的研究证实(John and
Morrisseg, 1999)。另一方面, 在土壤里施用硫肥, 尤
其是在喷洒杀真菌剂的同时施用硫肥, 会明显增加作物
的产量, 这也从另一个角度说明了硫肥对于植物增强抗
病性的作用(Sutherland, 2004)。在番茄对于真菌类病
原体的耐受研究中, 也有关于硫以及硫醇起作用的报道
(Linkohr et al., 2002)。
硫营养对植物抗虫的影响主要是通过芥子酶水解b-
硫代葡萄糖苷的降解产物所产生的气味达到驱避害虫的
目的(Agerbirk et al., 2003; Clauss et al., 2006), 芥
子酶受修饰因子的影响而产生不同比例的水解产物
(Zhang et al., 2006)。芥子酶受 JA的强烈诱导表达,
昆虫啃食植物时, 激活 JA的合成, 因而也诱导了芥子
酶的表达。由此可见, 在植物与昆虫的共进化中, 植物
已经形成一套对付昆虫的防卫系统(Cipollini et al.,
2003)。
2.4 硫营养在有机毒物清除及代谢产物转运中
的作用
植物对有机污染物清除的第一步就是GSTs所催化的反
应, GSH是这类酶反应的底物。有机污染脱毒(如除草
剂)的第一步就是由GSTs所催化的标记反应, 即让有机
毒物贴上谷胱甘肽的标签, 同时也使有机毒物的水溶性
增强, 以便随后的脱毒反应和运输, 最终将有机毒物运送
至液泡内隔离, 使细胞免受毒害(Marrs, 1996; Rausch
and Wachter, 2005)。
同样, GSTs也参与植物自身的一些代谢产物如花青
素(anthocyannin)的转运, 花青素在液泡中积累, 而在被
运送到液泡之前, 它必须与GSH以共价键方式结合, 以
便液泡膜上的转运子识别 , 最后运输到液泡中贮存
(Marrs et al., 1995; Marrs and Walbot, 1997)。如果
GSH水平降低到一定程度, 花青素在液泡中的积累将受
影响 (Xiang et al., 2001)。
3 硫营养代谢的调控
植物硫营养中一个非常重要的调控现象就是需求所驱动
的(demand-driven)硫营养吸收转运及同化代谢, 这个现
象是代谢、转录与翻译水平等多层面调控的综合体
现。硫营养代谢的调控十分严密, 而且与其它营养代谢
相协调, 并与植物激素信息交流(crosstalks)及硫营养信
号转导交织在一起, 成为一个非常复杂的调控网络。目
前对这个网络的认知才刚刚开始。
745吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
3.1 代谢水平的调控
代谢水平的调控, 自始至终都体现了植物硫营养代谢的
需求驱动特点。当植物处于需求状态且土壤环境中硫
营养供给源不足时, 就会上调硫营养吸收转运与同化代
谢的一整条作业线(pipeline), 一旦体内的硫营养水平达
到充足时, 就会下调这条作业线。调控这条作业线的关
键物质除硫营养水平本身之外, 研究报道最多且认知也
比较深的是OAS、Cys和GSH。OAS不但是这条作
业线中的正调控因子, 也是S与N营养之间协调的关键
所在, 而Cys和GSH则扮演负调控因子的角色, 反馈抑
制这条作业线。已知这些代谢调控因子的主要作用点
是 Cys合成酶, 即 SAT/OASTL复合体(W irtz and
Droux, 2005; Wirtz and Hell, 2006)和 g-ECS (Xiang
and Bertrand, 2000)。
在细菌中, Cys/OAS的比例在硫代谢途径中是最重
要的因素, 当Cys的含量很高时, SAT的活性就会被反
馈性的抑制, 而低含量的Cys则会导致OAS的增加, 从
而上调硫吸收转运和同化代谢途径中一些基因的表达,
以保持 N 与 S水平的平衡 (Ho and Saito, 2001;
Maruyama-Nakashita et al., 2004c)。在植物中, 半
胱氨酸的合成与细菌相似, 该合成途径和整个植物体内
硫的吸收、OAS的累积及半胱氨酸的消耗都有着紧密
的联系(Jost et al., 2005)。有研究报道, 植物组织中
半胱氨酸的含量对于SAT的活性有着反馈抑制的作用
(Noji and Saito, 2002; Jost et al., 2005)。在谷胱甘
肽合成中, 当 GSH达到一个高水平时, 就反馈抑制 g-
ECS的活性, 降低 Cys进入GSH的通量, 而且还输送
一个长距离信号, 降低或抑制根系对硫营养的吸收转运
(Lappartient et al., 1999)。
已经有研究证明硫酸盐的吸收利用和氮的利用之间
存在相互协调的作用。APR、SIR、OASTL和 SAT
的表达都在不同程度上受到生长环境中氮以及OAS含
量的影响。同时, 半胱氨酸和谷胱甘肽等硫醇类化合物
的示踪实验证明, 硫吸收的过程受到硫含量的控制性调
节(Vauclare et al., 2002)。这些结论都表明, Cys和
GSH与OAS的比例在植物细胞硫同化中起到了一个双
向调节器的作用。另外, 一些关于植物重金属以及过氧
化氢的毒性实验表明, 随着毒性物质的增加, 植物对于
GSH的需求量也显著增加, 这些都证明半胱氨酸和谷胱
甘肽相关基因的表达在植物硫代谢网络中有着及其重要
的地位(Howarth et al., 2003)。
植物硫代谢网络在植物细胞内受多基因和多通路的
调节。利用DNA microarray与代谢物定量的分析方法
(Nikiforova et al., 2003; Hirai and Saito, 2004), 得出
了一系列结果: 在短时间的硫缺乏情况下, 谷胱甘肽的含
量下降, OAS的含量上升, 半胱氨酸的含量没有变化, 同
时高亲和力硫转运子家族和APR基因家族的表达量无
论是在叶子还是在根中都有显著的上调。另一方面, 长
时间的硫缺乏, 会严重影响半胱氨酸的含量, 同时伴随着
ATPS、SAT和 OASTL的表达下调。这些都和之前
的假说有着比较大的不同。但是甲硫氨酸和谷胱甘肽
合成酶并不会受到低硫胁迫的诱导, 说明植物体内的细
胞代谢调节呈现非常复杂且时空交互的网状调节机制。
研究表明OAS是半胱氨酸合成中的一个限速因子,
通过实验已经分离得到了Cys敏感以及不敏感的 SAT
cDNA, 并且得出结果, 随着SAT活性的增强, 会导致半
胱氨酸和谷胱甘肽的含量在野生型植株里上升, 而过量
表达SAT基因的转化体植株, 对于非生物胁迫都有着较
高的耐受性(Urano et al., 2000)。
3.2 转录水平的调控
有关转录水平调控的研究报道较多, 主要集中在硫酸盐
转运子家族与硫营养同化代谢作业线基因对低硫胁迫的
响应。研究表明硫代谢途径在转录水平上有着重要的
调控机制, 对一些基因启动子区域潜在的硫响应元件
(sulfur-response element, SURE)也陆续有了相关的报
道。大豆b-conglycinin 启动子含有缺硫应答转录因子
SEF3和 SEF4的结合位点, 这段 235 bp的 DNA片段
是硫响应区域(Awazuhara et al., 2002); Citrullus vul-
garis 的SAT启动子也含有 2个SEF4结合位点(Saito
et al., 1997)。NIT3基因(NITRILASE3)同样含有一段
317 bp的硫调节区域; SULTR1;1启动子中含有SURE
的核心区域: GAGACA, 这段5 bp的核心区域同样存在
于 SULTR2;1、SULTR4;2、APR3和 NADPH氧化
746 植物学通报 24(6) 2007
还原酶基因的启动子中(Maruyama-Nakashita et al.,
2005)。SURE和 SEF元件也同样存在于硫响应基因
At5g48850的启动子中。另一方面, SLIM1则是硫代谢
相关的转录因子, 但是转录因子和顺式作用元件之间的
对应关系还有待进一步研究(Maruyama-Nakashita et
al., 2006)。
基因芯片技术的应用, 使分析整基因组对不同硫营
养水平的响应成为可能(Hirai et al., 2003; Maruyama-
Nakashita et al., 2003; Nikiforova et al., 2004; Higashi
et al., 2006), 转录组对应代谢组的分析更有助于基因与
基因、代谢物与基因之间网络的建立(Hira i e t a l . ,
2005)。通过聚类分析, 可在整基因组水平找出相似的
受硫营养调控的靶基因集, 为进一步深入分析代谢中转
录水平的调控, 以及基因之间的关联提供依据。随着系
统生物学与计算生物学的迅猛发展, 转录组这一分析手
段将会发挥更大的作用。
miRNA对硫同化也起到重要的调节作用, miR395
调控的靶基因包括 APS1、APS3、APS4和一个硫酸
盐转运子基因。低硫胁迫初期, APS表达受诱导上调
(Ravina et al., 2002; Hirai and Saito, 2004), 而Jones-
Rhoades的研究表明低硫胁迫2周时, miR395上调而
APS表达下调(Jones-Rhoades and Bartel, 2004)。由
此可见, 在胁迫的不同时期, miR395调控 APS基因的
表达水平有明显的变化。
Met合成中也存在转录后水平的调控, Chiba 等曾
报道, 胱硫醚 g-合成酶(cystathionine g-synthase)
mRNA的稳定性受其翻译产物胱硫醚g-合成酶调控。甲
硫氨酸或其代谢产物存在时, 能够激活胱硫醚g-合成酶
基因第1个外显子编码的氨基酸序列与其本身顺式结合,
使mRNA稳定性随之降低(Chiba et al., 1999), 从而影
响胱硫醚 g-合成酶的合成, 也就是说, 代谢产物甲硫氨
酸能够调控其自身合成。
3.3 翻译与翻译后水平的调控
植物硫营养代谢中有关翻译水平调控的报道极少, 仅在
GSH的合成中有报道。作为谷胱甘肽生物合成第 1步
反应的关键酶, g-ECS的表达受转录、翻译和翻译后水
平的多层面调控, 从而使植物体在对各种环境胁迫的响
应过程中, 能够调控抗氧化物GSH的生物合成。我们
的研究发现, 一种蛋白复合体通过与GSH1 mRNA 5’非
编码区特异结合, 可以阻止GSH1 mRNA的翻译。同
时, 蛋白因子与GSH1 mRNA的结合受胞内还原态谷胱
甘肽与其氧化态的比例的调控。在植物应答氧化胁迫
的过程中, 这一氧化敏感型调控可能正是翻译水平上
GSH自我调节合成的开关。GSH通过调控g-ECS蛋白
的表达, 调节自身合成(Xiang and Oliver, 1998, 2002;
Xiang and Bertrand, 2000)。
硫转运因子同样存在翻译后水平的调节, 其羧基端
包含一个 STAS 结构域(Aravind and Koonin, 2000;
Shibagaki et al., 2002; Rouached et al., 2005), 该区
域具有磷酸化位点, 可能参与蛋白之间的相互作用, 这一
区段的缺失和突变导致硫转运蛋白无法定位于质膜。
Kataoka等(2004)已经指出, 硫转运蛋白可以通过蛋白
间相互作用形成多聚体。另外, 翻译后水平调控还见于
ATP硫酸化酶和Cys合成酶, ATP硫酸化酶存在蛋白间
相互作用从而进行相互调节(Logan et a l . , 1996;
Hatzfeld et al., 1998)。Cys合成酶也通过复合体的聚
合与解离来调控SAT酶活(Berkowitz et al., 2002; Wirtz
and Hell, 2006)。
4 硫营养信号转导
对硫营养信号转导的研究目前还十分薄弱, 是一个特别
需要加强的研究领域。我们对植物如何感应硫营养的
原初信号还几乎一无所知(Schachtman and Shin,
2007), 虽然硫酸盐转运子被推测有可能是硫营养信号的
感应子(sensor), 但目前还未见报道。
对硫信号转导中的一些组成部分已经有报道, 拟南
芥从土壤中吸收硫酸盐主要通过2个高亲和性的硫转运
子 Sultr1;1和 Sultr1;2完成。低硫条件下, Sultr1;1和
Sultr1;2的转录水平上调以确保植物吸收足够的硫酸盐
(Yoshimoto et al., 2002)。对 Sultr1;1的启动子研究
表明, 其启动子区域含有1个低硫响应的顺式作用元件,
这个包含16个碱基的硫响应元件包含1个生长素响应因
747吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
子(auxin response factor, ARF)的结合序列(GAGACA),
碱基替代实验表明, 该序列中的GAGAC在低硫响应过
程中起着关键作用(Maruyama-Nakashita et al. ,
2005)。此外, Sultr1;1 在低硫条件下被诱导的过程可
被放线菌素D(actinomycin D)和2种蛋白磷酸酶抑制剂
(calyculin A和 okadaic acid)阻断, 这意味着低硫条件
下sultr1;1受到包括转录水平和蛋白磷酸化在内的多水
平的调控(Maruyama-Nakashita et al., 2004)。
利用Sultr1;2的启动子序列携带报告基因绿色荧光
蛋白可以直观地显示 Sultr1;2转录水平的变化。利用
该转基因植物作为背景已揭示了植物激素参与低硫响应
通路的调节作用, 并进一步筛选得到参与低硫调节的转
录因子。外源添加一种人工合成的细胞分裂素苄基腺
嘌呤能够显著降低 Sultr1;2对于低硫胁迫的响应。细
胞分裂素在植物体内的聚集会降低Sultr1;1和Sultr1;2
的转录水平, 从而减少硫酸盐在植物体内的聚集。对于
缺失突变体cre1-1的进一步研究显示, 细胞分裂素是通
过已知的CRE1/WOL/AHK4通路负调控这2个硫转运
子的(Maruyama-Nakashita et al., 2004b)。
另外, 一个已知的 EIL(ETHYLENE-INSENSI-
TIVE3-LIKE)家族的转录因子EIL3被证明参与了多个拟
南芥硫转运子在低硫条件下的调控过程, 并被重新命名
为 SLIM1(sulfur limitation1)。SLIM1的缺失导致
sultr1;2不再受低硫诱导。虽然与乙烯调控元件 EIN3
具有很高的同源性, 但并无证据显示EIL3参与乙烯信号
转导。而EIL家族的其它成员在低硫信号传递过程中均
不起作用。除Sultr1;2外, Sultr1;1、Sultr3;4和Sultr4;
2等多个硫转运子以及至少一个芥子酶基因均受SLIM1
调控, 由于芥子酶的作用是降解b-硫代葡萄糖苷并释放
出生物活性物质和硫供植物循环利用, 这表明SLIM1很
可能通过调节多个家族的硫代谢相关基因来应对环境中
缺硫对植物的影响(Maruyama-Nakashita et al. ,
2006)。
虽然已知OAS和GSH对代谢的正负调控以及GSH
在器官之间的长距离信号传递, 但两者在转录水平上如
何行使其调控功能仍然未知。在Sultr1;2-GFP遗传背
景下的大规模突变体筛选, 将是完全解析硫营养信号转
导途径的基础(Maruyama-Nakashita et al., 2004,
2006)。
5 硫营养代谢与植物激素
前文已述硫营养对植物激素(乙烯、ABA和芸苔素类
脂)合成或修饰的影响。反之, 植物激素对硫营养吸
收、转运和同化代谢也有调节作用。就细胞分裂素而
言, 低硫诱导上调的APR1表达同时也受到细胞分裂素
诱导上调(Setya et al., 1996; Ohkama et al., 2002);
SULTR1;2受细胞分裂素诱导表达下调, 植物体通过
C R E 1 感知细胞分裂素进而调节硫转运子的表达
(Maruyama-Nakashita et al., 2004b)。
生长素同样参与低硫信号途径, 其诱导基因(IAA18,
At1g51950, At5g38530, At2g33830)表达受低硫诱导上
调(Nikiforova et al., 2003; Hirai and Saito, 2004); 编
码腈水解酶(催化吲哚 -3-乙腈转化为 IAA) 的NIT3, 也
受低硫诱导表达上调, 其结果是上调根系中的IAA水平,
进而促进侧根的发生, 增大对硫营养的吸收(Kutz et al.,
2002; Maruyama-Nakashita et al., 2004c; Lopez-
Bucio et al., 2005)。
JA的合成通路与抗坏血酸和谷胱甘肽代谢通路相
互联系(Sasaki-Sekimoto et al., 2005), 参与其合成的
酶类也受低硫诱导上调(Hirai et al., 2003; Jost et al.,
2005)。同样JA也对硫同化和GSH合成的相关酶类有
上调表达的作用 (Xiang and Oliver, 1998, 2002), MeJA
可以上调 SAT和 APR的表达(Jost et al., 2005)。
硫营养和激素之间的信息交流与植物根系发育及对
环境胁迫的响应等交织在一起, 是植物对营养和其它环
境胁迫适应所作出的自我调节反应。因此, 硫营养与激
素之间的信息交流构成了一个复杂的动态时空调控网
络。这是一个富有挑战性的研究领域, 随着研究的不断
深化, 更多新发现将诞生在这一领域。
6 硫对于植物根系构型的影响
植物根系构型的改变是植物适应环境变化的生存基础
748 植物学通报 24(6) 2007
(McIntyre, 2001)。氮、磷、硫以及其它离子浓度的
变化都是造成植物主根长度、主侧根比例、根毛发育
等方面变化的诱因(Potters et al., 2007)。植物的根系
构型除了受到营养的调控, 同时会被植物激素调控, 表明
营养和激素对于根系构型的影响具有相互协调的作用
(Lopez-Bucio et al., 2003)。
有研究报道, 氮和磷含量的变化会造成植物侧根构
型和长度的变化(Zhang and Forde, 1998; Linkohr et
al., 2002)。而当植物受到低硫胁迫时, 正常情况下, 与
根尖具有一定距离的根毛区就会发生下移, 靠近根尖, 同
时增加根毛密度(Lopez-Bucio et al., 2003)。另一方
面, 也有研究证明低硫胁迫会抑制侧根的发生, 但是这种
抑制受到生长素的调节(Dan et al., 2007)。在低硫胁
迫的情况下, 过量表达NIT3会使根系更发达, 而且由于
NIT3可以催化植物激素吲哚乙酸(IAA)的生成, 低硫胁迫
也会造成生长素表达的上调, 所以NIT3突变体的表型可
能就是由于激素和低硫胁迫的共同作用造成的(Kutz et
al., 2002)。
ABA参与侧根发生的调控(de Smet et al., 2003),
并可降低高NO3浓度对侧根的抑制作用(Signora et al.,
2001)。ABA是否也参与了硫营养调控的根系发育还未
见报道, 这是一个值得探索的问题。
7 硫营养代谢和其它营养代谢途径的相
互协调
植物的生长需要 N、P、K、S以及各种微量元素, 植
物体已经进化出一系列机制来协调各种营养元素的吸收
运输和同化代谢, 以满足植物生长的需求。早在 1980
年, Reuveny发现在合适的氮源供给条件下, 硫的缺乏仍
然会导致培养细胞中NR的酶学活性(Reuveny et al.,
1980)。在硫缺乏的早期, 蛋白的合成和根系的生长没
有受到抑制, Gln和Asn这类运输性氨基酸已经在大豆
根系中累积, 同时硫的缺乏也使硝酸盐的吸收和从根系
到叶片的运输受到明显的抑制。随着硫元素的持续匮
乏, 蛋白合成也将受到明显的抑制(Karmoker et al.,
1991)。对菠菜的研究发现, 硫的匮乏将导致幼叶中NR
的活性降低, 而硝酸盐、Arg和Glu含量增加; 在老叶
中这一变化较为缓慢; 当光照受限时, 上述变化不会发生
(Prosser et al., 2001)。长期处于低硫环境下的烟草,
硝酸盐的含量在叶片中呈现先升高后降低的趋势。质
体谷酰胺合成酶和线粒体ATP合成酶b亚基的转录水平
维持不变, 在它们的作用下将还原态的氮以 Arg、Asp
和Glu的形式贮存起来, 同时 Arg、Asp和Glu也是下
调NR转录水平和NR酶活的一个可能途径, 从而负调节
氮的还原途径, 以维持正常的氮硫比例(Migge et al.,
2000)。
同时, 氮代谢途径对硫代谢途径也是有反馈作用
的。在氮源充足的环境下, 8 mL.L-1的氨气将导致芸苔
体内硫吸收速率和硫含量的降低(Castro et al., 2006)。
氮代谢途径还在转录水平上对硫酸盐还原途径起到调节
作用, 无氮培养72小时的拟南芥中, APR活性在根和叶
中分别下降到原来的 50%和 70%, 而 Cys和Glu含量
不受影响。外源添加 NO3、NH4、Gln或者 OAS可
以恢复根系的 APR活性(Koprivova et al., 2000)。
多年来对种子贮藏蛋白的研究也表明植物体的氮硫
代谢是相互协调的。种子贮藏蛋白的种类是由基因决
定的, 同时又受到营养环境氮硫比例的调节。从某种意
义上讲, 种子代表了不同硫供给条件下维持氮元素动态
平衡的能力。在氮供给充足的条件下, 不同的硫供给决
定了富硫贮藏蛋白和低硫贮藏蛋白的丰度。 b -
conglycinin b亚基的编码基因受低硫诱导上调, 低氮诱
导下调(Kim et al., 1999)。高氮硫比例的条件下, b-
conglycinin含量增加, 而 BBI基因的表达(BBI编码一
种富含Cys的蛋白质)受到抑制, 富硫蛋白大豆球蛋白含
量降低。因而施加氮可以提高大豆的蛋白质含量, 却明
显降低了含硫氨基酸的百分比(Krishnan et al., 2000)。
拟南芥中合成 O A S 和 C ys 的前体 s e r i n e 和
glutamate在高氮低硫的条件下含量可达到最高, 这一趋
势和b-conglycinin b亚基的变化趋势相同 (Kim et al.,
1999; Tabe and Droux, 2002; Chiaiese et al., 2004)。
OAS不但可以调节Cys合成酶复合体的酶学活性, 还可
以作为信号分子调节植株氮硫同化的相对平衡。外源
添加OAS使得大豆根系硫转运子和拟南芥硫同化酶类
749吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
的表达增加。低硫条件培育的大豆子叶OAS含量增加,
且低硫蛋白b-conglycinin比例增加; 对充足硫环境中的
大豆供给OAS可以导致低硫胁迫下的一系列变化(Kim
et al., 1999)。
除上述Cys合成是氮与硫协调的交点外, 调控硫与
氮营养协调的另外一个交点是Met的合成, 即通过Met
和SAM来调控threonine synthase (TS)和cystathion-
ine gamma-synthase (CgS)对O-phosphohomoserine
(OPHS)的争夺, 从而达到对氮源(OPHS) 的分配。当
Met积累水平高时, 就会反馈抑制CgS基因的表达, 当
SAM积累水平高时, 就激活 TS活性, 使 OPHS流向
threonine的合成(Hesse et al., 2004)。
硫与氮营养的协调调控还可能存在于GSH的合成
中, GSH的合成底物是Cys(硫源)与 glutamate(氮源),
氮与硫在GSH合成中的协调似乎合情合理, 但目前尚无
实验证据。如果GSH合成中存在 3个氮 -硫协调交点,
那么应该就是硫营养代谢中的 3个关键代谢产物的合
成 。
Hesse对硫代谢和碳代谢途径的研究表明, APR也
受到碳代谢的调节, 外源添加葡萄糖可以使其表达上
调。另一方面, 外源提供碳源可以恢复氮缺乏所导致的
APR表达下调的现象(Hesse et al., 2003)。Cys的合
成过程将氮、硫和碳的同化途径连接起来。无 CO2环
境下的Lemna minor, 其APR和NR活性以及mRNA水
平降低, 同时硫酸盐的吸收和同化都受到抑制。瞬时补
给蔗糖或者葡萄糖可以恢复APR和NR的酶活性, 但是
不能使APR和NR的mRNA水平恢复正常。而如果对
无 CO2环境下的 Lemna minor补给 OAS, 只能恢复
APR活性以及其mRNA水平(Vauclare et al., 2002)。
硫和磷代谢途径也是相互协调的, 低磷环境下, 硫酸
盐转运子的表达上调 , 硫酸盐吸收的增加有利于
sulfolipid的合成, sulfolipid可以在一定程度上代替磷脂
(Misson et al., 2005)。小麦中 SNF1 激酶受低氮、
低磷和低硫诱导上调, 磷酸化作用的加强对于植物更好
地适应营养胁迫环境是很必要的(Sano and Youssefian,
1994)。
不同营养之间的协调是营养代谢中的重要研究内容,
对它们之间的信息交流及其对植物生长发育影响的认知,
将直接为科学施肥提供理论依据和实用指南。但这方
面的研究因为涉及复杂的系统问题, 还非常欠缺。我们
相信, 随着功能基因组学和系统生物学等研究手段的兴
起, 势必为研究不同营养之间的协调注入活力, 也只有
应用这些超强研究手段, 才有可能解析营养协调的分
子机制。
8 硫营养高效利用
与其它植物营养高效利用一样, 硫营养高效利用也
是农业生产所期待的农艺性状, 但遗憾的是, 我们对硫营
养高效利用还一无所知。认知硫营养高效利用, 必须首
先认知其遗传基础或其遗传决定因子。由于硫营养代
谢的严格调控, 特别是需求所驱动的硫营养吸收转运与
同化代谢, 可能是改良硫营养高效利用的“瓶颈”; 如何
使植物在低硫营养水平时, 提高其吸收和利用效率, 在高
硫营养水平时继续吸收和体内贮存, 并在缺硫时有效地
释放, 可能是硫营养高效利用的关键。
应用突变体来探索高等植物硫营养高效吸收利用的
遗传决定因子是一条有效途径。因此, 我们建立了一种
拟南芥耐低硫营养胁迫的高通量筛选方法, 并以此方法
获得了几个耐低硫营养胁迫突变体(可能的硫营养高效利
用突变体)。在低硫营养胁迫条件下, 这些突变体都显
示了发达的根系与叶片继续生长的表型, 而野生型的生
长则受到严重抑制。对这些突变体的解析和相关基因
的克隆与功能验证, 将为我们认知硫营养高效利用提供
有益线索(未发表)。
据报道, 小麦和油菜品种间存在硫营养吸收利用的
差异(Zhao and Warrilow, 1996), 利用这些农作物种质
资源间的差异来定位克隆相关的基因, 也是一条行之有
效的方法。
9 缺硫对于作物的生长、产量及品质的
影响
随着工业造成的大气污染逐年降低, 很多地区特别是北
750 植物学通报 24(6) 2007
欧地区的土壤缺硫现象十分显著, 已经给农业生产带来
了很大的损失。缺硫植物生长尤其是营养生长会受阻,
其表型在一定程度上和缺氮类似, 具体表现为植株矮小,
茎生长受到阻碍, 分枝少, 其幼嫩器官(例如新叶)黄化褪
色, 叶片直径小, 很薄并且硬脆易折断。植物中, 十字
花科对于缺硫尤其敏感, 豆科、棉花和烟草次之, 禾本
科对硫的需求量较小。低硫胁迫下的油菜, 植物叶片含
硫量降低, 碳氮比例失衡, 叶子里积累了更多的N, 当含
硫量小于 4 mg.g-1, 氮 /硫比大于 13: 1的时候就可以
认为是缺硫, 当然这种叶子积累氮的方式对于硫胁迫的
应答也是植物缺硫的标志。
另外低硫胁迫不但会降低植物的光合作用速率, 而
且使植株中 R O S 的累积加快, 从而产生氧化胁迫
(Nikiforova et al., 2003; Hirai and Saito, 2004), 低硫
胁迫下植物的生长和光合作用都会减缓, 细胞内的硫元
素会被逐渐耗尽, 同时磷酸盐、氮以及铵含量上升。
Gilbert对于小麦的研究发现, 缺硫使叶片气孔开度减小,
羧化效率降低, RUBP酶活性下降, 硝酸盐积累, 影响了
光合性能, 最终使产量降低, 籽粒的含硫蛋白量下降, 含
油量也随之降低。
Cys和Met是合成蛋白质的必需氨基酸, 充足的硫
含量有利于富含Cys和Met的蛋白质含量提高, 而缺硫
的植物则会在籽粒中以非硫或者低硫蛋白的累积代替,
在充足硫营养条件下含硫蛋白的累积, 可以降低籽粒中
的氮硫比例, 也就提高了籽粒的营养价值(Tabe et al.,
2002)。
谷物在生殖生长期, 如果硫充足, 籽粒中会积累含硫
量高的醇溶谷蛋白(prolamin)(Mullins and Hilu, 2004);
如果缺硫, 除了影响谷物的产量, 还会使谷物在籽粒中累
积低硫含量的蛋白质, 如w-麦醇溶蛋白、麦谷蛋白, 来
替代富含硫的蛋白质。含硫蛋白 Cys中的二硫键(-S-
S-)对面筋的弹力至关重要, 研究表明, 缺乏含硫蛋白的
小麦籽粒硬度大,不容易粉碎, 面团的抗拉伸力弱, 延展
性差, 难以成型, 会影响面包的烘烤品质(Miyake et al.,
1999)。
也有实验通过转移富含硫的向日葵种子蛋白基因进
入谷物, 以增加谷物中Met和Cys的含量, 但是结果显
示, 谷物种子中含硫氨基酸的含量并没有发生明显变化
(Molvig et al., 1997)。这一点在羽扇豆(lupin)的转基
因实验中也得到了证明(Tabe and Droux, 2002)。转入
了表达富含Met和Cys的蛋白的外来基因后, 植物中游
离的Met和Cys以及GSH的含量就明显降低, 这也说
明了植物种子贮藏蛋白的积累与土壤硫营养的供给以及
贮藏蛋白基因间的相互平衡密切相关(Tabe and Droux,
2002)。
豆类在缺乏硫营养的条件下结出的果实营养失衡。
大豆在缺硫的条件下, 种子中富含含硫氨基酸的大豆球
蛋白的积累明显下降, 取而代之的是缺乏含硫氨基酸的
b-conglycinin大豆球蛋白。而硫营养充足的情况下, 大
豆种子的蛋白贮存倾向于大豆球蛋白 , 此时 b -
conglycinin大豆球蛋白受到Met的负调控, 并且这种调
控还与其它调控途径共同起作用(Ohkam a e t a l . ,
2002)。
10 前景展望
本文主要综述了硫营养的吸收转运和同化代谢过程及其
调控与功能, 着重讨论了硫营养在植物的环境胁迫耐受
性中的重要功能与对植物的生长发育、农作物产量和
品质的影响。鉴于我国农业生产中土壤硫营养的现状,
或早或迟会出现缺硫问题, 希望尽早引起足够的重视。
硫营养可能是代谢最复杂、调控最严密、行使功
能最多的营养元素, 从代谢到功能都还有许多未解之谜
以及一些长期悬而未决的重要生物学问题。植物硫营
养也逐渐成为植物生物学研究的热点之一, 特别是硫转
运子各自在硫吸收转运中的特殊作用, 硫营养代谢中的
各种调控机制, 硫营养信号转导, 及其与激素之间的信息
交流, 与其它营养元素之间的协调, 对根系构型的调控,
以及硫营养高效利用等方面, 都还需要更多的探索和深
入的研究。
致谢 感谢严小龙、廖红、施为民和刘崇群教授提
供相关资料与讨论。
751吴宇等: 植物硫营养代谢、调控与生物学功能
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Plant Sulfur Metabolism, Regulation, and Biological Functions
Yu Wu†, Lei Gao†, Minjie Cao, Chengbin Xiang*
School of Life Sciences, University of Science and Technology of China, Hefei 230027, China
Abstract Plants play a pivotal role in the global sulfur cycle as the dominant reducer of inorganic sulfur. Inorganic sulfate in the
soil is taken up by plant roots, reduced, and assimilated into cysteine, the first organic reduced sulfur, from which many critical
sulfur-containing metabolites are derived and play essential roles in plant development, abiotic stress tolerance, disease and insect
resistance, as well as crop yield and grain quality. Sulfur may have the most complex metabolism and regulation and serve more
biological functions than any other nutrients in plants. This review summarizes the recent advances in metabolism and regulation
of sulfur and its roles in stress tolerance. Important unsolved problems in sulfur metabolism and the emerging issue of sulfur
deficiency in agriculture are discussed.
Key words Arabidopsis, disease and insect resistance, glutathione, regulation, stress tolerance, sulfate transporter, sulfur metabolism
Wu Y, Gao L, Cao MJ, Xiang CB (2007). Plant sulfur metabolism, regulation, and biological functions. Chin Bull Bot 24, 735-761.
† These authors contributed equally in this paper.
* Author for correspondence. E-mail: xiangcb@ustc.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)
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