全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (2): 255–262, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2015.00255
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收稿日期: 2014-03-14; 接受日期: 2014-04-16
基金项目: 国家重点基础研究发展规划(No.2013CB127700)
* 通讯作者。E-mail: dwwang@genetics.ac.cn; zhengwenmingw@hotmail.com
小麦受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的研究进展
王鹤飞1, 2, 李雪1, 董玲丽2, 张俊成2, 赵茂林2, 邢国珍1, 王道文2*, 郑文明1*
1河南农业大学生命科学学院, 小麦玉米作物学国家重点实验室, 郑州 450002
2中国科学院遗传与发育生物学研究所, 植物细胞与染色体工程国家重点实验室, 北京 100101
摘要 受体样蛋白激酶及其衍生蛋白(受体样胞内激酶和受体样蛋白)在调控植物生长、发育和不良环境反应等过程中发挥
重要作用。该文简要介绍了近年来获得的对植物受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的主要认识, 着重总结了小麦(Triticum aes-
tivum)受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的研究进展与不足, 并展望了该领域的发展趋势, 对在小麦中进一步有效开展受体样
蛋白激酶及其衍生蛋白的结构和功能研究具参考意义。
关键词 受体样蛋白激酶, 受体样胞内激酶, 受体样蛋白, 信号转导, 小麦
王鹤飞, 李雪, 董玲丽, 张俊成, 赵茂林, 邢国珍, 王道文, 郑文明 (2015). 小麦受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的研究进
展. 植物学报 50, 255–262.
近年来, 基因组学和计算生物学的兴起与交叉极
大地促进了对多种生命现象、过程及其遗传控制机理
的研究, 许多生物学领域的发展开始进入黄金时期。
在此背景下, 人类对植物蛋白激酶超家族(plant pro-
tein kinase superfamily)的研究日益广泛和深入。通
过比较25种显花植物的基因组, 发现蛋白激酶超家
族成员的数目介于600–2 500之间; 基于氨基酸序列
比较, 植物蛋白激酶超家族可分为9大类, 而每一类
又包括1至多个家族(Lehti-Shiu and Shiu, 2012)。与
其它植物蛋白激酶家族相比, 受体样蛋白激酶家族
(RLK/Pelle家族)成员的数目在不同物种间差异最大,
绿藻一般有2–3个成员, 苔藓约有300个成员, 显花
植物不同物种中RLK成员的数目则为374–2 205
(Lehti-Shiu et al., 2009; Lehti-Shiu and Shiu, 2012)。
迄今为止, 植物RLK/Pelle家族被细分为64个亚家族,
划分依据主要是胞外域的有无以及胞外域氨基酸序
列的结构特征(Lehti-Shiu et al., 2009; Lehti-Shiu
and Shiu, 2012)。根据现有的研究结果, 植物RLK蛋
白的主要生物学功能包括控制细胞和器官分化以及
对生物胁迫反应的调控; 另外, 还有一些成员参与了
植物对非生物胁迫的反应(Lehti-Shiu et al., 2009; De
Smet et al., 2009; Gish and Clark, 2011; Marshall et
al., 2012; Lehti-Shiu and Shiu, 2012; Antolín-
Llovera et al., 2012; Idänheimo et al., 2014; Lin
et al., 2014; Prince et al., 2014)。在蛋白质一级结构
上, 典型的RLK成员含有信号肽、胞外域、跨膜域和
胞内激酶域。胞外域可通过结合蛋白质、碳水化合物、
激素以及微生物细胞壁降解产物等配体物质, 引起
自身构型发生改变, 激活胞内激酶域的活性, 启动
下游信号链, 导致细胞产生一系列的生理生化反应,
从而对来自邻近细胞的信号或外界环境刺激做出响
应 (Lehti-Shiu et al., 2009; Lehti-Shiu and Shiu,
2012)。不同RLK蛋白的胞外域和激酶域之间能够互
作并形成复杂的功能复合体, 从而有效地感知和传递
信号(Gish and Clark, 2011; Lin et al., 2014)。除了典
型的RLK成员外, 在植物体内还发现了受体样胞内激
酶(receptor-like cytoplasmic kinase, RLCK)和受体
样蛋白(receptor-like protein, RLP)。RLCK缺乏胞外
域和跨膜域, RLP则缺乏胞内激酶域(Lehti-Shiu et
al., 2009)。RLCK和RLP可能是从典型的RLK进化而
来 (Shiu and Bleecker, 2003; Lehti-Shiu et al.,
2012), 二者均可与RLK互作调控植物发育和防御反
应。如在拟南芥(Arabidopsis thaliana)中 , 典型的
RLK蛋白 CLAVATA1和 CORYNE可与 RLP蛋白
CLAVATA2互作调控分生组织的发育(Jeong et al.,
1999; Müller et al., 2008); RLCK蛋白BSK1可与典型
·专题论坛·
256 植物学报 50(2) 2015

的RLK蛋白BRI1互作调控油菜素内酯激素的信号传
递(Tang et al., 2008)。在水稻(Oryza sativa)中, RLP
蛋白CEBiP可与RLK蛋白OsCERK1形成复合体, 调
控几丁质寡聚糖诱发的防御反应 (Shimizu et al.,
2010)。
典型的RLK蛋白的激酶域可分为12个亚区(图1),
其中8个亚区(I、 II、 III、VIb、VII、VIII、IX和XI)
含有保守的氨基酸残基或基序, 这些残基或基序对激
酶的催化活性至关重要(Stone and Walker, 1995)。
RLK蛋白激酶域结构的完整性和保守氨基酸残基与
基序的有无存在多种规律性变化, 这些变化总体上可
分为2类。1类是激酶催化活性必需氨基酸或基序的缺
失, 这类RLK蛋白被命名为激酶活性丧失的受体样蛋
白。在拟南芥的600多个RLK成员中, 约有20%为激
酶活性丧失的受体样蛋白 (Castells and Casacu-
berta, 2007)。最早证实的激酶活性丧失的受体样蛋
白为玉米(Zea mays)中的MARK, 其激酶域因缺少催
化活性必需的氨基酸而不具激酶活性。但MARK蛋白
的非活性激酶域却可与另外一个激酶(MIK)的C-端互
作并激活其激酶活性(Llompart et al., 2003)。另一个
生化和生物学功能均研究得比较透彻的激酶活性丧
失的受体样蛋白为拟南芥的SUB (Chevalier et al.,
2005)。该蛋白对子房的正常发育是必需的, 但其激
酶域因缺乏催化活性必需的氨基酸而不表现激酶活
性。另一类是non-RD和RD-minus受体样蛋白激酶。
RD基序存在于VIb亚区(图1), 其中D是激酶催化活性
所必需的, R参与催化活性的调控(Stone and Walker,
1995; Johnson et al., 1996)。在大多数典型RLK蛋白
的激酶域中 , RD基序是保守的。而在部分RLK和
RLCK蛋白的激酶域中, RD基序中的R可被其它氨基
酸(最常见的是C或G, 其次是F和L)替代, 这类RLK
和RLCK蛋白被统称为 non-RD受体样蛋白激酶
(Dardick and Ronald, 2006; Dardick et al., 2012)。
在动物(如人类、果蝇(Drosophila melanogaster)和线
虫)、植物(如拟南芥和水稻)和微生物(如酵母)的基因
组中均存在non-RD受体样蛋白激酶的编码基因, 其
数量约占激酶基因总数的9%–29% (Dardick and Ro-
nald, 2006)。除了RD和non-RD受体样蛋白激酶外,
还有一类RLK成员其激酶域中的RD基序完全被2种
不同的氨基酸 (如GN和GH)取代 , 故被称为RD-
minus受体样蛋白激酶(Afzal et al., 2008)。在生物学
功能上, 迄今已发现大多数RD受体样蛋白激酶参与
调控植物发育, non-RD受体样蛋白激酶则多参与植
物对微生物的反应(Dardick and Ronald, 2006; Dar-
dick et al., 2012)。RD-minus受体样蛋白激酶参与了
番茄(Lycopersicon esculentum)花粉与柱头的识别
(Muschietti et al., 1998), 以及大豆(Glycine max)对
包囊线虫的抗性反应(Afzal and Lightfoot, 2007)。
RD、non-RD以及RD-minus受体样蛋白激酶域的激
活和催化机制不同, 这些差别对信号传递的影响还有
待进一步揭示(Dardick and Ronald, 2006; Dardick
et al., 2012)。
目前, 在生物学和/或生物化学方面研究得比较
详细的各类RLK蛋白约有75个(Dardick et al., 2012),



图1 典型的植物RLK蛋白激酶域一级结构示意图(Stone and Walker, 1995; Dardick and Ronald, 2006)
罗马数字标注12个亚区, 在一些亚区中含有相对保守的氨基酸基序或残基。在保守的基序中, x代表可变化的氨基酸位置。在亚区VIb
含有的保守基序中, RD序列(黑体标注)的变化用于划分RD、non-RD和RD-minus三类RLK蛋白

Figure 1 A diagram illustrating the 12 subdomains (indicated by Roman numerals) in the kinase domain of typical RLKs (Stone
and Walker, 1995; Dardick and Ronald, 2006)
The conserved amino acid motifs or residues identified in some of the subdomains are depicted. In the depicted motifs, the letter
x marks the residue that is not conserved. The RD element (shown in bold) present in the motif HRDLKxxN of subdomain VIb has
been used for dividing typical RLKs into RD, non-RD and RD-minus classes
王鹤飞等: 小麦受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的研究进展 257

但研究比较深入的RLK蛋白大多来自基因组结构比
较简单和全基因组序列比较清楚的模式种(如拟南
芥), 对基因组复杂且缺乏全基因组参考序列的物种
(如小麦(Triticum aestivum)等) RLK蛋白的研究相对
较少。例如, 在12个研究比较详细的控制植物对非生
物胁迫反应的RLK蛋白中, 7个来自拟南芥(Osakabe
et al., 2013); 在47个有证据证明其调控或参与植物
对病原物反应的RLK蛋白(包括典型的LRK、RLCK和
RLP)中, 21个来自拟南芥(Sanabria et al., 2010)。对
模式种RLK蛋白的认识为在复杂物种中开展相关研
究提供了重要参考和线索(Marshall et al., 2012)。
1 小麦受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的
研究进展与不足
小麦是地球上最广泛栽培的粮食作物, 其产量和品质
的不断提升对保障人类粮食安全至关重要。无论是六
倍体普通小麦还是四倍体硬粒小麦(T. turgidum ssp.
durum), 其基因组均为复杂多倍体。由于长期缺乏全
基因组参考序列, 且遗传转化较为困难, 故可利用的
突变体资源相对较少, 因此对小麦重要功能基因的研
究和农艺性状的分子改良难度较大。尽管如此, 小麦
中仍有一些蛋白(如RLK、RLCK和RLP)得到了研究
(表1)。基于表1中的信息和相关文献, 可将小麦RLK
蛋白的研究进展与不足归纳为以下6点。
(1) 现有研究涉及的RLK蛋白类型较多, 但个
数偏少。在表1列举的15种蛋白中, 不仅包括典型的
RLK, 而且还包括RLCK和RLP。在典型的RLK蛋白
中, 既有RD, 又有non-RD受体样蛋白激酶。但在小
麦中得到研究的RLK (11个)、RLCK (2个)以及RLP (2
个)蛋白数目远少于拟南芥(Sanabria et al., 2010;
Dardick et al., 2012; Marshall et al., 2012; Osakabe
et al., 2013)。此外, 对小麦激酶活性丧失的RLK蛋白
还研究得较少。
(2) 对调控植株抗病的RLK蛋白的研究较多, 且
功能研究较深入, 但对参与植物生长发育调控的RLK
蛋白的研究较少。另外, RLK (TaRLK-R1, R2, R3)、
RLCK (WKS1)和RLP (RLP1.1)均参与了小麦对条锈
病的抗性反应(Zhou et al., 2007; Fu et al., 2009;
Jiang et al., 2013), 因此非常有必要进一步研究这3
类RLK蛋白在小麦抗条锈病过程中是否存在功能互
作。
(3) 运用病毒诱导基因沉默技术(VIGS)进行RLK
功能验证较多, 其它功能验证技术(如转基因等)运用
较少。基于大麦条纹花叶病毒(BSMV)基因组建立的
VIGS技术可以有效降低小麦基因的表达, 而发生基
因沉默的叶片可用于接种病原物, 从而获知被沉默的
基因在病菌和宿主细胞互作过程中的功能(表1) (Yu-
an et al., 2011)。这项技术的优点是快速且不依赖于
遗传转化, 但基因沉默的特异性可能较低。在六倍体
小麦中, 1个基因一般会有3个相似性很高的部分同源
拷贝(homoeologous copies), 因此BSMV-VIGS沉默
的可能是所有3个拷贝, 而不是特定成员。另外, 该技
术也可能沉默与目标基因相似性较高的旁系拷贝
(paralogous copies)。因此, 在研究过程中, 应注意
潜在的交叉沉默效应对研究结果准确性的影响。
(4) 只有2个RLK蛋白(TaRLK-R3和WKS1) (表
1)的激酶域被证明有激酶活性, 其它蛋白(除2个RLP
蛋白外)激酶域的活性有待验证。值得指出的是, 在
RLCK蛋白WKS1的分子结构中, 除了含有non-RD激
酶域外 , 还有1个潜在的脂 /甾醇结合域(Fu et al.,
2009)。目前对这类RLCK蛋白激酶活性在模式种中的
研究尚未见报道, 因此对WKS1激酶活性的调控以
及信号传递链组分的深入研究将会丰富人们对植物
RLK蛋白的认识。
(5) RLK编码基因的分离和鉴定技术以反向遗传
学方法(即同源基因克隆)为主, 正向遗传学方法(即图
位克隆)只在1种RLK蛋白(WKS1) (表1)编码基因的研
究中得到应用。同源基因克隆策略可以充分利用模式
种RLK蛋白研究积累的知识和资源, 比较经济且高
效, 因此使用较多(Marshall et al., 2012)。基因组的
复杂性使得在小麦中开展基因精细定位和图位克隆
难度较大, 故目前在小麦RLK研究中应用较少。但对
于RLK控制的小麦特有性状的研究(如WKS1控制的
条锈病抗性), 难以利用模式种研究积累的线索来进
行, 必须实施图位克隆才能实现目标基因的分离。随
着小麦RLK研究的深入和小麦基因组序列测定的完
成(见下文), 图位克隆策略可能会用于更多小麦RLK
编码基因的分离和鉴定。
(6) 对RLK蛋白配体及其信号传递链组分的研究
尚待开展。在表1列举的各项研究中, 没有一项涉及
对RLK蛋白配体及其信号传递链组分的研究, 这对深
258 植物学报 50(2) 2015

表1 小麦中已得到较多研究的RLK、RLCK和RLP蛋白
Table 1 A list of the RLK, RLCK and RLP proteins that have been studied in more detail in wheat
名称 一级
结构
激酶域
类型
调控(参与)的性状 功能验证方法 激酶域
活性
基因分离
方法
参考文献
TaRLK-R1, R2,
R3
RLK Non-RD 调控R基因介导的小麦对条锈病菌
的专化抗性
病毒诱导基因
沉默(VIGS)
TaRLK-R3
具有自身磷
酸化活性
同源基因
克隆
Zhou et al.,
2007
TaSERK1, 2, 3 RLK RD TaSERK1和TaSERK2可能参与小
麦体细胞胚发育,TaSERK3可能参
与小麦油菜素内酯信号传递
未验证 待确定 同源基因
克隆
Singla et al.,
2008
WKS1 (Yr36) RLCK Non-RD 控制温度依赖性的、小麦对条锈病菌
的广谱抗性
缺失突变体、
转基因
具有丝/苏
氨酸激酶活
性
图位克隆 Fu et al.,
2009
TaRPK1-2G RLCK RD 受白粉病菌和茉莉酸甲酯处理诱导,
参与小麦对白粉病菌的抗性
VIGS 待确定 同源基因
克隆
Qin et al.,
2012
WELP RLK RD 受脱水、高盐、高温胁迫诱导,可能
参与小麦对非生物逆境的耐性
未验证 待确定 同源基因
克隆
Zheng et al.,
2012
TaER1, 2 RLK RD 在幼嫩组织和器官中表达量较高,受
多种环境胁迫诱导,可能参与小麦生
长发育以及胁迫耐性的调控
未验证 待确定 同源基因
克隆
Huang et al.,
2013
RLP1.1 RLP – 调控小麦对条锈病菌的过敏抗性 VIGS、转基因 – 同源基因
克隆
Jiang et al.,
2013
TaCRK1 RLK RD 受小麦纹枯病菌诱导,但表达降低后
不影响植株的抗性
VIGS 待确定 同源基因
克隆
Yang et al.,
2013
CERK1 RLK RD 与CEBiP互作,激活真菌几丁质诱导
的防御反应,调控小麦对真菌的抗性
VIGS 待确定 同源基因
克隆
Lee et al.,
2014
CEBiP RLP – 与CERK1互作,激活真菌几丁质诱导
的防御反应,调控小麦对真菌的抗性
VIGS – 同源基因
克隆
Lee et al.,
2014


入认识小麦RLK蛋白行使功能的分子机制的认识极
为不利。
2 研究展望
近几年来, 第2、3代高通量DNA测序技术的兴起与应
用加快了破译复杂基因组的步伐。六倍体普通小麦及
其二倍体祖先物种乌拉尔图小麦(T. urartu)和粗山羊
草(Aegilops tauschii)基因组草图的相继发表(Bren-
chley et al., 2012; Ling et al., 2013; Jia et al., 2013),
显著改善了小麦生物学研究缺乏参考基因组序列的
落后局面。与此同时, 越来越多的禾谷类物种的基因
组被解析 , 如玉米 (Schnable et al., 2009)、高粱
(Sorghum bicolor) (Paterson et al., 2009)、短柄草
(Brachypodium distachyon) (The International Bra-
chypodium Initiative, 2010)和大麦 (Hordeum vul-
gare) (The International Barley Genome Sequenc-
ing Consortium, 2012)。基于基因组序列信息对1个
物种含有的所有激酶(包括各类RLK蛋白)——激酶界
(Kinome)的分析已见报道(Dardick et al., 2007)。另
外, 功能基因组学研究技术与方法, 如转录组学、蛋
白质组学、化学突变体鉴定、农杆菌介导的遗传转化
和基因组定点编辑等, 在小麦研究中也逐渐得到应用
(Weil, 2009; He et al., 2010; Altenbach et al., 2010;
Shan et al., 2013; Upadhyay et al., 2013)。上述进展
将对在小麦中深入开展基因功能和分子改良研究产
生巨大的推动作用。因此, 未来对小麦中各类RLK蛋
白的研究很可能会呈现以下发展趋势。
(1) 将有可能在全基因组水平上鉴定小麦各类
RLK蛋白, 从而获得对二倍体和多倍体小麦RLK蛋白
王鹤飞等: 小麦受体样蛋白激酶及其衍生蛋白的研究进展 259

种类与数量全貌的认识。对普通小麦、乌拉尔图小麦
和粗山羊草的基因组草图研究分别注释出了一大批
基因(Brenchley et al., 2012; Ling et al., 2013; Jia et
al., 2013), 关于这些基因的生物信息学分析将有可
能在全基因组水平上预测出RLK蛋白的种类与数量,
并将推动利用转录组学和蛋白质组学技术解析小麦
激酶界表达规律, 也将促进小麦、大麦、短柄草、水
稻、玉米和高粱等禾谷类物种间激酶界的比较基因组
学研究, 从而获得对RLK蛋白种类、数量和生物学功
能在禾谷类物种间保守与变异规律的认识。
(2) 对小麦各类RLK蛋白的功能研究将进一步深
化。一是基因分离和功能验证的手段会日趋多样并精
准化。全基因组参考序列的应用会大大促进小麦基因
的精细定位研究, 从而有利于应用正向遗传学方法分
离重要RLK蛋白并验证其生物学功能。另外, 化学突
变体的鉴定、农杆菌介导的转基因以及基因组定点突
变等技术的应用将显著提升基因功能验证的准确性
和效率。二是加强对RLK蛋白的配体以及信号传递链
中其它组分的研究。这类研究会极大地受益于模式种
中已获得的RLK研究结果, 同时也可能产生模式种研
究尚未揭示的新信息。
(3) 对小麦各类RLK蛋白调控重要农艺性状遗传
机理的研究会越来越受到重视。由于基因组的复杂性
和研究资源相对匮乏, 以小麦为实验体系深入解析
RLK蛋白信号传递的细节难度较大, 因此未来研究小
麦各类RLK蛋白的重点可能是其调控重要农艺性状
遗传机理的揭示及其在分子改良中的应用。在这类研
究中, 一个有效的手段是分析候选RLK蛋白在小麦遗
传资源中的单元型(或拷贝数)变异及其与目标农艺性
状的关联性, 鉴定出对目标性状有正向作用的优异等
位变异(或拷贝), 从而为其在目标性状改良中的应用
奠定基础。另外, 全基因组关联分析也可能鉴定出对
农艺性状有显著影响的RLK蛋白, 该类蛋白经过功能
验证后可用于小麦分子育种实践。
总之, 未来对小麦各类RLK蛋白研究的广度和深
度将会有大幅度改善, 其结果将为阐明高等植物RLK
蛋白的生物学功能增添新内容, 并为小麦的分子改良
提供有益的理论指导和基因资源。
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Kinases and Derivative Proteins
Hefei Wang1, 2, Xue Li1, Lingli Dong2, Juncheng Zhang2, Maolin Zhao2, Guozhen Xing1, Daowen
Wang2*, Wenming Zheng1*
1School of Life Science and State Key Laboratory of Wheat and Maize Crops, Henan Agricultural University, Zhengzhou
450002, China; 2The State Key Laboratory of Plant Cell and Chromosome Engineering, Institute of Genetics and
Developmental Biology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China
Abstract In recent years, an increasing amount of genetic and genomic studies have shown that receptor-like kinases
(RLKs) and their derivative proteins—receptor-like cytoplasmic kinases (RLCKs) and receptor-like proteins (RLPs)—play
important roles in the development and growth of plants and their responses to adverse environments. This paper (1)
reviews briefly the main general findings in the research into plant RLKs and derivative proteins, and (2) discusses in
more detail the achievements, limitations and prospects in studies of wheat RLK, RLCK and RLP proteins. The informa-
tion will be useful for further investigations of the structure and function of RLKs and derivative proteins in wheat.
Key words receptor-like kinase, receptor-like cytoplasmic kinase, receptor-like protein, signal transduction, wheat
Wang HF, Li X, Dong LL, Zhang JC, Zhao ML, Xing GZ, Wang DW, Zheng WM (2015). Progress and prospects in the
research on wheat receptor-like kinases and derivative proteins. Chin Bull Bot 50, 255–262.
———————————————
* Authors for correspondence. E-mail: dwwang@genetics.ac.cn; zhengwenmingw@hotmail.com
(责任编辑: 孙冬花)