全 文 ：植物分类学报 46 (4): 554–562 (2008) doi: 10.3724/SP.J.1002.2008.07063
Journal of Systematics and Evolution (formerly Acta Phytotaxonomica Sinica) http://www.plantsystematics.com
管花秦艽的传粉生态学研究——兼与同域分布近缘种的比较
1,2侯勤正 1,2孟丽华 1杨慧玲*
1(中国科学院高原生物适应与进化重点实验室, 中国科学院西北高原生物研究所 西宁 810001)
2(中国科学院研究生院 北京 100049)
Pollination ecology of Gentiana siphonantha (Gentianaceae) and a
further comparison with its sympatric congener species
1,2Qin-Zheng HOU 1,2Li-Hua MENG 1Hui-Ling YANG*
1(Key Laboratory of Adaptation and Evolution of Plateau Biota, Northwest Institute of Plateau Biology, Chinese Academy of Sciences, Xining 810001, China)
2 (Graduate University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)
Abstract In this study, we studied pollination ecology of Gentiana siphonantha (Gentianaceae), a late-autumn
flowering alpine perennial in the northeastern Qinghai-Tibetan Plateau for two years for the first time. We also
aimed to compare the pollination differentiation between this species and sympatrically distributed G. straminea
that has a close phylogenetic origin but is flowering early. Flowers of G. siphonantha are characteristic of di-
chogamy and herkogamy and this floral development prevents occurrence of autonomous self-pollination. This
implication was confirmed by the breeding experiments, since no seed was produced when flowers were isolated.
However, this gentian proved to be highly self-compatible when geitonogamous selfing was artificially induced.
Each individual plant of this species has an average of 14.6 flowers ranging from 4 to 31, at both staminate and
pistillate stages with a ratio of 1.2:1 in full anthesis. Both floral development and breeding experiments suggested
that pollen vectors were indispensable for successful seed sets of this species. A great variety of insects were
observed to visit this species, but the most common and only legitimate pollinator is Bumbus sushikini. A statistic
observation suggested that this pollinator showed no preference to either staminate or pistillate flowers and visited
them at random. We further calculated the frequency of their visits between and within individual plants. Among
the pollinators’ bouts, the proportions of geitonogamous visits within an individual plant occupy about 87.8%.
Such a case implied that geitonogamous selfing prevails in this species in spite of floral dichogamy and her-
kogamy that were suggested to promote outcrossing. Compared with sympatric G. straminea, the total floral
longevity and the male and female duration of this species are shorter. However, the number of flowers of each
individual plant and branch increased when in full anthesis. It is interesting that both closely related species shared
the same pollinator despite their distinct difference in flower morphology. This finding is inconsistent with the
previous hypothesis that both flower color and corolla tube depth have coevolved with different pollinators during
speciation and formation of reproductive isolation. Both visit frequencies of the individual flower and geitonoga-
mous visits within the individual plant are higher in G. siphonantha than in G. straminea. This difference may
result from their different inflorescence designs that actively act upon behaviors of pollinator. Although these two
species differed in flowering phenology, their flowering stages overlapped for a few days, suggesting incomplete
pollination isolation between them.
Key words Bombus sushikini, geitonogamous selfing, Gentiana siphonantha, Gentiana straminea, pollination
ecology, reproductive isolation and differentiation, sympatric distribution.
摘要 在青藏高原东北部连续两年观察了晚秋开花植物管花秦艽Gentiana siphonantha的传粉生态学特征, 并在此基础上进
一步比较分析了与该物种同域分布且亲缘关系较近、但开花较早的麻花艽G. straminea之间的传粉生态学特征。管花秦艽的
花发育过程表现出雌雄异熟和雌雄异位的特点, 不存在花内的自花传粉,套袋隔离的花不结实也支持这一结论; 株内自交的
高结实率表明该物种是自交亲和的。盛花期每植株平均有15朵开放的花, 雄性和雌性阶段的花比例为1.2:1; 自然条件下产生
种子必须依赖传粉媒介; 苏氏熊蜂是最有效的传粉昆虫, 且访花过程中对雄性和雌性阶段花不具明显的偏向性; 株内连续访
花的频率高达87.8%, 从而导致同株异花传粉自交的广泛存在。与同域分布的麻花艽相比, 管花秦艽的单花花期、雄性和雌

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2007-04-19 收稿, 2007-06-07 收修改稿。
* 通讯作者(Author for correspondence. E-mail: yanghuiling@nwipb.ac.cn)。
侯勤正等: 管花秦艽的传粉生态学研究——兼与同域分布近缘种的比较

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性期持续时间缩短。但盛花期开花数量明显增加。令人感兴趣的是尽管两个近缘种的花形态特征存在显著差异, 但都是由同
一种熊蜂传粉。这一特点与过去认为花颜色和花管长度是物种分化过程中与不同传粉昆虫协同进化导致生殖隔离的假说不相
符合。管花秦艽单花的访花频率和同株异花连续访花的比例都明显高于麻花艽。两个物种不同花序设计导致访花昆虫行为的
改变可能是造成这一差异的主要原因。两个物种具有不同的开花时间, 但仍然存在一定的花期重叠, 表现出不完全的传粉生
殖隔离状态。
关键词 苏氏熊蜂; 同株异花自交; 管花秦艽; 麻花艽; 传粉生态; 生殖隔离和分化; 同域分布
达尔文最早将植物物种形态分化以及生殖隔
离与为之传粉的昆虫种类联系起来(Darwin, 1862)。
通过对兰科近缘物种的比较, 他发现不同的物种具
有不同的传粉昆虫, 而传粉昆虫的种类、形态特征
与植物花的形态特征(也是物种分化的形态鉴别性
状)存在相互对应的进化关系。植物与花的协同进化
在后来的研究中得到广泛认同, 如Nilsson (1988)指
出, 植物花冠管深度的演化与昆虫取食花蜜的喙长
也存在正相关的协同进化关系。近缘物种之间花颜
色的不同也可导致传粉昆虫的种类变化, 进而使近
缘物种之间通过传粉媒介的不同来维持生殖隔离
(Clegg & Durbin, 2000)。近缘物种的传粉生态学特
征比较对于阐述植物的物种分化和生殖隔离机制
具有重要意义(Grant, 1981; 何亚平, 刘建全, 2003),
但是以往的比较研究主要集中热带、温带昆虫种类
比较丰富的地区(Darwin, 1862; Clegg & Durbin,
2000), 而对于昆虫种类比较贫乏的高山地区则研
究较少。自第三纪以来, 青藏高原的快速隆升产生
了众多分布在该地区进化历史较短的近缘物种(Liu
et al., 2002, 2006; Liu, 2004; 王玉金等, 2004; Wang
et al., 2005, 2007), 从而为这一比较提供了丰富的
研究对象。如集中分布在青藏高原地区的龙胆属
Gentiana L. (Ho & Liu, 2001), 该属许多物种起源较
晚(Yan & Kupfer, 1997; Zhang et al., 2006), 并且近
缘物种同域分布现象较为普遍。秦艽组sect. Cru-
ciata Gaudin中的管花秦艽G. siphonantha Maxim. ex
Kusn.和麻花艽G. straminea Maxim.的分布就具有
该特点, 适合于进行物种之间繁育系统和传粉生态
特征分化的比较研究。
麻花艽的繁育系统和传粉生态学研究已经有
比较详细的报道: 花发育具有明显的雌雄异熟和雌
雄异位, 避免了单花自交, 必须依赖昆虫才能结实;
像其他地区的高山植物一样, 主要是由高能量的熊
蜂传粉; 但同株异花自交高度亲合, 由于每一植株
同时开放多个花 , 同株异花自交 (geitonogamous
selfing)现象广泛存在(何亚平, 刘建全, 2004; Duan
et al., 2005)。此外, 该植物开放期的花随温度变化
存在相应的“开”、“闭”动态(He et al., 2006)。管花秦
艽和麻花艽不仅花序结构明显不同, 而且花颜色和
花冠管深度也迥然不同: 前者为深蓝色、花冠管短,
后者为黄绿色、花冠管长(Ho & Liu, 2001)。麻花艽
花期主要集中在高原植物开花的高峰期8月开花,
而管花秦艽则是在气温较低、开花种类较少的9月
开花。这两个物种的花期在观察过的多个地点都存
在部分重叠, 而在这些地点也能发现形态位于二者
之间的过渡性个体。分子证据表明形态过渡个体是
两个物种的杂交后代(李小娟等, 2007), 说明它们之
间生殖隔离不是十分彻底。最近分子系统学的研究
表明, 管花秦艽和麻花艽都是秦艽组物种辐射式分
化的产物(Zhang et al., 2006), 因而两者之间有十分
近缘的亲缘关系。管花秦艽的繁育系统等有关内容
均未见报道。本文重点研究管花秦艽的传粉生态学
特征, 并与同域分布物种麻花艽进行比较(何亚平,
刘建全, 2004; Duan et al., 2005; He et al., 2006), 回
答如下问题: (1)作为麻花艽的近缘种, 管花秦艽的
繁育系统与之一样吗？(2)它们不同的花颜色以及
花冠管长度是否意味着具有不同的传粉昆虫？传
粉昆虫的差异是否是它们物种分化、生殖隔离的重
要基础？(3)假如它们不是由不同的昆虫传粉, 而是
由同一种昆虫传粉, 昆虫的访花行为、访花频率是
否会由于开花物候的差别而存在显著的变化？
1 材料和方法
1.1 研究时间和地点
观察和试验于2005年和2006年8月至9月在青
海省门源县中国科学院海北高寒草甸生态系统定
位研究站(以下简称海北站)开展。海北站位于青藏
高原东北部 (北纬 37°29′–37°45′, 东经 101°12′–
101°23′, 海拔3200 m), 年平均气温–1.7 ℃(最高
27.6 ℃; 最低–37.1 ℃), 平均降水为426–860 mm,
且降水多集中在5–9月。
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1.2 研究对象
管花秦艽为多年生草本植物, 高10–30 cm。莲
座叶线形或线状披针形, 长达15 cm, 一般宽7–10
cm。枝少数, 直立, 光滑。花多数, 无梗, 簇生于花
枝顶呈头状或轮生在花枝中部, 每花枝可产生1–3
个花簇; 花冠深蓝色, 筒形, 长2–2.8 cm; 一般具有
5个花药, 每两个花丝底部间有一蜜腺, 所以管花
秦艽一般具5个蜜腺。花果期7–9月。管花秦艽主要
生于河滩、山坡草甸、灌丛中, 海拔3000–4500 m的
范围内。
1.3 花综合特征
在居群开花前期做3个1×10 m的样方, 每天观
察样方内开花数目, 记录管花秦艽开花物候。选取
40朵完全开放的花, 测量花冠管部的长度和花冠口
部的宽度。在居群盛花期调查统计每个植株上的花
枝数目、开花数目以及每花枝上的开花数目和处于
雄性阶段、雌性阶段的花数目, 并计算雌雄阶段花
比例。P/O比的检测采用Dafni (1992)的方法, 随机
摘取10个花蕾固定于FAA固定液中, 带回实验室后
把全部花药取出放于盛有水的离心管中, 然后挤碎
使花粉散布于水中, 加水至1 mL, 充分摇匀后用取
液枪取出1 μL在显微镜下数花粉数目, 重复5次计
算平均值得出每花的花粉数目; 剖开子房, 在体式
显微镜下数胚珠数目。计算出P/O以初步判断管花
秦艽的交配系统类型。
盛花期开始前, 随机选取10个植株的10个花蕾
进行观察。自花开放之日起, 每日从早上8: 00到晚
上18: 00每隔1小时观察记录一次花的状态, 包括花
药散粉、散粉结束、柱头张开的时间以及花冠永久
性闭合的时间。
1.4 繁育系统
2005和2006年盛花期开始前在样地中选取100
朵花做以下5种处理(每种处理各20朵): (1)去雄后自
然传粉(nature pollination after emasculation); (2)不
去雄套袋(bagging without emasculation); (3)去雄套
袋(bagging after emasculation); (4)人工自花传粉
(manual selfing); (5)人工异花传粉(manual outcross-
ing)。另外选20朵自然授粉(natural pollination)的花
作为对照。其中所有去雄和套袋处理都在柱头未张
开前进行, 以免柱头受到污染; 试验(2)在花蕾期进
行, 试验(4)和(5)要先进行去雄处理, 然后等3天后
(确保此时柱头开放)用同一植株(试验4)或不同植株
(试验5)的新鲜花粉进行授粉。在果实成熟后未开裂
前采集种子, 带回实验室数成熟种子数和败育胚珠
数, 计算结籽率。结籽率=成熟种子数/(成熟种子数
＋败育胚珠数)。
1.5 传粉昆虫观察以及传粉效率测定
2005年–2006年在居群盛花期采用Arroyo等
(1985)的方法观察访花昆虫的种类、行为和频率。
观察前选择5–7个花序, 以花序上所有的花作为观
察对象, 在3 m外(减少对昆虫的干扰)观察记录所
有访花昆虫的次数和行为, 并依据昆虫的访花行为
确定管花秦艽的传粉昆虫。经过2005年3天时间的
前期观察, 发现苏氏熊蜂是该植物最常见、也可能
是最有效的传粉昆虫, 然后集中时间对这种昆虫在
每植株上的访花数目和访花方向进行统计。主要采
用跟踪每个昆虫访花的方法, 即统计每个昆虫在一
个植株上访问了多少花序, 在一个花序上访问了多
少朵花, 接触访花的方向; 并检查被访问花所在的
雄性或者雌性阶段时期。
在2006年检测了苏氏熊蜂的传粉效率。首先在
花蕾期对10朵花去雄套袋, 柱头张开后去掉袋子,
苏氏熊蜂访问一次后马上套上袋子, 2 h后取下柱头
并固定在FAA中 , 在实验室显微镜下采用Dafni
(1992)的方法观察柱头上的花粉数目。用蒸馏水冲
洗柱头后用8 mol/L的NaOH软化10 h, 软化结束后
在蒸馏水中浸泡3 h复水, 然后在乙酸钾缓冲液配
制的0.1%苯胺兰溶液中染色4 h。染色后将柱头置于
载玻片上, 用盖玻片压碎后在光学显微镜下统计花
粉数量。染色后的花粉呈蓝色。根据花粉数目来估
计苏氏熊蜂的传粉效率。对苏氏熊蜂的喙长
(proboscis length)利用直尺直接进行测量。
1.6 与麻花艽相关数据的对比分析
2005年和2006年对与管花秦艽同域分布的麻
花艽居群开花物候进行了连续观察。 麻花艽的繁
育系统由于以前连续4年的观察均未发现变化
(Duan et al., 2005), 因而没有进行再实验。2005年对
花大小、花持续期、昆虫访花频率和在株内连续访
花比例进行了观察, 由于与以前的研究结果相一致
(Duan et al., 2005), 2006年不再进行观察。这些内容
的研究方法同管花秦艽。在与管花秦艽的比较中,
我们主要进行两个物种同在2005年新取得的观察
数据之间的比较。同时, 在昆虫访花频率和株内连
续访花比例的比较中, 我们也将麻花艽5年(2001–
侯勤正等: 管花秦艽的传粉生态学研究——兼与同域分布近缘种的比较

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2005)的平均数据和管花秦艽连续两年(2005–2006)
的平均数据进行比较。
1.7 统计分析
所有数据平均值的计算与统计分析均在SPSS
11.0中进行, 在比较前首先用Nonparametric Test中
1-Sample K-S检验数据是否服从正态分布。对于服
从正态分布的数据, 用Independent T Test比较两组
数据的差异, 而用One-way ANOVA和Pos hoc-LSD
比较3组或者3组以上数据的差异; 对于不服从正态
分布的数据, 用Nonparametric Test中2 Independent
Samples比较两组数据的差异 , 用K Independent
Samples比较3组或者3组以上数据的差异。文中及
图、表中的所有数据均用平均值±标准差表示, 而n
表示样本量。
2 试验结果
2.1 花综合特征
管花秦艽的开花物候在两年间存在一定差别,
2005年要早于2006年, 但均在8月中旬开始开花(图
1)。每个花枝位于顶端头状花序中央的花首先开放,
然后向外依次开放; 下层花序开放要比上层晚, 开
放时也是靠近花枝中央的花首先开放, 然后向外开
放。开花后期(9月)时, 温度下降导致叶和花枝变黄,
但是花仍然处于开放状态, 此时开放的花颜色仍为
深蓝色。
管花秦艽每植株产生1.93±0.73个花枝(n=40),
麻花艽每植株产生2.06±1.14个花枝(n=152), 两者
之间没有显著性差异(F=3.378, P=0.462)。管花秦艽
盛花期每个花枝共产生6至42朵花 , 平均23±8朵
(n=40), 其中处于开放状态的花朵数目为2至17朵,
平均8±3朵(n=40), 而整个植株上处于开放状态下
的花数目为15±5朵(n=40); 盛花期开放状态下的花
朵处于雄性和雌性阶段的比例为1.2:1 (图2)。管花
秦艽开放期的花冠口部宽12.67±4.14 mm (n=40),
花冠管深6.73±1.02 mm (n=40)。管花秦艽单花花粉
数为119300±58000个 (n=10)、胚珠数为132±28个
(n=10), 花粉胚珠比(P/O)为884±403 (n=10)。
管花秦艽在自然状态下单花持续期为6.2±1.5 d
(n=10), 花张开时聚在花中央的5个花药开始散粉,
此时柱头位于花药下方没有张开。雄性期持续时间
2.1±0.8 d (n=10); 散粉完毕后花药随着花丝向四周
运动, 直到贴在筒状花冠内壁上。在花丝运动过程
中, 位于花药下方的雌蕊伸长, 柱头开始张开, 并
具有接受能力。雌性期持续时间为4.1±1.5 d (n=10)。
管花秦艽的花开放过程说明该植物具有雄性先熟



图1 管花秦艽和麻花艽2005和2006年的开花物候 图中虚线代表麻花艽, 实线代表管花秦艽。
Fig. 1. Flowering phenology of Gentiana siphonantha and G. straminea in 2005 and 2006. The broken and the solid lines indicate G. straminea
and G. siphonantha respectively.
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图2 管花秦艽和麻花艽盛花期一个花序上雄性阶段、雌性阶段、
开花(雄性阶段和雌性阶段)和所有发育的花数目 差异的显著性比
较只在两个物种间进行; 不同的字母表示在0.01水平上有显著性差
异。
Fig. 2. The number of flowers in each inflorescence of Gentiana
siphonantha and G. straminea at the male phase, the female phase,
blooming (male phase and female phase) and the total number of the
developed flowers. Significant tests were conducted only between two
species and bars with different letters indicate a significant difference at
P=0.01.


和雌雄异位的特点。通过对开放花的监测发现, 无
论是处于雄性期还是雌性期未授粉的开放花, 在温
度下降(早上、晚上、阴天、雨天以及突然降雨)时
都发生临时性闭合, 而在白天温度升高时又开放。
雌性期授粉后的花发生永久性闭合, 不再开放。
2.2 繁育系统
繁育系统各种处理在两年间的比较除不去雄
套袋外都没有显著性差异(不去雄套袋在2005年有
低微结实, 其原因可能为实验处理过程中操作误差
所为)(表1), 繁育系统在两年间的变化不明显。人工
自交处理的结籽率都很高(分别为0.62和0.633), 与
人工异交的结籽率在统计上没有显著性差异(表1),
表明管花秦艽自交高度亲和。不去雄套袋和去雄套
袋两年的平均结籽率都很低, 表明管花秦艽既不存
在单花自交(autonomous self-pollination)现象, 也不
能无融合生殖(apomixis)。两年间去雄后自然授粉的
结籽率分别0.707和0.624, 与自然状态下结籽率比
较没有显著性差异(表1), 这一结果说明管花秦艽存
在传粉媒介, 而且较为稳定。
2.3 访花昆虫及其传粉效率
两年间在管花秦艽盛花期共对65个花序296朵
花进行了40.8 h的观察(其中2005年15个花序85朵花
观察了14.5 h, 2006年50个花序211朵花观察了26.3
h), 发现苏氏熊蜂是最主要、也是最有效的传粉昆
虫。2005年苏氏熊蜂对管花秦艽的访花频率为0.025
次•花–1•min–1, 2006年为0.027次•花–1•min–1, 平均值
为0.026次•花–1•min–1; 两年间的访花频率比较不存
在显著性差异(P>0.005)。苏氏熊蜂在访问管花秦艽
时都是直接飞向花朵(没有在花朵上方盘旋动作),
头部伸入花内, 用喙取食花蜜。一般情况下苏氏熊
蜂会对一朵花的5个蜜腺全部取食, 在此过程中身
体会在花朵上爬着绕行360°, 从而使头部和前胸充
分接触到花粉和柱头。在访问完一朵花后苏氏熊蜂
会接着爬向就近的花朵, 重复刚才的访花动作; 或
飞向较近的花序访问, 但连续被访问的两个花序之
间的距离不会很远。对苏氏熊蜂访花效率的观测结
果显示, 苏氏熊蜂单次访问所带给柱头的花粉数为
370±279个花粉(n=10)。苏氏熊蜂的喙长为 13.7 ±3.3
mm (n = 25)。
管花秦艽还有其他访问者, 如苍蝇、蝴蝶和蜜
蜂, 但其访花频率均很低, 访花行为观察发现它们
只访问雄性阶段的花, 而且只是取食花粉, 身体不
伸入花内, 所以推测它们只是花粉偷食者(pollen
thievery), 而不是管花秦艽的有效传粉昆虫。蚂蚁和

表1 管花秦艽2005和2006年繁育系统中6种不同处理的结籽率
Table 1 Seed sets of six different breeding treatments of Gentiana siphonantha in 2005 and 2006
结籽率 Seed set 处理 Treatments
2005 2006 显著性 Significance
自然授粉 Natural pollination 0.65 ± 0.20a (n = 20) 0.70 ± 0.12 a (n=11) 0.344
去雄套袋 Bagged after emasculation 0b (n = 18) 0 b (n = 20) 0.298
不去雄套袋 Bagged without emasculation 0.02 ± 0.001c (n = 15) 0b (n = 20) 0.45
去雄后自然授粉 Natural pollination after emasculation 0.71± 0.21 a (n = 12) 0.62 ± 0.11 a (n = 17) 0.151
人工同株异花授粉 Artificial geitonogamy 0.62 ± 0.25 a (n = 10) 0.63 ± 0.18 a (n = 12) 0.902
人工异株异花传粉 Artificial xenogamy 0.71 ± 0.10 a (n = 15) 0.72 ± 0.14 a (n = 13) 0.872
表中同一年内有相同字母的值表示在0.05水平没有显著差异, n代表样本量。
The different letters in the same year indicate a significant difference at the 0.05 level and n represents the sampled flowers.
侯勤正等: 管花秦艽的传粉生态学研究——兼与同域分布近缘种的比较

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蓟马等小型昆虫尽管生活在管花秦艽花朵内, 但对
其在花朵内的行为观察发现, 它们只是花蜜偷食
者, 身体不会触及柱头, 所以不是管花秦艽的有效
传粉昆虫。克什米尔熊蜂也访问管花秦艽, 但在访
花过程中, 身体停在筒状花冠外, 头部对着花柄方
向, 用坚硬的喙在花冠基部凿孔, 然后吸食花蜜,
因此克什米尔雄蜂的访花行为只是一种抢食行为
(nectar robbery), 也不可能是管花秦艽的有效传粉
昆虫。
对142头苏氏熊蜂(2005年58头, 2006年84头)访
花行为的跟踪观察发现, 苏氏熊蜂在一个花序上有
连续访问的行为, 它们在一个花序上一个回合访问
两朵花以上的比例两年分别为72.3%和61.1%, 平均
为66.7%; 而在同一植株内的访花比例高达87.8%。
2.4 管花秦艽和麻花艽开花与传粉特征比较
对开花物候两年的监测表明, 麻花艽开花要早
于管花秦艽(图1)。2005年两个物种的开花物候都比
2006年早, 两年中花期重叠都超过10天, 但开花高
峰存在显著区别(麻花艽开花高峰在8月中旬, 而管
花秦艽则在9月中旬)。管花秦艽单花持续期、雄性
阶段和雌性阶段花持续期要短于麻花艽, 种间存在
显著性差异(图3)。两物种盛花期每植株、花枝上的
开花数目存在显著性差异, 管花秦艽高于麻花艽;
同样, 每花枝上处于雄、雌性期的花数目也是前者
高于后者(图2)。尽管两个物种都是由苏氏熊蜂传粉,
但二者花冠管部的长度存在显著差异, 麻花艽长于
管花秦艽; 麻花艽花冠管部长度与苏氏熊蜂的喙长
更为吻合(图4)。管花秦艽单花的访花频率和株内异
花访花的频率都明显高于麻花艽(图5)。
3 讨论
3.1 管花秦艽的繁育系统
管花秦艽具有雌雄异熟和雌雄异位现象(黄双
全, 2004), 与其他龙胆属植物相同(Spira & Pollak,
1986; 段元文, 刘建全, 2003; Duan et al., 2005)。这
一机制被认为有效地促进了异花传粉、避免单花自
交(Lloyd & Webb, 1986; Bhardwaj & Eckert, 2001;
Ishii & Sakai, 2002)。本文对其不去雄套袋不结实的
结果也证明了单花自花授精确实不会发生, 自然条
件的花必须依赖昆虫才能结实。但是, 另外一些研
究指出尽管植物有雌雄异熟和雌雄异位现象, 但是
这两种现象不能避免同株异花授精造成的自交, 推
测它们的作用可能主要是避免两性冲突(Galloway



图3 管花秦艽和麻花艽2005年单花持续期、雄性持续期和雌性期
差异的显著性比较只在两个物种间进行; 不同的字母表示在0.01水
平上有显著性差异。
Fig. 3. Floral longevity and male and female phase duration of
Gentiana siphonantha and G. straminea in 2005. Significant tests were
conducted only between two species and bars with different letters
indicate a significant difference at P=0. 01.



图4 管花秦艽和麻花艽的花冠管长度与苏氏熊蜂的喙长。不同的
字母表示在0.01水平上有显著性差异; s表示花冠管深与熊蜂喙长的
吻合度。
Fig. 4. Corolla tube lengths of Gentiana siphonantha and G. stra-
minea and the proboscis length of Bumbus sushikini. Bars with
different letters indicate a significant difference at P=0.01 and s
indicates the correlation indicator between corolla tube and proboscis
lengths.
植物分类学报 Journal of Systematics and Evolution 2008 46卷4期 560


图5 苏氏熊蜂对管花秦艽和麻花艽2005年和多年平均的传粉频率
(右边两栏)以及苏氏熊蜂在一个访问回合内在一个花序上访问超过
一朵花的比例(左边两栏) 差异性重要性比较只在两个物种间进
行; 不同的字母表示在0.01水平上有显著性差异。
Fig. 5. The visit frequencies (the two right columns) of Bumbus
sushikini to Gentiana siphonantha and G. straminea respectively and
the proportions (the two left columns) of each bout with more than one
flower in each inflorescence in 2005 and the average means in all
monitored years. Significant tests were conducted only between two
species and bars with different letters indicate a significant difference at
P=0.01.

et al., 2002; 何亚平, 刘建全, 2004; Duan et al.,
2005)。管花秦艽同株异花传粉高度亲合(表1), 盛花
期同一植株上雌雄同期, 每一花枝上雄性花和雌性
花的比值为1.2:1 (图2); 传粉昆虫在一个植株上甚
至同一花序上一个回合访问两朵或两朵以上的比
例都非常高(图5)。可见管花秦艽显然存在同株异花
授粉, 从而造成株内自交, 表明该植物的雌雄异熟
和雌雄异位并未完全避免自交。管花秦艽P/O比值
为884±403, 与兼性异交的物种相似(Dafni, 1992),
也说明该物种同时具有异交和自交的混合交配系
统。管花秦艽的繁育系统特征与麻花艽十分类似(何
亚平, 刘建全, 2004; Duan et al., 2005)。龙胆属的其
他物种也具有类似的繁育系统(如Kozuharova et al.,
2005), 这是该属十分稳定的一个生殖特征。这一特
点可能反映了龙胆属植物促进异交和保证繁殖二
者兼顾的进化策略。这种可塑性繁育系统对于植物
适应昆虫访花频率相对较低的高山环境更能保证
他们的繁衍生存。
3.2 传粉昆虫
高山植物主要是由熊蜂传粉(Whitham, 1997;
Bingham & Orthner, 1998)。熊蜂也是青藏高原地区
其他花冠较大、颜色艳丽的植物种类的主要传粉者,
如獐牙菜属Swertia L. (段元文, 刘建全, 2003; Duan
& Liu, 2007)、乌头属Aconitum L. (张挺峰等, 2006)
以及马先蒿属Pedicularis L. (Macior & Tang, 1997)
等植物种类。熊蜂具有高的热调节能力(Heinrich,
1975)、较强的逆境飞行能力(Bergmann et al., 1996)
以及较高的花粉传递效率(Galen & Stanton, 1989;
Fishbein & Venable, 1996)等适合为高山植物进行传
粉的优良特点。管花秦艽与麻花艽作为一对同域分
布近缘种, 花的形态差别较大(Ho & Liu, 2001), 但
两物种均由苏氏熊蜂传粉。传粉昆虫与花的协同进
化, 长期以来被认为是植物花形态多样化和物种隔
离分化的主要驱动力(Darwin, 1862; 黄双全, 郭友
好, 2000), 特别是不同的传粉昆虫传粉被认为是同
域植物物种生殖隔离的重要机制(Grant, 1981)。但
本文的比较研究表明, 对分布于青藏高原的秦艽类
植物来讲, 其两个物种的形态分化与传粉昆虫没有
必然联系。青藏高原地区马先蒿属物种之间的花形
态存在极大分化, 对其传粉昆虫的观察也未发现与
物种分化、花形态变异相对应的传粉昆虫种类的多
样化: 花形态差异较大的物种却由同一种昆虫传
粉, 同域分布、即使开花物候同期的物种也未发现
是由不同的昆虫为之传粉(Macior & Tang, 1997)。
Nilsson (1988) 提出花冠长度与昆虫取蜜的喙
长存在协同进化, 即花冠长度增长、相应传粉昆虫
的喙长也增加。麻花艽的花冠管与苏氏熊蜂喙长最
为吻合, 而管花秦艽花冠管短于苏氏熊蜂的喙长
(图4), 表明传粉昆虫喙长不是一定要与花冠管长度
匹配才能为之传粉, 长喙昆虫也能方便取食短花冠
管植物的花蜜, 并为之进行有效传粉。此外, 麻花
艽的花为黄绿色, 管花秦艽的花为深蓝色, 说明两
种植物花的颜色似乎对传粉昆虫的影响较小。这些
发现表明不同的传粉者传粉可能在高原地区一些
类群中的近缘物种形态分化与生殖隔离方面没有
发生重要作用。这一现象可能主要是由于高山环境
下传粉昆虫种类相对少而造成的。
3.3 两个物种生殖隔离和传粉生态特征分化
虽然管花秦艽与麻花艽都是由同一传粉昆虫
传粉, 两个物种的开花物候存在显著区别(图1), 这
可能是二者为加强生殖隔离、减少由于杂交导致资
源浪费、适合度降低的生态分化。对高山地区的植
侯勤正等: 管花秦艽的传粉生态学研究——兼与同域分布近缘种的比较

561
物来讲, 7–8月是温度最高、最适合于生长的季节, 9
月则面临温度降低、授粉后胚胎没有足够的时间来
发育成种子(Korner, 1999)。管花秦艽昆虫的访花频
率升高(图5), 相应单花花期、雄性和雌性期持续时
间缩短(图3), 这种变化有助于晚期开花的该物种快
速完成传粉以及胚胎在冬季来临之前完全成熟。管
花秦艽植株内昆虫连续访问的比例要明显高于麻
花艽(图5), 从而不可避免导致更高的自交率。尽管
理论上认为同株异花自交不是一种适应, 而是植物
为提高异交花粉输出和接受量而无法避免的结果
(张大勇, 姜新华, 2001), 但高的自交可以降低晚花
期植物的种子风险(Aide, 1986; Waller, 1986), 并可
能稳定存在(Porcher & Lande, 2005)。这些特点可以
使管花秦艽生活于高山9月份的低温环境, 并为两
物种的物候分化提供了基础。管花秦艽与麻花艽开
花物候的分化以及同一种昆虫访花频率和行为的
改变, 关键原因可能还是由两物种起源时就已形成
的形态特征差异决定的: 前者花多数, 无梗, 簇生
花枝顶呈头状或轮生于花枝中部, 每花枝可产生
1–3个花簇; 而后者为二歧聚伞花序, 顶生或腋生,
排列疏松, 具小花梗。这些花序设计上的区别应该
受多基因控制, 似乎不可能是由于后来适应同一种
访花昆虫造成的趋异分化。这种现象说明两物种可
能主要是以异域分化为主, 这与近年对该地区物种
形成研究中发现的现象是基本一致的。高原隆升造
成快速的生境隔离, 容易导致以异域分化式样形成
新物种(Liu et al., 2002, 2006; 王玉金等 , 2004;
Wang et al., 2005, 2007)。而这些新物种在随后分布
范围的扩张中与近缘物种同域分布, 他们为避免
杂交进一步导致开花物候的分化和合子前生殖隔
离机制的形成、并由此引起物种生殖生态特征的适
应性分化。但是, 对于我们目前研究的两个物种来
说, 他们之间的开花物候仍然有较长重叠, 说明
其完全的合子前传粉生殖隔离机制尚未完全建立
起来。自然分布中二者之间也存在比较多的杂交个
体, 同样说明二者之间不存在完全的生殖隔离(李
小娟等, 2007)。但是, 两个物种之间花粉和柱头
的亲和程度以及种间杂交不亲和的合子后隔离程
度尚不清楚。此外, Klips (1999)报道花粉竞争也是
同域分布近缘物种的重要生殖隔离机制。这一机制
是否在龙胆属同域分布种中存在, 仍然是值得深
入研究的课题。
总之, 本文的研究结果表明: 管花秦艽具有和
麻花艽等其他龙胆属植物相似的繁殖生态学特征;
尽管两个物种花颜色和花冠管长度存在显著区别,
但是由同一种昆虫传粉, 传粉昆虫并没有为两个物
种的生殖隔离提供条件; 两个物种开花物候存在显
著区别, 但在时间上并没有完全隔离; 由于开花物
候和花序设计的差异, 花雌雄持续期和昆虫访花行
为在两个物种中存在显著区别。
致谢 国家自然科学基金项目(30572329, 302702-
53)和中国科学院全国百篇优秀博士论文专项基金
和西部之光项目资助。
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