全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (3): 331–337, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2015.00331
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收稿日期: 2014-04-02; 接受日期: 2014-05-19
基金项目: 教育部留学回国人员基金(No.4002-082017)
* 通讯作者。E-mail: longhong@mail.hzau.edu.cn
拟南芥叶片数目变化突变体对营养生长时相转变的影响
卢阳1, 龙鸿1, 2*
1华中农业大学生命科学技术学院, 武汉 430070; 2天津农学院园艺园林学院, 天津 300384
摘要 拟南芥(Arabidopsis thaliana)的营养生长可以分为2个阶段: 幼龄期与成熟期。由幼龄期向成熟期的转变(VPC)与叶
片的形态学特征、茎顶端分生组织(SAM)形状、远轴面表皮毛的出现以及SPL家族转录因子表达水平的变化相关。研究表
明, 造成这种转变的信号来源于叶原基。该研究利用2种莲座叶数目改变了的突变体和对野生型切除叶片的方法, 分析了叶
片数目对VPC的影响。结果表明, 莲座叶数目的减少推迟了VPC的发生; 而莲座叶数目增多突变体amp1-1并未使VPC的发
生提前, 推测叶源信号的产生受到了光合作用的影响。
关键词 拟南芥, SPL3, 营养生长时相转变
卢阳, 龙鸿 (2015). 拟南芥叶片数目变化突变体对营养生长时相转变的影响. 植物学报 50, 331–337.
被子植物的生长发育过程可分为胚胎发育和胚
后发育2个时期, 胚后发育以开花为标志又包含了营
养生长和生殖生长2个过程(Xu and Chong, 2002)。
根据不同物种特有的营养生长特征, 如叶形变异、叶
片表皮毛有无及能否诱导开花等, 营养生长阶段又可
分为幼龄期和成熟期2个时期(Poethig, 2013)。在植
物发育过程中, 会发生以形态上的量变或质变为标志
的转变, 其中最为人们所熟知且最明显的转变就是伴
随着花器官的产生, 植物从营养生长向生殖生长的转
变(Wilkie et al., 2008; Amasino and Michaels, 2010;
Huijser and Schmid, 2011; Andrés and Coupland,
2012)。在营养生长阶段, 植物从幼龄期向成熟期的
转变, 即营养生长时相转变(vegetative phase chan-
ge, VPC), 常伴随着叶片和茎形态学特征的改变, 以
及生长速率、分枝状况和抗病虫害能力等的改变(Poe-
thig, 2013)。然而, 与营养生长向生殖生长转变相比,
植物营养生长幼龄期向成熟期转变的机制仍然有许
多未知之处。
拟南芥(Arabidopsis thaliana)从幼龄期向成熟期
的转变过程中发生了显著的形态学变化。幼龄期叶片
宽大, 形状呈相对圆形, 叶缘平滑, 叶柄较长, 表皮
毛仅生长于近轴面; 成熟期叶片卷曲, 形状呈卵圆形
或匙形, 叶缘具锯齿, 叶柄较短, 表皮毛同时出现于
近轴面和远轴面(Röbbelen, 1957; Chien and Sus-
sex, 1996; Telfer et al., 1997)。拟南芥表皮毛广泛分
布于莲座叶、茎生叶以及花瓣上, 不同器官表皮毛的
形态和密度有很大差异(高英等, 2011), 尤其是远轴
面有表皮毛产生, 是易于观察和记载的数量性状, 在
拟南芥中, 被用来作为营养生长时相转变的标志。而
排水器的数目(Tsukaya et al., 2000)、表皮毛总数
(Martínez-Zapater et al., 1995)、叶柄长短、叶片大
小、叶片长宽比以及维管束复杂程度等(Steynen et
al., 2001; Cookson et al., 2007), 也同样被作为研究
VPC的指标。
有研究表明, microRNA参与调控营养生长时相
转变, 其中最关键的一microRNA是miR156, 它通过
抑制一系列SBP-like (SBP/SPL)转录因子(Schwab
et al., 2005), 如SPL3/SPL4/SPL5等的表达来行使
功能。miR156在年龄幼小的植株中呈高水平表达, 在
年龄较大的植株中则呈较低水平表达; 其靶基因SPL
的表达模式相反(Huijser and Schmid, 2011)。在植物
发育过程中, SBP/SPL蛋白调控许多进程, 包括开花
时间和花序发育等。尽管许多有关植物营养生长时相
转变的基本遗传途径已被人们了解, 但是启动这种转
变的信号及其来源尚不明确。Yang等(2011)通过分别
剪除拟南芥、玉米(Zea mays)和烟草(Nicotiana ta-
bacum)的根、子叶和真叶, 研究了调控营养生长时相
转变信号的可能来源。结果表明, 营养生长时相转变
·研究报告·
332 植物学报 50(3) 2015
可能是由一种源自叶原基的因子介导, 并且这种因子
抑制miR156的表达。
切叶实验对植物本身是一种伤害, 植物可能会启
动其它的机制进行补偿。为进一步明确叶源信号在调
控植物营养生长时相转变中的作用, 本研究以正常生
长条件下的拟南芥多叶amp1-1和少叶mgo3突变体
为材料, 研究了作为信号来源的叶片数目在营养生长
时相转变过程中的作用及其特点。amp1-1表现出莲
座叶叶片生长速率加快, 叶片数目增多; mgo3表现
出莲座叶叶片数目减少, 这2种突变体以一种自然发
生的方式, 模拟了对叶原基的剪切和增加, 从而可能
降低或升高叶源信号 , 并且此前的研究并未涉及
AMP和MGO基因对VPC的作用, 所以这2种突变体
是比较理想的研究材料。本实验为植物营养生长时相
转变的调控研究提供了依据。
1 材料与方法
1.1 实验材料
拟南芥(Arabidopsis thaliana L.)野生型Col-0生态型
种子, 由作物遗传改良国家重点实验室须健研究组提
供。Col-0背景下莲座叶多叶突变体amp1-1 (CS8324)
和少叶突变体mgo3 (SALK_ 034207)种子购自Arabi-
dopsis Biological Resource Center (Columbus, Oh-
io)。
1.2 实验方法
1.2.1 拟南芥的种植
将拟南芥种子均匀散播于预先铺有湿润滤纸的培养
皿中, 培养皿用封口膜封口之后置于4°C冰箱春化3
天。点种到培养土(蛭石:营养土=1:1)中, 做好标记,
盖上薄膜以保湿, 然后转移到人工气候室培养。16小
时光照/8小时黑暗(long-day, LD), 光强为180 μmol·
m–2·s–1, 温度20–22°C, 湿度为60%–80%。

1.2.2 野生型拟南芥莲座叶机械去叶处理
在LD下, 用杂交镊子切除生长8–10天的野生型Col-0
拟南芥幼苗的第1、2片真叶, 并记为Col(s)。

1.2.3 拟南芥植株形态学观察及表型统计
选取不同发育时期的拟南芥植株, 用数码相机记录植
株的整体形态及莲座叶叶型变化, 同时统计不同生长
时间的莲座叶数目, 测量全部莲座叶长宽比, 观察和
记录莲座叶近远轴面表皮毛的形态。

1.2.4 石蜡切片的制作及茎顶端分生组织的观察
取拟南芥不同生长时期的顶端分生组织于FAA固定
液(50%无水乙醇87 mL, 冰醋酸3 mL, 甲醛10 mL)
中固定24小时以上, 爱氏苏木精整染2天, 梯度乙醇
脱水, 氯仿透明, 浸蜡包埋, LEICA RM2265切片机
切片, 切片厚度为7 μm, 中性树胶封片, Olympus B-
X53显微镜下观察, Spot Flex CCD相机拍照, 记录茎
顶端分生组织(shoot apical meristem, SAM)形状并
测量其高、宽比值。

1.2.5 拟南芥cDNA的制备和荧光定量PCR
取约100 mg营养期生长不同天数的茎顶端分生组织,
用Trizol法提取RNA。取1–5 µgRNA, 按照Trans-
Script® One-Step gDNA Removal and cDNA Syn-
thesis SuperMix (TransGen Biotech)反转录试剂盒
使用说明书, 加入配比。反转录得到的cDNA样品置
于–20°C冰箱中保存备用。
采用实时荧光定量PCR检测miR156靶基因
SPL3在不同时期和不同材料中基因表达量的差异
性。使用ABI StepOne plus实时荧光定量PCR仪, 采
用TransStart®Top Green qPCRSuperMix (Trans


表1 拟南芥突变体与野生型的比较(平均值±标准差)
Table 1 Comparison of rosette leave No in Col-0, Col(s), amp1-1 and mgo3 (means±SD)
Genotype/treatment No. of plants Ordinal number of rosette leaves with abaxial trichomes No. of total rosette leaves
Col-0 15 7.50±0.55 12.5±0.55
Col(s) 15 8.86±0.38*(including the two removed leaves) 11.3±0.82*
amp1-1
mgo3
13
17
0
6.63±0.52**
28.0±1.41**
7.27±0.65**
*P≤0.05 (Student’s t-test); **P≤0.01
卢阳等: 拟南芥叶片数目变化突变体对营养生长时相转变的影响 333
Gen Biotech)试剂盒以及仪器提供的定量PCR系统
进行反应。反应完成后 , 产生的数据使用Compa-
rative Ct方法分析。以通过总RNA反转录获得的
cDNA样品为标准品, 将该标准品作为模板, 每个样
品进行3次重复。将得到的Ct值对模板浓度对数值做
标准曲线。以actin2为对照, 进行SPL3表达量检测,
绘制基因相对定量图。引物: Actin2-F: 5′-GCTGAGA-
GATTCAGATGCCCA-3′, Actin2-R: 5′-GTGGATTC-
CAGCAGCTTCCATACT-3′; SPL3-F: 5′-TGAGAA-
GAAGCAAAGCGGAA-3′, SPL3-R: 5′-TATCCGCG-
GTACAACTCTCG-3′。
2 结果与讨论
2.1 莲座叶总数及远轴面表皮毛出现叶片的序数
叶片远轴面表皮毛的产生, 是营养生长时相转变的重
要形态学标志。在LD条件下, 切除第1、2片真叶幼苗
即Col(s)的生长速率与Col-0无较大差异, 但Col(s)出
现远轴面表皮毛的莲座叶叶序数晚于Col-0 (表1; 图
1A), 说明切除第1、2片真叶推迟了Col-0的VPC发
生。amp1-1的生长速率明显快于野生型, 莲座叶总数
也明显多于野生型, 且所有莲座叶均无远轴面表皮毛
(表1; 图1B), 直至第1片茎生叶才出现远轴面表皮
毛。mgo3的第1、2片莲座叶完全展开时间略早于野
生型, 之后生长速率与野生型无较大差异, 远轴面表
皮毛出现的叶序数也略早于野生型, 但由于总莲座叶
数目明显少于野生型(表1; 图1C), 相对于植株总莲
座叶整体发育进程, 远轴面表皮毛出现的时间推迟。
2.2 莲座叶叶型及叶片长宽比
拟南芥莲座叶在幼龄期呈圆形, 成熟期呈较长的匙
形, 叶片长宽比随生长发育进程增大。为进一步确定
叶数目改变对VPC的影响, 我们测定并比较了野生
型Col-0、Col(s)及amp1-1、mgo3的莲座叶叶形(图
2A)与叶片长宽比变化。结果显示, 野生型与切叶处
理及各突变体叶形均符合以上规律; Col(s)第5片叶开
始长宽比值较野生型变小(图2B), mgo3前4片莲座叶
的叶型较野生型更加圆润, 第5片叶开始长宽比较野
生型小(图2D), 说明野生型拟南芥从第5片叶开始叶
形伸长, 叶片长宽比增大, 叶形呈成熟期形态, 而
Col(s)和mgo3叶形仍较圆, 为幼龄期形态。这些结果


图1 拟南芥突变体与野生型莲座叶的生长速率
(A) 相应生长天数下, Col(s)莲座叶叶片出现的序数与野生型
Col-0对比; (B) 相应生长天数下, amp1-1莲座叶叶片出现的序
数与野生型Col-0对比; (C) 相应生长天数下, mgo3莲座叶叶片
出现的序数与野生型Col-0对比。** P≤0.01

Figure 1 Comparison of the growth rate of rosette leaves
between Arabidopsis wild type and mutant seedlings
(A) The ordinal number of rosette leaves of wild type (Col-0)
and Col(s) seedlings at the indicated time points; (B) The
ordinal number of rosette leaves of Col-0 and amp1-1 seed-
lings at the indicated time points; (C) The ordinal number of
rosette leaves of Col-0 and mgo3 seedlings at the indicated
time points. **P≤ 0.01


表明 , 莲座叶数目的减少 , 推迟了VPC的发生。
amp1-1莲座叶叶片长宽比与Col(s)和mgo3变化相似
(图2C)。
334 植物学报 50(3) 2015

图2 Col-0、Col(s)、amp1-1和mgo3叶型与叶片长宽比
(A) Col-0 (a)、Col(s) (b)、amp1-1 (c)和mgo3 (d)莲座叶叶型展示, 箭头左侧为不具远轴面表皮毛叶片, 右侧为具远轴面表皮毛叶片
(Bar=1 cm); (B)–(D) Col(s)、amp1-1和mgo3相同莲座叶叶片序数的长宽比。* P≤0.05; ** P≤0.01

Figure 2 Leaf morphology and length/width ratio of rosette leaves in Col-0, Col(s), amp1-1 and mgo3
(A) Rosette leaf morphology of Col-0 (a), Col(s) (b), amp1-1 (c) and mgo3 (d). The leaves without abaxial trichomes are shown
on the left side of the arrow, and the leaves with abaxial trichomes are shown on the right side of the arrow (Bar=1 cm); (B)–(D)
The length/width ratio of rosette leaves in Col(s), amp1-1 and mgo3 compared with Col-0. * P≤0.05 (Student’s t-test); ** P≤0.01


2.3 茎顶端分生组织的结构特征
拟南芥幼龄期的茎顶端分生组织较平坦, 成熟期凸起
呈锥体状。为研究VPC发生时SAM的形态变化, 我们
对野生型和突变体的SAM进行了切片观察(图3)。结
果表明, Col-0在生长5天时(图3A1), SAM趋于平坦;
在生长10天时(图3A2), 发育经历VPC时期, SAM凸
起呈锥体状 , 高宽比值明显增大。在生长5天时 ,
Col(s) (图3A5)、amp1-1 (图3A3)、mgo3 (图3A7) 与
Col-0的SAM形态类似, 高宽比值相当; 在生长10天
时, Col(s) (图3A6)、amp1-1 (图3A4)、mgo3 (图3A8)
与Col-0的SAM形态相比仍较平坦, 高宽比值明显较
低(图3B), 均表现出更年幼时期的特征, 意味着发生
VPC比Col-0推迟。这些结果表明, 莲座叶数目的减
少, 在一定程度上推迟了植株进入成熟期的时间, 即
推迟了VPC进程的发生。而amp1-1虽然莲座叶生长
速率要远大于野生型, 但相同时期的SAM发育形态
及高宽比值也表现出比野生型更年幼时期的特征。
2.4 营养生长时期SPL3的变化
SPL3是miR156直接作用的靶基因, 在VPC过程中,
miR156的表达降低而SPL3的表达增高(Wu and Poe-
thig, 2006)。qRT-PCR结果显示, Col(s)在生长第10
天(切叶处理后第2天), SPL3的表达量与野生型基本
一致; 而在第15天及第20天, SPL3的表达量明显低
于野生型, 且差异显著(图4A); mgo3也有相同的表现
(图4C), 表明切叶处理和mgo3中, SPL3的表达量受
到了抑制。从第10天开始, amp1-1中SPL3的表达水
卢阳等: 拟南芥叶片数目变化突变体对营养生长时相转变的影响 335
平低于野生型, 并在之后的测量时间(15、20和25天)
表达水平均低于野生型, 且这种差异有逐渐增大的趋
势(图4B)。
2.5 讨论
植物营养生长时相转变是植物发育过程中一个重要
的转变时期。虽然有关植物营养生长时相转变的基本
遗传途径已经有所了解, 但是发起这种转变的信号及
其来源仍不清楚。Yang等(2011)通过叶原基切除实验

证明, 营养生长时相转变是由叶原基产生的一种因
子, 通过抑制miR156的表达来实现调控功能, 这种
叶原基产生的因子可能与植物叶片数量相关。本实验
中, 我们选择了拟南芥Col-0背景下的2种莲座叶数目
改变的突变体amp1-1和mgo3, 结合切叶实验, 分析
了叶片数目对营养生长时相转变的影响。
本实验以莲座叶远轴面表皮毛的出现作为VPC
发生的标志。观察结果显示, 切叶处理Col(s)在叶片
生长速率上与野生型Col-0无明显差异, 但远轴面表
皮毛的产生时间有所推迟 , 说明切叶处理延迟了
VPC的发生。同时, 少叶突变体mgo3比Col-0总莲座
叶数目显著减少, 叶片生长速率明显增加, 虽然出现
远轴面表皮毛的时间有所提前, 但相对于植株总莲座
叶整体发育进程, 远轴面表皮毛出现的时间也有所推
迟, 表明少叶突变体与切叶处理类似, 叶片数目的减
少推迟了VPC的发生。然而, 多叶突变体amp1-1可能
由于AMP1基因参与远轴面表皮毛的形态建成或影响
远轴面表皮毛形成通路因子, VPC发生的情况与少叶
突变体和切叶处理的趋势相同。各组莲座叶叶片长宽
比值显示, Col(s)和mgo3从第5片莲座叶开始, 比值
均低于野生型Col-0; amp1-1从对应叶片序数的长宽
比值来看, 前4片比值略大于野生型, 从第5片莲座叶
开始在对应叶序数下, 比值均低于野生型。以上对莲
座叶叶片的形态分析表明, 以野生型Col-0总莲座叶
数目12为基数, 总莲座叶数目的减少(机械式切除和
_____________________________________________
←
图3 拟南芥营养生长时期茎顶端分生组织的解剖结构变化(A)
及高宽比(B)
(A1)、(A3)、(A5)和(A7)分别为Col-0、amp1-1、Col(s)和mgo3
在LD下生长5天时的SAM纵切图; (A2)、(A4)、(A6)和(A8)分别
为Col-0、amp1-1、Col(s)和mgo3在LD下生长10天时的SAM纵
切图。Bars=50 μm. *P≤0.05; **P≤0.01

Figure 3 Cross-section showing changes in SAM shape
and size during vegetative phase and the height/width ratio of
SAM in Col-0, Col(s), amp1-1 and mgo3
(A1), (A3), (A5) and (A7) Longitudinal sections of SAM from
Col-0 (A1), amp1-1 (A3), Col(s) (A5) and mgo3 (A7) seed-
lings at 5 days after planting under LD; (A2), (A4), (A6) and
(A8) Longitudinal section of SAM from Col-0 (A2), amp1-1
(A4), Col(s) (A6) and mgo3 (A8) seedlings at 10 days after
planting under LD. Bars=50 μm. *P≤0.05 (Student’s t-test);
**P≤0.01
336 植物学报 50(3) 2015


图4 SPL3的表达模式
(A) Col-0和Col(s)幼苗中SPL3相对表达量; (B) Col-0和amp1-1
幼苗中SPL3相对表达量; (C) Col-0和mgo3幼苗中SPL3相对表
达量。*P≤0.05; ** P≤0.01

Figure 4 Expression pattern of SPL3
(A) The relative expression level of SPL3 in Col-0 and Col(s)
seedlings; (B) The relative expression level of SPL3 in Col-0
and amp1-1 seedlings; (C) The relative expression level of
SPL3 in Col-0 and mgo3 seedlings. *P≤0.05 (Student’s t-
test); **P≤0.01

基因突变), 均在不同程度上推迟了VPC的发生。
对拟南芥茎顶端分生组织(SAM)纵切面形态特
征的观察以及SAM高宽比结果显示, 从第10天开始
Col(s)和mgo3的SAM与野生型间存在显著差异, 且
比野生型更趋于幼龄态; 而amp1-1的SAM在各相应
时期均表现出比野生型更年幼的特征。以上对SAM的
形态特征分析结果表明, 相对于野生型, 莲座叶数目
的缺失或减少, 推迟了VPC的发生。
上述结果表明, 相对于野生型, 总莲座叶数目的
减少推迟了VPC的发生; 莲座叶数目的增多(amp1-1)
却没有导致VPC提前。最近有研究表明, 糖是调控
VPC叶片来源信号的一种组成成分 (Yang et al.,
2013; Yu et al., 2013); 同时, 淀粉代谢对VPC也具
有重要作用(Matsoukas et al., 2013), 而光合作用作
为植物合成糖物质的重要方式, 无疑对VPC发生有
直接影响, 并且光合作用率的降低, 提高了miR156
的水平(Yang et al., 2013)。本研究中, 对amp1-1莲
座叶叶型的观察表明, 其单片叶面积远小于野生型,
即使莲座叶总数目增加, 但总面积可能远小于野生型
植株, 从而导致光合作用率下降, miR156长时间维持
在较高水平, 相比于野生型, 延迟VPC发生。另外,
miR156的靶基因SPL3的表达量变化也从分子水平
上支持了上述结论。
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The Effect of Leaf Number-altered Mutants in Arabidopsis thaliana
Yang Lu1, Hong Long1, 2*
1College of Life Sciences and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
2College of Horticulture and Landscape, Tianjin Agricultural University, Tianjin 300384, China
Abstract The vegetative growth of Arabidopsis thaliana includes a juvenile phase and an adult phase. The transition
from the juvenile phase to the adult phase (vegetative phase change, VPC) is associated with changes in several mor-
phological features of leaves, the shape of the shoot apical meristem, the onset of abaxial trichome and the expression of
transcription factors like squamosa promoter-binding protein-like family. Recently, signals that promote VPC were found
to be derived from leaf primordium. To explore the effect of leaf number on VPC, we analyzed the VPC processes with
two types of rosette leaf-altered mutants and defoliated wild-type plants. We found that decreasing number of rosette
leaves delayed vegetative phase change. However, the amp1-1 mutant, with increased number of rosette leaves, does
not promote VPC. We proposed that photosynthesis may affect the transition of the leaf-derived signals, regulating VPC.
Key words Arabidopsis thaliana, SPL3, vegetative phase change
Lu Y, Long H (2015). The effect of leaf number-altered mutants in Arabidopsis thaliana. Chin Bull Bot 50, 331–337.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: longhong@mail.hzau.edu.cn
(责任编辑: 孙冬花)