全 文 ：第 ３６ 卷第 １０ 期
２０１６年 ５月
生 态 学 报
ＡＣＴＡ ＥＣＯＬＯＧＩＣＡ ＳＩＮＩＣＡ
Ｖｏｌ．３６，Ｎｏ．１０
Ｍａｙ，２０１６
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
基金项目：国家现代农业产业技术体系⁃蜂产业技术体系（ＣＡＲＳ⁃４５）；中国农业科学院科技创新工程（ＣＡＡＳ⁃ＡＳＴＩＰ⁃ ２０１５⁃ＩＡＲ）；中国农业科学院
北京畜牧兽医研究所基本科研业务费专项（２０１３ｙｍｆ⁃ｍｆ⁃３）
收稿日期：２０１４⁃０８⁃１３； 　 　 网络出版日期：２０１５⁃０９⁃２８
∗通讯作者 Ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇ ａｕｔｈｏｒ．Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｓｈｉｗｅｉ＠ ｃａａｓ．ｃｎ
ＤＯＩ： １０．５８４６ ／ ｓｔｘｂ２０１４０８１３１６０５
刘之光， 陈超， 郭海坤， 吕丽萍， 石巍．２００９—２０１３年中国西方蜜蜂蜂群损失情况调查分析．生态学报，２０１６，３６（１０）：３００５⁃３０１２．
Ｌｉｕ Ｚ Ｇ， Ｃｈｅｎ Ｃ， Ｇｕｏ Ｈ Ｋ， Ｌｙｕ Ｌ Ｐ， Ｓｈｉ Ｗ．Ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｉｎ Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ Ｌ． ｃｏｌｏｎｉｅｓ ｉｎ Ｃｈｉｎａ ｆｒｏｍ ２００９ ｔｏ ２０１３．Ａｃｔａ Ｅｃｏｌｏｇｉｃａ Ｓｉｎｉｃａ，２０１６，３６（１０）：
３００５⁃３０１２．
２００９—２０１３年中国西方蜜蜂蜂群损失情况调查分析
刘之光１，２，３， 陈　 超１， 郭海坤１， 吕丽萍１， 石 　 巍１，２，∗
１ 中国农业科学院蜜蜂研究所，北京　 １０００９３
２ 农业部授粉昆虫生物学重点开发实验室，北京　 １０００９３
３ 全国畜牧总站，北京　 １００１２５
摘要：近年，欧洲和北美地区相继出现蜜蜂蜂群崩溃（Ｃｏｌｏｎｙ Ｃｏｌｌａｐｓｅ Ｄｉｓｏｒｄｅｒ， ＣＣＤ）现象，蜂业科学家在世界范围内开展蜜蜂
蜂群损失情况调查与分析。 基于此，探讨近 ４ 年我国主要西方蜜蜂饲养省份蜂群损失情况，并对损失量、损失原因进行分析。
研究采用欧盟政府间合作框架（ＣＯＳＴ）下项目— ＣｏＬｏｓｓ （Ｐｒｅｖｅｎｔｉｏｎ ｏｆ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ＣＯｌｏｎｙ ＬＯＳＳｅｓ）项目组提供的国际统一的标准
调查表格，利用 Ｒ语言在 ＲＳｔｕｄｉｏ环境下开展全部的统计分析工作，采用广义线性混合模型分析调查数据的相关性及因变量为
非正态分布的非独立数据。 调查我国 １２ 个主要西方蜜蜂饲养省份的蜂群越冬死亡损失情况。 ２００９—２０１３ 年蜂群平均损失率
为 ８．９％，损失比例同比低于欧洲和北美国家和地区的蜂群损失率，在可接受范围内。 利用广义线性混合模型分析，显著影响蜜
蜂蜂群损失的因素有：巢脾使用时间及蜂王因素。 我国蜂群损失率较低，大部分损失症状不属于 ＣＣＤ。 ＣＣＤ 现象在我国尚未
确认发生。 加强蜂螨及其他病害的防治工作，增加更新巢脾频率，监控蜂王在蜂群中的表现及增加换王次数等可以有效控制蜂
群越冬损失率。 结果对明确我国蜂群是否受蜜蜂蜂群崩溃症状现象影响提出了明确的解释，对蜂群损失的防控提供重要的指
导建议。
关键词：西方蜜蜂；蜂群损失率；蜜蜂蜂群崩溃症状；中国
Ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｉｎ Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ Ｌ． ｃｏｌｏｎｉｅｓ ｉｎ Ｃｈｉｎａ ｆｒｏｍ ２００９ ｔｏ ２０１３
ＬＩＵ Ｚｈｉｇｕａｎｇ１，２，３， ＣＨＥＮ Ｃｈａｏ１， ＧＵＯ Ｈａｉｋｕｎ１， ＬＹＵ Ｌｉｐｉｎｇ１， ＳＨＩ Ｗｅｉ１，２，∗
１ Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， Ｂｅｉｊｉｎｇ １０００９３， Ｃｈｉｎａ
２ Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｐｏｌｌｉｎａｔｉｎｇ Ｉｎｓｅｃｔ Ｂｉｏｌｏｇｙ， Ｍｉｎｉｓｔｒｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒｅ， Ｂｅｉｊｉｎｇ １０００９３， Ｃｈｉｎａ
３ Ｎａｔｉｏｎａｌ Ａｎｉｍａｌ Ｈｕｓｂａｎｄｒｙ Ｓｅｒｖｉｃｅ Ｓｔａｔｉｏｎ， Ｂｅｉｊｉｎｇ １００１２５， Ｃｈｉｎａ
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ｉｎ ｒｅｃｅｎｔ ｙｅａｒｓ， ｌａｒｇｅ⁃ｓｃａｌｅ ｌｏｓｓｅｓ ｏｆ ｈｏｎｅｙｂｅｅ （Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ） ｃｏｌｏｎｉｅｓ ｈａｖｅ ｔａｋｅｎ ｐｌａｃｅ ｉｎ Ｅｕｒｏｐｅ ａｎｄ Ｎｏｒｔｈ
Ａｍｅｒｉｃａ． Ａｐｉｃｕｌｔｕｒｅ ｓｃｉｅｎｔｉｓｔｓ ｈａｖｅ ｏｒｇａｎｉｚｅｄ ａ ＣｏＬｏｓｓ Ｎｅｔｗｏｒｋ ｔｏ ｉｎｖｅｓｔｉｇａｔｅ ａｎｄ ｅｘｐｌａｉｎ ｔｈｅｓｅ ｌｏｓｓｅｓ． Ｔｈｉｓ ａｒｔｉｃｌｅ ｐｒｅｓｅｎｔｓ
ｓｕｒｖｅｙ ｒｅｓｕｌｔｓ ａｎｄ ａｎａｌｙｓｅｓ ｏｆ ｈｏｎｅｙｂｅｅ （Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ Ｌ．） ｃｏｌｏｎｙ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｆｒｏｍ ２００９ ｔｏ ２０１３ ｉｎ １２ ｐｒｏｖｉｎｃｅｓ ｉｎ Ｃｈｉｎａ，
ａｎａｌｙｓｅｓ ｏｆ ｔｈｅ ｐｒｏｐｏｒｔｉｏｎｓ ｏｆ ｃｏｌｏｎｙ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ， ａｎｄ ｔｈｅｉｒ ｐｏｓｓｉｂｌｅ ｃａｕｓｅｓ． Ｓｔａｎｄａｒｄ ｑｕｅｓｔｉｏｎｎａｉｒｅｓ ｗｅｒｅ ｕｓｅｄ ｉｎ ｔｈｉｓ ｓｕｒｖｅｙ，
ａｓ ｓｕｐｐｌｉｅｄ ｂｙ ＣｏＬｏｓｓ， ａｎｄ ｆｉｎａｎｃｉａｌ ｓｕｐｐｏｒｔ ｗａｓ ｐｒｏｖｉｄｅｄ ｂｙ ｔｈｅ Ｅｕｒｏｐｅａｎ Ｃｏｏｐｅｒａｔｉｏｎ ｉｎ Ｓｃｉｅｎｃｅ ａｎｄ Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ
（ＣＯＳＴ）． Ａｌｌ ｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌ ａｎａｌｙｓｅｓ ｗｅｒｅ ｐｅｒｆｏｒｍｅｄ ｕｓｉｎｇ Ｒ ｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌ ｓｏｆｔｗａｒｅ． Ａ ｇｅｎｅｒａｌｉｚｅｄ ｌｉｎｅａｒ ｍｉｘｅｄ ｅｆｆｅｃｔｓ ｍｏｄｅｌ
（ＧＬＭＭ） ｗａｓ ｕｓｅｄ ｔｏ ａｎａｌｙｚｅ ｐｏｔｅｎｔｉａｌ ｒｉｓｋ ｆａｃｔｏｒｓ． Ｉｎ ｔｏｔａｌ， ｍｏｒｅ ｔｈａｎ ５３００ ｂｅｅｋｅｅｐｅｒｓ ｒｅｓｐｏｎｄｅｄ ｔｏ ｔｈｅ ｓｕｒｖｅｙ． Ｔｈｉｓ
ｉｎｃｌｕｄｅｄ ｌｅｓｓ ｔｈａｎ ｈａｌｆ ｏｆ ｔｈｅ Ａｐｉｓ ｃｅｒａｎａ ｓｕｒｖｅｙ ｄａｔａ ｓｅｔ． Ａ ｔｏｔａｌ ｏｆ ３７４２ ａｐｉａｒｉｅｓ， ｗｈｉｃｈ ｗｅｒｅ ｐａｒｔ ｏｆ ｔｈｅ ｖａｌｕａｂｌｅ Ａｐｉｓ
ｍｅｌｌｉｆｅｒａ ｄａｔａｓｅｔ ｔｈａｔ ｃｏｎｔａｉｎｓ ５２０６５３ ｃｏｌｏｎｉｅｓ， ｗｅｒｅ ａｌｓｏ ｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌｌｙ ａｎａｌｙｚｅｄ ｉｎ ｔｈｉｓ ｐａｐｅｒ． Ａｖｅｒａｇｅ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｏｖｅｒ ｔｈｅ
ｗｉｎｔｅｒｓ ｏｆ ２００９—２０１３ ｗａｓ ｅｓｔｉｍａｔｅｄ ｔｏ ｂｅ ８．９％． Ｔｈｅ ｌｏｓｓ （１２％） ｄｕｒｉｎｇ ｔｈｅ ｗｉｎｔｅｒ ｏｆ ２０１１—２０１２ ｗａｓ ｈｉｇｈｅｒ ｔｈａｎ ｉｎ
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
ｏｔｈｅｒ ｙｅａｒｓ． Ｔｈｉｓ ｌｅｖｅｌ ｏｆ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｗａｓ ｃｏｎｓｉｄｅｒｅｄ ａｃｃｅｐｔａｂｌｅ ｂｙ ｂｅｅｋｅｅｐｅｒｓ ａｎｄ ａｐｉｃｕｌｔｕｒｅ ｓｃｉｅｎｔｉｓｔｓ． Ｔｈｅｒｅ ｗａｓ ｓｕｂｓｔａｎｔｉａｌ
ｖａｒｉａｔｉｏｎ ｉｎ ｔｏｔａｌ ｌｏｓｓ ｂｙ ｐｒｏｖｉｎｃｅ （ｒａｎｇｅ ２．３％—１９％）． Ｘｉｎｊｉａｎｇ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ ａｎｄ Ｈｅｎａｎ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ ｄｉｆｆｅｒｅｄ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｆｒｏｍ
ｏｔｈｅｒ ｐｒｏｖｉｎｃｅｓ ｉｎ ｔｈｅｉｒ ａｖｅｒａｇｅ ｌｏｓｓ． Ａｖｅｒａｇｅ ｌｏｓｓ ａｌｓｏ ｄｉｆｆｅｒｅｄ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｂｙ ｔｙｐｅ ｏｆ ｏｐｅｒａｔｉｏｎ， ｓｕｃｈ ａｓ ｃｏｍｍｅｒｃｉａｌ， ｐａｒｔ⁃
ｔｉｍｅ， ａｎｄ ｓｉｄｅｌｉｎｅ ｏｐｅｒａｔｉｏｎｓ， ａｌｔｈｏｕｇｈ ｐａｒｔ⁃ｔｉｍｅ ａｎｄ ｓｉｄｅｌｉｎｅ ｏｐｅｒａｔｉｏｎｓ ｄｉｄ ｎｏｔ ｄｉｆｆｅｒ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｆｒｏｍ ｅａｃｈ ｏｔｈｅｒ ｄｕｒｉｎｇ
ｍｏｓｔ ｓｕｒｖｅｙｅｄ ｙｅａｒｓ． Ｘｉｎｊｉａｎｇ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ ａｎｄ Ｈｅｎａｎ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ ｈａｖｅ ｌａｒｇｅ ｎｕｍｂｅｒｓ ｏｆ ｃｏｍｍｅｒｃｉａｌ ｂｅｅｋｅｅｐｉｎｇ ｏｐｅｒａｔｉｏｎｓ．
Ｐｒｏｖｉｎｃｅ ａｎｄ ｏｐｅｒａｔｉｏｎａｌ ｄａｔａ ｗｅｒｅ ｃａｌｃｕｌａｔｅｄ ｃｏｌｌｅｃｔｉｖｅｌｙ， ａｎｄ ｔｈｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｓｕｐｐｏｒｔｅｄ ｔｈｅ ｈｙｐｏｔｈｅｓｉｓ ｔｈａｔ ｃｏｍｍｅｒｃｉａｌ
ｂｅｅｋｅｅｐｉｎｇ ｏｐｅｒａｔｉｏｎｓ ｃａｕｓｅｄ ｆｒｅｑｕｅｎｔ ｈｏｎｅｙｂｅｅ ｑｕｅｅｎ ｆａｉｌｕｒｅ ａｎｄ ｆｏｓｔｅｒｅｄ ｔｈｅ ｓｐｒｅａｄ ｏｆ ｏｔｈｅｒ ｄｉｓｅａｓｅｓ， ｃｏｎｆｉｒｍｉｎｇ ｔｈａｔ
ｔｈｅｓｅ ｗｅｒｅ ｔｈｅ ｔｗｏ ｃａｕｓｅｓ ｏｆ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓ． Ｃｏｌｏｎｙ ｃｏｌｌａｐｓｅ ｄｉｓｏｒｄｅｒ （ ＣＣＤ） ｗａｓ ｎｏｔ ａ ｃｏｍｍｏｎ ｐｒｏｂｌｅｍ ｉｎ Ｃｈｉｎａ ｕｎｔｉｌ
ｒｅｃｅｎｔｌｙ． Ｏｖｅｒａｌｌ ｒａｔｅｓ ｏｆ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓ ｗｅｒｅ ｌｏｗ ｉｎ ｇｅｎｅｒａｌ， ｗｉｔｈ ｄｉｆｆｅｒｅｎｃｅｓ ａｍｏｎｇ ｏｐｅｒａｔｉｏｎｓ ｏｆ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｓｉｚｅｓ ａｎｄ ａｍｏｎｇ
ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｐｒｏｖｉｎｃｅｓ． Ｔｈｅ ＧＬＭＭ ｒｅｓｕｌｔｓ ｈｉｇｈｌｉｇｈｔｅｄ ｓｅｖｅｒａｌ ｆａｃｔｏｒｓ ｔｈａｔ ｈａｖｅ ａ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔ ｅｆｆｅｃｔ ｏｎ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓｅｓ． Ｔｈｅ
ｆｒｅｑｕｅｎｃｙ ｏｆ ｃｏｍｂ ｒｅｎｅｗａｌ ａｎｄ ｐｒｏｂｌｅｍｓ ｗｉｔｈ ｔｈｅ ｑｕｅｅｎｓ ｗｅｒｅ ｒｅｓｐｏｎｓｉｂｌｅ ｆｏｒ ｍｏｓｔ ｌｏｓｓｅｓ． Ｔｈｅ ｒａｔｅｓ ｏｆ ｃｏｌｏｎｙ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｗｅｒｅ
ｃｏｎｓｉｄｅｒｅｄ ａｃｃｅｐｔａｂｌｅ， ａｎｄ ｔｈｅ ｓｙｍｐｔｏｍｓ ｏｆ ｃｏｌｏｎｙ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｄｉｄ ｎｏｔ ｍａｔｃｈ ｔｈｏｓｅ ｏｆ ＣＣＤ． Ｔｈｅ ｐａｒａｓｉｔｉｃ ｍｉｔｅ Ｖａｒｒｏａ
ｄｅｓｔｒｕｃｔｏｒ ｗａｓ ｎｏｔ ｆｏｕｎｄ ｔｏ ｂｅ ｔｈｅ ｍａｉｎ ｃａｕｓｅ ｏｆ ｔｈｅｓｅ ｌｏｓｓｅｓ． Ｔｈｉｓ ｉｓ ｂｅｃａｕｓｅ ｂｅｅｋｅｅｐｅｒｓ ｒｅｇｕｌａｒｌｙ ｔｒｅａｔ ｃｏｌｏｎｉｅｓ ｆｏｒ Ｖａｒｒｏａ
ｄｅｓｔｒｕｃｔｏｒ ｉｎ ｅａｒｌｙ ｓｐｒｉｎｇ ｂｅｆｏｒｅ ｔｈｅ ｑｕｅｅｎｓ ｌａｙ ｍｏｓｔ ｏｆ ｔｈｅｉｒ ｅｇｇｓ ａｎｄ ａｇａｉｎ ｉｎ ｌａｔｅ ｆａｌｌ． Ｔｈｉｓ ｔｗｉｃｅ⁃ｙｅａｒｌｙ ｔｒｅａｔｍｅｎｔ ｋｅｐｔ ｔｈｅ
ｃｏｌｏｎｉｅｓ ｉｎ ｎｏｒｍａｌ ｏｒ ｂｅｔｔｅｒ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎｓ ｂｅｆｏｒｅ ｔｈｅ ｏｎｓｅｔ ｏｆ ｗｉｎｔｅｒ． Ｉｍｐｒｏｖｉｎｇ ｔｈｅ ｆｒｅｑｕｅｎｃｙ ｏｆ ｃｏｍｂ ｒｅｎｅｗａｌ， ｓｔｒｅｎｇｔｈｅｎｉｎｇ
ｔｈｅ ｐｒｅｖｅｎｔｉｏｎ ａｎｄ ｃｏｎｔｒｏｌ ｏｆ ｂｅｅ ｍｉｔｅｓ ａｎｄ ｏｔｈｅｒ ｄｉｓｅａｓｅｓ， ｍｏｎｉｔｏｒｉｎｇ ｔｈｅ ｑｕｅｅｎｓ， ａｎｄ ｉｎｃｒｅａｓｉｎｇ ｔｈｅ ｕｓｅ ｏｆ ｔｈｅ ｎｅｗ ｑｕｅｅｎｓ
ｍａｙ ｋｅｅｐ ｃｏｌｏｎｙ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｗｉｔｈｉｎ ａｃｃｅｐｔａｂｌｅ ｒａｎｇｅｓ． Ｔｈｉｓ ｉｓ ｔｈｅ ｆｉｒｓｔ ｎａｔｉｏｎｗｉｄｅ ｉｎｖｅｓｔｉｇａｔｉｏｎ ｏｆ Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ．
Ｔｈｅｓｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｃｏｕｌｄ ｈｅｌｐ ｐｒｅｖｅｎｔ ａｎｄ ｃｏｎｔｒｏｌ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｃｈｉｎａ．
Ｋｅｙ Ｗｏｒｄｓ： Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ Ｌ．； ｃｏｌｏｎｙ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ； Ｃｏｌｏｎｙ ｃｏｌｌａｐｓｅ ｄｉｓｏｒｄｅｒ （ＣＣＤ）； Ｃｈｉｎａ
蜜蜂是主要的授粉昆虫，全世界 １１５ 种主要农作物中的 ７５％都依赖蜂类授粉。 蜂类授粉贡献了全球
３５％的农作物产值［１］。 然而近年，欧洲和北美地区爆发的蜜蜂蜂群损失成为影响蜜蜂种群和产业发展的重要
因素。 自 ２００６ 年开始，美国首次出现蜜蜂蜂群崩溃症状（Ｃｏｌｏｎｙ ｃｏｌｌａｐｓｅ ｄｉｓｏｒｄｅｒ， ＣＣＤ）情况。 ２００６—２０１３
年，美国每年蜜蜂种群越冬损失率为 ３２％，３５．８％，２９％，３４％，２９．９％，２２．５％，３０．６％，已经远远超出正常蜂群的
越冬损失及蜂农的承受范围［２⁃９］。 同样的情况也发生在欧洲—英格兰、奥地利、瑞士、土耳其、希腊、比利时、
意大利、克罗地亚、波兰、丹麦、保加利亚等多个国家。 为此，欧洲各国及美国蜂业科学家共同组成一个国际组
织———ＣｏＬｏｓｓ（Ｐｒｅｖｅｎｔｉｏｎ ｏｆ ｈｏｎｅｙｂｅｅ ＣＯｌｏｎｙ ＬＯＳＳｅｓ），调查并研究蜂群损失情况及其原因［１０］。 以上国家均在
ＣｏＬｏｓｓ项目的合作框架下共同开展蜜蜂蜂群越冬损失调查。 在调查的 ２４ 个欧洲国家蜂群越冬损失率中，
２００９ 年欧洲各国的平均蜂群损失率为 ７％—２２％，２０１０ 年平均损失率为 ７％—３０％之间。 截止到目前，造成蜜
蜂蜂群损失的原因仍不明确，很多科学家认为是复合因素导致的［１１⁃２６］。 中国是世界第一养蜂大国，饲养超过
８３０ 万群蜜蜂蜂群（ＦＡＯＳＴＡ，Ｆｏｏｄ ａｎｄ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒｅ Ｏｒｇａｎｉｚａｔｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｎａｔｉｏｎｓ Ｓｔａｔｉｓｔｉｃｓ Ｄｉｖｉｓｉｏｎ， ２０１２）。
以生产蜂产品为主，同时蜜蜂授粉也给农业生产带来了巨大的经济效益。 近年，欧洲和北美的蜜蜂越冬损失
情况频发，中国蜂群的损失现状及损失原因也是不可回避和急需探究的问题。 ２００８ 年，中国农业科学院蜜蜂
研究所作为国内唯一参加单位参与欧盟蜜蜂消失项目（ＣＯＳＴ Ａｃｔｉｏｎ ＦＡ０８０３），与欧盟主要蜂业科学家共同开
展了蜜蜂蜂群损失情况调查与分析。 通过对国内主要养蜂大省西方蜜蜂饲养种群越冬损失的调查与数据统
计分析，了解我国西方蜜蜂蜂群损失情况，分析导致我国西方蜜蜂蜂群损失的主要原因及潜在威胁，为我国蜜
蜂蜂群的长期动态监控及保护提供依据。
１　 材料与方法
１．１　 数据收集
　 　 数据的采集时间为 ２００９ 年 １０ 月—２０１３ 年 ６ 月。 采集的数据来自我国主要 １２ 个西方蜜蜂养殖大省，每
６００３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
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个省基础调查量为 １００ 个西方蜜蜂蜂场。 调查上年度 １１ 月份—２月份期间蜜蜂蜂群越冬损失数据，数据采
集及上报时间为同年 ４—５月份。 蜜蜂蜂群损失数据采用实地调查、面对面采集的方式进行。 每年的数据采
集及调查工作主要由“现代农业产业技术体系⁃蜂产业技术体系”综合试验站完成，并将采集数据上传至“蜂
产业技术体系⁃蜜蜂育种与授粉功能试验室数据库”内（ｗｗｗ．ｂｒｐｄｂ．ｃｏｍ）。
１．２　 调查问卷
２００９—２０１３ 年的调查问卷采用欧盟蜜蜂消失项目组统一标准调查问卷［２５，２７］，翻译并进行国内适应性整
理后下发到调查省份。
１．３　 数据整理
对全部填报的数据进行过滤及整理，尤其是去掉一些关键数据不完整的数据组及超范围数据组。 同时明
显的重复数据有可能是填报过程中的重复填报纰漏，这类数据也会被删除。 部分省份在某些年份的数据量小
于 １０ 条，调查蜂群总数低于 ５０００ 群，缺乏该省份蜂群总体数据的代表性，这部分数据在分析前也予以排除。
对初级过滤数据运行自定义 Ｐｙｔｈｏｎ 程序再次过滤，保证数据的可靠性及准确性。 根据我国养蜂业特点，对国
内养蜂规模数据进行分组，蜜蜂蜂群在 ５０ 群以下的设为业余组，５０—２００ 群的设为专业组，２００ 群以上的设为
商业组。 通过养蜂规模分组［９，２５，２７］，可以有效的分析不同规模蜂场的蜜蜂蜂群损失情况及主要原因。
１．４　 统计分析
蜜蜂蜂群损失率依据 Ｖａｎ ｄｅｒ ｚｅｅ［２８］的统计标准进行。 蜜蜂蜂群损失率是蜜蜂蜂群损失数与蜂群总数的
比值。 利用准二项分布（Ｑｕａｓｉ⁃ｂｉｎｏｍｉａｌ ｄｉｓｔｒｉｂｕｔｉｏｎ）及 ｌｏｇｉｔ 关联函数构建广义线性模型，基于标准误计算置
信区间。 蜂蜜单位产量是蜂蜜总产量与蜂群总数的比值。 更换蜂王次数的统计中，去掉了“０” 这个数值，
“０” 这个数值的填入模糊了数据的输出。 并不确定是没有更换蜂王还是数据缺省。 随后，构建广义混合线性
模型检测潜在风险因素对蜂群损失的影响。 在 Ｖａｎ ｄｅｒ ｚｅｅ［２７］的文章中首次使用广义混合线性模型分析蜜蜂
蜂群损失数据。 将省份和蜂场作为随机因素复合到零模型中，增加是否防治蜂螨，更换蜂王次数，巢脾更新
率，蜂王因素及其他威胁因素和饲料等多因素变量到零模型中，检测各种因素对蜜蜂种群损失的影响。 由于
调查表的年度更换，无法设计可以包含全部影响因素的完整模型（全模型）。
所有的统计分析用 Ｒ 语言在 ＲＳｔｕｄｉｏ 统计环境下运行［２９］，广义线性混合模型采用 Ｌｍｅ４ 软件包进行
处理［３０］。
总计调查 ２００９—２０１３ 年每年度全国范围内 １２ 个省份，累计统计数据 ３７４２ 条（蜂场），统计蜂群总数
５２０６５３ 群（表 １）。
２　 结果与分析
２．１　 蜜蜂蜂群损失率
２００９—２０１３ 年间平均蜂群损失率为 ８．９％（９５％ ＣＩ：８．４％—９．５％）。 其中，蜂群损失率较低的为 ２０１２—
２０１３ 年度，平均蜂群损失率为 ８．５％（９５％ ＣＩ：７．８％—９．３％），最高的为 ２０１１—２０１２ 年度，平均蜂群损失率仅
为 １２．０％ （９５％ ＣＩ：１０．７％—１３．４％）（表 １）。 在本文的调查中，并没有调查蜂农可以接受的损失率。 但是对
比 ２０１２—２０１３ 年度美国蜂农可以接受的蜂群损失率 １４．６％而言［９］，我国的蜂群损失率应该在可以接受的范
围内。
蜂场规模的差异也会对蜜蜂蜂群损失造成影响。 从 ４ 年总体来看，业余组平均损失率为 ６．９％（９５％ ＣＩ：
５．９％—８．０％），专业组平均损失率为 ８％（９５％ ＣＩ：７． ６％—８．６％），商业组平均损失率为 １０． ４％ （９５％ ＣＩ：
８．８％—１２．３％），业余组、专业组和商业组蜂群损失均存在显著差异。 按年份来看，２０１１—２０１２ 年度，业余组
平均损失率为 ９．４％（９５％ ＣＩ：７．４％—１１．７％），商业组平均损失率为 １７．４％（９５％ ＣＩ：１２．８％—２３．２％），业余组
与商业组蜂群损失存在显著差异。 ２０１２—２０１３ 年度，业余组平均损失率为 ５．３％（９５％ ＣＩ：３．８％—７．４％），专
业组平均损失率为 ９％（９５％ ＣＩ：８．１％—９．９％），业余组与专业组蜂群损失存在显著差异，其他年份及规模的
７００３　 １０期 　 　 　 刘之光　 等：２００９—２０１３年中国西方蜜蜂蜂群损失情况调查分析 　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
蜂场不存在显著差异（表 ２）。
与此同时，不同的省份间也存在蜜蜂蜂群损失的差异。 新疆和河南的蜂群损失率最高，分别达到了 １９％
（９５％ ＣＩ：１７．７％—２０．４％）和 １６．２％（９５％ ＣＩ：１３．６％—１９．２％），其中新疆的蜂群损失总量显著高于其它省份。
而云南和甘肃的蜂群损失率最低，分别仅有 ３．４％（９５％ ＣＩ：２．３％—４．９％）和 ２．３％（９５％ ＣＩ：１．６％—３．４％）。 蜂
群损失率由高及低的省份排序为：新疆、河南均在 １０％以上，其次为吉林、山西、黑龙江、四川、江苏、辽宁、浙
江、重庆、云南、甘肃（表 ３）。
表 １　 ２００９—２０１３年度蜂群总损失率及年平均损失率
Ｔａｂｌｅ １　 Ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｆｒｏｍ ２００９—２０１３
年度
Ｐｅｒｉｏｄ
数据量
Ｎ． ｏｐ．
蜂群总数
Ｎ． ｃｏｌ． ｓｕｍ
蜂群数量四分位数
Ｎ． ｃｏｌ． Ｍｅｄｉａｎ
（Ｉｎｔｅｒｑｕａｒｔｉｌｅ ｒａｎｇｅ）
蜂群损失率
（９５％置信区间）
Ｏｖｅｒａｌｌ ｌｏｓｓ％ （９５％ ＣＩ）
２００９⁃１０—２０１３⁃０４ ３７４２ ５２０６５３ ９０ （６０—１５０） ８．９ （８．４—９．４）
２００９⁃１０—２０１０⁃０４ ６５２ １０５６９３ ９７ （６４—１５０） ９．０ （８．７—１０．５）
２０１０⁃１０—２０１１⁃０４ ９３９ １２９９４３ ９２ （６２—１５０） ９．７ （８．７—１０．７）
２０１１⁃１０—２０１２⁃０４ １０５０ １４３５７５ ９０ （６０—１５０） １２．０ （１０．７—１３．４）
２０１２⁃１０—２０１３⁃０４ １１０１ １４１４４２ １００ （６９—１５０） ８．５ （７．８—９．３）
　 　 数据量指统计的蜂场数；蜂群数量四分位数是通用统计量，此处用以表现至少 ５０％的蜂场处于统计的蜂群数； Ｎ． ｏｐ．：数据量 Ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ
ａｐｉａｒｙ ｏｐｅｒａｔｉｏｎｓ；Ｎ． ｃｏｌ． ｓｕｍ：蜂群总数 Ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ ｃｏｌｏｎｉｅｓ ｓｕｍｍａｒｙ；Ｎ． ｃｏｌ． ｍｅｄｉａｎ：蜂群数量四分位数 Ｍｅｄｉａｎ ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ ｃｏｌｏｎｉｅｓ
表 ２　 ２００９—２０１３年度不同规模蜂场蜂群损失情况
Ｔａｂｌｅ ２　 Ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｆｒｏｍ ２００９—２０１３ ｂｙ ｏｐｅｒａｔｉｏｎ ｓｉｚｅ
年度
Ｐｅｒｉｏｄ
业余组
Ｐａｒｔ ｔｉｍｅ （１—５０ｃｏｌ）
专业组
Ｓｉｄｅｌｉｎｅ （５０—２００ｃｏｌ）
商业组
Ｃｏｍｍｅｒｃｉａｌ （２００＋ｃｏｌ）
数据量
Ｎ． ｏｐ．
蜂群总数
Ｎ． ｃｏｌ．
ｓｕｍ
蜂群数量
四分位数
Ｎ． ｃｏｌ．
（ｉｎｔｅｒｑｕａｒｔｉｌｅ
ｒａｎｇｅ）
蜂群
损失率
Ｏｖｅｒａｌｌ
ｌｏｓｓ％
（９５％ ＣＩ）
数据量
Ｎ． ｏｐ．
蜂群总数
Ｎ． ｃｏｌ．
ｓｕｍ
蜂群数量
四分位数
Ｎ． ｃｏｌ．
（ｉｎｔｅｒｑｕａｒｔｉｌｅ
ｒａｎｇｅ）
蜂群
损失率
Ｏｖｅｒａｌｌ
ｌｏｓｓ％
（９５％ ＣＩ）
数据量
Ｎ． ｏｐ．
蜂群总数
Ｎ． ｃｏｌ．
ｓｕｍ
蜂群数量
四分位数
Ｎ． ｃｏｌ．
（ｉｎｔｅｒｑｕａｒｔｉｌｅ
ｒａｎｇｅ）
蜂群
损失率
Ｏｖｅｒａｌｌ
ｌｏｓｓ％
（９５％ ＣＩ）
２００９⁃１０—２０１３⁃０４ ６１３ ２３３１７ ４０（３０—４８）
６．９
（５．９—８．０） ２６５０ ２９０８７１
１００
（７５—１３５）
８．０
（７．６—８．６） ４７９ ２０６４６５
２８０
（２４０—４００）
１０．４
（８．８—１２．３）
２００９⁃１０—２０１０⁃０４ １２８ ５２１６ ４０（３２—５０）
７．２
（５．９—８．９） ４３４ ５６３５０
１００
（７５—１３５）
８．５
（７．９—９．２） ９０ ４４１２７
２８２
（２４０—４００）
１１．３
（８．６—１３．１）
２０１０⁃１０—２０１１⁃０４ １４３ ５５３４ ４０（３２—４８）
７．８
（６．０—１０．０） ６７１ ７０５２３
９４
（７１—１３０）
９．６
（８．４—１０．８） １２５ ５３８８６
３００
（２４０—４００）
１０．０
（７．６—１２．９）
２０１１⁃１０—２０１２⁃０４ １８９ ６６６８ ３９（２７—５０）
９．４
（７．４—１１．７） ７３６ ７７５７２
１００
（７１—１３０）
８．１
（７．２—９．１） １２５ ５９３３５
３００
（２４０—４００）
１７．４
（１２．８—２３．２）
２０１２⁃１０—２０１３⁃０４ １５３ ５８９９ ４０（３０—５０）
５．３
（３．８—７．４） ８０９ ８６４２６
１００
（７６—１３０）
９．０
（８．１—９．９） １３９ ４９１１７
２７０
（２３８—３９０）
８．１
（６．３—１０．３）
　 　 根据我国养蜂业特点，对国内养蜂规模数据进行分组，蜜蜂蜂群在 ５０群以下的设为业余组，５０—２００群的设为专业组，２００群以上的设为商业组
２．２　 蜜蜂蜂群崩溃症状（Ｃｏｌｏｎｙ Ｃｏｌｌａｐｓｅ Ｄｉｓｏｒｄｅｒ， ＣＣＤ）
欧洲地区调查主要针对 ＣＣＤ症状，ＣＣＤ是近年在美国和欧洲地区出现的导致蜜蜂种群群体消失的现象，
主要症状为：蜂群的大部分在逆境条件下消失，即便是蜂群内还有幼虫存在，蜂箱内外及蜂场周围没有死
蜂［１０，２４］，这是 ＣＣＤ的典型症状。 在调查表的设计中，有 ２个问题是关于 ＣＣＤ的：１）是否经历过 ＣＣＤ现象；２）
出现 ＣＣＤ症状而导致崩溃的蜂群数量。 在本文的调查中，仅有 ３６０份问卷反馈此问题，其中仅有 １ 份问卷回
答是肯定的。 在第 ２个问题调查中，９２％的反馈问卷明确表示没有 ＣＣＤ原因导致的蜂群损失。 因此，可以推
断，蜂农并不清楚 ＣＣＤ的发生情况及 ＣＣＤ发生的典型症状。 结合现代农业产业技术体系⁃蜂产业技术体系试
验站日常监测情况看，目前没有确认 ＣＣＤ在国内的发生。
８００３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
表 ３　 ２００９—２０１３年度不同省份蜂场蜂群损失情况
Ｔａｂｌｅ ３　 Ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｆｒｏｍ ２００９—２０１３ ｂｙ ｏｐｅｒａｔｉｏｎ ｓｉｚｅ ａｎｄ ｐｒｏｖｉｎｃｅ
省份
Ｐｒｏｖｉｎｃｅ
数据量
Ｎ． ｏｐ．
蜂群总数
Ｎ． ｃｏｌ． ｓｕｍ
蜂群数量四分位数
Ｎ． ｃｏｌ． ｍｅｄｉａｎ
（ｉｎｔｅｒ ｑｕａｒｔｉｌｅ ｒａｎｇｅ）
蜂群损失率（９５％置信区间）
Ｏｖｅｒａｌｌ ｌｏｓｓ％ （９５％
Ｃｏｎｆｉｄｅｎｃｅ Ｉｎｔｅｒｖａｌ）
新疆 ４３０ １１６７２１ １９０ （１２１—３００） １９．０ （１７．７—２０．４）
河南 ２９６ ２２９０９ ７５．５ （６４—８５） １６．２ （１３．６—１９．２）
吉林 ５３３ ４４００５ ８０ （６５—１００） ８．５ （７．２—１０．０）
山西 ３１２ ２０９１５ ５６ （４０—８０） ６．８ （５．１—９．０）
黑龙江 ２２７ ２４９２６ ７８ （５９—１０５） ６．８ （５．２—８．８）
四川 １９３ ５８２０５ ２０６ （１５０—３００） ６．８ （５．７—８．０）
江苏 ３１５ ３２８２７ １００ （８０—１２０） ５．５ （４．２—７．１）
辽宁 ３９６ ２９８２６ ７０ （４７—９６） ５．０ （３．７—６．７）
浙江 ４７７ ８１４２２ １２０ （８５—１８０） ４．６ （３．８—５．５）
重庆 ９０ ２３６５６ １４２ （８６—１８４．５） ４．０ （２．８—５．７）
云南 １５２ ２６７５７ １８０ （１３８—２２０） ３．４ （２．３—４．９）
甘肃 ３２１ ３８４８４ ５０ （３２—９０） ２．３ （１．６—３．４）
２．３　 潜在风险因素
利用广义线性混合模型检测潜在的风险因素，主要风险因素有：蜂螨、更换蜂王次数、巢脾的更换频率、蜂
王因素及其他威胁因素是对蜜蜂蜂群造成损失的潜在威胁因素。 其中，蜂王因素是直接关系到蜂群损失的因
素，在蜂群的日常管理中，及时发现蜂王的不适应状况（诸如不产卵，损伤，丢失等），及时更换新蜂王是避免
蜂群损失的关键因素。 于此同时，巢脾的更换频率也直接影响到蜂群的损失情况。 长期使用的巢脾是对蜂群
潜在的风险威胁（表 ４）。
表 ４　 潜在风险因素情况
Ｔａｂｌｅ ４　 Ｏｄｄｓ ｒａｔｉｏｓ ｆｏｒ ｉｎｄｉｖｉｄｕａｌ ｐｏｔｅｎｔｉａｌ ｒｉｓｋ ｆａｃｔｏｒｓ
影响因素 Ｔｅｒｍ 损失率（９５％置信区间）Ｏｄｄｓ ｒａｔｉｏ ｏｆ ｌｏｓｓ （９５％ ＣＩ）
巢脾更新率 Ｂｒｏｏｄ ｃｏｍｂ ｒｅｎｅｗａｌ ０．６９ （０．５３—０．８９）
蜂王因素 Ｑｕｅｅｎ ｐｒｏｂｌｅｍ １．１４ （１．１１—１．１６）
　 　 连续随机变量⁃巢脾更新率及蜂王因素的差异显著比较基于蜂群损失率变化
２．４　 威胁因素对蜜蜂的影响
省份与蜂场作为随机变量构建广义线性混合模型，计算不同威胁因素相对与基本干扰对蜜蜂蜂群损失的
影响（将人类干扰设为基本干扰因素）（表 ５）。 从分析数据可知，大黄蜂、老鼠、杀虫剂、蚂蚁的发生较其他因
素更为频繁。 大黄蜂侵害在我国北方地区普遍发生，需要加强日常管理及防控，尤其在夏秋交替季节。 鼠害
威胁低于其他国家平均发生水平，这与我国蜂农的日常管理和有效控制直接相关。 熊和火灾的发生并不频
繁，但是一旦发生熊和火灾的威胁，对于蜜蜂蜂群而言将是毁灭性打击。
表 ５　 其他威胁发生对蜜蜂蜂群损失的影响
Ｔａｂｌｅ ５　 Ｆｒｅｑｕｅｎｃｙ ｆｏｒ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｔｙｐｅｓ ｏｆ ｔｈｒｅａｔｓ
威胁因素 Ｔｈｒｅａｔ 统计数量 Ｎ． ａｆｆｅｃｔｅｄ 威胁因素 Ｔｈｒｅａｔ 统计数量 Ｎ． ａｆｆｅｃｔｅｄ
蚂蚁 Ａｎｔ １３６ 熊 Ｂｅａｒ １
蜂箱小甲虫 Ｂｅａｔｌｅｓ ４ 食蜂鸟 Ｂｉｒｄｓ ７
大黄蜂 Ｈｏｒｎｅｔ ３９０ 蜂螨爆发 Ｍｉｔｅ ８７
鼠害 Ｍｏｕｓｅ １５９ 杀虫剂 Ｐｅｓｔｉｃｉｄｅ １７８
暴风雨 Ｓｔｏｒｍ １０ 火灾 Ｆｉｒｅ １
　 　 Ｎ． ａｆｆｅｃｔｅｄ：统计数量 Ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ ａｆｆｅｃｔｅｄ
９００３　 １０期 　 　 　 刘之光　 等：２００９—２０１３年中国西方蜜蜂蜂群损失情况调查分析 　
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３　 讨论
在连续 ４年的蜜蜂蜂群损失调查中，我国西方蜜蜂蜂群损失率一直稳定在可接受的范围内。 ４ 年调查统
计全国蜜蜂蜂群平均损失率为 ８．９％，我国现有蜂群 ８３０ 万群，由此计算，北方蜜蜂蜂群越冬合计年度损失蜂
群约为 ７４ 万群，对我国蜜蜂蜂群整体数量的影响在可控范围内。
本文调查的 １２ 个省份是我国主要的西方蜜蜂养殖大省。 近 ４ 年中，年度损失率较为近似，均在 １０％左
右。 现有的蜂群损失率相对美国的蜂群损失率而言，在合理的范围内［７⁃９，２４］。 加强蜂场的日常管理及蜂螨治
理，可以有效的维护蜂群的群势，降低蜂群的损失率［２７］。 蜂场规模的差异导致蜂群管理方式及饲养方式的差
异，商业型蜂场对蜂群的基本管理较为粗放，更注重蜂群利益产出和主要流行性疾病防控方面。 因此，蜂群年
度损失偏高。 但是由于商业型蜂场蜂群基数较大，春季繁殖更快，蜂群可以快速增长，并不影响第 ２年的蜂群
总量。 对传染性疾病或蜂螨进行有效的控制，现有的商业蜂场损失率仍在可控和可接受的范围内。
不同省份的蜂群损失率统计中，新疆和河南是蜂群损失较高的省份。 在统计中发现，这两个省份所属蜂
场规模较大，集约化管理程度较高，年度治理蜂螨的次数较其他省份偏高。 目前，我国蜜蜂蜂场蜂螨治理主要
以药物治理为主，氟胺氰菊酯类药物是其主要成分。 在两年期蜂群巢脾内检测到氟胺氰菊酯类药物的残留和
积累，该类药物对蜜蜂幼虫发育会造成危害［３１⁃３３］。 由于这两个省份强化集约式饲养与管理，不排除用药过量
及药物残留对蜂群的影响，造成了蜂群损失率偏高。
蜜蜂蜂群崩溃症状（ＣＣＤ）在我国并没有确认发生。 不同规模蜂场具有不同的管理方式。 商业型蜂场的
管理更为粗放，注重传染性疾病的防控，疏于日常管理。 而业余型蜂场的日常管理更为细致，对于蜂王的检
查，蜂螨及其他疾病的防控较为细致和严格。 我国虽是养蜂大国，但是养蜂规模普遍偏小，业余型和专业型蜂
场数合计占到统计蜂场的 ８７％左右，蜂群总数约为 ６１％。 而欧洲小型蜂场蜂群数仅占到了 ２８％，其余均为大
型蜂场的蜂群［１０］。 美国小型和中型蜂场蜂群数仅占到约 ４％［５］。 由此可见，细致的管理和病害防控对于降低
蜜蜂蜂群损失尤为重要。 在前文的分析中，蜂王因素是导致蜂群损失的主要原因，而细致的管理可以及时发
现蜂王的损害或损失，对蜜蜂蜂群的进一步损失做出提前的防控。 不同蜂场规模导致的不同饲养管理模式或
许是影响 ＣＣＤ 发生的因素之一。
在损失因素的分析中，蜂王因素和巢脾更新率是导致蜂群损失的主要原因。 蜂王因素主要有蜂王丢失、
蜂王损失、蜂王使用时间过长、蜂王产卵不佳等情况，蜂王因素直接导致蜂群损失，尤其在越冬前后。 因此，在
秋季繁殖前更换新王或加强越冬前蜂王的监控，保证健康蜂王越冬，可以有效减少蜂群的越冬损失。 巢脾更
新率也是导致蜂群越冬损失的原因之一。 多年用巢脾存在药物残留、螨害幼虫残留、吸引其他病害侵袭等多
种危害。 适时更换巢脾，可以有效切断病害侵袭，降低蜂群感染病害等危险。 同时，较新的巢脾有利于蜂王的
产卵和蜂群的壮大，对秋季繁殖的蜂群尤为重要。 因此，提高巢脾更新率是降低蜂群越冬损失的方法之一。
蜂螨一直是危害蜂群的主要因素，但是由于我国成熟蜂场均有按时开展蜂螨防控的习惯，提前开展关王治螨
或药物治螨等工作，蜂螨危害在近年并不突出。 但对螨害的防控仍然不能松懈。 因此，合理的生产方式和病
害的提前防控工作是保证蜂群健康的主要因素。
４　 结论
自 ２００６ 年美国、欧洲相继出现蜜蜂 ＣＣＤ现象，各国均开展蜜蜂蜂群损失的调查，试图查明蜜蜂蜂群损失
情况并解释损失原因。 中国作为世界蜂业大国，一直密切关注着本国蜜蜂蜂群的损失情况。 ２００９—２０１３ 年，
我们调查并统计了我国西方蜜蜂蜂群损失情况，西方蜜蜂蜂群自然损失在可接受范围内，并没有受到美国、欧
洲蜜蜂蜂群大规模消失的影响。 加强蜂群的日常管理和饲喂，及时更换蜂王，可以有效降低西方蜜蜂蜂群的
逆境损失情况。 这是我国首次在全国范围内开展蜂群损失调查与分析，在“现代农业产业技术体系———蜂产
业技术体系”及“中国农业科学院创新工程项目”的支持下，持续开展我国蜜蜂蜂群损失监控是未来工作的
０１０３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
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重点。
致谢：“现代农业产业技术体系⁃蜂产业技术体系”吉林试验站、天水试验站、晋中试验站、兴城试验站、扬州试
验站、金华试验站、乌鲁木齐试验站、新乡试验站、红河试验站、牡丹江试验站、成都试验站、重庆试验站在连续
多年的蜂场调查中给予大量的帮助，调查蜂农给予积极配合，Ｌｅｏｎ ＹＥ 工作室为蜜蜂资源与授粉功能试验室
数据库网站的建设提供技术支持，特此致谢。
参考文献（Ｒｅｆｅｒｅｎｃｅｓ）：
［ １ ］　 Ｋｌｅｉｎ Ａ Ｍ， Ｖａｉｓｓｉｅｒｅ Ｂ Ｅ， Ｃａｎｅ Ｊ Ｈ， Ｓｔｅｆｆａｎ⁃Ｄｅｗｅｎｔｅｒ Ｉ， Ｃｕｎｎｉｎｇｈａｍ Ｓ Ａ， Ｋｒｅｍｅｎ Ｃ， Ｔｓｃｈａｒｎｔｋｅ Ｔ． Ｉｍｐｏｒｔａｎｃｅ ｏｆ ｐｏｌｌｉｎａｔｏｒｓ ｉｎ ｃｈａｎｇｉｎｇ
ｌａｎｄｓｃａｐｅｓ ｆｏｒ ｗｏｒｌｄ ｃｒｏｐｓ． Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｒｏｙａｌ Ｓｏｃｉｅｔｙ Ｂ： Ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， ２００７， ２７４（１６０８）： ３０３⁃３１３．
［ ２ ］ 　 Ｅｌｌｉｓ Ｊ Ｄ， Ｅｖａｎｓ Ｊ Ｄ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ Ｓ． Ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ， ｍａｎａｇｅｄ ｃｏｌｏｎｙ ｐｏｐｕｌａｔｉｏｎ ｄｅｃｌｉｎｅ， ａｎｄ Ｃｏｌｏｎｙ Ｃｏｌｌａｐｓｅ Ｄｉｓｏｒｄｅｒ ｉｎ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ
Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １３４⁃１３６．
［ ３ ］ 　 ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ， Ｕｎｄｅｒｗｏｏｄ Ｒ， Ｃａｒｏｎ Ｄ， Ｈａｙｅｓ Ｊ Ｊｒ． Ａｎ ｅｓｔｉｍａｔｅ ｏｆ ｍａｎａｇｅｄ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ｗｉｎｔｅｒ ｏｆ ２００６⁃２００７： Ａ ｒｅｐｏｒｔ ｃｏｍｍｉｓｓｉｏｎｅｄ ｂｙ
ｔｈｅ Ａｐｉａｒｙ Ｉｎｓｐｅｃｔｏｒｓ ｏｆ Ａｍｅｒｉｃａ． Ａｍｅｒｉｃａｎ Ｂｅｅ Ｊｏｕｒｎａｌ， ２００７， １４７： ５９９⁃６０３．
［ ４ ］ 　 ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ， Ｈａｙｅｓ Ｊ Ｊｒ， Ｕｎｄｅｒｗｏｏｄ Ｒ Ｍ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ． Ａ ｓｕｒｖｅｙ ｏｆ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ Ｕ．Ｓ．， ｆａｌｌ ２００７ ｔｏ ｓｐｒｉｎｇ ２００８． ＰｌｏＳ ＯＮＥ，
２００８， ３（１２）： ｅ４０７１．
［ ５ ］ 　 ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ， Ｈａｙｅｓ Ｊ Ｊｒ， Ｕｎｄｅｒｗｏｏｄ Ｒ Ｍ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ． Ａ ｓｕｒｖｅｙ ｏｆ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ， ｆａｌｌ ２００８ ｔｏ ｓｐｒｉｎｇ ２００９． Ｊｏｕｒｎａｌ
ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： ７⁃１４．
［ ６ ］ 　 ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ， Ｈａｙｅｓ Ｊ Ｊｒ， Ｕｎｄｅｒｗｏｏｄ Ｒ Ｍ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ． Ａ ｓｕｒｖｅｙ ｏｆ ｍａｎａｇｅｄ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ＵＳＡ， ｆａｌｌ ２００９ ｔｏ ｗｉｎｔｅｒ ２０１０．
Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１１， ５０（１）： １⁃１０．
［ ７ ］ 　 ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ， Ｃａｒｏｎ Ｄ， Ｈａｙｅｓ Ｊ， Ｕｎｄｅｒｗｏｏｄ Ｒ， Ｈｅｏｓｏｎ Ｍ， Ｒｅｎｎｉｃｈ Ｋ， Ｓｐｌｅｅｎ Ａ， Ａｎｄｒｅｅ Ｍ， Ｓｎｙｄｅｒ Ｒ， Ｌｅｅ Ｋ， Ｒｏｃｃａｓｅｃｃａ Ｋ， Ｗｉｌｓｏｎ Ｍ，
Ｗｉｌｋｅｒ Ｊ， Ｌｅｎｇｅｒｉｃｈ Ｅ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ． Ａ ｎａｔｉｏｎａｌ ｓｕｒｖｅｙ ｏｆ ｍａｎａｇｅｄ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ２０１０⁃１１ ｗｉｎｔｅｒ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ＵＳＡ： ｒｅｓｕｌｔｓ ｆｒｏｍ ｔｈｅ Ｂｅｅ Ｉｎｆｏｒｍｅｄ
Ｐａｒｔｎｅｒｓｈｉｐ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１２， ５１（１）： １１５⁃１２４．
［ ８ ］ 　 Ｓｐｌｅｅｎ Ａ Ｍ， Ｌｅｎｇｅｒｉｃｈ Ｅ Ｊ， Ｒｅｎｎｉｃｈ Ｋ， Ｃａｒｏｎ Ｄ， Ｒｏｓｅ Ｒ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ Ｓ， Ｈｅｎｓｏｎ Ｍ， Ｗｉｌｋｅｓ Ｊ Ｔ， Ｗｉｌｓｏｎ Ｍ， Ｓｔｉｔｚｉｎｇｅｒ Ｊ， Ｌｅｅ Ｋ， Ａｎｄｒｅｅ Ｍ，
Ｓｎｙｄｅｒ Ｒ， ｖａｎ Ｅｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ． Ａ ｎａｔｉｏｎａｌ ｓｕｒｖｅｙ ｏｆ ｍａｎａｇｅｄ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ２０１１⁃ １２ ｗｉｎｔｅｒ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ： ｒｅｓｕｌｔｓ ｆｒｏｍ ｔｈｅ Ｂｅｅ
Ｉｎｆｏｒｍｅｄ Ｐａｒｔｎｅｒｓｈｉｐ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１３， ５２（２）： ４４⁃５３．
［ ９ ］ 　 Ｓｔｅｉｎｈａｕｅｒ Ｎ Ａ， Ｒｅｎｎｉｃｈ Ｋ， Ｗｉｌｓｏｎ Ｍ Ｅ， Ｃａｒｏｎ Ｄ Ｍ， Ｅｎｇｅｒｉｃｈ Ｅ Ｊ， Ｐｅｔｔｉｓ Ｊ Ｓ， Ｒｏｓｅ Ｒ， Ｓｋｉｎｎｅｒ Ｊ Ａ， Ｔａｒｐｙ Ｄ Ｒ， Ｗｉｌｋｅｒ Ｊ Ｔ， ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｐ Ｄ．
Ａ ｎａｔｉｏｎａｌ ｓｕｒｖｅｙ ｏｆ ｍａｎａｇｅｄ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ２０１２⁃ ２０１３ ａｎｎｕａｌ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ＵＳＡ： ｒｅｓｕｌｔｓ ｆｒｏｍ ｔｈｅ Ｂｅｅ Ｉｎｆｏｒｍｅｄ Ｐａｒｔｎｅｒｓｈｉｐ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ
Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１４， ５３（１）： １⁃１８．
［１０］ 　 Ａｓｔｏｎ Ｄ． Ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓ ｓｕｒｖｅｙ ｆｏｒ Ｅｎｇｌａｎｄ， ２００７⁃８． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １１１⁃１１２．
［１１］ 　 Ｂｒｏｄｓｃｈｎｅｉｄｅｒ Ｒ， Ｍｏｏｓｂｅｃｈｅｒｏｆｅｒ Ｒ， Ｃｒａｌｓｈｅｉｍ Ｋ． Ｓｕｒｖｅｙｓ ａｓ ａ ｔｏｏｌ ｔｏ ｒｅｃｏｒｄ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓｅｓ ｏｆ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｉｅｓ： ａ ｔｗｏ ｙｅａｒ ｃａｓｅ ｓｔｕｄｙ ｉｎ Ａｕｓｔｒｉａ
ａｎｄ Ｓｏｕｔｈ Ｔｙｒｏｌ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： ２３⁃３０．
［１２］ 　 Ｃｈａｒｒｉèｒｅ Ｊ⁃Ｄ， Ｎｅｕｍａｎｎ Ｐ． Ｓｕｒｖｅｙｓ ｔｏ ｅｓｔｉｍａｔｅ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｓｗｉｔｚｅｒｌａｎｄ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １３２⁃１３３．
［１３］ 　 Ｃｕｒｒｉｅ Ｒ Ｗ， Ｐｅｒｎａｌ Ｓ Ｆ， Ｅｒｎｅｓｔｏ Ｇｕｚｍáｎ⁃ｍｏｖｏａ Ｅ． Ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｃａｎａｄａ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １０４⁃１０６．
［１４］ 　 Ｇｒａｙ Ｔ， Ｋｅｎｃｅ Ｍ， Ｏｓｋａｙ Ｄ， Ｄöｋｅ Ｍ Ａ， Ｋｅｎｃｅ Ａ． Ｓｃｉｅｎｔｉｆｉｃ ｎｏｔｅ： Ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｓｕｒｖｅｙ ｉｎ Ｔｕｒｋｅｙ ａｎｄ ｃａｕｓｅｓ ｏｆ ｂｅｅ ｄｅａｔｈｓ． Ａｐｉｄｏｌｏｇｉｅ， ２０１０， ４１
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［１５］ 　 Ｈａｔｊｉｎａ Ｆ， Ｂｏｕｇａ Ｍ， Ｋａｒａｔａｓｏｕ Ａ， Ｋｏｎｔｏｔｈａｎａｓｉ Ａ， Ｃｈａｒｉｓｔｏｎｓ Ｌ， Ｅｍｍａｎｏｕｉｌ Ｃ， Ｅｍｍａｎｏｕｉｌ Ｎ， Ｍａｉｓｔｒｏｓ Ａ Ｄ． Ｄａｔａ ｏｎ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ
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２０１０， ４９（１）： １０２⁃１０３．
［１７］ 　 Ｍｕｔｉｎｅｌｌｉ Ｆ， Ｃｏｓｔａ Ｃ， Ｌｏｄｅｓａｎｉ Ｍ， Ｂａｇｇｉｏ Ａ， Ｍｅｄｒｚｙｃｋｉ Ｐ， Ｆｏｒｍａｔｏ Ｇ， Ｐｏｒｒｉｎｉ Ｃ． Ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｉｔａｌｙ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ
Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １１９⁃１２０．
［１８］ 　 Ｇａｊｇｅｒ Ｉ Ｔ， Ｔｏｍｌｊａｎｏｖｉｃ′ Ｚ， Ｐｅｔｒｎｅｃ Ｚ． Ｍｏｎｉｔｏｒｉｎｇ ｈｅａｌｔｈ ｓｔａｔｕｓ ｏｆ Ｃｒｏａｔｉａｎ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｉｅｓ ａｎｄ ｐｏｓｓｉｂｌｅ ｒｅａｓｏｎｓ ｆｏｒ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ
Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １０７⁃１０８．
［１９］ 　 Ｔｏｐｏｌｓｋａ Ｇ， Ｇａｊｄａ Ａ， Ｐｏｈｏｒｅｃｋａ Ｋ， Ｂｏｂｅｒ Ａ， Ｋａｓｐｒｚａｋ Ｓ， Ｓｋｕｂｉｄａ Ｍ， Ｓｅｍｋｉｗ Ｐ． Ｗｉｎｔｅｒ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｐｏｌａｎｄ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ
Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １２６⁃１２８．
［２０］ 　 Ｖｅｊｓｎæｓ Ｆ， Ｎｉｅｌｓｅｎ Ｓ Ｌ， Ｋｒｙｇｅｒ Ｐ． Ｆａｃｔｏｒｓ ｉｎｖｏｌｖｅｄ ｉｎ ｔｈｅ ｒｅｃｅｎｔ ｉｎｃｒｅａｓｅ ｉｎ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｄｅｎｍａｒｋ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９
１１０３　 １０期 　 　 　 刘之光　 等：２００９—２０１３年中国西方蜜蜂蜂群损失情况调查分析 　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
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［２１］ 　 Ｖａｎ ｄｅｒ Ｚｅｅ Ｒ． Ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ ｔｈｅ Ｎｅｔｈｅｒｌａｎｄｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １２１⁃１２３．
［２２］ 　 Ｖａｎ ｄｅｒ Ｚｅｅ Ｒ， Ｐｉｓａ Ｌ， Ａｎｄｏｎｏｖ Ｓ， Ｂｒｏｄｓｃｈｎｅｒｉｅｒ Ｒ，Ｃｈａｒｒｉèｒｅ Ｊ Ｄ， Ｃｈｌｅｂｏ Ｒ， Ｃｏｆｆｅｙ Ｍ Ｆ， Ｃｒａｌｓｃｈｅｉｍ Ｋ， Ｄａｈｌｅ Ｂ， Ｇａｊｄａ Ａ， Ｇｒａｙ Ａ， Ｄｒａｚｉｃ
Ｍ， Ｈｉｇｅｓ Ｍ， Ｋａｕｋｏ Ｌ， Ｋｅｎｃｅ Ａ， Ｋｅｎｃｅ Ｍ， Ｋｅｚｉｃ Ｎ， Ｋｉｐｒｉｊａｎｏｖｓｋａ Ｈ， Ｋｒａｌｊ Ｊ， Ｋｒｉｓｔｉａｎｓｅｎ Ｐ， Ｍａｒｔｉｎ⁃ｈｅｒｎａｎｄｅｚ Ｒ， Ｍｕｔｉｎｅｌｌｉ Ｆ， Ｎｇｕｙｅｎ Ｂ Ｋ，
Ｏｔｔｅｎ Ｃ， Öｚｋｉｒｉｍ Ａ， Ｐｅｒｎａｌ Ｓ Ｆ， Ｐｅｔｅｒｓｏｎ Ｍ， Ｒａｍｓａｙ Ｇ， Ｓａｎｔｒａｃ Ｖ， Ｓｏｒｏｋｅｒ Ｖ， Ｔｏｐｏｌｓｋａ Ｇ， Ｕｚｕｎｏｖ Ａ， Ｖｅｊｓｎæｓ Ｆ， Ｗｅｉ Ｓ， Ｗｉｌｋｉｎｓ Ｓ． Ｍａｎａｇｅｄ
ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｃａｎａｄａ， Ｃｈｉｎａ， Ｅｕｒｏｐｅ， Ｉｓｒａｅｌ ａｎｄ Ｔｕｒｋｅｙ， ｆｏｒ ｔｈｅ ｗｉｎｔｅｒｓ ｏｆ ２００８⁃９ ａｎｄ ２００９⁃ １０． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ，
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［２３］ 　 Ｇｒａｙ Ａ， Ｐｅｔｅｒｓｏｎ Ｍ， Ｔｅａｌｅ Ａ． Ａｎ ｕｐｄａｔｅ ｏｎ ｒｅｃｅｎｔ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｉｎ Ｓｃｏｔｌａｎｄ ｆｒｏｍ ａ ｓａｍｐｌｅ ｓｕｒｖｅｙ ｃｏｖｅｒｉｎｇ ２００６⁃ ２００８． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ
Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １２９⁃１３１．
［２４］ 　 Ｎｅｕｍａｎｎ Ｐ， Ｃａｒｒｅｃｋ Ｎ Ｌ． Ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １⁃６．
［２５］ 　 Ｐｏｔｔｓ Ｓ Ｇ， Ｒｏｂｅｒｔｓ Ｓ Ｐ Ｍ， Ｄｅａｎ Ｒ， Ｍａｒｒｉｓ Ｇ， Ｂｒｏｗｎ Ｍ Ａ， Ｊｏｎｅｓ Ｈ Ｒ， Ｎｅｕｍａｎｎ Ｐ， Ｓｅｔｔｅｌｅ Ｊ． Ｄｅｃｌｉｎｅｓ ｏｆ ｍａｎａｇｅｄ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅｓ ａｎｄ ｂｅｅｋｅｅｐｅｒｓ ｉｎ
Ｅｕｒｏｐｅ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（１）： １５⁃２２．
［２６］ 　 Ｎｇｕｙｅｎ Ｂ Ｋ， Ｍｉｇｎｏｎ Ｊ， Ｌａｇｅｎｔ Ｊ， Ｄｅ ｇｒａａｆ Ｄ Ｃ， Ｊａｃｏｂｓ Ｆ Ｊ， ｖａｎＥｎｇｅｌｓｄｏｒｆ Ｄ， Ｂｒｏｓｔａｕｘ Ｙ， Ｓａｅｇｅｒｍａｎ Ｃ， Ｈａｕｂｒｕｇｅ Ｅ． Ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ
ｉｎ Ｂｅｌｇｉｕｍ ｄｕｒｉｎｇ ｔｈｅ ２００８⁃９ ｗｉｎｔｅｒ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１０， ４９（４）： ３３３⁃３３９．
［２７］ 　 Ｖａｎ ｄｅｒ Ｚｅｅ Ｒ， Ｂｒｏｄｓｃｈｎｅｉｄｅｒ Ｒ， Ｂｒｕｓｂａｒｄｉｓ Ｖ， Ｃｈａｒｒｉｅｒｅ Ｊ， Ｄ， Ｃｈｌｅｂｏ Ｒ， Ｃｏｆｆｅｙ Ｍ， Ｆ， Ｄａｈｌｅ Ｂ， Ｄｒａｚｉｃ Ｍ， Ｍ， Ｋａｕｋｏ Ｌ， Ｋｒｅｔａｖｉｃｉｕｓ Ｊ，
Ｋｒｉｓｔｉａｎｓｅｎ Ｐ， Ｍｕｔｉｎｅｌｌｉ Ｆ， Ｏｔｔｅｎ Ｃ， Ｐｅｔｅｒｓｏｎ Ｍ， Ｒａｕｄｍｅｔｓ Ａ， Ｓａｎｔｒａｃ Ｖ， Ｓｅｐｐäｌä Ａ， Ｓｏｒｏｋｅｒ Ｖ， Ｔｏｐｏｌｓｋａ Ｇ， Ｖｅｊｓｎæｓ Ｆ， Ｇｒａｙ Ａ． Ｒｅｓｕｌｔｓ ｏｆ
ｉｎｔｅｒｎａｔｉｏｎａｌ ｓｔａｎｄａｒｄｉｓｅｄ ｂｅｅｋｅｅｐｅｒ ｓｕｒｖｅｙｓ ｏｆ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ｆｏｒ ｗｉｎｔｅｒ ２０１２⁃２０１３： ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓ ｒａｔｅｓ ａｎｄ ｍｉｘｅｄ ｅｆｆｅｃｔｓ ｍｏｄｅｌｌｉｎｇ ｏｆ ｒｉｓｋ
ｆａｃｔｏｒｓ ｆｏｒ ｗｉｎｔｅｒ ｌｏｓｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１４， ５３（１）： １９⁃３４．
［２８］ 　 Ｖａｎ ｄｅｒ Ｚｅｅ Ｒ， Ｇｒａｙ Ａ， Ｈｏｌｚｍａｎｎ Ｃ， Ｐｉｓａ Ｌ， Ｂｒｏｄｓｃｈｎｅｉｄｅｒ Ｒ， Ｃｈｌｅｂｏ Ｒ， Ｃｏｆｆｅｙ Ｍ Ｆ， Ｋｅｎｃｅ Ａ， Ｋｒｉｓｔｉａｎｓｅｎ Ｐ，Ｍｕｔｉｎｅｌｌｉ Ｆ， Ｎｇｕｙｅｎ Ｂ Ｋ，
Ａｄｊｌａｎｅ Ｎ， Ｐｅｔｅｒｓｏｎ Ｍ， Ｓｏｒｏｋｅｒ Ｖ， Ｔｏｐｏｌｓｋａ Ｇ， Ｖｅｊｓｎæｓ Ｆ， Ｗｉｌｋｉｎｓ Ｓ． Ｓｔａｎｄａｒｄ ｓｕｒｖｅｙ ｍｅｔｈｏｄｓ ｆｏｒ ｅｓｔｉｍａｔｉｎｇ ｃｏｌｏｎｙ ｌｏｓｓｅｓ ａｎｄ ｅｘｐｌａｎａｔｏｒｙ ｒｉｓｋ
ｆａｃｔｏｒｓ ｉｎ Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｒｅｓｅａｒｃｈ， ２０１３， ５２（４）， ｄｏｉ： １０．３８９６ ／ ＩＢＲＡ．１．５２．４．１８．
［２９］ 　 Ｒ Ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ Ｃｏｒｅ Ｔｅａｍ． Ｒ： Ａ Ｌａｎｇｕａｇｅ ａｎｄ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ ｆｏｒ Ｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌ Ｃｏｍｐｕｔｉｎｇ． Ｖｉｅｎｎａ， Ａｕｓｔｒｉａ： Ｒ Ｆｏｕｎｄａｔｉｏｎ ｆｏｒ Ｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌ
Ｃｏｍｐｕｔｉｎｇ， ２０１１．
［３０］ 　 Ｂａｔｅｓ Ｄ， Ｍａｅｃｈｌｅｒ Ｍ， Ｂｏｌｋｅｒ Ｂ． Ｌｍｅ４： Ｌｉｎｅａｒ ｍｉｘｅｄ⁃ｅｆｆｅｃｔｓ ｍｏｄｅｌｓ ｕｓｉｎｇ Ｓ４ ｃｌａｓｓｅｓ． Ｖｉｅｎｎａ： Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｆｏｒ Ｓｔａｔｉｓｔｉｃｓ ａｎｄ Ｍａｔｈｅｍａｔｉｃｓ， Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ
ｏｆ Ｅｃｏｎｏｍｉｃｓ ａｎｄ Ｂｕｓｉｎｅｓｓ， ２０１１．
［３１］ 　 Ｂｒｙｄｅｎ Ｊ， Ｇｉｌｌ Ｒ Ｊ， Ｍｉｔｔｏｎ Ｒ Ａ， Ｒａｉｎｅ Ｎ Ｅ， Ｊａｎｓｅｎ Ｖ Ａ Ａ． Ｃｈｒｏｎｉｃ ｓｕｂｌｅｔｈａｌ ｓｔｒｅｓｓ ｃａｕｓｅｓ ｂｅｅ ｃｏｌｏｎｙ ｆａｉｌｕｒｅ． Ｅｃｏｌｏｇｙ Ｌｅｔｔｅｒｓ， ２０１３， １６（１２）：
１４６３⁃１４６９．
［３２］ 　 Ｆｒｏｓｔ Ｅ Ｈ， Ｓｈｕｔｌｅｒ Ｄ， Ｈｉｌｌｉｅｒ Ｎ Ｋ． Ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｆｌｕｖａｌｉｎａｔｅ ｏｎ ｈｏｎｅｙ ｂｅｅ ｌｅａｒｎｉｎｇ， ｍｅｍｏｒｙ， ｒｅｓｐｏｎｓｉｖｅｎｅｓｓ ｔｏ ｓｕｃｒｏｓｅ， ａｎｄ ｓｕｒｖｉｖａｌ． Ｔｈｅ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ
Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ２０１３， ２１６（１５）： ２９３１⁃２９３８．
［３３］ 　 Ｇｏｓｗａｍｉ Ｖ， Ｓｒｉｖａｓｔａｖａ Ｐ， Ｋｈａｎ Ｍ Ｓ． Ｅｆｆｉｃａｃｙ ｏｆ ｅｓｓｅｎｔｉａｌ ｏｉｌｓ ａｇａｉｎｓｔ Ｖａｒｒｏａ ｄｅｓｔｒｕｃｔｏｒ ｉｎｆｅｓｔｉｎｇ Ａｐｉｓ ｍｅｌｌｉｆｅｒａ Ｌｉｎｎ． Ｃｏｌｏｎｉｅｓ ａｎｄ ｔｈｅｉｒ ｉｍｐａｃｔ ｏｎ
ｂｒｏｏｄ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ． Ｔｈｅ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｐｐｌｉｅｄ ａｎｄ Ｎａｔｕｒａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０１４， ６（１）： ２７⁃３０．
２１０３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷