全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2013, 48 (6): 623–634, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2013.00623
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收稿日期: 2012-10-25; 接受日期: 2013-03-12
基金项目: 西北农林科技大学博士科研启动基金(No.Z109021104)
* 通讯作者。E-mail: liwy1023@hotmail.com
茉莉酸信号途径中转录抑制因子JAZ蛋白家族的
分子进化分析
段龙飞, 慕小倩, 李文燕*
西北农林科技大学生命科学学院, 杨凌 712100
摘要 茉莉酸在植物的生长发育、应激反应和次生代谢过程中起着重要的调控作用。转录抑制因子JAZ(Jasmonate
ZIM-domain)蛋白则是茉莉酸信号从SCFCOI1受体复合物向下游茉莉酸应答基因转导的纽带。采用比较基因组学的方法, 从
多谱系的角度对植物JAZ蛋白家族进行分子进化分析并取得以下研究结果。(1) 在藻类植物、苔藓植物、蕨类植物、裸子
植物及单、双子叶植物6个不同谱系的15种代表植物基因组中, 鉴定了82个JAZ同源基因, 其中在低等藻类植物基因组中没
有鉴定到JAZ同源基因, 提示JAZ家族基因可能起源于陆生植物。(2) 系统发育分析表明, 在植物基因组中JAZ蛋白家族可
分为10个保守的亚家族, 而谱系特异扩增尤其是串联重复和区段重复可能是陆生植物JAZ家族基因扩增与进化的主要机制,
并导致多个谱系特异的JAZ亚家族产生。(3) 基因结构分析表明, JAZ家族基因含有0–7个数目不等、62–4 222 bp长度不等
的内含子, 提示在植物基因组进化过程中, JAZ家族基因可能发生内含子丢失或内含子插入缺失, 进而导致基因外显子-内
含子结构的多样性。该研究结果将为植物JAZ蛋白家族的深入研究提供参考。
关键词 JA信号途径, JAZ蛋白家族, 系统发育分析, 扩增与进化
段龙飞, 慕小倩, 李文燕 (2013). 茉莉酸信号途径中转录抑制因子JAZ蛋白家族的分子进化分析. 植物学报 48, 623–634.
茉莉酸(jasmonic acid, JA)是一类广泛存在于植
物体内的内源激素, 在植物的生长发育、应激反应和
次生代谢过程中起着重要的调控作用(Chung et al.,
2009; 蒋科技等, 2010)。JA不仅作为一种内源激素,
直接参与植物生长发育过程的调控(Browse, 2005),
而且还可作为信号分子参与植物响应生物及非生物
胁迫的防御应答(Shan et al., 2007; Chehab et al.,
2008; Koo et al., 2009; 李文燕, 2010)。
在植物中, JA信号途径是一个由多基因或蛋白参
与的复杂过程(Acosta and Farmer, 2010; Gfeller et
al., 2010; 蒋科技等, 2010; 王台等, 2010), 其信号
转导过程可划分为3个阶段, 即JA信号的产生(生物
合成及代谢)、信号转导及诱导下游基因表达(基因应
答)。已有研究表明, 在JA信号转导过程中, JA信号、
SCFCOI1受体复合物、转录抑制因子JAZ蛋白和转录激
活因子MYC2等共同参与并相互作用(Katsir et al.,
2008; Staswick, 2008; Chini et al., 2009; Yan et al.,
2009; 王台等, 2010; Shan et al., 2012; 瞿礼嘉等,
2012)。在含有较低浓度JA的植物细胞中, JA早期应
答基因的表达因JAZ蛋白与转录激活因子MYC2结合
而受到抑制。当植物受到胁迫或发育刺激时, JA在植
物细胞中合成并积累; 高浓度的JA可促进JAZ蛋白与
SCFCOI1受体复合物结合并使JAZ蛋白泛素化, 进而
被26S蛋白酶体选择性降解, 从而解除JAZ蛋白对转
录激活因子MYC2转录活性的抑制, 最后激活JA早期
应答基因的表达(Chini et al., 2009; 李文燕, 2010)。
由此可见 , 转录抑制因子 JAZ蛋白是 JA信号从
SCFCOI1受体复合物向下游JA应答基因转导的纽带
(Chini et al., 2009; 黄文峰等 , 2009; 瞿礼嘉等 ,
2012)。
JAZ蛋白家族属于TIFY转录因子超家族成员之
一 , 且该家族蛋白具有2个保守的功能结构域 , 即
ZIM(又称TIFY)和Jas(又称CCT_2)结构域(Melotto et
al., 2008; Chung and Howe, 2009; Bai et al., 2011)。
在JA信号转导过程中, ZIM(TIFY)结构域可介导JAZ
蛋白与其共抑制因子NINJA相互作用, 进而共同抑制
·研究报告·
624 植物学报 48(6) 2013
JA信号转导(Pauwels et al., 2010; 瞿礼嘉等, 2012);
而Jas(CCT_2)结构域则介导JAZ蛋白直接与JA信号
通路上转录激活因子MYC2结合并抑制其转录活性
(Gangappa et al., 2010; Gangappa and Chat-
topadhyay, 2011), 进而抑制JA应答基因的表达。目
前, 在模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)中, 已
分离鉴定12个JAZ蛋白基因(Kazan and Manners,
2012); 其中AtJAZ1、AtJAZ3、AtJAZ9和AtJAZ10蛋
白可直接与JA受体AtCOI1和转录激活因子AtMYC2
相互作用(Chung et al., 2009)。另外, 已有研究表明,
在苔藓植物、裸子植物及其被子植物中均已发现JAZ
家族基因(Katsir et al., 2008)。在低等的藻类植物基
因组中是否也存在JAZ及其同源基因还有待进一步研
究。基于此, 本研究采用比较基因组学的方法, 从藻类
植物、苔藓植物、蕨类植物、裸子植物及单、双子叶
植物等多谱系的角度对植物JAZ蛋白家族进行分子进
化分析, 以期揭示植物JAZ蛋白家族起源及进化机制,
为进一步了解JA信号途径的起源与进化奠定基础。
1 材料与方法
1.1 基因组数据的收集及JAZ同源基因的鉴定
从JGI、TAIR、TIGR和NCBI等公共数据库中收集并
下载6个不同谱系15种代表植物的非冗余蛋白质数
据。具体包括: 8种绿藻类植物(单细胞和多细胞藻类),
Micromonas pusilla CCMP1545、Micromonas pu-
silla RCC299、Ostreococcus tauri、Ostreococcus
lucimarinus、Coccomyxa subellipsoidea C-169、
Chlorella variabilis NC64A 、 Chlamydomonas
reinhardtii 和Volvox carteri; 1种苔藓植物, 小立碗
藓(Physcomitrella patens, Pp); 1种蕨类植物, 中华
卷柏(Selaginella moellendorffii, Sm); 1种裸子植物,
云杉(Picea sitchensis, Ps); 2种单子叶植物, 水稻
(Oryza sativa, Os)和高粱(Sorghum bicolor, Sb); 2种
双子叶植物 , 拟南芥(At)和毛果杨(Populus tricho-
carpa, Pt)。在上述15种代表植物中, 除了云杉基因组
未完成测序外, 其它14种植物基因组均已完成测序
及序列注释。而在数据来源方面, 除了水稻来源于
TIGR (http://www.tigr.org/tdb/e2k1/)、拟南芥来源于
TIAR (http://www.arabidopsis.org/)、云杉来源于
NCBI (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/protein/?term=txid-
3332[Organism:noexp])外, 其它物种基因组数据均
来自JGI(http://genome.jgipsf.org/), 且均为最新版本
数据(表1)。随后对数据进行整合并创建基于本地
HMMsearch检索的蛋白质数据库, 用于后续JAZ蛋
白家族同源基因的筛选。
利用Pfam (http://pfam.janelia.org/)(Sonnham-
mer et al., 1998; Punta et al., 2012)分析预测JAZ蛋
白 的 特 征 结 构 域 , 即 TIFY(PF06200) 和 CCT_2
(PF09425)。从Pfam数据库中下载上述2个特征结构
域的种子序列并利用HMMER v2.3.2(Johnson et al.,
2010; Finn et al., 2011)软件包中的hmmbuild程序分
别构建JAZ蛋白的2个结构域特征文件, 即HMM pro-
file。然后, 利用HMMER软件包中的hmmsearch程序
在默认参数条件下进行基于本地蛋白质数据库的检
索, 并筛选出符合以下条件的序列作为同源候选蛋
白: (1) E≤1×e–4; (2) 具有完整的TIFY和CCT_2结构
域。最后, 从相应的数据库中, 下载最终确认的候选
蛋白所对应的CDS序列及基因组序列用于后续进行
基因外显子-内含子结构分析。
1.2 序列比对及系统发育树的构建
利用EBI在线MUSCLE(http://www.ebi.ac.uk/Tools/
msa/muscle/)(Edgar, 2004)程序在默认参数条件下
对植物JAZ蛋白家族的TIFY和CCT_2保守结构域的
氨基酸进行序列比对。基于JAZ蛋白保守结构域序列
比对结果, 利用Phylip v3.68(Retief, 2000)软件, 选
择Jones-Taylor-Thornton(JTT)模型, bootstrap值设
定为100, 采用Maximum Likelihood(ML)法构建JAZ
蛋白家族的系统发育树(李文燕, 2010)。
1.3 基因结构、定位及区段重复
利用在线基因结构分析系统GSDS (Gene Structure
Display Server, GSDS; http://gsds.cbi.pku.edu.cn/)
(Guo et al., 2007), 将JAZ蛋白家族同源候选基因的
CDS序列与其对应的基因组序列进行比较, 分析基
因外显子-内含子的结构(李文燕, 2010)。利用植物基
因组重复数据库PGDD (Plant Genome Duplication
Database, PGDD; http://chibba.agtec.uga.edu/du-
plication/index/home)中的“Map-View”和“Locus-
Search”在线工具对JAZ基因家族成员进行染色体定
位及物种内区段重复分析 (Tang et al., 2008a,
段龙飞等: 茉莉酸信号途径中转录抑制因子 JAZ 蛋白家族的分子进化分析 625
2008b; 李文燕, 2010)。
1.4 WebLogo结构域分析
利用在线WebLogo(http://weblogo.berkeley.edu/logo.
cgi)(Crooks et al., 2004)对JAZ蛋白家族的TIFY和
CCT_2保守结构域序列进行分析。
2 结果与讨论
2.1 植物JAZ蛋白家族同源基因的鉴定
利用基于本地数据库的HMMsearch, 从所选的15种
代表性植物基因组中, 鉴定了82个JAZ及其同源基因
(图1; 表1)。除了绿藻类植物外, 在苔藓植物、蕨类
植物、裸子植物和单、双子叶植物基因组中均鉴定到
JAZ同源基因, 其中苔藓植物小立碗藓7个PpJAZs、
蕨类植物中华卷柏6个SmJAZs、裸子植物云杉13个
PsJAZs、单子叶植物水稻15个OsJAZs和高粱16个
SbJAZs、双子叶植物拟南芥12个AtJAZs和毛果杨13
个PtJAZs(图1)。为进一步探究除了绿藻类植物以外
的其它低等藻类植物基因组中是否存在JAZ及其同源
基因 , 我们分别利用拟南芥的12个JAZ蛋白 (即
AtJAZ1–AtJAZ12)氨基酸序列对NCBI数据库中的灰
胞藻类(Glaucophytes)、红藻类(Rhodophytes)、硅
藻类(Bacillariophytes)及褐藻类(Phaeophytes)等低
等藻类植物基因组数据进行 B L A S T P和P S I -
BLAST(Altschul et al., 1997; Przybylski and Rost,
2007)检索。结果显示, 在上述藻类植物基因组中仍
未能检索到JAZ及其同源基因(图1)。上述结果提示在
低等的藻类植物基因组中, 可能不存在JAZ及其同源
基因。类似的, 还检索了细菌(Bacteria)、真菌(Fungi)
和动物(Animalia)基因组, 但仍未发现JAZ同源基因
(图1)。 因此, 我们推测JAZ蛋白家族可能为植物所特
有的, 这与Chini等(2007)报道的结果相一致。综合上
述结果表明, JAZ蛋白家族可能只存在于植物基因组



图1 不同谱系物种间的系统进化关系及JAZ蛋白家族在不同物种中同源基因的拷贝数
(A) 6个谱系15种代表植物间的系统进化关系; * 云杉(Picea sitchensis)基因组未完成测序, 本研究采用NCBI数据库中的非冗余蛋白
序列; (B) 不同物种中JAZ蛋白家族同源基因的拷贝数

Figure 1 Systematic evolution relationship of species among plant lineages and the number of JAZ homologue genes among
different species
(A) Systematic evolution relationship of 15 species among six plant lineages; * the genome sequencing of Picea sitchensis is not
complete and the non-redundant protein sequences from NCBI are used in this study; (B) The number of JAZ homologue genes
among different species

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表1 15个代表性物种的JAZ家族基因信息
Table 1 JAZ or JAZ-like genes in 15 representative plants
Lineage Species Locus name / Accession number Nomenclature A.A length
Micromonas pusilla CCMP1545 / / /
Micromonas pusilla RCC299 / / /
Ostreococcus tauri / / /
Ostreococcus lucimarinus / / /
Chlorella variabilis NC64A / / /
Coccomyxa subellipsoidea C-169 / / /
Chlamydomonas reinhardtii / / /
Chlorophytes
Volvox carteri / / /
Pp1s15_168V6.1 PpJAZ1 391
Pp1s88_112V6.1 PpJAZ2 441
Pp1s88_114V6.1 PpJAZ3 500
Pp1s103_27V6.1 PpJAZ4 482
Pp1s103_29V6.2 PpJAZ5 297
Pp1s442_10V6.1 PpJAZ6 502
Bryophytes Physcomitrella patens
Pp1s442_14V6.1 PpJAZ7 498
estExt_fgenesh2_pg.C_60080 SmJAZ1 280
estExt_fgenesh2_pg.C_1190037 SmJAZ2 441
fgenesh2_pg.C_scaffold_26000244 SmJAZ3 235
fgenesh2_pg.C_scaffold_40000122 SmJAZ4 480
fgenesh2_pg.C_scaffold_87000129 SmJAZ5 1 346
Pteridophytes Selaginella moellendorffii
estExt_fgenesh2_pg.C_530065 SmJAZ6 311
ABR16076.1 PsJAZ1 353
ABR16381.1 PsJAZ2 484
ABR17591.1 PsJAZ3 526
ABR18272.1 PsJAZ4 260
ABK22803.1 PsJAZ5 269
ABK23510.1 PsJAZ6 268
ABK25156.1 PsJAZ7 220
ABK26593.1 PsJAZ8 286
ABK26702.1 PsJAZ9 279
ABK26895.1 PsJAZ10 269
ADE76943.1 PsJAZ11 189
ADE77031.1 PsJAZ12 401
Gymnosperms Picea sitchensis
ADE77685.1 PsJAZ13 319
Oryza sativa LOC_Os03g08310.1 OsJAZ1 179
LOC_Os03g08320.1 OsJAZ2 209
LOC_Os03g08330.1 OsJAZ3 187
LOC_Os03g27900.1 OsJAZ4 202
LOC_Os03g28940.1 OsJAZ5 228
LOC_Os04g32480.1 OsJAZ6 188
LOC_Os04g55920.2 OsJAZ7 216
LOC_Os07g05830.1 OsJAZ8 185
LOC_Os07g42370.1 OsJAZ9 244
LOC_Os08g33160.1 OsJAZ10 432
LOC_Os09g23660.1 OsJAZ11 416
LOC_Os09g26780.1 OsJAZ12 232
LOC_Os10g25230.1 OsJAZ13 166
LOC_Os10g25250.1 OsJAZ14 330
LOC_Os10g25290.1 OsJAZ15 171
Sorghum bicolor SB01G023300 SbJAZ1 168
SB01G023290 SbJAZ2 226
Monocots
SB01G023320 SbJAZ3 175
SB01G023330 SbJAZ4 186

段龙飞等: 茉莉酸信号途径中转录抑制因子 JAZ 蛋白家族的分子进化分析 627
表1 (续) Table 1 (continued)
Lineage Species Locus name / Accession number Nomenclature A.A length
SB01G023431 SbJAZ5 134
SB01G027325 SbJAZ6 145
SB01G033020 SbJAZ7 228
SB01G045180 SbJAZ8 201
SB01G045190 SbJAZ9 180
SB02G003130 SbJAZ10 242
SB02G024270 SbJAZ11 408
SB02G025720 SbJAZ12 221
SB02G039190 SbJAZ13 235
SB03G044485 SbJAZ14 100
SB06G031060 SbJAZ15 274
SB07G020910 SbJAZ16 428
AT1G19180.1 AtJAZ1 253
AT1G74950.1 AtJAZ2 249
AT3G17860.1 AtJAZ3 352
AT1G48500.1 AtJAZ4 310
AT1G17380.1 AtJAZ5 274
AT1G72450.1 AtJAZ6 269
AT2G34600.1 AtJAZ7 148
AT1G30135.1 AtJAZ8 131
AT1G70700.1 AtJAZ9 267
AT5G13220.1 AtJAZ10 167
AT3G43440.1 AtJAZ11 152
Arabidopsis thaliana
AT5G20900.1 AtJAZ12 187
POPTR_0001s13240.1 PtJAZ1 196
POPTR_0001s16640.1 PtJAZ2 269
POPTR_0003s06670.1 PtJAZ3 267
POPTR_0003s16350.1 PtJAZ4 201
POPTR_0006s02410.1 PtJAZ5 369
POPTR_0006s14160.1 PtJAZ6 274
POPTR_0006s23390.1 PtJAZ7 162
POPTR_0008s13290.2 PtJAZ8 280
POPTR_0010s11850.1 PtJAZ9 338
POPTR_0011s02260.1 PtJAZ10 149
POPTR_0012s04220.1 PtJAZ11 391
POPTR_0015s04880.1 PtJAZ12 396
Eudicots
Populus trichocarpa
POPTR_0018s08300.1 PtJAZ13 217
数据来源: 绿藻类植物, Micromonas pusilla CCMP1545 (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.org/MicpuC3/MicpuC3.home.html), Micromonas pusilla
RCC299 (JGI v3.0, http://genome.jgi-psf.org/MicpuN3/MicpuN3.home.html), Ostreococcus tauri (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.org/Ostta4/
Ostta4.home.html), Ostreococcus lucimarinus (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.org/Ost9901_3/Ost9901_3.home.html), Chlorella variabilis NC64A
(JGI v1.0, http://genome.jgi-psf.org/ChlNC64A_1/ChlNC64A_1.home.html), Coccomyxa subellipsoidea C-169 (JGI v2.0,http://genome.jgi-psf.org/
Coc_C169_1.home.html), Chlamydomonas reinhardtii (JGI v4.0, http://genome.jgi-psf.org/Chlre4/Chlre4.info.html), Volvox carteri (JGI v1.0,
http://genome.jgi-psf.org/Volca1/Volca1.info.html); 苔藓植物, 小立碗藓(JGI v1.1, http://genome.jgi-psf.org/Phypa1_1/Phypa1_1.home.html); 蕨
类植物, 中华卷柏(JGI v1.1, http://genome.jgi-psf.org/Selmo1/Selmo1.home.html); 裸子植物, 云杉(Picea sitchensis) (NCBI, http://www.ncbi.nlm.
nih.gov/); 单子叶植物, 高粱(JGI v1.4, http://genome.jgi-psf.org/Sorbi1/Sorbi1.home.html), 水稻(RGAP/TIGR v6.1, http://www.tigr.org/tdb/e2k1/);
双子叶植物, 拟南芥(TAIR v10, http://www.arabidopsis.org/), 毛果杨(JGI v2.2, http://genome.jgi-psf.org/Poptr1_1/Poptr2_2.home.html)。
Data sources: Chlorophytes, Micromonas pusilla CCMP1545 (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.org/MicpuC3/MicpuC3.home.html), Micromonas
pusilla RCC299 (JGI v3.0, http://genome.jgi-psf.org/MicpuN3/MicpuN3.home.html), Ostreococcus tauri (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.org/Ostta4/
Ostta4.home.html), Ostreococcus lucimarinus (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.org/Ost9901_3/Ost9901_3.home.html), Chlorella variabilis NC64A
(JGI v1.0, http://genome.jgi-psf.org/ChlNC64A_1/ChlNC64A_1.home.html), Coccomyxa subellipsoidea C-169 (JGI v2.0, http://genome.jgi-psf.
org/Coc_C169_1.home.html), Chlamydomonas reinhardtii (JGI v4.0, http://genome.jgi-psf.org/Chlre4/Chlre4.info.html), Volvox carteri (JGI v1.0,
http://genome.jgi-psf.org/Volca1/Volca1.info.html); Bryophytes, Physcomitrella patens (JGI v1.1, http://genome.jgi-psf.org/Phypa1_1/Phypa1_
1.home.html); Pteridophytes, Selaginella moellendorffii (JGI v1.1, http://genome.jgi-psf.org/Selmo1/Selmo1.home.html); Gymnosperms, Picea
sitchensis (NCBI, http://www.ncbi.nlm.nih.gov/); Monocots, Sorghum bicolor (JGI v1.4, http://genome.jgi-psf.org/Sorbi1/Sorbi1.home.html), Oryza
sativa (RGAP/TIGR v6.1, http://www.tigr.org/tdb/e2k1/); Eudicots, Arabidopsis thaliana (TAIR v10, http://www.arabidopsis.org/), Populus tricho-
carpa (JGI v2.2, http://genome.jgi-psf.org/Poptr1_1/Poptr2_2.home.html).
628 植物学报 48(6) 2013
中, 并且在低等的水生藻类植物中未能检索到JAZ及
其同源基因。提示JAZ蛋白家族很可能起源于陆生植
物。
Pfam和SMART(Letunic et al., 2004)数据库对
植物82个JAZ蛋白结构域的预测分析结果显示, 除了
OsJAZ14蛋白含有2个序列完全相同的TIFY和1个
CCT_2结构域外 , 其它JAZ蛋白仅具有1个保守的
TIFY和1个CCT_2结构域(图2, 图3B)。另外, Web-
Logo对植物JAZ蛋白TIFY和CCT_2结构域的氨基酸
序列分析结果表明 , TIFY结构域的核心序列为
X6QLTIFYXGXVXV[F/Y]DD[V/F]PX[D/E]KAX[A/E][I
/L]MXLAX3; 而CCT_2结构域的核心序列为P[I/Q]
ARKASLXRFLEKRK[D/E]RX5PY(图2B)。另外, 由于
OsJAZ4 和 SmJAZ5 两个 JAZ 蛋白不具有完整的
CCT_2功能结构域, 因而在后续的进化树及基因结
构等分析中未包含上述2个基因。
2.2 JAZ蛋白家族系统发育分析
为探究植物JAZ蛋白家族的系统发育关系, 本研究基
于JAZ蛋白保守功能结构域TIFY和CCT_2的氨基酸
序列构建了有根ML进化树(图3A)。根据进化树的拓扑
结构, 植物JAZ蛋白家族可划分为10个保守的亚家
族, 即Subs. I–X(图3A)。进一步分析发现, 所有来源
于苔藓植物的PpJAZs基因聚为1类, 即Sub. IX; 蕨
类植物的SmJAZs聚为2类, 即Subs. VIII和X, 其中
Sub. X仅存在于蕨类植物; 裸子植物的PsJAZs聚为4
个亚家族, 即Subs. V、VI、VII和VIII, 其中Sub. VI
仅存于裸子植物; 单子叶植物的OsJAZs和SbJAZs
聚为6个亚家族, 即Subs. I、II、III、IV、V和VII, 其
中Sub. I仅存于单子叶植物; 而双子叶植物的AtJAZs
和PtJAZs则聚为5个亚家族, 即Subs. II、III、IV、V
和VIII。上述研究结果提示, 所有陆生植物的JAZ蛋白
家族基因起源于共同的祖先, 并且在苔藓和蕨类植物
与裸子植物和被子植物发生分化之后, JAZ家族基因
在不同谱系的陆生植物基因组中发生谱系特异扩增
与分化, 并导致多个谱系特异的JAZ亚家族产生, 如
苔藓植物的Sub. X、蕨类植物的Sub. IX、裸子植物的
Sub. VI和单子叶植物的Sub. I。
2.3 JAZ蛋白家族扩增与进化分析
通过对单子叶植物水稻、高粱和双子叶植物拟南芥、
毛果杨的JAZ家族基因进行染色体定位分析, 结果
(图4A)表明, OsJAZs和SbJAZs家族基因在染色体上
成簇分布 , 如基因簇OsJAZ1/OsJAZ2/OsJAZ3、
SbJAZ1/SbJAZ2/SbJAZ3/SbJAZ4和SbJAZ8/SbJA-
Z9, 提示在单子叶植物水稻和高粱基因组进化过程
中, JAZ基因家族发生串联重复事件, 进而使该家族
基因数量得到扩增。进一步分析发现, 串联重复基因
OsJAZ1/OsJAZ2/OsJAZ3、SbJAZ1/SbJAZ3/SbJA-
Z4和SbJAZ8/SbJAZ9均属于Sub. I亚家族, 而只有
SbJAZ2存在于Sub. IV亚家族(图3A)。该结果提示,
这些串联重复基因可能起源于共同的祖先并在进化
过程中发生分化, 进而分属于不同的亚家族。
利用PDGG数据库对植物JAZ家族基因进行物种
内区段重复分析, 结果(图4B)表明, 在同一物种基因
组内, JAZ家族基因在进化过程中发生了区段重复。
其中, 在单子叶植物高粱基因组中发现存在2对JAZ
同 源 基 因 重 复 区 段 , 即 SbJAZ7/SbJAZ13 和
SbJAZ8/SbJAZ13 (图4)。在双子叶植物拟南芥基因
组中也发现存在3对JAZ同源基因重复区段 , 即
AtJAZ3/AtJAZ4、AtJAZ5/AtJAZ6和AtJAZ7/AtJAZ8;
而在毛果杨基因组中则存在7对JAZ同源基因重复区
段 , 即PtJAZ1/PtJAZ4、PtJAZ2/PtJAZ3、PtJAZ2/
PtJAZ6、PtJAZ3/PtJAZ6、PtJAZ7/PtJAZ13、PtJAZ8/
PtJAZ9和PtJAZ11/PtJAZ12 (图4)。上述研究结果提
示, 在单子叶植物高粱和双子叶植物拟南芥和毛果杨
基因组进化过程中, 区段重复可能是导致JAZ家族基
因数量扩增的另一重要因素。
2.4 JAZ蛋白家族基因外显子-内含子结构分析
通过对除裸子植物以外的所有JAZ蛋白家族基因的结
构进行分析, 以探究该家族基因外显子-内含子结构
进化的可能机制。结果(图3C)表明, 植物JAZ家族基
因的结构呈现多样性, 且主要体现在基因内含子的长
度和数目上。在内含子长度方面, JAZ家族基因内含
子的长度为62–4 422 bp不等(图3B)。其中, 最短的内
含子为SmJAZ1基因的第3个内含子, 仅长62 bp, 而
最长的内含子为PtJAZ13基因的第1个内含子, 长为
4 422 bp。这些结果提示, 在植物JAZ家族基因进化
的过程中, 可能发生了内含子的插入缺失(indels)。
在内含子的数目方面, JAZ家族基因含有0–7个
不等的内含子。其中, Subs. VII、VIII和IX亚家族的绝
段龙飞等: 茉莉酸信号途径中转录抑制因子 JAZ 蛋白家族的分子进化分析 629


图2 JAZ蛋白TIFY和CCT_2结构域序列比对及WebLogo分析
(A) JAZ蛋白TIFY和CCT_2功能结构域氨基酸序列比对; (B) 利用WebLogo对JAZ蛋白TIFY和CCT_2功能结构域序列进行保守位点
分析

Figure 2 Amino acid sequences alignments and WebLogo analysis of the TIFY and CCT_2 domains in JAZ proteins
(A) Amino acid sequences alignments of the TIFY and CCT_2 domains in JAZ proteins; (B) WebLogo analysis of the TIFY and
CCT_2 domains in JAZ proteins
630 植物学报 48(6) 2013


图3 植物JAZ家族基因系统发育关系、蛋白结构域及JAZ基因外显子-内含子结构
(A) JAZ蛋白家族基因有根ML系统发育关系树(外群AtZML1和AtZML2两个蛋白属于ZML家族, 该家族也是TIFY超家族成员之一;
Pfam和SMART数据库预测分析及序列比对结果显示, OsJAZ4和SmJAZ5两个JAZ蛋白不具有完整的CCT_2功能结构域, 故未包含
于ML进化树中); (B) JAZ蛋白结构域组成; (C) JAZ家族基因外显子-内含子结构(白色和黑色倒三角形分别代表JAZ基因翻译的起点
和终点; 黑色方框代表外显子; 线条代表内含子; 数字0、1和2分别代表内含子的相位。另外, 鉴于裸子植物云杉基因组尚未完成测
序, 故PtJAZs基因的结构未能确定)

Figure 3 Phylogenetic relationship, domain organization and exon-intron structure of JAZ genes in plants
(A) The rooted maximum-likelihood (ML) phylogenetic tree of JAZ family (The outgroup AtZML1 and AtZML2 belong to ZML
family, which is one member of the TIFY super-family; The results of Pfam and SMART analysis revealed that OsJAZ4 and
SmJAZ5 have not complete CCT_2 domain and were not included in ML tree); (B) Domain organization of JAZ proteins; (C)
Exon-intron structure of JAZ family genes (The symbols white inverted triangle and black inverted triangle stand for the start and
end of JAZ gene codon; Black boxes stand for exons; black lines stand for introns; numbers 0, 1 and 2 stand for intron phases. In
addition, the exon-intron structures of JAZs in Picea sitchensis were not shown, because of its genome sequence was unavail-
able)
段龙飞等: 茉莉酸信号途径中转录抑制因子 JAZ 蛋白家族的分子进化分析 631

图4 植物JAZ家族基因在染色体上的定位及物种内区段重复
(A) 双子叶植物拟南芥与毛果杨和单子叶植物水稻与高粱JAZ家族基因在染色体上的定位, 灰色虚线表示在物种内JAZ同源基因重
复区段; (B) JAZ家族基因物种内区段重复, 利用PGDD数据库分析水稻、高粱、拟南芥和毛果杨JAZ基因在物种内区段重复, 显示
JAZ基因在物种内上下游100 kb区段范围内基因间的关系, 其中区段上灰色虚线相连的基因对为JAZ同源基因, 而灰色实线相连的
基因对为其它同源基因

Figure 4 Chromosomal locations and intra-species segmental duplications of JAZ family genes in monocots and eudicots
(A) Chromosomal locations of JAZ genes in monocots (Oryza sativa and Sorghum bicolor) and eudicots (Arabidopsis thaliana
and Populus trichocarpa); The gray dotted between two JAZ genes stand for the duplication blocks of JAZ homologues in in-
tra-species; (B) Segmental duplications of JAZ genes in monocots and eudicots; Segmental duplications in intra-species within
JAZ family genes in monocots (Oryza sativa and Sorghum bicolor) and eudicots (Arabidopsis thaliana and Populus trichocarpa)
were analyzed by using the PGDD database; Intra-species duplication blocks for each query gene display regions of ±100 kb;
Gray dotted lines indicate the pairs of JAZ homologous intra-species and gray solid lines indicate the pairs of other homologous
632 植物学报 48(6) 2013
大部分基因含有6个内含子; Subs. II、III和IV亚家族的
绝大部分基因含有4个内含子; 而Sub. I亚家族基因
仅含有0–2个内含子, 并且该亚家族13个基因中, 有
9个基因没有内含子。结合植物JAZ家族基因的系统
发育关系发现: 在进化关系上, 较早出现的JAZ亚家
族基因含有较多数目的内含子(6个), 如Subs. VII、
VIII和IX; 而最晚出现的JAZ亚家族(即Sub. I)基因则
含有数目最少的内含子(0–2个)。这些结果提示, 在陆
生植物进化过程中, JAZ蛋白家族基因的结构可能发
生了内含子丢失。此外, 对同一谱系来源的JAZ家族
基因结构分析显示, 在谱系内JAZ家族基因的扩增和
进化过程中, 也可能发生内含子丢失。例如, 在单子
叶植物OsJAZs和SbJAZs家族基因中, 最晚出现的
Sub. I基因仅含有0–2个内含子, 而较早出现的Sub.
VII基因则含有6个内含子; 类似地 , 在双子叶植物
AtJAZs和PtJAZs家族基因中, 较晚出现的Sub. II基
因含有1–4个内含子, 而较早出现的Sub. VIII基因则
含有5–6内含子。
2.5 讨论
JAZ蛋白家族属于TIFY转录因子超家族成员之一(Bai
et al., 2011), JAZ蛋白作为转录抑制因子参与调控
茉莉酸信号从SCFCOI1受体复合物向下游茉莉酸反应
基因的转导(Chini et al., 2009; 黄文峰等, 2009; 瞿
礼嘉等, 2012)。本研究通过对6个谱系15种代表植物
基因组中JAZ蛋白家族分子进化的分析表明, 在低等
的藻类植物中没有发现JAZ的同源基因, 而在陆生苔
藓植物、蕨类植物、裸子植物和被子植物中均存在JAZ
的同源基因(图1; 表1)。提示在低等的藻类植物中可
能不存在茉莉酸信号途径。
系统发育分析结果显示, 在陆生植物基因组中,
存在10个保守的JAZ亚家族; 而来源于苔藓植物的7
个JAZ基因聚为1类(Sub. IX), 来源于蕨类植物、裸子
植物和被子植物的JAZ基因则聚为其它9类, 即Subs.
I–VIII和X(图3A)。上述这些结果说明在陆生植物发生
分化之前, JAZ蛋白家族起源于共同的祖先。进一步
分析显示, 在苔藓植物、蕨类植物、裸子植物和单子
叶植物中, 存在谱系特异的JAZ亚家族。提示在陆生
植物分化之后, 发生谱系特异扩增与分化事件, 进而
产生谱系特异的亚家族, 即Subs. I、VI、IX和X。此
外, 通过对单、双子叶植物的JAZ蛋白家族进行染色
体定位和物种内区段重复分析(图4), 表明串联重复
在OsJAZs和SbJAZs家族基因扩增与进化过程中起
重要作用; 物种内染色体区段重复则在单、双子叶植
物JAZ家族基因(即SbJAZs、AtJAZs和PtJAZs)扩增
与进化中起着非常重要的作用。
基因重复和重复基因发生功能分化是植物基因
组进化的一种普遍机制(Bowers et al., 2003; Adams
and Wendel, 2005)。本研究表明陆生植物基因组中
的重复基因JAZ家族可分为多个亚家族(Subs. I–X)。
说明不同JAZ亚家族可能具有不同的功能, 即在进化
过程中, JAZ亚家族间发生功能分化。目前, 通过对拟
南芥中12个JAZ蛋白基因功能分析, 发现Sub. II亚家
族基因AtJAZ1、Sub. IV亚家族基因AtJAZ10和Sub.
VIII亚家族基因AtJAZ3和AtJAZ9可以与茉莉酸受体
AtCOI1和转录因子AtMYC2相互作用(Chung et al.,
2009; Kazan and Manners, 2012)。提示AtJAZ1、
AtJAZ3、AtJAZ9和AtJAZ10可以直接参与茉莉酸信
号从SCFCOI1复合体向下游茉莉酸应答基因的转导,
且Subs. II、IV和VIII亚家族中的JAZ基因很可能是直
接参与茉莉酸信号调控的候选基因。此外, 值得一提
的是, Subs. II、IV和VIII亚家族中仅包含来源于蕨类
植物、裸子植物和单、双子叶植物的JAZ同源基因; 而
Sub. IX则仅包含来源于苔藓植物的JAZ同源基因。这
表明苔藓植物的JAZ同源基因很可能不参与茉莉酸信
号途径, 即茉莉酸信号途径很可能起源于陆生蕨类
植物。
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Molecular Evolution of Transcriptional Repressor JAZ Protein
Family in Jasmonic Acid Signaling Pathway
Longfei Duan, Xiaoqian Mu, Wenyan Li*
College of Life Sciences, Northwest A&F University, Yangling 712100, China
Abstract Jasmonic acid (JA) plays a significant role in the regulation of developmental processes, stress responses and
secondary metabolisms in plants. Jasmonate ZIM-domain (JAZ) proteins are transcriptional repressors that regulate the
process of JA signal transduction from the SCFCOI1 complex to JA response genes in the JA signaling pathway. Com-
parative genomic analysis was performed to investigate the original and evolutionary relationship among JAZ paralogs in
plants. The main results are as follows: (1) 82 JAZ genes and their homologs were identified from 15 representative spe-
cies, including the 6 major plant lineages of chlorophytes, bryophytes, pteridophytes, gymnosperms, monocots and
eudicots; moreover, green algae contained no JAZ homologs, which suggests that JAZ genes probably originated from
land plants. (2) Phylogenetic analysis revealed 10 well-conserved subfamilies in plants; lineage-specific expansion, es-
pecially by tandem duplication and segmental duplication among species, were the major mechanisms in the evolution of
the JAZ protein family and generated several lineage-specific JAZ subfamilies in land plants. (3) Exon-intron structure
analysis revealed that the gene structures of JAZ paralogs contained a variable number of introns, from 0 to 7, and vari-
able length of introns, from 62 to 4 222 bp, which suggests the events of intron loss as well as indels within introns that
contributed to the structural diversity of current JAZ homologs. We provide valuable information on research into the JAZ
protein family in plants.
Key words JA signaling pathway, JAZ protein family, phylogenetic analysis, expansion and evolution
Duan LF, Mu XQ, Li WY (2013). Molecular evolution of transcriptional repressor JAZ protein family in jasmonic acid
signaling pathway. Chin Bull Bot 48, 623–634.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: liwy1023@hotmail.com
(责任编辑: 白羽红)