全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (6): 762-778, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2007-05-09; 接受日期: 2007-08-28
基金项目: 国家科技支撑计划课题(No. 2006BAD25B01)、国家自然科学基金项目(No. 30471003)和科技部农业科技成果转化资金项
目(No. 05EFN216900349)
* 通讯作者。E-mail: wzhou@caas.ac.cn
.综述.
植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
周卫 *, 汪洪
中国农业科学院农业资源与农业区划研究所, 农业部植物营养与养分循环重点开放实验室, 北京 100081
摘要 钙是植物必需的营养元素。酸性砂质土壤中含钙较少, 导致在其土壤上生长的作物容易缺钙。另外由于果树果实、果
菜类和包心叶菜类的蒸腾作用弱, 导致果树和蔬菜普遍生理缺钙。根系维管束组织可能通过共质体和质外体两种途径进行钙
素吸收, 而果实则可通过非维管束组织直接吸收钙素。Ca2+通过Ca2+通道内流进入胞质, 并通过Ca2+-ATPase 和Ca2+/H+反
向转运蛋白外流以保持胞质内低Ca2+浓度。为了应对植物发育和环境胁迫信号, Ca2+由质膜、液泡膜和内质网膜的Ca2+通道
内流进入胞质, 导致胞质Ca2+浓度迅速增加, 产生钙瞬变和钙振荡, 传递到钙信号靶蛋白, 如钙调素、钙依赖型蛋白激酶及钙
调磷酸酶B类蛋白, 引起特异的生理生化反应。本文综述了植物钙素吸收、转运以及代谢研究的最新进展, 包括植物对钙的需
求和作物缺钙的原因, 根系维管束组织及果实钙素吸收机理, Ca2+跨膜运输特性, 钙的信使作用以及钙信号靶蛋白等方面内容。
关键词 生理缺钙, 钙运输蛋白, 钙吸收, 钙信号靶蛋白, 胞质钙信号
周卫, 汪洪 (2007). 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制. 植物学通报 24, 762-778.
钙是植物必需的营养元素, 在植物生长发育和应对
环境胁迫中处于中心调控地位(Hepler, 2005)。钙的行
为充满了困惑, 令人难以理解。一方面土壤含钙丰富,
但另一方面果树和蔬菜缺钙十分普遍; 一方面钙具有营
养功能, 另一方面又具有独特的信使作用。植物细胞壁
含钙量很高(10 µmol.L-1-10 mmol.L-1), 但细胞质中
[Ca2+]较低(100-200 nmol.L-1), 但这一极低胞质[Ca2+]
对作物生长发育却影响巨大(Hirschi, 2004)。从 60年
代开始, 乃至整个70年代, 一直到80年代中期, 围绕钙
的营养生理功能研究所取得的主要进展包括: 发现钙能
与果胶酸形成果胶酸钙, 稳定细胞壁的结构; 钙能将磷脂
分子联结起来, 具有稳定细胞膜的作用; 细胞内大部分钙
素存在于液泡中, 它对液泡内阴阳离子的平衡有重要贡
献, 具有渗透调节作用; 缺钙会影响纺锤丝的形成, 因此
细胞的正常有丝分裂需要少量钙的参与; 探索了钙与植
物生长调节剂以及光的相互作用; 发现了钙调素和钙依
赖蛋白激酶(Marschner, 1995; Hepler, 2005)。80年
代中期以后研究重点转向了植物的钙吸收和代谢机理,
主要是植物细胞内 Ca2+转运系统, 包括 Ca2+通道、
Ca2+/H+反向转运蛋白和Ca2+-ATPase特性, Ca2+的信
使作用以及钙信号靶蛋白, 如钙调素、钙依赖型蛋白激
酶及钙调磷酸酶B类蛋白等。本文综述了 80年代中期
以后尤其是近年来植物吸收和代谢钙的生理及分子机制
的主要研究进展。
1 植物对钙的需求和钙缺乏的原因
植物体含钙量一般在 0.1%-5%之间, 不同植物种类、
部位和器官的变幅很大。一般规律为: 双子叶植物>单
子叶植物。植物地上部茎叶含有较多量的钙, 而根部、
果实和籽粒中则较少(Marschner, 1995)。在植物细胞
中, 钙主要以果胶酸钙、钙调素蛋白和肌醇六磷酸钙镁
(植酸钙)等形态存在; 植物液泡中含有大量的有机酸钙,
如草酸钙、柠檬酸钙和苹果酸钙等(Hirschi, 2004)。细
763周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
胞质中的钙主要与蛋白质等大分子相结合, 而游离Ca2+
浓度一般仅为100-200 nmol.L-1, 从而避免与胞质内无
机磷酸盐形成沉淀, 影响细胞正常的生理活动; 细胞间隙
以及液泡、内质网、线粒体、微粒体和叶绿体等细胞
器是胞内Ca2+的主要储存部位和钙库(浓度在mmol.L-1
范围)(Marschner, 1995; White and Broadley, 2003;
Hirschi, 2004)。
导致植物钙缺乏有两个原因, 一个是土壤缺钙, 主要
发生于酸性砂质土壤, 导致水稻、小麦、玉米和棉花
生长和结实受阻, 花生空壳等。另一个原因是生理缺钙,
尽管土壤含钙丰富, 但是果树和蔬菜常常出现钙缺乏现
象。这是由于植物内钙的长距离运输主要发生在木质
部, 其运输的动力是蒸腾作用, 即钙通过蒸腾水流移动,
而幼嫩部位以及果实的蒸腾作用较小, 对钙的竞争弱于
叶片, 加之钙在韧皮部中移动性差, 难以再运输和分配到
新生部位及果实, 因此容易发生缺钙现象(Marschner,
1995; White and Broadley, 2003)。外在因素如干旱
会引起钙随蒸腾流向地上部位的运输受限, 此外氮肥施
用过多, 大量钙进入叶片, 会导致叶片与果实争钙, 加剧
了钙缺乏症(周卫和林葆, 1995; Hirschi, 2004)。植物
缺钙会使其顶芽、侧芽和根尖等分生组织发生卷曲畸
形, 叶缘开始变黄并逐渐坏死。果树和蔬菜缺钙则导致
多种生理病害, 如苹果苦痘病、痘斑病和水心病, 梨黑
斑病和黑心病, 猕猴桃早熟易软, 桃果顶软化, 橙、荔
枝、龙眼和芒果裂果, 黄瓜弯曲, 番茄脐腐病以及大白
菜干烧心等, 严重影响果实外观和内在品质及耐贮性(周
卫和林葆, 1995; White and Broadley, 2003)。
2 植物根系与果实对钙的吸收
土壤中Ca2+主要通过质流转移到植物根表面。Ca2+进
入植物根系细胞, 在根系中进行横向短距离运输进入木
质部。该过程中Ca2+需要穿越内皮层和木质部薄壁细
胞组织, 由于根内皮层细胞壁上木栓化的凯氏带可阻止
Ca2+的质外体运输 (Moore et al., 2002), 因此钙的吸
收主要发生在尚未形成凯氏带的根尖和侧根形成部位
(White, 2001), 同时发现部分Ca2+可以由此通过离子通
道流进内皮层细胞而转入共质体并到达木质部薄壁细胞
组织(Cholewa and Peterson, 2004; Yang and Jie,
2005), 其由木质部薄壁细胞组织进入中柱质外体可能需
要Ca2+-ATPase的驱动; 还有一些Ca2+由内皮层细胞
运出 , 沿内皮层内侧的质外体途径进入木质部导管
(White, 2001; Yang and Jie, 2005)。根系维管束组织
钙素吸收可能利用共质体(胞间连丝)和质外体两种途径,
而钙离子通道、Ca2+-ATPase和 Ca2+/H+反向转运蛋
白等可能参与了根系细胞对钙的吸收(White, 2001)。
花生荚果生长所需的钙素90%以上由果针(荚果)直
接从土壤中吸收, 果树和果菜类果实缺钙并非因为土壤
供钙不足, 而是由于果实蒸腾作用弱导致由此运入果实
中的钙较少, 因此, 有针对性地将钙施至幼果, 并辅之以
植物激素促进果实钙素吸收是果实补钙的可行途径。
采用45Ca显微放射自显影结合电子探针和特异抑制剂,
周卫等(1995)研究并提出了花生荚果的钙吸收机理, 发
现Ca2+是以共质体途径在组织及细胞间运输, 外果皮周
皮层和中果皮纤维细胞层对Ca2+的质外体运输有一定
阻碍作用。周卫等采用 45Ca示踪等方法还研究了苹果
幼果钙素吸收及激素调控特点, 发现施于叶片的钙极少
向果实转移, 因此应有针对性地将钙直接施至幼果上, 适
宜的施钙时期为幼果形成后1个月内(落花后3-4周), 此
外萘乙酸能促进果实的钙吸收(周卫等, 1999)。由此
Zhou等 (2000)提出了果面营养与钙养分的非维管束吸
收概念。果面营养是指对于植物体内移动性差和主要
随蒸腾流进行长距离运输的养分, 利用根系营养和叶面
营养难以满足结实部位(果实、荚果等)对该养分的需求,
必须依靠果面(果实、荚果等)由非维管束吸收途径(有别
于根系维管束的养分吸收)直接从外部介质中吸收补充该
养分。对于果实和荚果类植物, 钙是典型的适于果面营
养和利用果面非维管束吸收途径的养分。除花生荚果及
果树和蔬菜果实类植物, 其它作物如块根、块茎类、瓜
类和豆荚类均涉及果面营养和钙养分非维管束吸收问
题。这一概念的提出, 将为果树以及果菜类和包心叶
菜类蔬菜的高效补钙提供理论依据和新的有效途径。
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3 植物细胞对钙的运输
细胞质中浓度过高的游离Ca2+可与磷酸盐形成沉淀, 干
扰与磷代谢有关的过程, 妨碍正常的信号转导, 对植物生
长不利。植物细胞内存在精细的调节机制, 既能使细胞
质中游离Ca2+浓度迅速升高以响应环境变化, 又能使其
维持基态条件下的低浓度, 这些精细的调节机制主要通
过体内的Ca2+转运系统来实现, 包括胞质Ca2+外流系
统, 即 Ca2+/H+反向转运蛋白和 Ca2+-ATPase, 以及
Ca2+进入胞质的内流系统, 即钙离子通道(尚忠林等,
2003; Hetherington and Brownlee, 2004; Wang et al.,
2006)。这些 Ca2+转运系统对于植物从外界生长介质
中吸收钙以及钙的运输和分配具有重要作用(White and
Broadley, 2003)。Ca2+的细胞质运出主要由 Ca2+-
ATPase和 Ca2+/H+反向转运蛋白完成, 需要腺苷三磷
酸(adenosine triphosphate, ATP)水解提供能量或质子
梯度驱动(Sze et al., 2000; Hirschi, 2001)。Ca2+的
细胞质进入则主要通过离子通道途径进行, 是一个本身
不需要能量的被动过程(White, 2001)。图 1显示了拟
南芥中已知的 Ca2+ 运输蛋白及其亚细胞定位。
3.1 胞质Ca2+外流系统: Ca2+/H+反向转运蛋白和
Ca2+-ATPase
3.1.1 Ca2+-ATPase
Ca2+-ATPase也称Ca2+泵 (calcium pump), 几乎存在
于植物细胞中所有的膜系统上, 包括质膜、液泡膜、内
质网膜、线粒体膜、质体和叶绿体膜以及核膜等
(White and Broadley, 2003)。其分布与植物的种类和
组织特异性有关。Ca2+-ATPase对Ca2+ 有较高的亲合
性(Km=0.2-1.0 µmol.L-1), 但运输能力低 (Hirschi,
2001; Pottosin and Schönknecht, 2007)。Ca2+-AT-
Pase存在两种构像状态, E1态 (对Ca2+亲和性高)和E2
态 (对Ca2+亲和性低)。E1和E2通过与Ca2+的结合及
释放, 进行不同的反应, 伴随其天冬氨酸 (aspartic acid,
Asp)的磷酸化而将ATP的能量贮存入蛋白质中, 并在以
后的水解过程中将能量释放出来。细胞质内Ca2+浓度
的微弱变化能够激活Ca2+-ATPase, 其通过水解ATP提
供能量把Ca2+主动从胞质运输到胞外或细胞器中, 因此
在调节胞内 C a 2 + 稳态时起到一种灵敏的微调作用
(Hetherington and Brownlee, 2004)。
Ca2+-ATPase属于P-型ATP酶, 根据其蛋白质氨
基酸序列和生化特征方面的差异分为两个家族: PIIA与
PIIB (Sze et al., 2000; Axelsen and Palmgren, 2001),
又分别称为内质网(ER)型Ca2+-ATPase(ER-type cal-
cium ATPase, ECA)和自抑制的质膜(PM)型Ca2+-AT-
Pase (autoinhibited calcium ATPase, ACA)。ER型
Ca 2+-ATPase 对底物 ATP 有专一性, 不受钙调素
(calmodulin, CaM)蛋白激活, 但被CPA (cyclopiazonic
acid)专性抑制; PM型Ca2+-ATPase对底物没有专一性,
除了ATP外还能水解GTP和 ITP等, 并且受CaM激活
调控, 不被 CPA专性抑制 (Axelsen and Palmgren,
2001; Baxter et al., 2003)。ER型 Ca2+-ATPase分
布于内质网、液泡膜和质膜上, 而PM型Ca2+-ATPase
的分布几乎囊括了细胞内所有的膜系统 (Sze et al.,
2000; Axelsen and Palmgren, 2001; Baxter et al.,
2003)。研究发现在玉米中有一种 Ca2+-ATPase兼有
ER和 PM型 Ca2+-ATPase的特征 (Subbaiah and
Sachs, 2000)。
目前植物中已克隆出的编码PIIA型Ca2+-ATPase的
基因包括拟南芥的 AtECA1-AtECA4 (Axelsen and
Palmgren, 2001)、番茄的 LCA1 (Wimmers et al.,
1992; Navarro-Avino et al., 1999)和水稻的 OCA1
(Chen et al., 1997)等。Wimmers等 (1992)对 LCA1
的蛋白结构分析结果表明, LCA1由1 048个氨基酸残
基组成, 分子量约为 116 kDa, 含有 8个跨膜区, 在其
第 450-750位氨基酸残基间存在 1个胞质环。Liang
等 (1997)发现AtECA1 所编码的多肽分子量约为106
kDa, 含有10个跨膜区, 其中跨膜区域4 (TM4)和跨膜
区域5 (TM5)间有1个天冬氨酸磷酸化位点和2个ATP
结合位点。
已经克隆出的编码植物PIIB型Ca2+-ATPase的基因
包括拟南芥的 1 0 个 A t A C A 基因( A x e l s e n a n d
Palmgren, 2001; Baxter et al., 2003)、花椰菜的
BCA1基因 (Malmström et al., 1997)以及在水稻中发
765周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
图 1 拟南芥中 Ca2+运输蛋白的亚细胞定位示意图(White and Broadley, 2003)
细胞质膜上存在超极化 Ca2+通道(HACC, 可能由膜联蛋白基因编码), 去极化 Ca2+通道(DACC, 其中一类可能由 TPC1基因编码), 质膜
外向整流的 K+通道(KORC, 由 SKOR和 GORK基因编码), 电压不敏感的 Ca2+通道(VICC, 可能由 CNGC和 GLR基因编码)和 Ca2+-
ATPases(如 ACA8)。生化和电生理证据显示, 液泡膜上存在 IP3受体、IP6受体、cADPR激活受体以及两类电压门控 Ca2+通道, 包
括去极化激活慢速液泡通道(SV)和超极化激活 Ca2+通道, Ca2+-ATPases(包括 ACA4)以及由 CAX基因编码的 H+/Ca2+反向转运蛋白。
内质网膜上存在 NAADP受体、IP3受体、cADPR激活受体, 去极化激活 Ca2+通道以及 Ca2+-ATPases(包括 ECA1和 ACA2)。Ca2+-
ATPase ACA1则位于质体内膜上。
Figure 1 The subcellular location of Ca2+ transporters in Arabidopsis thaliana(White and Broadley, 2003)
In the plasma membrane there are hyperpolarization-activated Ca2+ channels (HACC, possibly encoded by annexin genes), depo-
larization-activated Ca2+ channels (DACC, one of which may be encoded by TPC1), Ca2+-permeable outward rectifying K+ chan-
nels (KORC, encoded by SKOR and GORK), voltage-insensitive cation channels (VICC, probably encoded by the CNGC and GLR
genes) and Ca2+-ATPases (one of which is ACA8). Biochemical and electrophysiological evidence indicates that IP3-receptors, IP6-
receptors, cADPR-activated (ryanodine)-receptors and two types of voltage-gated Ca2+ channels (the depolarization-activated
SV channels and the hyperpolarization-activated Ca2+ channels) are present in the tonoplast together with Ca2+-ATPases (including
ACA4) and H+/Ca2+-antiporters encoded by the CAX genes. There is also biochemical and electrophysiological evidence for the
presence of NAADP-receptors, IP3-receptors, cADPR-activated (ryanodine)-receptors and depolarization-activated Ca2+ channels
in the endoplasmic reticulum (ER), together with Ca2+-ATPases (including ECA1 and ACA2). The Ca2+-ATPase ACA1 is located in
the plastid inner membrane.
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现的11个基因 (Baxter et al., 2003)等。拟南芥ACA2
在酵母中的功能性表达结果显示, 该蛋白受到Ca2+/CaM
的调控, 而且CaM结合区位于其N末端的第36位氨基
酸残基处, 基因序列及蛋白N末端的酶解生化分析也证
实了 N 末端的自抑制功能。BCA1 蛋白 N 末端结构
(Ala19-Leu43)为 CaM结合区 (Evans and Williams,
1998)。拟南芥ACA4的氨基酸序列与花椰菜BCA1有
很高的同源性, 其定位于细胞膜内侧, 分子量约为111-
116 kDa, 含有 10个跨膜区 (Harper et al., 1998)。萘
磺化的CaM荧光测定结果表明, CaM与ACA4的N末
端进行相互作用。盐胁迫下 ACA4在钙信号传递中发
挥作用, 对该蛋白的特异性修饰引起拟南芥的盐敏感性
发生改变 (Harper et al., 1998)。CaM可以激活Ca2+-
ATPase, 而蛋白激酶 C(protein kinase C, PKC)能将
Ca2+-ATPase磷酸化从而抑制CaM的这种激活作用, 但
对 Ca2+-ATPase本身并无抑制作用。ACA2定位于拟
南芥内质网膜上, 虽然受CaM激活, 但被Ca2+依赖的蛋
白激酶(Ca2+-dependent protein kinase, CDPK)的同系
物CDPK1所抑制, 同时也对CaM的激活效应具有抑制
作用 (Hwang et al., 2000)。La3+离子能促进 Ca2+-
ATPase的磷酸化 (Chen et al., 1997; Hwang et al.,
1997)。
3.1.2 Ca2+/H+反向转运蛋白
Ca2+/H+反向转运蛋白依赖H+-ATPase或H+-PPase产
生的跨膜质子梯度来驱动Ca2+的运输, 属于次级主动运
输(secondary active transport)。与 Ca2+-ATPase相
反, Ca2+/H+反向转运蛋白是低亲合(Km=~10 µmol·L-1)
但运输能力强的载体, 在胞质Ca2+浓度水平很高时发挥
作用(Shigaki and Hirschi, 2006; Pottosin and
Schönknecht, 2007)。植物中第 1个被克隆出来并进
行功能表达的Ca2+/H+反向转运蛋白是拟南芥的CAX1
(calcium exchanger 1), 该蛋白为单链跨膜蛋白, 含有
8个跨膜区和 1个亲水中心区, 富含酸性氨基酸残基
(Hirschi et al., 1996)。CAX1能在低Ca2+浓度水平下
转运Ca2+(Km=~13 mmol·L-1), 与燕麦根等液泡Ca2+/
H+反向转运蛋白具有一致的活性动力学曲线 (Hirschi et
al., 1996)。Pittman和Hirschi (2001)发现CAX1的活
性受其 N末端自抑制区调控。在烟草中表达缺失 N末
端的CAX1可引起体内Ca2+水平的增加并伴有Ca2+逆
转运活性的增加, 但植物却表现出 Ca2+亏缺症状。此
外, 该植物还表现出对K和Mg的过敏感且对各种胁迫
(如盐和冷胁迫)的敏感性增加。Ca2+/H+反向转运蛋白
定位于液泡膜和质膜上 (Hirschi, 2001, 2004)。
在拟南芥中已克隆出12个与CAX1功能相似的基
因 (Maser et al., 2001)。液泡膜上的 CAX2除运输
Ca2+外, 还能运输Mn2+和 Cd2+ (Hirschi et al., 2000;
Shigaki et al., 2003)。这些蛋白的亚细胞定位还有待
进一步研究。水稻OsCAX1基因编码 Ca2+/H+反向转
运蛋白, 其根系中OsCAX1 mRNA的表达可被高浓度的
Ca2+诱导(Kamiya et al., 2006)。OsCAX1像CAX2一
样能转运 Ca2+和 Mn2+(Kamiya and Maeshima,
2004)。Cheng等 (2002a)将编码拟南芥反向转运蛋白
的CAX4基因转入番茄植株中, 可以促进植株对钙的吸
收, 植物体内 Ca2+浓度增加, 同时保存货架期延长。
3.2 Ca2+进入胞质的内流系统: Ca2+通道
3.2.1 细胞质膜上 Ca2+通道
目前发现在植物细胞质膜上主要有2种钙离子通道: 一
类是电压依赖型(voltage-dependent)钙离子通道, 可分为
去极化钙离子通道(depolarization-activated cation
channel, DACC), 超极化钙离子通道(hyperpolarization-
activated cation channel, HACC);另一类是牵张激活
(stretch-activated)钙离子通道 (White, 2000; 尚忠林和
孙大业, 2002; Demidchik et al., 2002; White and
Broadley, 2003)。
3.2.1.1 电压依赖型钙通道
一般来说, 高等植物细胞质膜内外存在-120--180 mV
范围的电势差(外正内负)。许多生理性刺激因素, 如结
瘤因子、生长素、脱落酸、光以及植物毒素等都可以
使植物细胞质膜电位迅速发生变化, 随后胞质Ca2+浓度
升高, 产生特定反应, 这些刺激因素有可能通过质膜上的
电压依赖型 Ca2+通道完成信号转导 (Pei et al., 2000;
767周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
Miedema et al., 2001; 尚忠林和孙大业, 2002; White
and Broadley, 2003)。
细胞质膜上多数去极化激活的钙离子通道(DACC)
在膜电位去极化高于-150--100 mV时被激活, 而细
胞质膜的去极化通常由阳离子(如钾离子)内流引起
(White and Broadley, 2003)。Thuleau等 (1994)用膜
片钳技术首次在高等植物胡萝卜悬浮培养细胞质膜上发
现去极化激活钙通道, 这些通道对Ca2+比对K+有更高
的通透性, 同时对Mg2+及Ba2+也有很高的通透性, 该通
道对不同阳离子的选择性顺序为 Ba2+>Sr 2+>Ca2+>
Mg2+>Mn2+, 同时也允许某些一价阳离子通过。植物质
膜上外向整流的K+通道(outward-rectifying channels,
KORC s)也被证实为去极化激活的内向钙离子通道
(White et al., 2002)。该通道在膜电位高于-50 mV
时才被激活, 允许K+外流, 也可以通透Ca2+, 促进胞质
中Ca2+水平的升高, 从而进一步促进K+的外流, 这种反
馈调节可能在K+向木质部的装载过程中起重要作用 (De
Boer, 1999)。拟南芥及胡萝卜悬浮细胞原生质体中的
去极化激活钙通道活性可以被细胞骨架所调控, 微管解
聚后其活性增加 (Thion et al., 1996, 1998)。
超极化激活的细胞质膜钙通道(HACC)在膜电位水
平超极化到低于-150--100 mV时被激活。利用膜片
钳电生理技术在拟南芥根 (Foreman et al., 2003)、叶
肉细胞 (Stoelzle et al., 2003)、气孔保卫细胞 (Pei et
al. , 2000; Murata et al. , 2001)、番茄悬浮细胞
(Blumwald et al., 1998)和洋葱表皮细胞 (Pickard and
Ding, 1993)等材料上记录到超极化激活的钙通透性通
道, 这类通道除了对Ca2+有通透性外, 对其它的二价阳
离子 Ba2+、Mg2+、Mn2+、Cd2+及 Zn2+也同样具有通
透性。在拟南芥根毛细胞中这类通道的激活引起胞质
中 Ca2+浓度升高 (Very and Davis, 2000)。在根毛和
花粉管的顶端及根伸长区, 超极化激活的钙通透性通道
受胞内钙水平的激活, 属于正反馈调控, 从而获取并维持
细胞延伸所需要的胞质 Ca2+浓度变化 (W hite and
Broadley, 2003)。在植物受重力、触摸或弯曲等诱导
的形态建成中, 机械敏感型超极化激活的钙通透性通道
可能发挥作用。脱落酸( a b s c i s i c a c i d , A B A )
(Schroeder et al., 2001)、活性氧 (Foreman et al.,
2003)、激发子 (Klüsener et al., 2002)和蓝光 (Stoelzle
et al., 2003)可以促进和调控超极化激活的钙通道活性
(Dreyer et al., 2004)。
3.2.1.2 牵张激活的钙通道
Cosgrove和Hedrich (1991)在蚕豆保卫细胞质膜上发现
了对牵张刺激敏感的Ca2+通道。这类通道受到机械张
力的调控, 在没有外加张力的情况下, 通道不开放。牵
张激活的通道平均开放时间较短, 对离子选择性较严格,
电流幅度较低。Zhang等 (2007)研究发现, 渗透势对全
细胞水平通道的激活作用至少部分通过牵张激活的钙通
道来介导。微丝参与了对蚕豆保卫细胞牵张激活钙通
道的调控, 微丝解聚后通道被激活。在洋葱表皮细胞中
也发现了一种机械敏感性钙离子通道 ( D i n g a n d
Pickard, 1993), 该通道对牵张刺激的敏感性受温度、
电势、生长素及酸碱度影响与调节。牵张激活的钙离
子通道可能与某些刺激因素, 如膨压、触动、Al离子
胁迫以及向地性等相关, 并导致细胞内Ca2+水平的升高
(Ding et al., 1993; Pickard and Ding, 1993)。
3.2.2 液泡膜上 Ca2+通道
植物的液泡是细胞内贮量最大的钙离子库, 其游离Ca2+
水平在 1.5-2.3 mmol·L-1之间, 比细胞质中高出约
1 000个数量级 (Pottosin and Schönknecht, 2007)。
当受到刺激时液泡膜上的钙离子通道释放钙离子到细胞
质中, 提高胞质的Ca2+水平。液泡膜上有 2类Ca2+通
道, 一类是电压依赖型, 受液泡膜两侧膜电位控制, 当液
泡内与细胞质之间的膜电势差为正值时, 通道被打开; 另
一类是配位体激活(ligand activated calcium channel)
型, 包括受环腺苷二磷酸核糖(cycl ic ADP-r ibose,
cADPR)激活的Ca2+通道和受三磷酸肌醇(inositol 1,4,
5-triphosphate, IP3)激活的Ca2+通道 (尚忠林等, 2003;
Martinoia et al., 2007; Pottosin and Schönknecht,
2007)。
3.2.2.1 液泡膜上电压依赖型 Ca2+通道
768 植物学通报 24(6) 2007
液泡膜电位一般在 0 mV到-30 mV之间 (Walker et
al., 1996)。利用放射性同位素和膜片钳技术研究发现,
Beta vulgaris主根 (Johannes and Sanders, 1995)和
蚕豆保卫细胞 (Allen and Sanders, 1994a, 1994b)液
泡膜上的电压依赖型 Ca2+通道在液泡膜电压接近于 0
mV时保持关闭状态; 在体内生理水平的电势范围内, 当
细胞质比液泡中带有更多的负电荷(超极化)时, 通道被激
活。此类通道对Ca2+的通透性超过K+, 而Gd3+可以显
著抑制其活性 , 降低这类通道的开放频率。液泡中
Ca2+浓度和pH的变化可以影响该通道对膜电压变化的
敏感性 (Pottosin and Schönknecht, 2007)。
液泡膜上另外一类电压依赖型钙通道被称为慢液泡
通道 (slow vacuole calcium channel, SV) (Wherrett
et al., 2005; Pottosin and Schönknecht, 2007)。该
通道不仅具有电压依赖性, 同时也有时间依赖性, 是一种
激活慢, 失活也慢, 开放时间较长的离子通道。SV通
道具有强烈的整流性质, 当刺激电位为正值时, 通道被激
活。SV 通道为阳离子选择性通道, 许多一价阳离子
(K+、Na+和 Cs+)和二价阳离子(Ca2+、Mg2+和 Ba2+)
都可以通过此通道 (Pottosin and Schönknecht,
2007)。胞质中Ca2+浓度的升高或液泡内Ca2+浓度的
降低以及胞质碱化或液泡内容物酸化均可以使该类通道
在液泡生理膜电位下开放。胞质中Ca2+浓度对其的调
控可能是一个防止胞质中Ca2+浓度过分升高或改变胞
质中Ca2+浓度的动力学过程。此类通道还受到钙依赖
的磷酸化作用调控, 同时其活性可以被14-3-3蛋白所抑
制 (Sanders et al., 1999; White and Broadley, 2003)。
3.2.2.2 液泡膜上配位体激活的 Ca2+通道
配位体活化的Ca2+通道只存在于液泡膜上, 包括三磷酸
肌醇(IP3)激活的Ca2+通道(IP3-activated Ca2+ release
channels)和环腺苷二磷酸核糖(cADPR)激活的Ca2+通
道(cADPR-activated Ca2+ release channels)。
Alexandre等(1990)用膜片钳技术在甜菜中发现IP3能够
动员液泡中Ca2+的释放, 进一步的研究表明, IP3可以激
活甜菜根系细胞液泡膜上的Ca2+通道, 其半饱和常数约
为 220 nmol·L-1。该通道具有强烈的内向整流性质, 对
Ca2+选择性极高, Ca2+与K+的通透比超过100:1; 当胞
质内侧的Ca2+浓度为5 mmo·L-1时, 其单通道电导为30
pS。Brosnan和Sanders(1990)发现肝素可以抑制 IP3
对甜菜液泡膜上钙离子通道的激活, 从而降低了Ca2+从
液泡向胞质内的释放。植物细胞也含有与动物细胞中
特性极其相似的IP3受体(Allen and Sanders, 1994b)。
IP3激活的钙通道可能参与了植物体内许多重要的生理
调节过程, 如气孔的开关(Israelsson et al., 2006)、渗
透调节(Allen and Sanders, 1994a)以及花粉管的生长
(Monteiro et al., 2005)等。
环腺苷二磷酸核糖(cADPR)刺激甜菜液泡膜上
Ca2+通道的开放, 提高胞质Ca2+浓度, 其Km值为20-
25 nmol·L-1。cADPR激活的 Ca2+通道具有强烈的电
压依赖性, 依赖于液泡膜两侧生理范围内的膜电压, 是一
种瞬间激活、具有强烈整流性质的内流通道, 并且其对
Ca2+比 K+有更高的通透性(Al len et a l . , 1995)。
cADPR对该通道的激活作用可被钌红(Allen et al.,
1995)和胞内浓度超过 600 nmol·L-1的 Ca2+所抑制
(Leckie et al., 1998)。cADPR是植物体内的一种第
二信使分子, 显微注射 cADPR可以引起保卫细胞胞质
中 Ca2+水平升高。在某些信号刺激下细胞首先合成
cADPR, 从而引起细胞内钙离子水平升高(Leckie et al.,
1998)。Bauer等(1999)认为植物中可能存在cADPR特
异的受体, 并发现咖啡因及其类似物, 如异咖啡因、茶
碱和异茶碱可以诱导单细胞绿藻细胞质中钙离子产生振
荡, 并引起膜电压的周期性变化, 这与这些药物在动物细
胞内与cADPR受体结合后产生的效果相似。对干旱胁
迫下脱落酸(ABA)诱导植物气孔关闭的信号传递过程进
行研究, 结果表明ABA先与保卫细胞的质膜受体及胞内
受体结合, 激活G蛋白, G蛋白进一步活化磷脂酶, 产生
三磷酸肌醇(IP3)和环腺苷酸二磷酸核糖(cADPR), 从而
激活液泡膜上配体激活型的Ca2+通道, 促进胞内钙库中
Ca2+的释放(Israelsson et al., 2006)。
3.2.3 内质网上 Ca2+通道
植物细胞内质网中钙离子浓度约为10 mmol·L-1。穿越
内质网膜的钙离子内流和外流之间的动态平衡维持着内
769周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
质网内外钙离子浓度梯度的相对稳定, 同时也刺激Ca2+
通道的开放, 向胞质中释放Ca2+(尚忠林和孙大业, 2002;
White and Broadley, 2003)。Klüsener等(1995)在薯
蓣(Bryonia dioica)卷须组织的内质网膜上发现了Ca2+
通道 BCC1, 它对Ca2+具有强选择性, 在 50 mmol·L-1
的CaCl2溶液中, 其单通道电导率为 29 pS。该通道具
有电压依赖性, 在生理条件下其开放的可能性很大程度
上由Ca2+浓度化学梯度所控制, 而Ca2+梯度则受位于
内质网膜上的Ca2+-ATPase调控。Gd3+可以抑制该通
道的活性和卷须对触动的反应, 表明该通道有可能是高
等植物触觉信号转导途径中钙信号传递途径中的关键成
分。Klüsener和Weiler (1999)进一步用平面脂双层技
术研究了来自于独行菜(Lepidium sativum)根尖细胞内
质网膜系统中的一种钙通道LCC1, 该通道也具有电压依
赖性, 对Ca2+具有高度选择性, 但也允许其它二价阳离
子(包括 Ba2+和 Sr2+)通过。在外来刺激条件下它可以
突然被激活, 但平均开放时间很短。该通道被 mmol·L-1
水平的藻红B以及 La3+和Gd3+所抑制, 而有机抑制剂
异搏定则对其没有阻塞效应。LCC1在调节根尖和根冠
细胞Ca2+水平中有重要作用, 可能参与了植物向重力性
产生的信号转导途径。Muir和 Sanders(1997)用蔗糖
密度梯度离心的方法从花椰菜组织中提取到了密度大于
液泡的囊泡, 其中含有大量的内质网成分, IP3可以诱导
Ca2+从这些囊泡中释放出来, 所以推测内质网中可能也
存在 IP3激活的钙离子通道。
3.2.4 Ca2+通道分子特征
目前克隆到的编码 Ca2+通道的基因有拟南芥 AtTPC1
(Furuichi et al., 2001)、烟草悬浮细胞BY-2中得到的
NtTPC1A和 NtTPC1B(Kadota et al., 2004)、水稻
OsTPC1(Hashimoto et al., 2004; Kurusu et al., 2004)
和小麦TaTPC1(Wang et al., 2005)基因, 推测这些基
因编码双孔(two pores)的电压依赖型 Ca2+通道。对
AtTPC1蛋白的结构进行预测, 认为此蛋白具有哑铃形
(shaker-like)的区域, 即2×6跨膜区, 每6个跨膜区组成
1个“孔”, 并由1个亲水区相连, 亲水区含有2个EF手
形域。将AtTPC1在酵母Ca2+通道缺失突变体中表达
可以提高酵母对Ca2+的吸收。有证据表明, AtTPC1过
量表达或反义表达对胞质Ca2+浓度的增加或减少, 都是
由蔗糖诱导的膜去极化引起的(Furuichi et al., 2001)。
AtTPC1最初被认为定位于质膜(Furuichi et al., 2001),
而 Peiter等(2005)在液泡膜上也发现了该蛋白。
在小麦中发现的LCT1基因编码一个低亲合的阳离
子转运蛋白, 它能弥补MIDI基因缺失的酵母突变体功
能, 而酵母MIDI基因编码牵张激活的非选择性阳离子通
道(Amtmann et al., 2001)。在拟南芥基因组中发现至
少存在 20个编码环式核苷酸门控钙离子通道(cyclic
nucleotide-gated channel, CNGC)的基因家族成员
(Maser et al., 2001), CNGC的C末端含有钙调素和环
式核苷酸的结合区域, 并相互重叠。研究发现在拟南芥
根中存在受cAMP和cGMP抑制的非选择性阳离子通道
(non selective cation channel, NSCC), 它们可能负责
Ca2+的转运(Lemtiri-Chlieh and Berkowitz, 2004)。拟
南芥基因组中还存在与动物的谷氨酸受体离子通道基因
类似的谷氨酸受体基因家族(glutamate receptor family),
即 AtGLR。该家族包括 20个基因成员, 推测GLR蛋
白具有非选择性的离子通道功能(Davenport, 2002)。
谷氨酸可特异性触发拟南芥根部胞质Ca2+浓度的增加
及膜去极化(Dennison and Spalding, 2000)。过量表
达AtGLR2基因能引起植物地上部的钙缺乏症状以及其
它离子的缺失, 而增加外源Ca2+浓度可以缓解此效应。
在靠近导管的维管组织中检测到AtGLR2的表达, 因此
分析它与 Ca2+从木质部导管的卸载有关(Kim et al.,
2001)。目前发现谷氨酸受体 AtGLR3.3(Qi et al.,
2006)和AtGLR3.4(Meyerhoff et al., 2005)可以调节质
膜上 Ca2+的转运。
膜联蛋白(annexins)是一类 Ca2+、磷脂和细胞骨
架结合型蛋白。Boustead等(1989)首次在高等植物中
发现了膜联蛋白, 并从番茄悬浮培养细胞系中纯化出膜
联蛋白P34和P35。这两种蛋白能与Ca2+和磷脂酰丝
氨酸发生沉淀效应(Blackbourn et al., 1992)。目前已
从拟南芥、玉米、百合、豌豆、棉花、芹菜、胡
椒以及蕨类等植物中分离得到了膜联蛋白基因(Clark et
al., 2001; Konopka-Postupolska, 2007)。在动物中
770 植物学通报 24(6) 2007
的研究表明, 膜联蛋白家族中的 AnnexinⅠ、Ⅴ、Ⅵ
和Ⅶ具有阈控制的 Ca2+ 通道活性(Kourie and Wood,
2000; Gerke and Moss, 2002), 因此推测至少有一部
分植物膜联蛋白也具有 Ca2 +通道活性(White et al.,
2002), 但至今仍缺少直接证据。
4 钙的信使作用与钙信号靶蛋白
4.1 钙的信使作用
钙作为第二信使在植物信号转导中具有重要作用, 是植
物中已确认的主要转导信号 (Hepler, 2005)。在多种因
素如机械、低温、红光、植物激素、真菌激发子、
缺氧和水分胁迫等刺激下, 植物细胞质内的自由钙离子
浓度在时间和空间上出现特异性变化, 即诱发产生钙信
号, 调节植物生长、发育及抗逆等生理反应(宋秀芬和
洪剑明, 2001; Hetherington and Brownlee, 2004;
Bothwell and Ng, 2005; 张和臣等, 2007)。Ca2+信使
转导系统的中心环节是胞质中Ca2+浓度的改变, 最初反
应几乎都是引起胞内 Ca2+浓度的升高。刺激引发的
Ca2+浓度变化可以是瞬时的, 或持续的, 或呈现周期性
变化的特征, 从接受刺激到发生明显的钙离子浓度变化
所需要的时间从几秒钟到几个小时不等。胞质游离
Ca2+浓度的变化方式包括Ca2+瞬变(calcium transient)
和振荡(calcium oscil lation) (Hetherington and
Brownlee, 2004; Bothwell and Ng, 2005; 张和臣等,
2007)。
在外源刺激下, 胞外Ca2+通过Ca2+通道的开启进
入胞内, 同时胞内钙库(如内质网和液泡等)向胞质中释放
Ca2+, 引起胞质游离Ca2+ 浓度的迅速升高。或者Ca2+/
H+反向转运蛋白和Ca2+-ATPase迅速将Ca2+转运到细
胞外或者细胞内钙库中, 消除了 Ca2+浓度的增长。这
种钙信号转导方式通常是短暂存在的, Ca2浓度先升高后
降低, 该变化模式称为钙瞬变, 是最为常见的一种钙信号
模式(尚忠林等, 2003; Bothwell and Ng, 2005)。植物
细胞对刺激起反应的另一种钙信号方式是重复性的钙浓
度增加, 称为钙振荡。在胚芽鞘(Felle, 1988)、保卫
细胞(Allen et al., 2001; Ng et al., 2001)和大豆根瘤菌
结瘤因子刺激后的根毛细胞内(Ehrhardt et al., 1996)都
发现了钙振荡。钙振荡方式与外源刺激的类型和强度
有关。不同的刺激因素和刺激强度诱导植物细胞内产
生不同振幅和频率的钙离子振荡方式。钙振荡可能是
由细胞内钙库的持续性充盈和排空引起的(Hetherington
and Brownlee, 2004; Bothwell and Ng, 2005)。Tang
等(2007)在Science上的文章报道, 拟南芥胞质内Ca2+
振荡与胞外 Ca2+浓度变化同步, 很大程度上是通过
Ca2+感应受体(Ca2+-sensing receptor, CAS)介导的
CAS-IP3途径进行的。CAS调节三磷酸肌醇(IP3)的含
量水平, IP3进一步激活胞内钙库的Ca2+释放。胞质内
Ca2+浓度振荡与胞外Ca2+浓度振荡幅度还受到土壤中
Ca2+含量和蒸腾速率的调控。
4.2 植物细胞钙信号靶蛋白
细胞中感受 Ca2+信号的元件被称为 Ca2+感受器或者
Ca2+信号靶蛋白。钙信号靶蛋白的激活或抑制是Ca2+
信使产生后信号继续传递的下游事件, 其参与特异性钙
信号的解码和植物生长发育的调节及对外界各种逆境信
号的应答转导过程。钙信号靶蛋白可以分为三大类, 钙
调素(calmodulin, CaM)、钙依赖蛋白激酶(calcium
dependent protein kinase, CDPK)类蛋白以及钙调磷酸
酶 B 类蛋白(ca lc ineur in B l i ke pro te in, CBL)
(Hetherington and Brownlee, 2004; Bothwell and Ng,
2005; 张和臣等, 2007)。它们都具有一个螺旋 -环 -螺
旋(helix-loop-helix, HLH)结构, 也称为EF手型结构域。
该结构域由 12个氨基酸残基组成, 其中在 1、3、5、
7、9和 12位上的氨基酸非常保守, 组成了该结构的基
本框架, 第6位上的谷氨酸不能被其它氨基酸所取代, 保
持了 EF手型结构域的稳定性(Yang and Poovaiah,
2003; 张和臣等, 2007)。
钙调素是植物细胞内最重要的Ca2+结合蛋白, 是一
种分子量为16.7 kDa的单链可溶性球蛋白, 由148个氨
基酸组成, 其中1/3的氨基酸残基是带有酸性侧链的谷
氨酸和天冬氨酸, 不含半胱氨酸和脯氨酸。该蛋白等电
点为 4.0, 热稳定性好, 保守性强。其带负电荷的羧基
部位与Ca2+相结合, 结合后分子构像发生改变, 疏水区
771周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
域呈激活态, 从而增加催化活性(Chin and Means,
2000)。钙调蛋白本身没有活性, 只有当它和钙离子结
合后, 引起蛋白构像的改变, 使之与其它蛋白酶, 如激酶
或磷酸酶结合, 调节细胞内信号转导。CaM主要通过
与CaM结合蛋白(CaM binding protein, CaMBP)的结
合来介导信号传递, 从而调节细胞内的生理生化反应(毛
国红等, 2004)。目前对CaM生理功能的研究涉及面相
当广泛, 在离子转运、酶活性调节、细胞分裂与分化、
细胞骨架与细胞运动、光合作用、孢子种子和花粉萌
发、激素反应、胞内酶类及基因表达等生理过程中, 都
有CaM的参与(Yang and Poovaiah, 2003; Bouché et
al., 2005)。研究发现在拟南芥中编码CaM的基因家族
成员共有 11个(Yang and Poovaiah, 2003)。
钙依赖蛋白激酶(CDPKs)类蛋白是Ca2+信号转导途
径中另一个重要的初级感受器(Sathyanarayanan and
Poovaiah, 2004), 它是植物中独特的激酶家族, 分为钙
依赖蛋白激酶(CDPKs)家族、CDPK关联蛋白激酶
(CDPK related proteins, CRKs)家族、钙调素依赖蛋
白激酶(CaM dependent protein kinases, CaMKs)家
族、钙和钙调素依赖蛋白激酶家族(Ca2+ and CaM de-
pendent protein kinases, CCaMKs)共4种类型, 在结
构上具有典型的Ser/Thr蛋白激酶保守序列(White and
Broadley, 2003; 张和臣等, 2007)。钙依赖蛋白激酶
(CDPKs)为单肽链, 分子量一般为40-90 kDa, 其明显
的结构特征是从N端到C端存在4个功能区(结构域), 依
次为可变区、催化区、连接区(自身抑制结构域, 在无
Ca2+存在时, 催化区可能与连接区结合, 使其酶活性被
抑制)和调控区(钙结合区)。不同的CDPKs同系物间其
N端可变区所含氨基酸残基数目不同(Ludwig et al.,
2004)。当 CDPKs与钙离子结合后, 它才能表现出活
性, 进而通过磷酸化作用将信号向下游传递。纯化的
CDPKs在mmol·L–1级Mg2+存在下, 受mmol·L–1级Ca2+
的激活而使活性提高50-100倍, 2 mmol·L–1 Ca2+可使
酶活性达到最高值的一半。当CDPKs被钙信号激活时,
其连接区与C末端CaM样结构域之间的相互作用非常
重要, 它们可能通过形成分子内复合物来解除连接区对
催化区的抑制作用 , 从而激活 C D P K s 的酶活性
(Bothwell and Ng, 2005)。CDPKs涉及多种生理功能,
包括参与调节渗透胁迫、干旱、低温、病害和离子运
输等过程(Cheng et al., 2002b; Lee and Rudd, 2002)。
研究发现在拟南芥中编码CDPKs的基因家族成员有34
个(Hrabak et al., 2003; Yang and Poovaiah, 2003), 而
相应地在水稻中则有 27个成员(Harper et al., 2004)。
钙调磷酸酶B类蛋白(CBL)是植物中与动物钙调磷
酸酶调控B区同源的一类特殊钙离子受体家族, 是最早
在动物和酵母中发现的钙离子信号效应器。在拟南
芥、蚕豆和烟草等植物体内已发现的钙调磷酸酶为
Ca2+/CaM依赖性的异源二聚体蛋白磷酸酶(Luan et al.,
2002; 尚忠林等, 2003; Bothwell and Ng, 2005)。每
一个CBL通常拥有4个EF结构域, 具有钙离子结合能
力, 缺乏其它功能区域, 只能通过与下游蛋白CIPK(CBL-
interacting protein kinase, 与CBL作用的蛋白激酶)的
相互作用才能将信号向下游传递(Kolukisaoglu et al.,
2004)。CIPK的C末端含有 21-24个氨基酸残基组成
的保守序列区域, 即NAF区, 该区是CIPK与CBL的相
互作用位点(Shi et al., 1999; Albrecht et al., 2001)。
目前在拟南芥及水稻中各发现了10个编码CBL蛋白的
基因, 而在拟南芥中编码CIPK蛋白的基因已发现超过
25个, 水稻中则有 30个(Kolukisaoglu et al., 2004)。
一种CBL可能与多种CIPK相互作用, 或者几种CBL和
一个 CIPK相互作用, 从而组成多条信号传递的支路
(Luan et al., 2002)。
研究发现拟南芥的SOS3(AtCBL4)与酵母钙调磷酸
酶的 B亚基(B subunit of calcineurin, CNB)和动物神
经钙传感器(neuronal calcium sensors, NCS)相似, 都
具有豆蔻酰化的明显特征(Luan et al., 2002)。SOS3
感受盐胁迫激发的钙信号(胞内Ca2+浓度增加), 特异性
地与SOS2的C末端自我抑制区结合, 对质膜上的Na+/
H+反向转运蛋白SOS1进行调控, 实现细胞内外K+和
Na+的稳态调节, 增强植物的抗盐性(Qui et al., 2002;
Quintero et al., 2002)。CBL参与植物对干旱和低温
的适应性调节, CBL1基因的缺失会大大提高拟南芥对干
旱和低温胁迫的敏感性, 影响转录因子的表达(Cheong
et al., 2003)。Pandey等(2004)发现在低温、干旱、
772 植物学通报 24(6) 2007
盐害及ABA等多种胁迫下, 拟南芥的AtCBL9基因表达
都会发生改变。
5 总结与展望
钙是动植物和人体必需的营养元素, 在世界范围内人群
缺钙普遍发生, 其中以水稻-水稻(单子叶植物)为膳食结
构的人群缺钙现象显著高于以水稻 -大豆(双子叶植物)
为膳食结构的人群(Graham et al., 2001; White and
Broadley, 2003)。其主要原因是, 双子叶植物根系阳
离子交换量大, 其地上部茎叶和籽粒含钙量一般为单子
叶植物的 3-4倍(Broadley et al., 2003)。事实上, 作
物品种间籽粒含钙量差异很大, 利用品种间吸收、运输
和分配的基因差异是改善植物和膳食钙营养的高效途径
(Marschner, 1995)。关于植物根系钙素吸收, 早期普
遍认为是通过质外体途径进行的, 吸收部位是根尖尚未
形成凯氏带的区域(Marschner, 1995); 近年来一些研究
认为, 除质外体途径外, 植物还可能通过共质体途径进行
钙吸收, 钙由质膜钙通道进入胞内, 并由内皮层质膜内侧
的 Ca2+-ATPase泵入木质部(Very and Davis, 2000;
Demidchik et al., 2002)。应用功能基因组方法, 如基
因芯片技术可揭示不同作物钙积累差异的可能遗传基础,
而采用转基因技术可望增强根系钙素吸收或改善其合理
化分配。此外, 已发现液泡膜上存在Ca2+/H+反向转运
蛋白(CAX1), CAX1的表达导致转基因烟草和胡萝卜植
株地上部含钙量急剧增加(Hirschi, 2004), 为采用分子技
术增加收获物含钙量提供了契机。开展作物钙素吸收
和运输机理与调控机制的研究, 可为采用育种和分子技
术提高收获物含钙量提供理论基础, 对于改善人类膳食
钙营养和防治人群缺钙症具有重大意义。
近 20年来, 植物钙代谢研究已深入到细胞水平。
Ca2+如何调控如此之多的生物学过程, 目前尚不能完全
回答, 但可以勾画出大致框架(Hepler, 2005)。简单地
说, 植物中Ca2+的调节是由许多时间和空间上具有一定
次序的Ca2+调节单元组成的, 其中质膜Ca2+内流通道
和内质网、液泡及线粒体Ca2+释放通道提供了多种方
式, 建立Ca2+梯度, 并使胞质Ca2+浓度迅速增加(Reddy
and Reddy, 2004)。一旦胞质 Ca2+浓度增加, 植物中
大量的Ca2+感受器, 如CaM、CDPK以及CBL与Ca2+
相结合, 通过磷酸化过程, 刺激或抑制某一生化反应, 最
后经过放大调节, 植物表现出独特的周期性Ca2+信号应
答机制(Reddy and Reddy, 2004)。对拟南芥的蛋白质
组学研究分析表明, 其在不同生长时期拥有700多种由
Ca2+信号调控的蛋白单元, 而正是如此丰富的Ca2+信号
变化方式保证植物将刺激转化为正确的应答反应(Reddy
and Reddy, 2004)。电生理学家研究怎样通过Ca2+通
道作用增加胞质Ca2+浓度, 启动Ca2+信号, 而生化学家
则研究如何通过Ca2+/H+反向转运蛋白和Ca2+-ATP酶
作用维持胞质的低 Ca2+浓度特性。目前, 编码这些
Ca2+运输蛋白的基因已经被克隆得到, 其时空表达特
征、亚细胞定位、基因功能分析以及生理作用都有待
于揭示。特别是对于某个特定发育信号和外界环境刺
激信号, 细胞内怎样产生独特的Ca2+信号, 而胞内钙信
使靶蛋白又如何正确识别这些独特的Ca2+信号, 可以通
过研究转钙靶蛋白基因植物的基因混合表达特征加以揭
示。就植物中钙离子通道而言, 其种类很多, 而且这类
膜蛋白在植物钙营养的吸收与转运, 细胞中钙离子的平
衡和生物信号的传递继而对内外生长环境改变的响应等
过程中, 都具有十分重要的作用。目前对绝大部分通道
蛋白的通道特征及其相应的分子生理功能还不清楚, 到
目前为止, 很难从cDNA文库中筛选得到低丰度、高通
量的Ca2+通道基因, 因而克隆得到的编码内膜Ca2+通
道的基因还很少, 研究较清楚的仅有拟南芥的AtTPC1,
而质膜上钙离子通道基因的分子生理功能仍是研究的空
白, 因此在分子水平上对Ca2+通道的研究需要加强。相
信随着基因测序计划和功能鉴定的完成将会得到更多的
钙通道基因, 继而在基因组水平上阐明植物细胞内钙通
道的分子结构和开关机制。
在应用层面上, 目前研究发现植物耐受干旱、寒冷
和盐害的能力与其 C DP K 和钙结合蛋白的含量有关
(Hirschi, 2004)。采用基因工程方法可以获得高含量的
CDPK和钙结合蛋白植株, 从而提高植物含钙量和作物产
量。未来科学家们面对的挑战是如何进一步阐明Ca2+信
号变化与独特生化反应之间的不同事件及其耦联过程。
773周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
参考文献
毛国红, 宋林霞, 孙大业 (2004). 植物钙调素结合蛋白研究进展.
植物生理和分子生物学学报 30, 481-488.
尚忠林, 毛国红, 孙大业 (2003). 植物细胞内钙信号的特异性. 植
物生理学通讯 39, 92-100.
尚忠林, 孙大业 (2002). 植物细胞内的钙通道. 植物生理学通讯 38,
625-630.
宋秀芬, 洪剑明 (2001). 植物细胞中钙信号的时空多样性与信号
转导. 植物学通报 18, 436-444.
孙大业, 马力耕 (2001). 细胞外钙调素— — 一种植物中的多肽信
使？中国科学(C 辑) 31, 289-297.
张和臣, 尹伟伦, 夏新莉 (2007). 非生物逆境胁迫下植物钙信号转
导的分子机制. 植物学通报 24, 114-122.
周卫, 林葆 (1995). 植物钙素营养机理研究进展. 土壤学进展 23
(2), 12-17.
周卫, 林葆, 李京淑 (1995). 花生荚果钙素吸收机制研究. 植物营
养与肥料学报 1, 44-51.
周卫, 汪洪, 赵林萍, 林葆 (1999). 苹果(Malus pumila)幼果钙素
吸收特性与激素调控. 中国农业科学 32(3), 52-58.
Albrecht V, Ritz O, Linder S, Harter K, Kudla J (2001). The
NAF domain defines a novel protein-protein interaction module
conserved in Ca2+-regulated kinases. EMBO J 20, 1051-1063.
Alexandre J, Lassalles JP, Kado RT (1990). Opening of Ca2+
channels in isolated red beet root vacuole membrane by inosi-
tol 1,4,5-trisphosphate. Nature 343, 567-570.
Allen GJ, Chu SP, Harrington CL, Schumacher K, Hoffmann
T, Tang YY, Grill E, Schroeder JI (2001). A defined range of
guard cell calcium oscillation parameters encodes stomatal
movements. Nature 411,1053-1057.
Allen GJ, Muir SR, Sanders D (1995). Release of Ca2+ from
individual plant vacuoles by both InsP3 and cyclic ADP-ribose.
Science 268, 735-737.
Allen GJ, Sanders D (1994a). Osmotic stress enhances the
competence of Beta vulgaris vacuoles to respond to inositol
1,4,5- trisphosphate. Plant J 6, 687-695.
Allen GJ, Sanders D (1994b). Two voltage-gated, calcium-re-
lease channels coreside in the vacuolar membrane of broad
bean guard cells. Plant Cell 6, 685-694.
Amtmann A, Fischer M, Marsh EL, Stefanovic A, Sanders
D, Schachtman DP (2001). The wheat cDNA LCT1 gener-
ates hypersensitivity to sodium in a salt-sensitive yeast strain.
Plant Physiol 26, 1061-1071.
Axelsen KB, Palmgren MG (2001). Inventory of the superfam-
ily of P-type ion pumps in Arabidopsis. Plant Physiol 126, 696-
706.
Bauer CS, Simonis W, Schoenknecht G (1999). Different
xanthines cause membrane potential oscillations in a unicellu-
lar green alga pointing to a ryanodine/cADPR receptor Ca2+
channel. Plant Cell Physiol 40, 453-456.
Baxter I, Tchieu J, Sussman MR, Boutry M, Palmgren MG,
Gribskov M, Harper JF, Axelsen KB (2003). Genomic com-
parison of P-Type ATPase ion pumps in Arabidopsis and rice.
Plant Physiol 132, 618-628.
Blackbourn HD, Barker PJ, Huskisson NS, Battey NH (1992).
Properties and partial protein sequence of plant annexins. Plant
Physiol 99, 864-871.
Blumwald E, Aharon GS, Lam BCH (1998). Early signal trans-
duction pathways in plant-pathogen interactions. Trends Plant
Sci 3, 342-346.
Bothwell JHF, Ng CKY (2005). The evolution of Ca2+ signaling in
photosynthetic eukaryotes. New Phytol 166, 21-38.
Bouché N, Yellin A, Snedden WA, Fromm H (2005). Plant-
specific calmodulin-binding proteins. Annu Rev Plant Biol 56,
435-466.
Boustead CM, Smallwood M, Small H, Bowles DJ, Walker
JH (1989). Identification of Ca2+-dependent phospholipid-bind-
ing proteins in higher plant cells. FEBS Lett 244, 456-460.
Broadley MR, Bowen HC, Cotteril l HL, Hammond JP,
Meacham MC, Mead A, White PJ (2003). Variation in the
shoot calcium content of angiosperms. J Exp Bot 54, 1431-
1446.
Brosnan JM, Sanders D (1990). Inositol trisphosphate-medi-
ated Ca2+ release in beet microsomes is inhibited by heparin.
FEBS Lett 260, 7-21.
Chen X, Chang M, Wang B, Wu B (1997). Cloning of a Ca2+-
ATPase gene and the role of cytosolic Ca2+ in the gibberellin-
dependent signaling pathway in aleurone cells. Plant J 11,
363-371.
Cheng NH, Pittman JK, Shigaki T, Hirschi KD (2002a). Char-
acterization of CAX4, an Arabidopsis H+/cation antiporter. Plant
Physiol 128, 1245-1254.
Cheng SH, Willmann MR, Chen HC, Sheen J (2002b). Calcium
signaling through protein kinases. The Arabidopsis calcium-
dependent protein kinase gene family. Plant Physiol 129, 469-
485.
774 植物学通报 24(6) 2007
Cheong YH, Kim KN, Pandey GK, Gupta R, Grant JJ, Luan S
(2003). CBL1, a calcium sensor that differentially regulates
salt, drought, and cold responses in Arabidopsis. Plant Cell
15, 1833-1845.
Chin D, Means AR (2000). Calmodulin, a prototypical calcium
sensor. Trends Cell Biol 10, 322-328.
Cholewa E, Peterson CA (2004). Evidence for symplastic in-
volvement in the radial movement of calcium in onion roots.
Plant Physiol 134, 1793-1802.
Clark GB, Sessions A, Eastburn DJ, Roux SJ (2001). Differ-
ential expression of members of the annexin multigene family
in Arabidopsis. Plant Physiol 126, 1072-1084.
Cosgrove DJ, Hedrich R (1991). Stretch-activated chloride,
potassium, and calcium channels coexisting in plasma
membrance of guard cells of Vicia faba L. Planta 186, 143-
153.
Davenport R (2002). Glutamate receptors in plants. Ann Bot 90,
549-557.
De Boer AH (1999). Potassium translocation into the root xylem.
Plant Biol 1, 36-45.
Demidchik V, Bowen HC, Maathuis FJM, Shabala SN, Tester
MA, White PJ, Davies JM (2002). Arabidopsis thaliana root
non-selective cation channels mediate calcium uptake and are
involved in growth. Plant J 32, 799-808.
Dennison KL, Spalding EP (2000). Glutamate-gated calcium
fluxes in Arabidopsis. Plant Physiol 124, 1511-1514.
Ding JP, Badot PM, Pickard BG (1993). Aluminium and hydro-
gen ions inhibit a mechanosensory calcium-selective cation
channel. Aust J Plant Physiol 20, 771-778.
Ding JP, Pickard BG (1993). Mechanosensory calcium-selec-
tive ion channels in epidermal cells. Plant J 3, 83-110.
Dreyer I, Müller-Röber B, Köhler B (2004). Voltage-gated ion
channels. In: Blatt M, ed. Membrane Transport in Plants.
Blackwell Publishing. pp. 150-192.
Ehrhardt DW, Wais R, Long SR (1996). Calcium spiking in plant
root hairs responding to Rhizobium nodulation signals. Cell
85, 673-681.
Evans DE, Briars SA, Williams LE (1991). Active calcium trans-
port by plant cell membranes. J Exp Bot 42, 285-303.
Evans DE, Williams LE (1998). P-type calcium ATPases in higher
plants— biochemical, molecular and functional properties.
Biochim Biophys Acta 1376, 1-25.
Felle H (1988). Auxin causes oscillations of cytosolic free cal-
cium and pH in Zea mays coleoptiles. Planta 174, 495-499.
Foreman J, Demidchik V, Bothwell JHF, Mylona P, Miedema
H, Torres MA, Linstead P, Costa S, Brownlee C, Jones
JDG, Davies JM, Dolan L (2003). Reactive oxygen species
produced by NADPH oxidase regulate plant cell growth. Na-
ture 422, 442-446.
Furuichi T, Cunningham KW, Muto SA (2001). Putative two-
pore channel AtTPC1 mediates Ca2+ flux in Arabidopsis leaf
cells. Plant Cell Physiol 42, 900-905.
Gerke V, Moss SE (2002). Annexins: from structure to functions.
Phys Rev 82, 331-371.
Graham RD, Welch RM, Bouis HE (2001). Addressing micronu-
trient malnutrition through enhancing the nutritional quality of
staple foods: principles, perspectives and knowledge gaps.
Adv Agron 70, 77-142.
Harper JF, Breton G, Harmon A (2004). Decoding Ca2+ signals
through plant protein kinase. Annu Rev Plant Biol 55, 263-
288.
Harper JF, Hong B, Hwang I, Guo HQ, Stoddard R, Huang JF,
Palmgreni MG, Sze H (1998). A novel calmodulin-regulated
Ca2+-ATPase (ACA2) from Arabidopsis with an N terminal auto-
inhibitory domain. J Biol Chem 273, 1099-1106.
Hashimoto K, Saito M, Matsuoka H, Iida K, Iida H (2004).
Functional analysis of a rice putative voltage-dependent Ca2+
channel, OsTPC1, expressed in yeast cells lacking its ho-
mologous gene CCH1. Plant Cell Physiol 45, 496-500.
Hepler PK (2005). Calcium, a central regulator of plant growth
and development. Plant Cell 17, 2142-2155.
Hetherington AM, Brownlee C (2004). The generation of Ca2+
signals in plants. Annu Rev Plant Biol 55, 401-427.
Hirschi KD (2001). Vacuolar H+/Ca2+ transport, who’s directing
the traffic? Trends Plant Sci 6, 100-104.
Hirschi KD (2004). The calcium conundrum, both versatile nutri-
ent and specific signal. Plant Physiol 136, 2438-2442.
Hirschi KD, Korenkov VD, Wilganowski NL, Wagner GJ
(2000). Expression of Arabidopsis CAX2 in tobacco. Altered
metal accumulation and increased manganese tolerance. Plant
Physiol 124, 125-134.
Hirschi KD, Zhen RG, Cunningham KW, Rea PA, Fink GR
(1996). CAX1, an H+/Ca2+ antiporter from Arabidopsis. Proc
Natl Acad Sci USA 93, 8782-8786.
Hrabak EM, Chan CW, Gribskov M, Harper JF, Choi JH,
Halford N, Kudla J, Luan S, Nimmo HG, Sussman MR,
775周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
Thomas M, Walker-Simmons K, Zhu JK, Harmon AC
(2003). The Arabidopsis CDPK-SnRK superfamily of protein
kinases. Plant Physiol 132, 666-680.
Hwang I, Ratterman DM, Sze H (1997). Distinction between
endoplasmic reticulum-type and plasma membrane-type Ca2+
pumps (partial purification of a 120-kilodalton Ca2+-ATPase
from endomembranes). Plant Physiol 113, 535-548.
Hwang I, Sze H, Harper JF (2000). A calcium-dependent protein
kinase can inhibit a calmodulin-stimulated Ca2+ pump (ACA2)
located in the endoplasmic reticulum of Arabidopsis. Proc Natl
Acad Sci USA 97, 6224-6229.
Israelsson M, Siegel RS, Young J, Hashimoto M, Iba K,
Schroeder JI (2006). Guard cell ABA and CO2 signaling net-
work updates and Ca2+ sensor priming hypothesis. Curr Opin
Plant Biol 9, 654-663.
Johannes E, Sanders D (1995). The voltage-gated Ca2+ release
channel in the vacuolar membrane of sugar beet resides in
two activity states. FEBS Lett 365, 1-6.
Kadota Y, Furuichi T, Ogasawara Y, Goh T, Higashi K, Muto
S, Kuchitsu K (2004). Identification of putative voltage-de-
pendent Ca2+-permeable channels involved in cryptogein-in-
duced Ca2+ transients and defense responses in tobacco BY-
2 cells. Biochem Biophys Res Commun 317, 823-830.
Kamiya T, Maeshima M (2004). Residues in internal repeats of
the rice cation/H+ exchanger are involved in the transport and
selection of cations. J Biol Chem 279, 812-819.
Kamiya T, Akahori T, Ashikari M, Maeshima M (2006). Ex-
pression of the vacuolar Ca2+/H+ exchanger, OsCAX1a, in rice:
cell and age specificity of expression, and enhancement by
Ca2+. Plant Cell Physiol 47, 96-106.
Kim SA, Kwak JM, Jae SK, Wang MH, Nam HG (2001).
Overexpression of the AtGluR2 gene encoding an Arabidopsis
homolog of mammalian glutamate receptors impairs calcium
utilization and sensitivity to ionic stress in transgenic plants.
Plant Cell Physiol 42, 74-84.
Klüsener B, Boheim G, Lib H, Engelberth J, Weiler EW (1995).
Gadolinium-sensitive, voltage-dependent calcium release chan-
nels in the endoplasmic reticulum of a higher plant mechanore-
ceptor organ. EMBO J 14, 2708-2714.
Klüsener B, Weiler EW (1999). A calcium-selective channel
from root-tip endomembranes of garden cress. Plant Physiol
119, 1399-1405.
Klüsener B, Young JJ, Murata Y, Allen GJ, Mori IC,
Hugouvieux V, Schroeder JI (2002). Convergence of cal-
cium signaling pathways of pathogenic elicitors and abscisic
acid in Arabidopsis guard cells. Plant Physiol 130, 2152-
2163.
Kolukisaoglu Ü, Weinl S, Blazevic D, Batistic O, Kudla J (2004).
Calcium sensors and their interacting protein kinases, genomics
of the Arabidopsis and rice CBL-CIPK signaling networks. Plant
Physiol 134, 43-58.
Konopka-Postupolska D (2007). Annexins: putative linkers in
dynamic membrane-cytoskeleton interactions in plant cells.
Protoplasma 230, 203-215.
Kourie JI, Wood HB (2000). Biophysical and molecular properties.
of annexin-formed channels. Prog Biophys Mol Biol 73, 91-
134.
Kurusu T, Sakurai Y, Miyao A, Hirochika H, Kuchitsu K (2004).
Identification of a putative voltage-gated Ca2+-permeable chan-
nel (OsTPC1) involved in Ca2+ influx and regulation of growth
and development in rice. Plant Cell Physiol 45, 693-702.
Leckie CP, McAinsh MR, Allen GJ, Sanders D, Hetherington
AM (1998). Abscisic acid-induced stomatal closure mediated
by cyclic ADP-ribose. Proc Natl Acad Sci USA 95, 15837-
15842.
Lee J, Rudd JJ (2002). Calcium-dependent protein kinases, ver-
satile plant signaling components necessary for pathogen
defence. Trends Plant Sci 7, 97-98.
Lemtiri-Chlieh F, Berkowitz GA (2004). Cyclic adenosine mono-
phosphate regulates calcium channels in the plasma mem-
brane of Arabidopsis leaf guard and mesophyll cells. J Biol
Chem 279, 35306-35312.
Liang F, Cunningham KW, Harper JF, Sze H (1997). ECA1
complements yeast mutants defective in Ca2+ pumps and en-
codes an endoplasmic reticulum-type Ca2+-ATPase in
Arabidopsis thaliana. Proc Natl Acad Sci USA 94, 8579-8584.
Luan S, Kudla J, Rodriguez-Concepcion M, Yalovsky S,
Gruissem W (2002). Calmodulins and calcineurin B-like
proteins, calcium sensors for specific signal response cou-
pling in plants. Plant Cell 14, 389-400.
Ludwig AA, Romeis T, Jones JDG (2004). CDPK-mediated
signaling pathways, specificity and cross-talk. J Exp Bot 55,
181-188.
Malmström S, Askerlund P, Palmgren MG (1997). A
calmodulin stimulated Ca2+-ATPase from plant vacuolar mem-
branes with a putative regulatory domain at its N-terminus.
776 植物学通报 24(6) 2007
FEBS Lett 400, 324-328.
Marschner H (1995). Mineral nutrition of higher plants, 2nd edn.
London: Academic Press.
Martinoia E, Maeshima M, Neuhaus HE (2007). Vacuolar trans-
porters and their essential role in plant metabolism. J Exp Bot
58, 83-102.
Maser P, Thomine S, Schroeder JI, Ward JM, Hirschi K, Sze
H, Talke IN, Amtmann A, Maathuis FJM, Sanders D,
Harper JF, Tchieu J, Gribskov M, Persans MW, Salt DE,
Kim SA, Guerinot ML (2001). Phylogenetic relationships
within cation transporter families of Arabidopsis. Plant Physiol
126, 1646-1667.
Meyerhoff O, Muller K, Roelfsema MR, Latz A, Lacombe B,
Hedrich R, Dietrich P, Becker D (2005). AtGLR3.4, a
glutamate receptor channel-like gene is sensitive to touch and
cold. Planta 222, 418-427.
Miedema H, Bothwell JH, Brownlee C, Davies J (2001). Cal-
cium uptake by plant cells - channels and pumps acting in
concert. Trends Plant Sci 6, 514-519.
Monteiro D, Liu Q, Lisboa S, Scherer GE, Quader H, Malhó R
(2005). Phosphoinositides and phosphatidic acid regulate pol-
len tube growth and reorientation through modulation of [Ca2+]c
and membrane secretion. J Exp Bot 56, 1665-1674.
Moore CA, Bowen HC, Scrase-Field S, Knight MR, White PJ
(2002). The deposition of suberin lamellae determines the mag-
nitude of cytosolic Ca2+ elevations in root endodermal cells
subjected to cooling. Plant J 30, 457-466.
Muir SR, Sanders D (1997). Inositol 1,4,5-trisphosphate-sensi-
t ive Ca2+ release across nonvacuolar membranes in
cauliflower. Plant Physiol 114, 1511-1521.
Murata Y, Pei ZM, Mori IC, Schroeder J (2001). Abscisic acid
activation of plasma membrane Ca2+ channels in guard cells
requires cytosolic NADPH and is differentially disrupted up-
stream and downstream of reactive oxygen species produc-
tion in abi1-1 and abi2-1 protein phosphatase 2C mutants.
Plant Cell 13, 2513-2523.
Navarro-Avino JP, Hentzen AE, Bennett AB (1999). Alterna-
tive transcription initiation sites generate two LCA1 Ca2+-AT-
Pase mRNA transcripts in tomato roots. Plant Mol Biol 40,
133-140.
Ng CK, Carr K, McAinsh MR, Powell B, Hetherington AM
(2001). Drought induced guard cell signal transduction involved
sphingosine-1-phosphate. Nature 410, 596-599.
Pandey GK, Cheong YH, Kim KN, Luan S (2004). The calcium
sensor calcineurin B-like 9 modulates abscisic acid sensitivity
and biosynthesis in Arabidopsis. Plant Cell 16, 1912-1924.
Pei ZM, Murata Y, Benning G, Klüsener B, Allen GJ, Grill E,
Schroeder JI (2000). Calcium channels activated by hydro-
gen peroxide mediate abscisic signaling in guard cells. Nature
406, 731-34.
Peiter E, Maathuis FJM, Mills LN, Knight H, Pelloux J,
Hetherington AM, Sanders D (2005). The vacuolar Ca2+-
activated channel TPC1 regulates germination and stomatal
movement. Nature 434, 404-408.
Pickard BG, Ding JP (1993). The mechanosensory calcium-se-
lective ion channel, key component of a plasmalemmal control
centre? Aust J Plant Physiol 20, 439-459.
Pittman JK, Hirschi KD (2001). Regulation of CAX1, an
Arabidopsis Ca2+/H+ antiporter. Identification of an N-terminal
autoinhibitory domain. Plant Physiol 127, 1020-1029.
Pottosin II, Schönknecht G (2007). Vacuolar calcium channels.
J Exp Bot 23, 1-11.
Qi Z, Stephens NR, Spalding EP (2006). Calcium entry mediated
by GLR3.3, an Arabidopsis glutamate receptor with a broad
agonist profile. Plant Physiol 142, 963-971.
Qui Q, Guo Y, Dietrich M, Schumaker KS, Zhu JK (2002).
Regulation of SOS1, a plasma membrane NaR/HR exchanger
in Arabidopsis thaliana, by SOS2 and SOS3. Proc Natl Acad
Sci USA 99, 8436-8441.
Quintero FJ, Ohta M, Shi H, Zhu JK, Pardo JM (2002). Recon-
stitution in yeast of the Arabidopsis SOS signaling pathway
for Na+ homeostasis. Proc Natl Acad Sci USA 99, 9061-9066.
Reddy VS, Reddy ASN (2004). Proteomics of calcium-signaling
components in plants. Phytochemistry 65, 1745-1776.
Sanders D, Brownlee C, Harper JF (1999). Communicating
with calcium. Plant Cell 11, 691-706.
Sathyanarayanan PV, Poovaiah BW (2004). Decoding Ca2+ sig-
nals in plants. Crit Rev Plant Sci 23, 1-11.
Schroeder JI, Kwak JM, Allen GJ (2001). Guard cell abscisic
acid signaling and engineering drought hardiness in plants.
Nature 410, 327-330.
Shi J, Kim KN, Ritz O, Albrecht V, Gupta R, Harter K, Luan S,
Kudla J (1999). Novel protein kinases associated with
calcineurin B-like calcium sensors in Arabidopsis. Plant Cell
11, 2393-2405.
Shigaki T, Pittman JK, Hirschi KD (2003). Manganese speci-
777周卫等: 植物钙吸收、转运及代谢的生理和分子机制
ficity determinants in the Arabidopsis metal/H+ antiporter CAX2.
J Biol Chem 278, 6610-6617.
Shigaki T, Hirschi KD (2006). Diverse functions and molecular
properties emerging for CAX cation/H+ exchangers in plants.
Plant Biol 8, 419-429.
Stoelzle S, Kagawa T, Wada M, Hedrich R, Dietrich P (2003).
Blue light activates calcium-permeable channels in Arabidopsis
mesophyll cells via the phototropin signaling pathway. Proc
Natl Acad Sci USA 100, 1456-1461.
Subbaiah CC, Sachs MM (2000). Maize cap1 encodes a novel
SERCA-type calcium-ATPase with a calmodulin-binding domain.
J Biol Chem 275, 21678-21687.
Sze H, Liang F, Hwang I, Curran AC, Harper JF (2000). Diver-
sity and regulation of plant Ca2+ pumps, insights from expres-
sion in yeast. Ann Rev Plant Physiol Plant Mol Bio 51, 433-
462.
Tang RH, Han S, Zheng H, Cook CW, Choi CS, Woerner TE,
Jackson RB, Pei ZM (2007). Coupling diurnal cytosolic Ca2+
oscillations to the CAS-IP3 pathway in Arabidopsis. Science
315, 1423-1426.
Thion L, Mazars C, Nacry P, Bouchez D, Moreau M, Ranjeva
R, Thuleau P (1998). Plasma membrane depolarization-acti-
vated calcium channels, stimulated by microtubule-depolymer-
izing drugs in wild-type Arabidopsis thaliana protoplasts, dis-
play constitutively large activities and a longer half-life in ton2
mutant cells affected in the organization of cortical microtubules.
Plant J 13, 603-610.
Thion L, Mazars C, Thuleau P, Graziana A, Rossignol M,
Moreau M, Ranjeva R (1996). Activation of plasma-mem-
brane voltage-dependent calcium-permeable channels by dis-
ruption of microtubules in carrot cells. FEBS Lett 393, 13-18.
Thuleau P, Ward JM, Ranjeva R, Schroeder JI (1994). Volt-
age-dependent calcium-permeable channels in the plasma
membrane of a higher plant cell. EMBO J 13, 2970-2975.
Very AA, Davis JM (2000). Hyperpolarization-activated calcium
channels at the tip of Arabidopsis root hairs. Proc Natl Acad
Sci USA 97, 9801-9806.
Walker DJ, Leigh RA, Miller AJ (1996). Potassium homeostasis
in vacuolate plant cells. Proc Natl Acad Sci USA 93, 10510-
10514.
Wang H, Inukai Y, Yamauchi A (2006). Root development and
nutrient uptake. Crit Rev Plant Sci 25, 279-301.
Wang YJ, Yu JN, Chen T, Zhang ZG, Hao YJ, Zhang JS, Chen
SY (2005). Functional analysis of a putative Ca2+ channel gene
TaTPC1 from wheat. J Exp Bot 56, 3051-3060.
Wherrett T, Shabala S, Pottosin I (2005). Different properties
of SV channels in root vacuoles from near isogenic Al-tolerant
and Al-sensitive wheat cultivars. FEBS Lett 579, 6890-6894.
White PJ (2000). Calcium channels in higher plants. Biochim
Biophys Acta 1465,171-189.
White PJ (2001). The pathways of calcium movement to the
xylem. J Exp Bot 52, 891-899.
White PJ, Bowen HC, Demidchik V, Nichols C, Davies JM
(2002). Genes for calcium-permeable channels in the plasma
membrane of plant root cells. Biochim Biophys Acta 1564,
299-309.
White PJ, Broadley MR (2003). Calcium in plants. Ann Bot 92,
487-511.
Wimmers LE, Ewing NN, Bennett AB (1992). Higher plant Ca2+-
ATPase, primary structure and regulation of mRNA abundance
by salt. Proc Natl Acad Sci USA 89, 9205-9209.
Yang HQ, Jie YL (2005). Uptake and transport of calcium in
plants. J Plant Physiol Mol Biol 31, 227-234.
Yang TB, Poovaiah BW (2003). Calcium/calmodulin-mediated sig-
nal network in plants. Trends Plant Sci 8, 505-512.
Zhang W, Fan LM, Wu WH (2007). Osmo-sensitive and stretch-
activated calcium-permeable channels in Vicia faba guard cells
are regulated by actin dynamics. Plant Physiol 143, 1140-
1151.
Zhou W, Wang H, Zhao L, Lin B (2000). Study on characteris-
tics of calcium uptake by young fruit of apple (Malus pumila)
and its regulation by hormone. Chinese Agri Sci 1, 90-97.
778 植物学通报 24(6) 2007
The Physiological and Molecular Mechanisms of Calcium Uptake,
Transport, and Metabolism in Plants
Wei Zhou*, Hong Wang
Key Laboratory of Plant Nutrition and Nutrient Cycling Research of Ministry of Agriculture, Institute of Agricultural Resources and
Regional Planning, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
Abstract Calcium is an essential plant nutrient. Calcium deficiency may occur in acidic soils with low base saturation. Since the
transpiration from enclosed tissues and fruit is low, Ca deficiency readily develops in fruit trees and vegetables with enclosed
tissues or fruit. Calcium may traverse the root through an apoplastic or symplastic pathway. Calcium is also believed to be directly
taken up by an actual fruit with a non-vascular bundle structure. At the molecular level, Ca enters plant cells through Ca2+-
permeable ion channels in their plasma membranes, whereas low [Ca2+] in unstimulated cells is maintained by Ca2+-ATPase and
Ca2+/H+ antiporters. The rapid influx of Ca2+ through cation channels in the plasma membranes, tonoplast and/or endoplasmic
reticulum generates transient elevation and oscillation of [Ca2+]cyt that initiate cellular responses to a diverse range of developmental
cues and environmental challenges. The cellular [Ca2+]cyt sensors include calmodulin, calcium-dependent protein kinases and
calcineurin B-like proteins that allow plant cells to respond appropriately to [Ca2+]cyt signals. This article provides an overview of the
mechanisms of Ca2+ transport across cellular membranes, the origins and specificity of [Ca2+]cyt signals and the characteristics of
cellular [Ca2+]cyt sensors.
Key words Ca-deficiency, calcium transporter, calcium uptake, [Ca2+]cyt sensors, cytosolic calcium signal
Zhou W, Wang H (2007). The physiological and molecular mechanisms of calcium uptake, transport, and metabolism in plants. Chin
Bull Bot 24, 762-778.
* Author for correspondence. E-mail: wzhou@caas.ac.cn
(责任编辑: 刘慧君)