全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2011, 46 (4): 370–378, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2011.00370
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收稿日期: 2010-11-15; 接受日期: 2011-02-16
基金项目: 科技部重大科学研究计划项目(No. 2006CB910600)
* 通讯作者。E-mail: cmliu@ibcas.ac.cn
SLC/AGO1基因控制拟南芥细胞分裂与定向伸长
王文婧1, 刘婷2, 郭磊1, 刘春明1*
1中国科学院植物研究所信号转导与代谢组学研究中心, 北京 100093; 2鲁东大学生命科学学院, 烟台 264025
摘要 植物通过控制细胞分裂和伸长决定器官的形状。为了研究器官形状决定的分子机理, 通过EMS诱变分离得到一个叶
形细长的拟南芥突变体。细胞生物学观察发现, 该基因突变不仅影响了生长点中的细胞分裂, 也影响了叶片细胞的形状和
数目, 其表皮细胞凸起数明显减少, 呈单轴向伸长, 因此将该突变体定名为slender leaves and cells (slc)。有趣的是, 不同
组织内细胞分裂和伸长受到不同程度的影响, 说明SLC基因在协调细胞分裂和伸长过程中起关键作用。图位克隆结果表明,
SLC与小RNA介导的基因沉默相关基因AGO1等位, 其第574位组氨酸突变为酪氨酸。slc和ago1杂交F1代植物呈现突变体
表型, 证明AGO1和SLC确实为同一基因。以上结果表明, SLC/AGO1所介导的转录后基因沉默对控制植物器官和细胞形状
决定均起重要作用。
关键词 AGO1, 细胞分裂, 细胞伸长, 叶片形状, 转录后基因沉默
王文婧, 刘婷, 郭磊, 刘春明 (2011). SLC/AGO1基因控制拟南芥细胞分裂与定向伸长. 植物学报 46, 370–378.
高等植物的胚胎发育除了建立基本的组织模式
以外, 主要包括形成茎尖生长点(shoot apical meri-
stem, SAM)和根尖生长点(root meristem)。位于这两
个生长点中的细胞在种子萌发之后持续保持器官发
生能力, 不断进行细胞分裂和分化, 产生形态大小各
异的根、茎、叶、花、果实和种子。过去20多年的分
子遗传学探索, 特别是对模式植物拟南芥(Arabidop-
sis thaliana)和水稻(Oryza sativa)的系统研究, 让我
们对植物的生长点功能、干细胞维持和分化调控有了
比较多的了解(Liu and Hu, 2010)。大量研究结果表
明, 在植物的茎尖生长点中干细胞的维持主要是通过
对细胞分裂素和包括WUS和STM转录因子的控制实
现的, 而细胞分化的调控主要是通过对CLV3多肽激
素及其受体CLV1/CLV2/CRN所介导的信号转导通路
的控制实现的(Fiers et al., 2007)。相应的多肽-受体
机制似乎在根中也存在, 但是参与根尖干细胞调控的
激素以生长素为主。生长素的极性运输维持根尖干细
胞组织中心(也称为静止中心)中高浓度的生长素, 并
通过控制包括PLT1/2和WOX4在内的转录因子的表
达 , 维持根尖干细胞的活性和数目 (Blilou et al.,
2005; Ji et al., 2010)。此外, 包括CLE40和RGF在内
的小分子多肽在控制根尖的干细胞功能过程中也发
挥重要作用(Hobe et al., 2003; Matsuzaki et al.,
2010)。
植物的叶片产生于茎尖生长点的侧翼区域, 该区
域内部一些细胞的活跃分裂导致叶原基的形成, 然后
通过一系列定向分裂、伸长和细胞分化过程产生叶片
(Eshed et al., 2001; Bowman et al., 2002; Bray-
brook and Kuhlemeier, 2010)。叶片是植物光合作用
最重要的器官。对叶片的描述通常包含叶片大小、厚
度、长宽比、边缘齿突、叶柄形态、表皮毛和气孔排
列等指标。叶发育的起始阶段以细胞分裂为主, 有丝
分裂停止之后的细胞膨大主导叶片的最终形状。因此,
细胞的分裂和膨大对叶器官的形态起决定作用
(Arkebauer and Norman, 1995; Tsukaya, 2002,
2003)。由此, 尽管从现象上知道植物通过协调细胞
分裂和伸长决定每一物种相对固定的叶片特征, 但到
目前为止对其分子水平上的调控机理还知之不多
(Jing et al., 2009; Hu et al., 2010)。为了阐明这一问
题, 我们以拟南芥为材料, 通过EMS诱变处理获得了
一个叶片形态与野生型植物有明显差异的单基因突
变体slender leaves and cells (slc), 发现其表型变异
主要是由于细胞分裂活性和伸长方向的差异造成的。
图位克隆结果表明, slc突变体是由于参与小RNA介
·研究论文·
王文婧等: SLC/AGO1基因控制拟南芥细胞分裂与定向伸长 371
导的基因沉默相关的关键基因AGO1突变引起的, 说
明表观水平的遗传调控参与器官形状和大小的决定。
1 材料与方法
1.1 实验材料
用于EMS诱变的材料是拟南芥(Arabidopsis thaliana
L.)Col-0生态型 , 诱变方法参照拟南芥实验手册
(Weigel and Glazebrook, 2002)。由诱变M2群体筛选
获得的slc突变体经过3次回交, 获得稳定的突变株
系。突变体ago1-27的遗传背景亦为Col-0。所有植物
生长在设定温度为(21±1)°C的生长室中, 光照强度为
3 000 lux, 每天16小时光照/8小时黑暗。无菌培养采
用1/2MS盐(无维生素)培养基, 附加0.1%MES、1%蔗
糖和1.5%琼脂(pH5.7)。
1.2 细胞生物学分析
为了分析slc突变体的表型, 将不同苗龄的野生型和
突变个体的不同器官置于改良的FAA固定液中固定1
小时, 移至70%乙醇中脱色过夜, 复水后置于HCG透
明液(20 mL水、80 g水合三氯乙醛、20 mL 50%甘油,
搅拌溶解之后用10 mol·L–1氢氧化钠将pH调至5.5)
中, 压片透明过夜。显微观察采用Leica或Nikon相差
干涉(DIC)显微镜。为了观察根尖表型, 将slc突变体
与皮层分子标记株系J0571(由剑桥大学Jim Hase-
loff 教授惠赠)杂交, 对获得的突变体和野生型单株用
Leica SP5激光共聚焦显微镜进行观察比较。
1.3 遗传分析和图位克隆
对自交的后代进行分离规律分析, 获得slc突变体的
基本遗传特性。将突变体与Ler野生型杂交获得F2代
分离群体, 从2 500株分离单株中筛选获得纯合突变
单株用于基因定位。利用TAIR网站 (http://www.
arabidopsis.org)获得的SSLP和CAPS分子标记进行
图位克隆。对定位目标区域内的基因的编码区进行测
序分析, 同时对目标基因区的T-DNA插入突变体进
行表型分析。为了验证图位克隆结果, 将slc突变体与
ago1-27进行杂交, 通过观察F1代植物的表型确定克
隆基因结果。
2 结果与分析
2.1 slc突变体的获得和表型分析
从12 000株经EMS处理的拟南芥种子所获得的M2群
体中, 筛选得到一个叶型细长、叶片深绿、轮生叶数
目减少的突变体(图1A, B), 经过3次回交得到表型稳
定的slc突变单株。与野生型相比, slc的子叶和真叶均
呈细长形(图1A, B), 轮生叶数目明显减少(图1C, D,
G), 叶面积比野生型略小(图1H)。slc的花器官亦呈细
长形, 整株植物育性较差, 多数种荚短小, 不产生种
子, 少数种荚可以结实; 花序轴上花着生位置不规
则, 常有多个果荚簇生。对3周龄野生型和突变体的
幼苗, 取完全伸展的第5片真叶进行形态学比较, 可
以看出突变体的叶柄不明显, 从叶片至叶柄之间逐渐
变细, 叶脉的位置也不是很清晰(图1E, F)。
2.2 SLC基因对细胞分裂的影响具有明显的组织
差异性
与野生型相比, 无论是在光下还是暗处培养, slc突变
体的根均比野生型略长, 统计分析表明差异显著。透
明观察发现尽管突变体根尖分生细胞的列数与野生
型相比没有明显差异, 但是其根尖的细胞层数有所变
化。利用带有GFP荧光标记的皮层-内皮层分子标记
株系J0571与突变体进行杂交, 对获得的带有GFP标
记的野生型和突变体植物进行比较分析, 发现slc的
内皮层细胞常出现异常分裂。在野生型植物中内皮层
起始细胞在由皮层干细胞产生之后, 所有细胞分裂均
沿垂周方向进行(图2B), 使内皮层细胞数目随根的生
长而不断增加。但slc突变体内皮层细胞中经常可以观
察到平周分裂(图2A)。对根直径的测量并未发现slc
根的直径与野生型相比有明显差异, 说明在细胞额外
分裂的同时很可能伴随着细胞变薄, 这一点从图2A
中可以观察到。由于根尖生长点细胞的列数和长度没
有明显增加, slc突变体的根变长可能是由于伸长区的
长度增加引起的, 对此我们需要进一步观察。利用组
织透明观察发现, slc突变体的茎尖生长点明显大于野
生型(图2C, D), 面积测定发现其大小约为野生型的3
倍(图2K)。主要表现为生长点中细胞数目增加, 器官
原基也比野生型的大, 但细胞大小没有明显变化。


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图1 slc突变体的表型分析
(A), (B) 生长3周的slc (A)和野生型(B)植株形态的比较; (C), (D) 生长5周的slc (C)和野生型(D)植株形态的比较; (E), (F) 生长3周的slc
(E)和野生型(F)叶片比较; (G) slc与野生型(WT)莲座叶数目的比较; (H) slc与野生型叶面积的比较; (I) slc与野生型莲座叶长宽比的比较。
*和**分别表示与野生型之间存在差异和显著差异。

Figure 1 Phenotype analysis of slc mutant
(A), (B) Three-week old slc (A) and wild-type (B) seedlings; (C), (D) Five-week old slc (C) and wild-type (D) seedlings; (E), (F)
Three-week old slc (E) and wild-type (F) leaves; (G) Comparison of rosette leaf number between slc and the wild-type (WT); (H)
Comparison of rosette leaf area between slc and the wild-type; (I) Comparison of the length to width ratio of rosette leaf between
slc and the wild-type. * and ** represented statistically different and significant different from the wild-type, respectively.
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图2 slc突变体的细胞学分析
(A), (B) 激光共聚焦显微镜下观察生长5天的slc突变体(A)和野生型(B)根尖分生区(箭头示内皮层细胞的异常分裂); (C), (D) slc突变
体(C)和野生型(D)茎尖生长点(SAM)大小的比较(箭头示茎尖生长点的边界); (E), (F) 解剖镜下观察成熟的slc(E)和野生型(F)的花;
(G) 暗视野显微镜下观察成熟的slc(左)和野生型(右)的萼片, 注意维管束的形态差异; (H) 暗视野显微镜下观察成熟的slc(左)和野生
型(右)的花瓣, 注意维管束的形态差异; (I), (J) 相差干涉显微镜下观察slc (I)和野生型(J)的花瓣表皮细胞排列; (K) slc与野生型(WT)
茎尖生长点的面积比较; (L) 横跨花瓣中部的slc与野生型表皮细胞数目的比较。(A)和(B) Bar=30 μm; (C)和(D) Bar=50 μm; (E)和(F)
Bar=1 mm; (G)和(H) Bar=0.5 mm; (I)和(J) Bar=50 μm。

Figure 2 Cytological analysis of the slc mutant
(A), (B) Confocal observations of the root meristem zone of 5-day old slc (A) and wild-type (B) seedlings (arrows indicated the
extra division of endodermis cells); (C), (D) Comparison of the size of shoot apical meristem (SAM) in slc (C) and wild-type (D)
seedlings (arrows indicated the boundary of SAM); (E), (F) Mature flowers from slc (E) and the wild-type (F); (G) Dark-field ob-
servation of sepals from slc (left) and the wild-type (right); (H) Dark-field observation of petals from slc (left) and the wild-type (right);
(I), (J) Morphology of epidermal cells in petals from slc (I) and the wild-type (J) under a DIC microscope; (K) Comparison of SAM
areas of slc and the wild-type (WT); (L) Comparison of pavement cell numbers across the middle of the petals of slc and the
wild-type. (A) and (B) Bar=30 μm; (C) and (D) Bar=50 μm; (E) and (F) Bar=1 mm; (G) and (H) Bar=0.5 mm; (I) and (J) Bar=50 μm.
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为了进一步研究slc突变体是否存在普遍的细胞
异常分裂, 我们对其花器官进行了研究。与野生型相
比, slc的花器官偏小(图2E, F), 花萼和花瓣均呈细长
形, 其内部的维管束排列也比野生型简单得多, 特别
是在花瓣中多数情况下只能观察到主脉而无侧脉(图
2G, H)。在花瓣表皮中, 突变体和野生型的细胞大小
差异不明显(图2I, J), 可见slc花瓣变小的主要原因是
由于细胞数目减少, 对横跨中轴区位置的表皮细胞计
数表明其细胞数不足野生型的一半(图2L), 说明slc突
变体存在广泛的分裂异常, 有的组织中细胞分裂过程
延长, 而有些组织中细胞分裂提前终止。
2.3 SLC基因突变导致表皮细胞伸长和突起数目
减少
拟南芥的表皮细胞呈现不规则突起, 使相邻细胞嵌合
在一起。slc突变体表皮细胞的突起数目明显减少, 多
数细胞呈细长形, 伸长方向与叶片的长轴相同, 这一
现象不仅在叶片上表皮中被观察到(图3A, C), 在下
表皮中更加明显(图3B, D)。在下表皮中还观察到诸多
梭形巨长细胞, 其长度达到正常表皮细胞长度的10
倍以上(图3E, F)。slc气孔细胞的排列亦有改变, 常有
多个气孔细胞局部聚集(图3C)。对叶片不同组织中的
细胞面积进行测定发现, slc突变体上表皮和叶肉栅栏
组织细胞的平均面积均明显小于野生型(图3G, H),
但下表皮细胞的平均面积与野生型相比没有明显差
异(图3I), 标准差较大, 说明突变体在形成巨大细胞
的同时, 其它细胞变小。
2.4 SLC是AGO1的等位基因
对slc突变体与Ler野生型杂交获得的F2代群体进行遗
传分析和基因定位研究。从1 346株F2植物分离得到
野生型植物953株, slc表型植物393株。χ2检验表明符
合3:1分离规律, 说明slc为单基因隐性突变。由纯合
突变体植株分离DNA, 结合SSLP和CAPS分子标记
对该基因进行遗传定位, 发现SLC位于1号染色体下
端F21D18和F11A17之间的118 kb区域。对该区间的
45个基因进行测序分析, 在其中At1g48410基因的第
11个外显子中发现一个由G到A的单碱基突变, 并由
此产生由组氨酸(H)到酪氨酸(Y)的替换。该基因编码
ARGONAUTE1(AGO1), 参与miRNA诱导的基因沉
默。拟南芥基因组中有10个AGO基因, 突变导致第
574位组氨酸残基替换为酪氨酸。该突变位点位于
AGO1基因家族特异的一个保守区内, 在来自不同物
种的AGO1蛋白中高度保守(图4A), 而在其它AGO蛋
白(AGO2–AGO10)中并不保守。将slc与ago1-27杂
交, 得到的F1代植物均表现为ago1突变体的表型, 说
明slc和ago1为同一基因突变产生。根据拟南芥定名
规则我们将slc命名为ago1-38(Yang et al., 2006)。
3 讨论
作为多细胞生物进化过程中出现的一个基因, AGO1
的主要功能是控制转录后基因沉默 , 其参与了小
RNA和siRNA介导的基因沉默(Mallory et al., 2008)。
该基因突变引起诸多发育异常表型, 如生长点功能紊
乱、叶形异常等(Bohmert et al., 1998; Kidner and
Martienssen, 2004)。本研究利用EMS诱变获得一个
叶形和细胞变长的突变体slc, 并进一步发现了与
AGO1等位的SLC基因的新功能——协调细胞分裂频
率和细胞伸长方向。我们发现在有些组织, 如茎尖和
根尖生长点中, AGO1的功能是抑制细胞分裂; 而在
叶片表皮中AGO1则促进细胞突起的形成, 抑制细胞
过度伸长(图4B)。
3.1 AGO1/SLC基因协调细胞的分裂与分化
植物细胞的分裂与分化受遗传基因严格调控, 直接影
响器官的大小和形状。在叶片发育过程中, ARGOS、
SMO1和SMO2基因突变之后导致叶片变小(Hu et
al., 2003, 2010; Jing et al., 2009), 而AS1和AS2突
变导致叶片极性的部分丧失(Byrne et al., 2000;
Semiarti et al., 2001; Iwakawa et al., 2002)。我们通
过对slc突变体的研究发现, AGO1/SLC参与协调诸多
组织中的细胞分裂与分化。在茎尖和根尖生长点中
SLC的突变引起生长点变大, 细胞过度分裂, 分化滞
后, 但是器官并没有因此增大, 而是变小。统计花瓣
的细胞数目发现其花瓣变小的原因是由于细胞数目
的减少, 说明ago1/slc突变体的器官原基在后期发育
过程中细胞分裂次数减少。这与CLV1、CLV2和CLV3
的功能不同, 所有CLV基因的突变均导致干细胞数目
增加和生长点变大, 并由此引起器官数目增加, 但是
器官大小的变化不明显(Fiers et al., 2007), 说明
AGO1/SLC的功能并非限制干细胞的数目或促进细
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图3 slc突变体叶片细胞形态分析
(A), (C) 野生型(A)和slc突变体(C)的第5片真叶上表皮细胞的形态比较; (B), (D) 野生型(B)和slc突变体(D)的第5片真叶下表皮细胞
的形态比较, 注意细胞伸长方向的差异; (E), (F) slc突变体(E)第5片真叶下表皮中的巨长细胞, 其长度为野生型(F)表皮细胞长度的
10倍以上(如虚线框中所示); (G)–(I) slc与野生型(WT)第5片真叶的上表皮细胞面积(G)、叶肉细胞平均面积(H)和下表皮细胞面积(I)
比较。(A)–(D) Bar=50 μm; (E)和(F) Bar=50 μm。

Figure 3 The morphology of leaf cells in slc mutant
(A), (C) The adaxial epidermis of the wild-type (A) and slc mutant (C), showing a longitudinal elongation of the pavement cells in
slc; (B), (D) The abaxial epidermis of the wild-type (B) and slc mutant (D), showing the similar longitudinal elongation of pave-
ment cells in slc, as observed in the adaxial side; (E), (F) Some slc (E) cells in the abaxial side of the epidermis are extremely
elongated as compared to the wild-type cells (F) (as shown in the dotted-line frame); (G)–(I) Comparison of areas of pavement
cells in adaxial epidermis (G), mesophyll cells (H) and pavement cells in abaxial epidermis (I) between the wild-type (WT) and slc
mutant. (A)–(D) Bar=50 μm; (E) and (F) Bar=50 μm.
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图4 AGO1/SLC氨基酸序列比对及作用机理模型
(A) 来自不同物种的AGO1氨基酸序列比较, *表示slc中发生突变的氨基酸位点; (B) AGO1参与叶表皮细胞定向伸长的调控模型。在
叶表皮细胞中AGO1的功能是增加突起形成的次数, 从而产生多边形嵌合细胞。虚线展示突起的形成。

Figure 4 Alignments of AGO1/SLC proteins from different species and a model of the AGO1 function in leaf pavement cells
(A) Alignments of AGO1 proteins from different species, and * indicates the mutated amino acid in slc mutant; (B) The hypothetic
functional model of AGO1 in determining the shape of leaf pavement cells. AGO1 functions to increase the number of protrusions
in the pavement cells, allowing neighboring cells to be interdigitated together. The dotted lines indicate the location where pro-
trusions are formed.


胞分裂, 而是在不同组织中以不同方式协调细胞分裂
与伸长的时空调控。这一点在叶片中可以明显观察到,
尽管slc突变体的表皮(特别是下表皮)中拥有诸多巨
长细胞, 但是其上表皮细胞平均面积仍小于野生型,
而下表皮细胞的平均面积与野生型相比没有明显区
别, 说明在一些细胞膨大的同时, 其它细胞的面积相
应有所减小。
3.2 AGO1/SLC基因控制叶表皮细胞的伸长方向
拟南芥的表皮细胞呈现不规则的突起或凹陷, 使得相
邻细胞以类似拼图版的方式嵌合在一起。这一表型由
微管、微丝及小G蛋白Rop的共同参与而实现(Yang
et al., 2006; Qian et al., 2009)。最新研究结果表明,
细胞的这种二维拼图版式的嵌合与生长素信号途径
密切相关, 生长素结合蛋白1(auxin binding protein
1, ABP1)激活2个Rho GTPase家族基因Rop2和
Rop6, 从而启动细胞特定位置突起的形成(Xu et al.,
2010)。本研究发现AGO1/SLC基因参与了细胞定向
伸长的调控, 很可能是通过小RNA介导的转录后基
因沉默途径, 下调包括Rop2、Rop6或ABP1在内的基
因活性而发挥作用的。因此对下游基因表达调控的进
一步研究, 将有助于阐明表观遗传机制在调控植物叶
片形态发生中的作用。
致谢 感谢中国科学院植物研究所蒋丽和齐兴云同
学在突变体筛选过程中的大力帮助, 感谢中国科学院
植物研究所龚化勤老师在遗传和功能分析及数据整
理中的大力帮助, 感谢中国科学院遗传与发育生物学
研究所曹晓风老师提供ago1-27突变体。
王文婧等: SLC/AGO1基因控制拟南芥细胞分裂与定向伸长 377
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378 植物学报 46(4) 2011
SLC/AGO1 Coordinates Cell Division and Expansion
in Arabidopsis
Wenjing Wang1, Ting Liu2, Lei Guo1, Chunming Liu1*
1Center for Signal Transduction & Metabolomics, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China
2School of Life Sciences, Ludong University, Yantai 264025, China
Abstract The shapes of organs in plants are determined by defined cell divisions and cell elongations. To understand
how organ shape is genetically controlled, we used ethyl methanesulfonate (EMS) mutagenesis to identify a mutant with
slender leaves, slender leaves and cells (slc). Cytological studies showed that the mutation affected cell division, as well
as cell shape and number. The interdigitation in pavement cells in slc was greatly reduced, in parallel with the formation of
gigantic cells with 1-D cell elongation. Of note, the mean cell size in slc was no larger than that in the wild type, which
suggests that expansion is at the cost of reduced cell size in other cells. The function of SLC may be to coordinate cell
division and expansion to allow proper interdigitation among cells. Map-based cloning revealed that SLC is allelic to
AGO1, a key component in post-transcriptional gene silencing. The mutation led to a change from a highly conserved
histidine to tyrosine. Our results suggest that AGO1-mediated gene silencing is critical for determining the shapes of cells
and subsequent organs.
Key words AGO1, cell division, cell expansion, leaf morphology, post-transcriptional gene silencing
Wang WJ, Liu T, Guo L, Liu CM (2011). SLC/AGO1 coordinates cell division and expansion in Arabidopsis. Chin Bull Bot
46, 370–378.
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* Author for correspondence. E-mail: cmliu@ibcas.ac.cn
(责任编辑: 刘慧君)