全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (1): 60-70, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2006-09-29; 接受日期: 2006-11-24
基金项目: 国家自然科学基金(No. 30170093)
* 通讯作者。E-mail: zhmeng@ibcas.ac.cn
MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性
吕山花 1, 2 , 孟征 2*
1聊城大学农学院园艺工程系, 聊城 252059
2中国科学院植物研究所植物信号转导与代谢组学研究中心, 北京 100093
摘要 基因的重复(duplication)及其功能的多样性(diversification)为生物体新的形态进化提供了原材料。MADS-box基因
在植物(特别是被子植物)的进化过程中发生了大规模的基因重复事件而形成一个多基因家族。MADS-box基因家族的不同成
员在植物生长发育过程中起着非常重要的作用, 在调控开花时间、决定花分生组织和花器官特征以及调控根、叶、胚珠及果
实的发育中起着广泛的作用。探讨MADS-box基因家族的进化历史有助于深入了解基因重复及随后其功能分化的过程和机制。
本文综述了MADS-box基因家族基因重复及其功能分化式样的研究进展。
关键词 MADS-box基因, 基因重复, 功能分化
吕山花, 孟征 (2007). MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性. 植物学通报 24, 60-70.
在生物体中经常发生基因、基因组片段或整套基
因组加倍(polyploidization)重复现象。对几种完成或接
近完成全基因组测序的真细菌(eubacteria)、古细菌
(archaebacteria)和真核生物(eukaryotes)的基因组序列
分析、群体遗传学模拟和分子遗传学实验显示, 在基因
组中存在大量的重复基因(Zhang, 2003)。早在 1936
年, Bridges报道了一段染色体带的加倍引起基因重复,
从而导致果蝇眼睛严重变小的突变体(Bridges, 1936)。
到1970年Evolution by Gene Duplication一书的出版
才使得生物学家认识到基因重复在物种进化中的重要性
(Ohno, 1970)。但是直到20世纪90年代后期, 大量基
因组测序工作开展之后, 对基因重复的详细研究才得以
进行。据推测, 70%-80%的被子植物在进化过程中某
些位点(point)发生了加倍重复现象(Otto and Whitton,
2000; Simillion et al., 2002; Blanc et al., 2003; Bow-
ers et al., 2003; Paterson et al., 2004)。以拟南芥
(Arabidopsis thaliana)和水稻(Oryza sativa)为例, 分别
有 90%和 62%的位点(loci)发生了重复(Moore and
Purugganan, 2005)。
重复基因(duplicated gene)在进化上的命运, 是近
年来国际上关注的热点和研究的前沿问题之一。祖先
基因发生基因重复事件后, 最初重复基因的功能是完全
冗余的(redundant)。在随后的进化过程中, 重复基因在
生物体中可能面临以下3种不同的命运: (1)其中一个拷
贝(copy)保留了祖先基因的功能, 而另外一个拷贝发生
了新功能化(neofunctionalization)而获得了新的功能; (2)
其中一个拷贝发生了非功能化(nonfunctionalization)而
成为假基因(pseudogene); (3)两个拷贝发生了亚功能化
(subfunctionalization), 分担(partition)了祖先基因的功
能 , 而他们合起来的功能则涵盖了祖先基因功能
(Hughes, 1994; Stoltzfus, 1999; Force et al., 1999b;
Lynch and Conery, 2000; Zhang, 2003)。探讨单个
基因家族的系统发育历史能够更加深入地了解在生物体
进化过程中重复基因的作用和意义。
在众多的植物基因家族中, 对MADS-box基因家族
的进化历史的研究相对比较深入。MADS-box基因编
码转录因子, 在植物(特别是被子植物)进化过程中发生了
大量的基因重复事件 , 从而形成了一个多基因家族
(Becker and Theissen, 2003; Irish, 2003)。在拟南芥
中大约有107个MADS-box基因, 而从目前的基因组数
.综述.
61吕山花等: MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性
据显示, 水稻中大约有70余个MADS-box基因(Litt and
Irish, 2003b; Martinez-Castilla and Alvarez-Buylla,
2003; Parenicova et al., 2003; Nam et al., 2004;
Causier et al., 2005; Irish and Litt, 2005)。本文主要
综述了花同源异型MADS-box基因在进化过程中发生
的基因重复事件及随后的功能分化式样, 为进一步深入
研究MADS-box基因家族的进化历史以及从系统发育
角度研究其它基因家族的进化历史提供参考。
1 MADS-box基因的起源、结构及功能
M A D S - b o x 基因广泛存在于动物、植物和真菌中
(Alvarez-Buylla et al., 2000; Becker and Theissen,
2003; Kaufmann et al. , 2005)。MADS分别是
MCM1、AGAMOUS、DEFICIENS和 SRF的首字母
缩写。其中MCM1(minichromosome maintenance1)
是参与酵母细胞周期、细胞生长、细胞代谢、专一性
( s p e c i a l i z a t i o n )和决定细胞类型的调节因子
(Messenguy and Dubois, 2003); AGAMOUS(AG)和
DEFICIENS(DEF)分别是拟南芥和金鱼草(Antirrhinum
majus)花器官特征基因(floral organ identity)的产物
(Sommer et al., 1990; Yanofsky et al., 1990); SRF
(serum response factor)是人类血清应答因子(Norman
et al., 1988)。序列分析表明, 在这些转录因子中都含
有一个由56-58个氨基酸组成的高度保守的结构域, 称
为MADS-box结构域, 从而将这类基因称为MADS-box
基因(Alvarez-Buylla et al., 2000; de Bodt et al.,
2003)。MADS-box基因家族的成员根据其序列结构特
征分为 type I和 type II两种类型(Alvarez-Buylla et al.,
2000)。这两种类型的基因可能是在大约 10亿年前通
过发生在植物和动物(包括真菌)分化之前的一次基因重
复事件产生的(Becker and Theissen, 2003)。在植物
中, type I MADS-box基因的功能仍不清楚, 所有已知
功能的基因都属 type II基因(Alvarez-Buylla et al.,
2000; de Bodt et al., 2003)。其中 type II基因只含有
MADS-box结构域(domain)(Nam et al., 2004)。Type
II基因由保守程度不一的MADS-box、I、K和 C结构
域组成, 所以又称为MIKC-type MADS-box基因(Ma et
al., 1991; Münster et al., 1997; Nam et al., 2004;
Kaufmann et al., 2005)。M区是高度保守的MADS-
box区, 位于基因编码区的 N-端, 具有结合 DNA、蛋
白质二聚化以及与其它因子结合的功能(Shore and
Sharrocks, 1995)。另一个次级保守的区域是K区, 因
K区一级结构与角蛋白(keratin)的同源性较高而得名。
K区约有 70个氨基酸, 其二级结构为 3个 a螺旋(K1、
K2和K3)组成的卷曲-卷曲(coiled-coil)结构, 参与介导
蛋白 -蛋白相互作用(Yang et al., 2003)。在M区和 K
区之间有一段约 30个氨基酸、保守性较低的间隔区,
称I区 (intervening), I区可以促进二聚体的转录因子与
DNA结合(Ratcliffe et al., 2001)。在 K区下游, 是序
列和长度上最具变化的结构域C区(carboxyl-terminal),
主要由疏水氨基酸组成; 虽然C末端的变化较大, 但是
不同类的 M A D S - b o x 基因常含有一些保守的基序
(motif), 这些基序在蛋白复合体的形成和转录激活中起重
要作用(Egea-Cortines et al., 1999; Honma and Goto,
2001; Lamb and Irish, 2003)。有证据表明不同 C结
构域基序的进化导致了编码蛋白具有不同的功能(Lamb
and Irish, 2003)。很少数MADS-box基因在M区的上
游具有长度变化、富含碱性氨基酸的N端区域, 例如拟
南芥的 AGAMOUS (AG)和金鱼草的 PLENA (PLE)。
研究表明, N端区域没有功能(Schwarz-Sommer et al.,
1992; Trobner et al., 1992; Kramer et al., 2004)。
2 MADS-box基因的重复及其功能的多
样性
在多数植物基因组中存在数量不等的MADS-box重复
基因。拟南芥、金鱼草和矮牵牛(Petunia hybrida)
MADS-box基因家族最早得到了深入的研究。此外, 从
其它处于不同进化地位的物种中也分离到了大量的
MADS-box基因, 对这些基因进行分子系统发育分析
(molecular phylogenetic analyses)表明, MIKCC-type
的MADS-box基因分为 12个主要进化支(clade), 即
A G、A G L 6、A G L 1 2、A P E T A L A 3 ( A P 3 ) /
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PISTILLATA (PI)-like (B)、GGM13 (Bs)、TM3、
STMADS11、AGL2 (SEP)、AGL17、APETALA1
(AP1) /SQUA、AGL15和FLC (Becker and Theissen,
2003)。其中花同源异型MADS-box基因的研究比较深
入, 分为 4个亚家族(subfamily), 分别为 AP1/SQUA-
like、AP3/PI-like或DEFICIENCE (DEF) /GLOBOSA
(GL O )、AG - l i k e 和 SE PA LL AT A (SE P ) - l i k e
(Theissen et al., 1996; Ma and de Pamphilis, 2000;
Ng and Yanofsky, 2001; Ratcliffe et al., 2001; Becker
and Theissen, 2003; Nam et al., 2003; Parenicova et
al., 2003; Zahn et al., 2005a, 2005b, 2006)。下面着
重介绍这4个亚家族中发生的基因重复和功能分化的途
径, 并以拟南芥、金鱼草和矮牵牛为例, 介绍重复基因
的功能分化式样。
2.1 AP1/SQUA-like亚家族
系统发育分析表明, 在AP1/SQUA-like亚家族的进化过
程中至少发生了4次基因重复事件。在核心真双子叶植
物(core eudicots)中发生了2次基因重复事件, 结果产
生了euAP1、euFUL和FUL-like三个进化系(lineage),
在这3个进化系中, 分别包括拟南芥和金鱼草中的AP1
和SQUA (Mandel et al., 1992b; Gu et al., 1998; Litt
and Irish, 2003)、FRUITFULL(FUL, 先前命名为
AGL8)和AmFUL (Litt and Irish, 2003)以及AGL79和
DEFH28 (Litt and Irish, 2003)。而 CAULIFLOWER
(CAL)可能是芸苔属(Brassica)特有的一次基因重复事件
产生的, 属于 euAP1进化系的成员(Kempin et al.,
1995; Purugganan, 1997; Purugganan and Suddith,
1998; Litt and Irish, 2003)。
euAP1、euFUL和FUL-like三个进化系的成员的
C结构域具有不同的基序, euAP1进化系的成员的C结
构域(domain)具有典型的euAP1基序(motif), 而euFUL
和FUL-like进化系C结构域具有paleoAP1基序(或FUL-
like基序)(Litt and Irish, 2003)。Vandenbussche等
发现通过阅读框缺失移码翻译(frameshift translation)可
以使 p a l e o A P 1 基序转变为 e u A P 1 基序
(Vandenbussche et al., 2003)。
在拟南芥中, ap1突变体第一轮萼片被同源异型转
化为苞片(brac t )状器官, 在苞片内常包含第 2 朵花
(subtend secondary flower), 无花瓣; 在第2朵花中又
以相同的方式重复形成了第 3 朵嵌套的花的结构
(tertiary nested floral structures)(Irish and Sussex,
1990; Bowman et al., 1993)。从而, AP1基因控制萼
片和花瓣的特征以及花分生组织的决定性(Irish and
Sussex, 1990; Bowman et al., 1993; Weigel and
Meyerowitz, 1994)。cal单突变体无表型, ap1cal双突
变体增强了ap1单突变体的表型, 导致花序转化为“花
椰菜”(cauliflower)的表型。这些结果表明, CAL和AP1
在参与控制花分生组织的形成中的功能是部分冗余的
(Mandel et al., 1992b; Kempin et al., 1995; Becker
and Theissen, 2003)。ful基因单突变体花序特征没有
表型, 而ap1calful三重突变体增强了ap1cal双突变体
的表型, 表明AP1、CAL和FUL在花的起始(initiation)
功能上是部分功能冗余的。此外, FUL在果实发育过程
中进化了自己特异的功能, 在受精后调控抱器瓣(valve)的
分化(valve differentiation)以及抱器瓣细胞的膨大
(expansion)(Gu et al., 1998; Ferrandiz et al., 2000)。
虽然金鱼草的 S Q U A 和拟南芥的 A P 1 均属于
euAP1进化系的成员, 但SQUA和AP1却具有不同的
功能, SQUA对萼片和花瓣的发育并不是完全必需的
(Huijser et al., 1992; Kramer and Hall, 2005)。虽然
金鱼草的DEFH28与拟南芥的FUL属于旁系进化系的
基因, 却表现出相似的功能(Muller et al., 2001)。
2.2 AP3/PI-like(DEF/GLO)亚家族
与AP1/SQUA-like亚家族相比, 对AP3/PI亚家族的研
究比较深入(Zahn et al., 2005b)。在这个亚家族的进
化过程中主要发生了2次基因重复事件。一次基因重复
事件发生在现存的被子植物(extant angiosperms)产生
之前, 产生了DEF/AP3(paleoAP3)和GLO/PI两个进化
系(Aoki et al., 2004; Kim et al., 2004); 随后在 DEF/
AP3进化系中又发生了一次基因重复事件, 发生在核心
真双子叶植物基部, 相似于euAP1/euFUL重复的位置,
结果产生了 TM6和 euAP3进化系(Kramer et al.,
63吕山花等: MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性
1998b; Aoki et al., 2004; Kim et al., 2004)。除了这
两次主要基因重复事件外, 在DEF/AP3进化系中, 一些
小规模的基因重复事件也有文献报道(Kramer and Irish,
2000; Kramer et al., 2003; Matsunaga et al., 2003;
Stellari et al., 2004; di Stilio et al., 2005; Kim et al.,
2005)。在这个亚家族中, 不同进化系的成员在进化过
程中其 C 结构域发生了分化, 从而具有不同的基序。
paleoAP3和TM6进化系的成员C结构域具有paleoAP3
基序和衍生型PI基序(PI motif-derived)。而euAP3进
化系的成员C结构域具有 euAP3基序, 但衍生型PI基
序比较退化(degenerating)。PI进化系的成员C结构域
具有PI基序(Kramer et al., 1998a)。Vandenbussche
等(2003)发现如果在paleoAP3基因的适当位置引入一
个8碱基的插入, paleoAP3基序就会转变为euAP3基
序。这种阅读框架移位(frameshift)造成的C结构域不
同可能导致了旁系同源基因功能的分化(Lamb and Irish,
2003)。
在这个亚家族里, 经历基因重复后, 在拟南芥中产生
了AP3和PI基因, 金鱼草中产生了DEF和GLO基因;
矮牵牛中产生了PhDEF(先前命名为pMADS1/GREEN
PETALS(GP))和 PhGLO1/2(先前分别命名为 FBP1/
pMADS2)基因, 分别属于euAP3和GLO/PI进化系的成
员(Kramer et al., 1998b; Aoki et al., 2004; Kim et al.,
2004; Kramer and Hall, 2005)。在茄科植物如番茄
(Lycopersicon esculentum)、马铃薯(Solanum
t u b e r o s u m )和矮牵牛以及蔷薇科的玫瑰花( R o s a
rugosa)等植物中分别分离到了 TM6 (Pnueli et al.,
1991)、PD2 (Garcia-Maroto et al., 1993)、PhTM6
(Vandenbussche et al. , 2003)和 MASAKO B3
(Kitahara et al., 2001)基因, 属于TM6进化系的成员。
而对拟南芥基因组序列分析表明在拟南芥中丢失了TM6
拷贝; 迄今为止, 尚未见在金鱼草中分离到TM6拷贝的
报道(Vandenbussche et al., 2003)。
在矮牵牛中, PhGLO1/2是最近的一次基因重复事
件产生的, 在蛋白相互作用方式上发生了分化, 在进化上
表现出不同程度的二聚化的特异性。PhGLO1/2选择
的与PhDEF和PhTM6蛋白相互作用。其中, PhGLO1
和PhDEF蛋白形成异源二聚体(heterodimer)控制雄蕊
的花丝和花被筒融合。PhGLO2是PhTM6优先结合的
蛋白配偶(preferential protein partner)。phdef突变体
仅影响花瓣的发育, 而 P h T M6 仅在雄蕊中起作用
(Vandenbussche et al., 2003)。此外, 在这个亚家族
中, 对几个基部被子植物、基部真双子叶植物以及核心
真双子叶植物的基因的表达模式进行分析, 结果表明它
们在花被和内两轮花器官中表现出不同的表达方式
(Kramer and Irish, 2000; Kramer et al., 2003; Kim et
al., 2005)。
2.3 AG-like亚家族
在AG亚家族进化过程中发生了两次主要的基因重复事
件。一次祖先的基因重复事件发生在被子植物和裸子
植物分化之后、被子植物进化的早期, 结果产生了C进
化系(AG进化系)和D进化系(AGL11进化系)(Kramer et
al., 2004; Zahn et al., 2006), C进化系和 D进化系分
别是根据各自进化系中特异基因(specific gene)在决定
雄蕊、心皮特征(C功能)和促进胚珠发育的功能(D功
能)而命名的(Kramer et al., 2004)。在 D进化系中包
括矮牵牛的FBP7和FBP11基因以及拟南芥的STK基
因(Kramer et al., 2004; Zahn et al., 2006)。另外一
次相对最近的基因重复事件发生在C进化系中, 发生在
蔷薇类(rosids)和菊类(asterids)分化之后, 结果产生了
euAG和PLE进化系, 分别包括拟南芥中的AG和SHP
(SHP1/2)以及金鱼草中的FARINELLI(FAR)和PLE基
因。在 PLE进化系中, 在拟南芥中又发生了一次基因
重复事件, 结果产生了SHP1和SHP2基因(Jager et al.,
2003; Kramer et al., 2004; Causier et al., 2005; Zahn
et al., 2006)。蔷薇科和十字花科均属于蔷薇类(APGII,
2003), 最近的研究结果表明, 在蔷薇科太行花的基因组
中, 与拟南芥不同的是, 仅一个 PLE的直系同源基因
(orthologs)TrSHP(Lü et al., 2007)。这些结果也进一
步揭示, 在PLE进化系中可能是最近发生的这次基因重
复事件(Theissen et al., 2000; Kramer et al., 2004;
Zahn et al., 2006)。这个亚家族成员的 C结构域有高
度保守的 AGI和 AGII基序(Kramer et al., 2004)。
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在euAG和PLE进化系中, 拟南芥中的AG和金鱼
草中的PLE基因是旁系同源基因而不是直系同源基因
(Kramer et al., 2004; Causier et al., 2005; Theissen,
2005), 但是在决定雄蕊和心皮的特征以及控制花分生组
织的确定性功能上是非常相似的(Bowman et al., 1991;
Drews et al., 1991; Mandel et al., 1992; Mizukami
and Ma, 1992; Davies et al., 1999; Causier et al.,
2005)。金鱼草中的 FAR, 是拟南芥 AG的直系同源基
因, 具有促进雄蕊发育的功能(Davies et al., 1999;
Kramer et al., 2004; Causier et al., 2005)。拟南芥
的SHP(SHP1/2)是金鱼草PLE的直系同源基因, 但其发
生了新功能化, 具有促进果实开裂的功能(Kramer et al.,
2004; Causier et al., 2005; Theissen, 2005)。此外,
SHP1/2和AG基因在控制心皮和胚珠特征的功能上是
冗余的(Pinyopich et al., 2003)。在 euAG进化系中,
矮牵牛 pMADS3和日本牵牛(Ipomoea nil)DUPLI-
CATED (DP)基因也有详细的功能研究报道(Kapoor et
al., 2002; Immink et al., 2003; Nitasaka, 2003)。虽
然矮牵牛和日本牵牛在进化地位上和金鱼草的关系比和
拟南芥的关系近(APGII, 2003), 但pMADS3和DP的功
能更相似于拟南芥中AG的功能(Bowman et al., 1991;
Drews et al., 1991a; Mandel et al., 1992; Mizukami
and Ma, 1992; Kapoor et al., 2002; Nitasaka, 2003;
Irish and Litt, 2005)。太行花中 TrAG和 TrSHP基因,
分别属于euAG和PLE进化系的成员, 功能的分化方式
既不完全相似于拟南芥, 也不完全相似于金鱼草中它们
直系同源基因的功能分化方式(Lü et al., 2007)。
2.4 SEP-like亚家族
系统发育树分析表明, SEP-like亚家族在进化过程中发
生了多次基因重复事件(Becker and Theissen, 2003;
Malcomber and Kellogg, 2004; Zahn et al., 2005a)。
第一次基因重复事件发生在现存的被子植物起源之前,
结果产生了SEP3 (即以前的AGL9)和 LOFSEP (即以
前的AGL2/4/3, SEP1/2/4)进化系。在随后的进化过程
中, 在SEP3和LOFSEP进化系又发生了几次基因重复
事件。在单子叶植物中, 至少有 5个不同的进化系, 其
中SEP3中包括 3个进化系, LOFSEP中包括2个进化
系, 这揭示在单子叶植物中可能至少发生了3次基因重
复事件。在真双子叶植物中, 进化非常复杂, 特别是
LOFSEP进化系。在核心真双子叶植物多样化之前,
真双子叶植物起源之后至少发生了2次基因重复事件。
结果产生了 SEP1/2、FBP9/23和 SEP4进化系。随
后, 在十字花科起源之前, SEP1/2进化系中发生的基因
重复事件产生了SEP1和SEP2基因。SEP1/2直系同
源基因仅存在十字花科植物中, 而SEP4的直系同源基
因仅存在核心真双子叶植物中。在拟南芥基因组中缺
失FBP9/23直系同源基因, 揭示在蔷薇类多样化过程中
该基因缺失(Malcomber and Kellogg, 2005; Zahn et
al., 2005a)。这个亚家族大多数成员的C结构域有2个
短的、相对保守的基序, 即 SEPI和 SEPII。但这 2个
基序不如AP3/PI-like和AG亚家族成员的C结构域基
序保守。一些单子叶植物缺少SEPII基序(Zahn et al.,
2005a)。
拟南芥中有 4个SEP-like基因: 即SEP1/2/3/4(先
前分别命名为AGL2/4/9/3), 它们有相似的表达方式但也
发生了分化(Ma et al., 1991; Huang et al., 1995;
Mandel and Yanofsky 1998; Pelaz et al., 2001; Ditta
et al., 2004)。SEP1/2/4基因在花发育的早期、即在
花分生组织中起始表达; 而SEP3主要在内三轮花器官
的原基中表达。随着花原基的进一步发育, SEP1和
SEP2 基因在四轮花器官中均有表达(Mande l and
Yanofsky, 1998; George et al., 2001), 而SEP3仅在
花瓣、雄蕊和雌蕊中表达(Pelaz et al., 2000), SEP4
主要在萼片中表达(Ditta et al., 2004)。SEP1/2/3/4单
突变或双突变时, 突变体无明显的表型变化, sep1sep2-
sep3三重突变体的花表现为各轮花器官同源异型转化为
萼片状结构, 并且丧失了花确定性(determinacy)(Pelaz
et al., 2000; Ditta et al., 2004)。sep1sep2sep3sep4
四重突变体的花同源异型转化为叶片类器官(Ditta et al.,
2004)。因此, SEP1/2/3/4在控制花器官特征的功能上
既存在冗余又发生了分化。然而, 在不同的物种中,
SEP-like基因可能进化了不同的功能。迄今为止, 从大
丁草(Gerbera hybrida)中分离到2个SEP-like基因, 即
65吕山花等: MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性
GRCD1和GRCD2。研究表明GRCD1和GRCD2在
控制花器官的功能上是冗余的; 然而不同于GRCD1的
功能的是, GRCD2已经分化出自己特有的功能, 即在调
控花序分生组织转变为花分生组织的发育过程中起重要
作用(Kotilainen et al., 2000; Uimari et al., 2004)。
在番茄中, SEP4同源基因LeMADS-RIN起着完全不同
的作用, 它并不具有调控花器官和花分生组织特征的功
能, 而是参与调控果实的成熟(Vrebalov et al., 2002)。
在单子叶植物中, 不同物种的SEP-like基因表现出不同
的表达方式。例如在 LOFSEP进化支 LEAFY HULL
STERILES1(LHS1)亚分支中, LHS1在内、外稃(第一
轮花器官)均表达, 但在其它的几轮器官中, 在不同物种
中表达方式却表现出很大差异(Malcomber and Kellogg,
2005; Zahn et al., 2005a)。
综上所述, MADS-box基因在发生基因重复后, 在
不同亚家族中, 重复基因在序列结构、表达模式、蛋
白相互作用方式及蛋白功能上表现出动态的变化并多样
化, 甚至在同一个进化系中的不同成员功能上也表现出
不同程度的分化。不能断然从基因进化系的位置推测
基因的功能, 直系同源基因不一定有相同的功能。以上
研究结果表明, 在不同物种中MADS-box基因在进化过
程中维持部分功能冗余, 但是也通过改变表达方式、编
码蛋白的功能及蛋白相互作用方式呈现出不同形式的亚
功能化和(或)新功能化。
3 问题与展望
迄今为止, 虽然对MADS-box基因家族的进化历史已进
行了比较深入的研究, 但仍然存在一些不足, 归纳为以下
几个方面。
3.1 研究取样有限
由于在进化过程中, 伴随着物种的分化和新类群的产生,
MADS-box基因也发生了不同程度的重复和分化, 从而
导致在不同物种基因组中产生数目和分化程度不等的重
复基因。然而, 在不同物种中, MADS-box基因确切在
什么时间、什么系统位置发生基因重复(或丢失)并具有
了新的功能, 以及这些发育调控基因在表达方式、编码
蛋白的功能以及相互作用方式上发生了什么样的变化,
从而导致了植物的形态多样性; 重复基因保留下来后是
否与生物的生态适应性、物种的多样性有关; 重复基因
是如何进化的等一系列问题仍然不清楚。要回答这些
问题, 则需要扩大研究对象的取样范围, 选取代表不同进
化类群的植物为研究对象, 从进化发育遗传学(evo-devo)
的角度开展工作。对来自相同祖先基因的重复基因(包
括直系同源基因和旁系同源基因)表达方式进行比较研究
以及对基因功能进行比较遗传学研究(刘建武等, 2002)。
3.2 克隆MADS-box基因方法的局限性
目前多数科学家克隆 M A D S - b o x 基因大多数采用
RACE技术(rapid amplification of cDNA ends)或使用
保守序列做探针筛选 cDNA文库, 虽然克隆方法简便、
快速, 但这可能限制一些重要的新基因的发现。目前正
在开展的一些植物的基因组计划和花基因组计划(floral
genome project), 为发现新基因提供了可能。
3.3 研究手段单一
目前多数科学家根据序列相似性程度确定MADS-box
基因的同源关系, 进而推测同源基因的功能。但有证据
表明, 部分根据序列相似程度确定的同源MADS-box基
因, 实际编码的蛋白是具有不同的功能; 加之在进化过程
中伴随着不同植物类群的产生, 在不同植物谱系中发生
了多次独立的基因重复和丢失事件, 这就使仅仅根据序
列相似性确定基因的同源关系, 进而推测出该基因功能
有时不准确。今后需要积累更多的资料, 尤其是有关结
构和功能的信息, 将生物信息学、比较基因组学、基
因在转录水平的表达以及基因功能的研究等手段相结合,
为重建MADS-box基因家族基因重复和分化的历史提
供准确依据。
参考文献
刘建武, 刘宁, 孙卉, 蔡文启 (2002). 颈卵器植物MADS-box基
因的研究进展. 植物学通报 19, 150-155.
66 植物学通报 24(1) 2007
Alvarez-Buylla ER, Liljegren SJ, Pelaz S, Gold SJ, Burgeff
C, Ditta GS, Vergara-Silva F, Yanofsky MF (2000). MADS-
box gene evolution beyond flowers: expression in pollen,
endosperm, guard cell, and trichomes. Plant J 24, 1-11.
Aoki S, Uehara K, Imafuku M, Hasebe M, Ito M (2004).
Phylogeny and divergence of basal angiosperms inferred
from APETALA3- and PISTILLATA-like MADS-box genes. J
Plant Res 117, 229-244.
APGII (The Angiosperm Phylogeny Group) (2003). An
update of the Angiosperm Phylogeny Group classification
for the orders and families of flowering plants: APG II. Bot J
Linn Soc 141, 399-436.
Becker A, Theissen G (2003). The major clades of MADS-
box genes and their role in the development and evolution
of flowering plants. Mol Phylogenet Evol 29, 464-489.
Blanc G, Hokamp K, Wolfe KH (2003). A recent polyploidy
superimposed on older large-scale duplications in the
Arabidopsis genome. Genome Res 13, 137-144.
Bowers JE, Chapman BA, Rong J, Paterson AH (2003).
Unraveling angiosperm genome evolution by phylogenetic
analysis of chromosomal duplication events. Nature 422,
433-438.
Bowman JL, Drews GN, Meyerowitz EM (1991). Expres-
sion of the Arabidopsis floral homeotic gene AGAMOUS is
restricted to specific cell types late in flower development.
Plant Cell 3, 749-758.
Bowman JL, Alvarez J, Weigel D, Meyerowitz EM, Smyth
DR (1993). Control of flower development in Arabidopsis
thaliana by APETALA1 and interacting genes. Development
119, 721-743.
Bridges CB (1936). The bar “gene” a duplication. Science 83,
210-211.
Causier B, Castillo R, Zhou J, Ingram R, Xue Y, Schwarz-
Sommer Z, Davies B (2005). Evolution in action: following
function in duplicated floral homeotic genes. Curr Biol 15,
1508-1512.
Cronk QCB (2001). Plant evolution and development in a post-
genomic context. Nat Rev Genet 2, 607-619.
Davies B, Motte P, Keck E, Saedler H, Sommer H, Schwarz-
Sommer Z (1999). PLENA and FARINELLI: redundancy and
regulatory interactions between two Antirrhinum MADS-
box factors controlling flower development. EMBO J 18,
4023-4034.
de Bodt S, Raes J, Florquin K, Rombauts S, Rouze P,
Theißen G, van de Peer Y (2003). Genome-wide struc-
tural annotation and evolutionary analysis of the type I
MADS-box genes in plants. J Mol Evol 56, 573-586.
di Stilio VS, Kramer EM, Baum DA (2005). Floral MADS-box
genes and homeotic gender dimorphism in Thalictrum
dioicum (Ranunculaceae)— a new model for the study of
dioecy. Plant J 41, 755-766.
Ditta G, Pinyopich A, Robles P, Pelaz S, Yanofsky MF
(2004). The SEP4 gene of Arabidopsis thaliana functions
in floral organ and meristem identity. Curr Biol 14, 1935-
1940.
Drews GN, Bowman JL, Meyerowitz EM (1991). Negative
regulation of the Arabidopsis homeotic gene AGAMOUS by
the APETALA2 product. Cell 65, 991-1002.
Egea-Cortines M, Saedler H, Sommer H (1999). Ternary
complex format ion between the MADS-box proteins
SQUAMOSA, DEFICIENS and GLOBOSA is involved in the
control of floral architecture in Antirrhinum majus. EMBO J
18, 5370-5379.
Ferrandiz C, Gu Q, Martienssen R, Yanofsky MF (2000).
Redundant regulation of meristem identity and plant archi-
tecture by FRUITFULL, APETALA1 and CAULIFLOWER.
Development 127, 725-734.
Force A, Lynch M, Postlethwait J (1999b). Preservation of
duplicate genes by subfunctionalization. Am Zool 39, 78-
78.
Garcia-Maroto F, Salamini F, Rohde W (1993). Molecular
cloning and expression patterns of the Deficiens homolo-
gous gene St-Deficiens from Solanum tuberosum. Plant J
4, 771-780.
George SE, Huggins-Clark G, Brooks LR (2001). Use of a
Salmonella microsuspension bioassay to detect the mutage-
nicity of munitions compounds at low ncentrations. Mutat
Res 490, 45-56.
Gu Q, Ferrandiz C, Yanofsky MF, Martienssen R (1998).
The FRUITFULL MADS-box gene mediates cell differentia-
tion during Arabidopsis fruit development. Development 125,
1509-1517.
Honma T, Goto K (2001). Complexes of MADS-box proteins
are sufficient to convert leaves into floral organs. Nature
409, 525-529.
Huang H, Tudor M, Weiss CA, Hu Y, Ma H (1995). The
Arabidopsis MADS-box gene AGL3 is widely expressed
and encodes a sequence-specific DNA-binding protein.
Plant Mol Biol 28, 549-567.
Hughes AL (1994). The evolution of functionally novel pro-
67吕山花等: MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性
teins after gene duplication. Proc R Soc Lond B Biol Sci
256, 119-124.
Huijser P, Klein J, Lönnig WE, Meijer H, Saedler H,
Sommer H (1992). Bracteomania, an inf lorescence
anomaly, is caused by the loss of function of the MADS-
box gene squamosa in Antirrhinum majus. EMBO J 11,
1239-1249.
Immink RGH, Ferrario S, Busscher-Lange J, Kooiker M,
Busscher M, Angenent GC (2003). Analysis of the pe-
tunia MADS-box transcription factor family. Mol Genet
Genomics 268, 598-606.
Irish VF (2003). The evolution of floral homeotic gene function.
BioEssays 25, 637-646.
Irish VF, Sussex IM (1990). Function of the apetala-1 gene
during Arabidopsis floral development. Plant Cell 2, 741-
753.
Irish VF, Litt A (2005). Flower development and evolution:
Gene duplication, diversification and redeployment. Curr Opin
Genet Dev 15, 454-460.
Jager M, Hassanin A, Manuel M, le Guyader H, Deutsch J
(2003). MADS-Box genes in Ginkgo biloba and the evolu-
tion of the AGAMOUS family. Mol Biol Evol 20, 842-854.
Kapoor M, Tsuda S, Tanaka Y, Mayama T, Okuyama Y,
Tsuchimoto S, Takatsuji H (2002). Role of petunia
pMADS3 in determination of f loral organ and meristem
identity, as revealed by its loss of function. Plant J 32,
115-127.
Kaufmann K, Melzer R, Theissen G (2005). MIKC-type
MADS-domain proteins: structural modularity, protein inter-
actions and network evolution in land plants. Genes 347,
183-198.
Kempin SA, Savidge B, Yanofsky MF (1995). Molecular ba-
sis of the cauliflower phenotype in Arabidopsis. Science
267, 522-525.
Kim S, Yoo MJ, Albert VA, Farris JS, Soltis PS, Soltis DE
(2004). Phylogeny and diversificatoin of B-function MADS-
box genes in angiosperms: Evolutionary and functional im-
plications of a 260-million-year-old duplication. Am J Bot 91,
2102-2118.
Kim S, Koh J, Yoo MJ, Kong HZ, Hu Y, Ma H, Soltis PS,
Soltis DE (2005). Expression of floral MADS-box genes in
basal angiosperms: implications for the evolution of floral
regulators. Plant J 43, 724-744.
Kitahara K, Hirai S, Fukui H, Matsumoto S (2001). Rose
MADS-box genes’ MASAKO BP and B3 homologous to class
B floral identity genes. Plant Sci 161, 549-557.
Kotilainen M, Elomaa P, Uimari A, Albert VA, Yu D, Teeri
TH (2000). GRCD1, an AGL2-like MADS-box gene, partici-
pates in the C function during stamen development in Ger-
bera hybrida. Plant Cell 1, 1893-1902.
Kramer EM, Irish VF (2000). Evolution of the petal and sta-
men developmental programs: Evidence from comparative
studies of the lower eudicots and basal angiosperms. In J
Plant Sci 161, 29-40.
Kramer EM, Hall JC (2005). Evolutionary dynamics of genes
controlling floral development. Curr Opin Plant Biol 8, 13-
18.
Kramer EM, Dorit RL, Irish VF (1998b). Molecular evolution
of genes controlling petal and stamen development: dupli-
ca t ion and d ivergence wi th in the APETALA3 and
PISTILLATA MADS-box gene lineages. Genetics 149, 765-
783.
Kramer EM, di Stilio VS, Schluter PM (2003). Complex pat-
terns of gene duplication in the APETALA3 and PISTILLATA
lineages of the Ranunculaceae. In J Plant Sci 164, 1-11.
Kramer EM, Jaramillo MA, di Stilio VS (2004). Patterns of
gene duplication and functional evolution during the diversi-
fication of the AGAMOUS subfamily of MADS-box genes in
angiosperms. Genetics 166, 1011-1023.
Lamb RS, Irish VF (2003). Functional divergence within the
APETALA3/PISTILLATA floral homeotic gene lineages. Proc
Natl Acad Sci USA 100, 6558-6563.
Litt A, Irish VF (2003). Duplication and diversification in the
APETALA1/FRUITFULL floral homeotic gene lineage: impli-
cations for the evolution of floral development. Genetics
165, 821-833.
Lü S, Du X, Lu W, Chong K, Meng Z (2007). Two AGA-
MOUS-l ike MADS-box genes from Taihangia rupestris
(Rosaceae) reveal independent trajectories in the evolution
of class C and class D floral homeotic functions. Evol Dev
(in press)
Lynch M, Conery JS (2000). The evolutionary fate and con-
sequences of duplicate genes. Science 290, 1151-1155.
Ma H, de Pamphilis C (2000). The ABCs of floral evolution.
Cell 101, 5-8.
Ma H, Yanofsky MF, Meyerowitz EM (1991). AGL1-AGL6,
an Arabidopsis gene family with similarity to floral homeotic
and transcription factor genes. Genes Dev 5, 484-495.
Malcomber ST, Kellogg EA (2004). Heterogeneous expres-
sion patterns and separate roles of the SEPALLATA gene
68 植物学通报 24(1) 2007
LEAFY HULL STERILE1 in grasses. Plant Cell 16, 1692-
1706.
Malcomber ST, Kellogg EA (2005). SEPALLATA gene
diversification: brave new whorls. Trends Plant Sci 10,
427-435.
Mandel MA, Yanofsky MF (1998). The Arabidopsis AGL9
MADS-box gene is expressed in young flower primordia.
Sex Plant Reprod 11, 22-28.
Mandel MA, Gustafson-Brown C, Savidge B, Yanofsky
MF (1992b). Molecular characterization of the Arabidopsis
floral homeotic gene APETALA1. Nature 360, 273-277.
Mandel MA, Bowman JL, Kempin SA, Ma H, Meyerowitz
EM, Yanofsky MF (1992). Manipulation of flower structure
in transgenic tobacco. Cell 71, 133-143.
Martinez-Castilla LP, Alvarez-Buylla ER (2003). Adaptive
evolution in the Arabidopsis MADS-box gene family inferred
from its complete resolved phylogeny. Proc Natl Acad Sci
USA 100, 13407-13412.
Matsunaga S, Isono E, Kejnovsky E, Vyskot B, Dolezel J,
Kawano S, Charlesworth D (2003). Duplicative transfer
of a MADS-box gene to a plant Y chromosome. Mol Biol
Evol 20, 1062-1069.
Messenguy F, Dubois E (2003). Role of MADS-box proteins
and their cofactors in combinatorial control of gene expres-
sion and cell development. Genes 316, 1-21.
Mizukami Y, Ma H (1992). Ectopic expression of the floral
homeotic gene AGAMOUS in transgenic Arabidopsis plants
alters floral organ identity. Cell 71, 119-131.
Moore RC, Purugganan MD (2005). The evolutionary dy-
namics of plant duplicate genes. Curr Opin Plant Biol 8,
122-128.
Muller BM, Saedler H, Zachgo S (2001). The MADS-box
gene DEFH28 from Antirrhinum is involved in the regula-
tion of floral meristem identity and fruit development. Plant J
28, 169-179.
Münster T, Pahnke J, di Rosa A, Kim JT, Martin W, Saedler
H, Theissen G (1997). Floral homeotic genes were re-
cruited from homologous MADS-box genes preexisting in
the common ancestor of ferns and seed plants. Proc Natl
Acad Sci USA 94, 2415-2420.
Nam J, de Pamphilis CW, Ma H, Nei M (2003). Antiquity and
evolution of the MADS-box gene family controlling flower
development in plants. Mol Biol Evol 20, 1435-1447.
Nam J, Kim J, Lee S, An G, Ma H, Nei M (2004). Type I
MADS-box genes have experienced faster birth-and-death
evolution than type II MADS-box genes in angiosperms. Proc
Natl Acad Sci USA 101, 1910-1915.
Newman SA (2005). The pre-Mendelian, pre-Darwinian world:
shifting relations between genetic and epigenetic mecha-
nisms in early multicellular evolution. J Biosci 30, 75-85.
Ng M, Yanofsky MF (2001). Function and evolution of the
plant MADS-box gene family. Nat Rev Genet 2, 186-195.
Nitasaka E (2003). Insertion of an En/Spm-related transpos-
able element into a floral homeotic gene DUPLICATED causes
a double flower phenotype in the Japanese morning glory.
Plant J 36, 522-531.
Norman C, Runswick M, Pollock R, Treisman R (1988).
Isolation and properties of cDNA clones encoding SRF, a
transcription factor that binds to the c-fos serum response
element. Cell 55, 989-1003.
Ohno S (1970). Evolution by Gene Duplication. New York:
Springer-Verlag.
Otto SP, Whitton J (2000). Polyploid incidence and evolution.
Annu Rev Genet 34, 401-437.
Parenicova L, de Folter S, Kieffer M, Horner DS, Favalli C,
Busscher J, Cook HE, Ingram RM, Kater MM, Davies
B, Angenent GC, Colombo L (2003). Molecular and phy-
logenetic analyses of the complete MADS-box transcription
factor family in Arabidopsis: New openings to the MADS
world. Plant Cell 15, 1538-1551.
Paterson AH, Bowers JE, Chapman BA (2004). Ancient
polyploidization predating divergence of the cereals, and
its consequences for comparative genomics. Proc Natl
Acad Sci USA 101, 9903-9908.
Pelaz S, Tapia-Lopez R, Alvarez-Buylla ER, Yanofsky MF
(2001). Conversion of leaves into petals in Arabidopsis.
Curr Biol 11, 182-184.
Pelaz S, Ditta GS, Baumann E, Wisman E, Yanofsky MF
(2000). B and C floral organ identity functions require
SEPALLATA MADS-box genes. Nature 405, 200-203.
Pinyopich A, Ditta GS, Savidge B, Liljegren SJ, Baumann
E, Wisman E, Yanofsky MF (2003). Assessing the redun-
dancy of MADS-box genes dur ing carpel and ovule
development. Nature 424, 85-88.
Pnueli L, Abu-Abeid M, Zamir D, Nacken W, Schwarz-
Sommer Z (1991). The MADS-box gene family in tomato:
temporal expression during floral development,conserved
secondary structures and homology with homeotic genes
from Antirhinum and Arabidopsis. Plant J 1, 255-266.
Purugganan MD (1997). The MADS-box floral homeotic gene
69吕山花等: MADS-box基因家族基因重复及其功能的多样性
lineages predate the origin of seed plants: phylogenetic and
molecular clock estimates. J Mol Evol 45, 392-396.
Purugganan MD, Suddith JI (1998). Molecular population ge-
netics of the Arabidopsis CAULIFLOWER regulatory gene:
evolution and naturally occurring variation in floral homeotic
function. Proc Natl Acad Sci USA 95, 8130-8134.
Ratcliffe OJ, Nadzan GC, Reuber TL, Riechmann JL (2001).
Regulation of flowering in Arabidopsis by an FLC homologue.
Plant Physiol 126, 122-132.
Schwarz-Sommer Z, Hue I, Huijser P, Flor PJ, Hansen R,
Tetens F, Lonnig WE, Saedler H, Sommer H (1992).
Characterization of the Antirrhinum floral homeotic MADS-
box gene deficiens: evidence for DNA binding and auto-
regulation of its persistent expression throughout flower
development. EMBO J 11, 251-263.
Shore P, Sharrocks AD (1995). The MADS-box family of tran-
scription factors. Eur J Biochem 229, 1-13.
Simillion C, Vandepoele K, van Montagu MC, Zabeau M,
van de Peer Y (2002). The hidden duplication past of
Arabidopsis thaliana. Proc Natl Acad Sci USA 99, 13627-
13632.
Sommer H, Beltran JP, Huijser P, Pape H, Lonnig WE,
Saedler H, Schwarz-Sommer Z (1990). Deficiens, a
homeotic gene involved in the control of flower morphogen-
esis in Antirrhinum majus: the protein shows homology to
transcription factors. EMBO J 9, 605-613.
Stellari GM, Jaramillo MA, Kramer EM (2004). Evolution of
the APETALA3 and PISTILLATA lineages of MADS-box-
containing genes in the basal angiosperms. Mol Biol Evol
21, 506-519.
Stoltzfus A (1999). On the possibility of constructive neutral
evolution. J Mol Evol 49, 169-181.
Theissen G (2005). Birth, life and death of developmental
control genes: new challenges for the homology concept.
Theory Biosci 124, 199-212.
Theissen G, Kim JT, Saedler H (1996). Classification and
phylogeny of the MADS-box multigene family suggest de-
fined roles of MADS-box gene subfamilies in the morpho-
logical evolution of eukaryotes. J Mol Evol 43, 484-516.
Theissen G, Becker A, di Rosa A, Kanno A, Kim JT,
Munster T, Winter KU, Saedler H (2000). A short history
of MADS-box genes in plants. Plant Mol Biol 42, 115-149.
Trobner W, Ramirez L, Motte P, Hue I, Huijser P, Lonnig
WE, Saedler H, Sommer H, Schwarz-Sommer Z (1992).
GLOBOSA: a homeotic gene which interacts with DEFICIENS
in the control of Antirrhinum floral organogenesis. EMBO J
13, 4693-4704.
Uimari A, Kotilainen M, Elomaa P, Yu D, Albert VA, Teeri
TH (2004). Integration of reproductive meristem fates by a
SEPALLATA-like MADS-box gene. Proc Natl Acad Sci USA
101, 15817-15822.
Vandenbussche M, Theissen G, Peer YV, Gerats T
(2003). Structural diversification and neo-functionalization
during floral MADS-box gene evolution by C-terminal frame-
shift mutations. Nucl Acid Res 31, 4401-4409.
Vrebalov J, Ruezinsky D, Padmanabhan V, White R,
Medrano D, Drake R, Schuch W, Giovannoni J (2002).
A MADS-box gene necessary for fruit ripening at the to-
mato Ripining-Inhibitor (Rin) locus. Science 296, 343-346.
Weigel D, Meyerowitz EM (1994). The ABCs of f loral
homeotic genes. Cell 78, 203-209.
Yang Y, Fanning L, Jack T (2003). The K domain mediates
heterodimerization of the Arabidopsis floral organ identity
proteins, APETALA3 and PISTILLATA. Plant J 33, 47-59.
Yanofsky MF, Ma H, Bowman JL, Drews GN, Feldmann
KA, Meyerowitz EM (1990). The protein encoded by the
Arabidopsis homeotic gene agamous resembles transcrip-
tion factors. Nature 346, 35-39.
Zahn LM, Kong H, Leebens-Mack JH, Kim S, Soltis PS,
Landherr LL, Soltis DE, de Pamphil is CW , Ma H
(2005a). The evolution of the SEPALLATA subfamily of
MADS-box genes: a pre-angiosperm origin with multiple
dupl icat ions throughout angiosperm history. Genetics
169, 2209-2223.
Zahn LM, Leebens-Mack J, de Pamphil is CW, Ma H,
Theissen G (2005b). To B or not to B a flower: the role of
DEFICIENS and GLOBOSA orthologs in the evolution of the
angiosperms. J Hered 96, 225-240.
Zahn LM, Leebens-Mack JH, Arr ington JM, Hu Y,
Landherr LL, de Pamphilis CW, Becker A, Theissen
G, Ma H (2006). Conservation and divergence in the AGA-
MOUS subfamily of MADS-Box genes: evidence of inde-
pendent sub- and neofunctionalization events. Evol Dev 8,
30-45.
Zhang JZ (2003). Evolution by gene duplication: an update.
Trends Ecol Evol 18, 292-298.
70 植物学通报 24(1) 2007
(责任编辑: 白羽红)
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本刊自2005年7月起加入台湾华艺中文电子期刊服务思博网。读者可以通过网址www.ceps.com.tw检索我刊
从 2000年起各期的全文。
Gene Duplication and Functional Diversification in the
MADS-box Gene Family
Shanhua Lü1, 2, Zheng Meng2*
1Department of Horticulture, Agricultural College, Liaocheng University, Liaocheng 252059, China;
2Center for Signal Transduction and Metabolomics, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China
Abstract Gene duplication and diversification can provide the raw material for discovering morphological changes in organisms.
The MADS-box genes encoding a family of transcription factors have undergone extensive gene duplication events and subse-
quent functional divergence during evolution. In flowering plants, MADS-box genes control diverse developmental processes in
organs ranging from roots to flowers and fruit development. Studies on the evolutionary history of the MADS-box gene family have
highlighted the dynamic fates of the duplicate genes and can provide evidence to better understand the mechanisms behind the
evolution of plant morphology. This paper reviews the progress of gene duplication and subsequent functional diversification in the
MADS-box gene family.
Key words MADS-box gene; gene duplication; functional divergence
Lü SH, Meng Z (2007). Gene duplication and functional diversification in the MADS-box gene family. Chin Bull Bot 24, 60-70.
* Author for correspondence. E-mail: zhmeng@ibcas.ac.cn