全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第21卷 第3期
2009年6月
Vol. 21, No. 3
Jun., 2009
文章编号 ：1004-0374(2009)03-0438-06
收稿日期：2009-01-15；修回日期：2009-04-01
基金项目：国家大学生创新性试验计划 (081071810)
*通讯作者：E-mail: jnyu@snnu.edu.cn
高等植物叶绿体RNA 编辑研究进展
马艳莉，俞嘉宁*
(陕西师范大学生命科学学院，西安 710062)
摘　要: RN A 编辑普遍存在于陆生植物中，在高等植物叶绿体中以 C → U 的替换为主，可能是叶绿体
产生功能蛋白的重要方式。近年来，使用体外分析、叶绿体转化和紫外交联等技术，使叶绿体 R N A
编辑机制的研究取得较大进展。本文对这些新的进展进行了概述，并对高等植物叶绿体 RNA 编辑研究
中有待解决的问题进行了展望。
关键词: 叶绿体；RNA 编辑；PPR 蛋白；生理功能
中图分类号：Q943.2; Q75　　文献标识码：A
The progress of RNA editing in higher plant chloroplast
MA Yan-li, YU Jia-ning*
(College of Life Science, Shaanxi Normal University, Xi’an 710062, China)
Abstract: RNA editing can occur in all major land plants. The higher plant editing mostly involves C to U
conversion in chloroplast genomes. It is essential for correct gene expression and protein folding. So far, RNA
editing has made rapid progress by using in vitro editing system, UV cross-linking assays and chloroplast
transfect technology. In this review, we summarize all new advances of RNA editing in higher plant chloroplasts.
In the end, we also discuss some problems which need to be solved in the future.
Key words: chloroplast; RNA editing; PPR protein; physiological function
　
RNA 编辑是指转录后RNA 成熟过程中核苷酸的
替换、插入与缺失现象，广泛存在于各种生物有机
体中，且可发生在线粒体、叶绿体和细胞核中[1]。
它有多种类型，最为典型的是植物细胞器中C →U
的转变以及动物细胞核中 A →I 的转变。
叶绿体RNA 编辑现象首次发现于1991 年 Hoch
等[2]报道玉米叶绿体rpl2转录子的ACG经过编辑转
换成起始密码 AUG，使rpl2 能正确地翻译成蛋白
质。尽管高等植物叶绿体基因组(约有150个基因)
比相应的线粒体基因组(约有50－90个基因)含有的
基因要多，但就 RNA 编辑而言，叶绿体编辑位点
总数(30个左右)比线粒体(大于400个)要少得多。另
外，在编辑类型上，除了进化上较低等的苔藓和蕨
类叶绿体中存在频繁的U →C 的转化外，其他高等
植物叶绿体中仅发现 C → U 的转化[3]。
1　叶绿体RNA 编辑位点的确定
高等植物RNA编辑主要发生在线粒体和叶绿体
基因的编码区，内含子和其他非编码区发生频率较
低，叶绿体核糖体 RNA 中尚未发现编辑现象[4] 。
在叶绿体基因组测序的基础上，目前已完成了
10 多种高等植物叶绿体RNA 编辑位点的确定工作，
结果发现植物在进化过程中，叶绿体RNA编辑位点
有丢失现象，如金鱼藻(Anthoceros formosae)叶绿体
中，一半以上基因需经过编辑才可发挥功能[5]，铁
线蕨(Adiantum capillus-veneris)叶绿体共有350个编
辑位点[3]，而单子叶植物玉米(Zea mays)、水稻
(Oryza sativa)和甘蔗(Saccharum officinarum) 叶绿体
439第3期 马艳莉，等：高等植物叶绿体 R N A 编辑研究进展
分别有27、26和24个编辑位点[6-8]。双子叶植物豌
豆(Pisum sativum) 、烟草(Nicotiana tobacum)、 拟
南芥(Arabidopsis thaliana)、颠茄(Atropa belladonna)
和番茄(Solanum lycopersicum)分别有27、38、29、
31和36个编辑位点[9-13] 。目前发现的高等植物叶绿
体RNA编辑位点总数最多的是蝴蝶兰(Phalaenopsis
Aphrodite)，在其叶绿体24个转录本中共发现44个
编辑位点[14]。
确定叶绿体编辑位点的传统方法主要是测序和
生物信息学比对，近年来一些学者根据生化序列特
征和进化信息开发了 REGAL、Prep -Mt 和 CUR E
(Cytidine to Uridine Recognizing Editor)等计算机预测
软件[15]，可在基因组测序完成的基础上预测编辑位
点，如Chaw 等[16]使用 Prep-Mt 软件预测苏铁线粒
体基因组 R N A 编辑，发现在蛋白质编码区存在
1 084 个 C → U 的编辑位点，大约是其他陆生植物
线粒体基因组编辑位点总数的两倍，零星地分布在
线粒体基因组中。
计算机预测快速方便，但预测的结果可能与真
实情况存在偏差，且不能预测非编码区的编辑，对
发生在密码子第三位的沉默编辑也不能预测，因此
用相关软件预测的结果还应通过实验证实才可最终
确定。
2　叶绿体 RNA 编辑特征
RNA 编辑具有组织和发育阶段特异性，如拟南
芥ndhD-1位点在叶中发生部分编辑，但在缺乏NDH
复合物的根中不发生编辑[17]; 烟草rpoA-1位点在叶中
编辑效率为70％，在培养的细胞中只有50％[18]。菠
菜psbF和 psbL在叶中发生完全编辑，在根和种子
质体中只发生部分编辑[19]。另外，Hirose和Sugiura[20]
发现烟草 ndh D 的编辑效率与叶片发育阶段相关，
在发育初级阶段编辑效率最高，随后不断降低；
Miyata和Sugita[21]发现：球蒴藓(Physcomitrella
patens)叶绿体RNA 编辑效率在幼嫩原丝体中高达
80%，在老的原丝体和成熟叶芽中降至 20%。
叶绿体 RN A 编辑可能还受环境因子调控，一
般情况下，升温会导致某些位点编辑效率下降，如
Nakajima和 Mulligan[22]发现将玉米从20ºC 转移到
37ºC，其叶绿体rps14 和 rps20 的编辑效率从大约
100%降到约30%。Karcher和 Bock[23]发现将烟草从
25ºC 转移到37ºC，其ndhB基因的两个位点编辑效
率下降，但另两个位点的编辑效率不受影响，说明
温度对编辑效率的影响具有位点选择性。叶绿体
RN A 编辑还可能和光照有关，一般情况下，暗光
生长会导致编辑效率降低，如Karcher和Bock[24]发
现较低光照条件下生长或光合作用突变的烟草
ndhB-3 位点不发生编辑，而正常光照条件下生长
的植株发生编辑，暗示叶绿体RNA编辑可能与光合
作用存在某种联系。
RNA 编辑还有另外一些特征，如主要发生在密
码子第二位，多位于蛋白的结构中心或α-螺旋上；
编辑引起所编码氨基酸的变化以Ser 改变成Leu 或
Phe 的频率为最高；编辑造成疏水性氨基酸增多；
在所有叶绿体功能基因中，最常发生编辑的是
NADH(质体醌氧化还原酶)脱氢酶基因，并且集中
于 ndhA、ndhB、ndhD、ndhF 和 ndhG 这 5 个基
因[6-14]，如烟草叶绿体ndhB 中发现9个编辑位点，
约占烟草叶绿体基因组编辑位点总数的1/3[10]。
3　叶绿体RNA 编辑发生机制
RNA 编辑发生机制一直是人们感兴趣的话题，
自20世纪80年代初在锥虫线粒体中发现编辑现象以
来，随后的研究表明，gRNA 分子可引导锥虫线粒
体基因发生编辑 [25]，但在叶绿体中并未发现gRNA
分子，对编辑位点两侧序列进行比较后，也没有得
到相似的保守序列[26]，暗示高等植物RNA编辑是以
一种新的未知机制进行的。
近年来，使用体外分析、叶绿体转化和紫外
交联等方法研究叶绿体RNA编辑机制，取得了较大
进展。目前认为：反式作用因子会结合到编辑位点
上游的顺式作用元件上，使编辑位点被辨认出来，
然后再吸引编辑酶催化C →U的反应[4,27-30]。
3.1　顺式作用元件
在体外编辑实验中，删除编辑位点周围序列或
使其突变，编辑会受到影响，说明编辑位点周围序
列是决定 RNA 编辑的顺式作用元件。
顺式作用元件主要位于编辑位点的上游，下游
只扮演次要角色，并且编辑位点本身不被反式作用
因子识别[31-34]。例如：烟草叶绿体psbL 编辑位点
上游98 个核苷酸为其顺式作用元件，上游30 个以
及下游 5 个核苷酸对编辑尤其重要，将其突变后，
将影响编辑效率[31]。在烟草叶绿体另一基因ndhB
中，位于编辑位点上游的核苷酸以及下游第一个核
苷酸，对编辑有很大影响[32]。小麦和玉米叶绿体基
因中编辑位点上游16个核苷酸，下游6个核苷酸可
以决定某个位点的编辑，而更远距离的核苷酸对编
辑影响较小[33]。
440 生命科学 第21卷
不同的RNA编辑位点需要的顺式作用元件类型
可能不一样，如烟草ndhB顺式作用元件为一段位于
编辑位点上游的小片段序列，ndhF则需要两段顺式
作用元件，一段位于编辑位点周围，另一段位于编
辑位点上游位置的远端[32]。
除此之外，编辑位点紧邻的上游核苷酸对编辑
有较大影响，编辑位点(+1 位)上游紧邻的碱基(-1
位)常为胸腺嘧啶或胞嘧啶，下游紧邻的碱基(+2位)
主要以腺嘌呤为主。编辑对密码子有一定的偏爱
性，如丝氨酸和脯氨酸密码子中的胞嘧啶比其他密
码子中的更易编辑，但是目前在所有叶绿体RNA编
辑位点上游并未找到共有的一致序列[35]。
3.2　反式作用因子
利用叶绿体转化技术，将菠菜叶绿体的psbL和
psbF转入烟草叶绿体中，发现异源基因无法进行编
辑，而造成植物性能突变，但将突变细胞与菠菜原
生质融合可以改善突变现象[36]，证实了具有基因专
一性的反式作用因子参与RNA编辑。实验发现，玉
米和燕麦的叶绿体中缺乏核糖体时编辑仍可发生，
表明反式作用因子主要来自于核基因[37]。
目前比较公认的反式作用因子是PPR蛋白，编
码PPR蛋白的基因家族是植物中发现的最大家族之
一，广泛分布在真核生物中，在拟南芥和水稻中分
别约有466 和 650 个成员，但在原核生物中的分布
很有限[38-40]。PPR蛋白是一大类细胞器RNA结合蛋
白，以35个氨基酸为重复单位连续排列(P基序)为
主要特征，可能通过与细胞器转录本结合，在
mRNA 成熟过程中起剪切、拼接、编辑和翻译等作
用[41]。
根据PPR 蛋白结构域的特征，可以把植物PPR
蛋白分成P和PLS两个家族(图1)，P家族成员只含
串联重复的P 基序和N 末端目标信号；而PLS 家族
成员除含有 P 基序和 N 末端目标信号外，还含有 S
基序(含有31个氨基酸的短序列)、L基序(含有36个
氨基酸的长序列)和E结构域，且它的P、L和 S 基
序的数量和排列次序在不同成员中是可变的。根据
C 末端结构域的特征，PLS 家族又可分成 E 和 DYW
两个亚家族。E 亚家族成员 C 末端不含特征性的天
门冬氨酸-酪氨酸-色氨酸三肽(DYW), 它曾被分为
更小的亚家族(称为E和E+)，但未发现两者有明显
的功能差异，因此近年来人们倾向于把两者合称为
E 亚家族。DYW 亚家族的 C 末端含有特征性的 DYW
基序[37-30,41]。
从ndhD-1位点编辑活性突变的拟南芥中鉴定了
第一个反式作用因子：CRR4 蛋白，它属于 PPR 蛋
白中的 E 家族，缺乏保守的 C 末端 DY W 基序[27 ]。
CRR4 是一个序列特异性的RNA 结合蛋白，在质体
R N A 编辑中作为一个位点识别因子，对拟南芥
ndhD-1位点的编辑是必需的。在大肠杆菌中表达的
CRR4重组体特异地结合在ndhD-1 编辑位点上游25
个核苷酸到下游10个核苷酸之间(图2)，可能起位
点识别作用，并吸引未知的编辑酶到编辑位点，通
过与编辑酶互作催化编辑反应。
图2　PPR蛋白CRR4功能示意图[38,39]
CRR4 识别ndhD-1 编辑位点并结合在该位点上游的顺式作用
元件上，进而吸引编辑酶(可能是胞嘧啶脱氨酶)催化C →U
的编辑反应
图1　植物PPR蛋白图示 [29,41]
植物PPR 蛋白分为P 和PLS 家族，其分类的依据是所含基序
的不同。 代表信号肽； 代表 P 基序； 代表 L 基
序； 代表S 基序； 代表E 基序； 代表D Y W 基序
441第3期 马艳莉，等：高等植物叶绿体 R N A 编辑研究进展
CRR21 蛋白是第二个被鉴定的反式作用因子，
也属于E家族，对拟南芥叶绿体中ndhD-2位点的编
辑是必需的[29]。Chateigner-Boutin[30]报道了另一个反
式作用因子CLB19，同样属于E 家族，对编码叶绿
体蛋白酶的rpoA基因和编码叶绿体RNA聚合酶亚基
的clpP 基因的编辑是必需的。
CRR4 和 CRR21 的交换实验表明：P 基序造成
编辑的特异性，编辑反应的发生需要C 末端的E 结
构域，但E 结构域不具有催化部位，很可能是一个
蛋白互作结构域，可与未知的编辑酶互作，使编辑
酶作用于编辑位点。P P R 蛋白、编辑酶和靶 RN A
之间的关联可能是短暂的，完成脱氨作用后，PPR
蛋白和编辑酶从目标位点释放，随后PPR蛋白与编
辑酶解聚[27-30,39,40]。
除一些已确定的PPR蛋白外，采用紫外交联方
法发现了一些与 R N A 编辑相关的其他蛋白，如
25kD 、56kD、70kD 和 95kD 蛋白等[42-44]，其中
95kD蛋白可同时识别烟草ndhB-9和 ndhF-1编辑位
点[44]，说明某些编辑位点可能共用一个反式作用因
子。这些蛋白是否属于PPR蛋白或编辑酶还有待进
一步验证，根据一些实验现象推测胞嘧啶脱氨酶、
RNA 解旋酶、转氨酶和CTP 合成酶可能参与叶绿体
RN A 编辑过程，但没有最终确定[4 ]。
4　叶绿体RNA 编辑可能的生理功能
高等植物叶绿体RNA编辑有很高的位点专一性
和准确性。引入非编辑位点到烟草叶绿体基因组
中，由于缺少编辑位点而造成烟草突变体，表明叶
绿体RNA 编辑有一定的生理功能[36]。
目前认为叶绿体RNA编辑的生理功能主要是参
与基因表达调控。编辑可使一个基因序列产生不同
的蛋白[45]，这可能是生物在长期进化过程中形成的
一种更经济有效地扩展原有遗传信息的方式。编辑
可形成起始密码，调控翻译效率以利于基因表达，
如拟南芥叶绿体基因组编码的ACG通过编辑修正为
AUG，从而形成了 ndhD 的起始密码，但在 CRR4
蛋白突变株中，这个位点不发生编辑，N D H 复合
物的积累会受到严重影响[27]。编辑还可以通过产生
终止密码而缩短原始转录本的大小，一般情况下，
缩短的转录本仍具有活性[45]。
RNA 编辑的生理功能还表现在对蛋白结构的影
响上。编辑能提高氨基酸的保守性[26,46]，这些保守
的氨基酸对蛋白质的正确折叠和实现功能可能是必
要的，编辑通常被认为是一个转录水平上的修复机
制，用于恢复因 DNA 突变而改变的遗传信息。此
外，编码区的编辑在一定程度上还能提高转录本的
稳定性和编码蛋白的疏水性。一般情况下，编辑会
造成疏水性氨基酸的增加，这可能会影响蛋白质的
结构。
5　叶绿体RNA 编辑的起源和进化
关于 RN A 编辑起源和进化的问题目前尚无定
论，一些学者提出了不同的观点。Covello 和Gray[47]
认为 RNA编辑的出现基于两个事件：一是与编辑相
关的大分子复合物的出现；二是由遗传漂变引起的
编辑位点的积累。编辑位点在积累的同时会伴随着
丢失，但由于编辑具有一定的生理功能，因此在自
然选择作用下保存下来[48] 。以Freyer等[49]为代表的
另一些学者认为：RNA 编辑和植物的系统发生地位
无关，是一个相对古老的过程，很可能早于陆生植
物的进化。
另外，基因突变导致编辑位点的丢失通常伴随
着特异识别因子的丢失。Karcher 等[50]认为：RNA
编辑位点和位点特异的反式作用因子是协同进化
的。体外分析和叶绿体转化实验为此论点提供了依
据，如分别将菠菜psbF基因和玉米rpoB基因转入
烟草叶绿体中，烟草不能完成这两个基因的编辑 [36,51]。
目前认为反式作用因子多为PPR蛋白，如果RNA编
辑位点与反式作用因子共进化 ，那么RNA 编辑和
PPR 蛋白之间可能会存在亲缘关系。
6　叶绿体RNA 编辑研究展望
RNA 编辑现象的发现, 使人们对生物在长期进
化过程中形成的遗传信息表达和调控机制的复杂性
有了进一步认识，加深了我们对生命现象复杂多样
性的理解。
自1991年在玉米叶绿体中发现RNA编辑现象以
来，机制问题一直是人们关注的焦点，借助于体外
分析、叶绿体转化和紫外交联等方法，人们对编辑
机制有了一些了解，如认识了顺式作用元件的某些
特征，鉴定了三个反式作用因子，推测了可能存在
的几种编辑酶，提出了一些编辑模式等。但对于编
辑过程中涉及的酶促反应，参与编辑的复合物的确
切功能以及编辑如何影响生物体还了解甚少，尤其
是国内在这方面的研究仍不多见。未来的研究重点
可能还是集中在机制方面，如叶绿体RNA编辑位点
是怎样识别的，编辑中涉及的酶是什么，编辑过程
是怎样的，等等。
在起源和进化方面，RNA 编辑是原始的还是演
442 生命科学 第21卷
化而来的尚不明确。如果编辑是从古代生命形式就
有的，它可能暗示了生命早期阶段遗传信息转移的
机制；如果它是新发生的，则更有可能和进化有
关。对此一些学者提出了不同猜想，但这些猜想还
需要更多的证据支持。在生理功能方面，RN A 编
辑仅仅是用于恢复DNA水平上的碱基突变还是有更
重要的作用，这些都是有待解决的问题。鉴于叶绿
体RNA编辑有组织和发育阶段特异性，并可能和光
合作用有关的特点，它可能在叶绿体基因发挥功能
方面起一定的作用。
总之，在叶绿体 RN A 编辑研究中还有很多问
题需要澄清，对这些问题的研究将有助于对植物线
粒体，甚至动物体内 RN A 编辑的研究，也将有助
于我们更好地理解RNA编辑这种生命现象。相信在
新的实验技术帮助下，对RNA编辑的深入了解会加
深我们对生命本质的认识。
[参　考　文　献]
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