全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月 973
收稿 2010-06-02 修定 　2010-08-04
资助 国家自然科学基金(30371144; 30671655)。
* 通讯作者(E-ma il : zhengcx@bi fu .edu.cn; Tel: 0 10 -
6 2 3 3 7 7 1 7 )。
植物细胞周期调控因子及其功能的研究进展
贺窑青, 郑彩霞 *
北京林业大学生物科学与技术学院, 北京 100083
提要: 细胞周期调控因子能通过影响细胞周期对植物细胞的生长、分裂和分化产生作用, 进而调节植物的生长发育。本文
综述了近几年来植物细胞周期调控因子中细胞周期蛋白(cyclin, CYC)、周期蛋白依赖激酶(cyclin-dependent kinase, CDK)
等的作用机理及研究进展, 阐述了各调控因子在植物生长发育过程中的作用。
关键词: 植物细胞周期; 周期蛋白依赖激酶; 细胞周期蛋白; 植物生长发育
Research Progress on Cell Cycle Regulators and Their Functions in Plant
HE Yao-Qing, ZHENG Cai-Xia*
College of Biological Science and Technology, Beijing Forestry University, Beijing 100083, China
Abstract: The cell cycle factors not only influence cell cycle progression together, but also regulate accretion,
division and differentiation of cells, and then regulate growth and development of plant. This review summarizes
cyclins (CYCs) which are interrelated with plant cell cycle regulation, and action mechanism of cyclin-depen-
dent kinase (CDK) as well as the advance which people have made toward the CDK, presents the functions of
each factor in plant growth and development progression.
Key words: plant cell cycle; cyclin-dependent kinase; cyclin; plant growth and development
植物的生长发育依赖于细胞的生长、分裂及
分化, 而细胞的生长、分裂和分化都涉及细胞周
期。近年来的研究表明, 在激素、营养物质和其
他生长信号的调节下, 细胞周期蛋白D (cyclin D,
CYCD)首先表达, 并与周期蛋白依赖激酶A (cyclin-
dependent kinase A, CDKA)结合形成复合体, 复合
体在CDK激活激酶(CDK activating kinase, CAK)和
CDK抑制蛋白(cyclin-dependent kinase inhibitor,
CKI)或KIP相关蛋白(KIP-related proteins, KRPs)作
用的调节下被激活, 活化后的复合体通过磷酸化作
用解除成视网膜瘤蛋白相关蛋白(retinoblastoma
protein-related, RBR)和2对转录因子[E2F (E2 factor)
a-b/DP (二聚蛋白)]的抑制效应, 释放转录因子
E2Fa-b/DP复合体(Inze和De Veylder 2006), 而E2F/
DPs能促进G1 (M期结束到S期之间的间隙)转换到
S期(DNA合成期)所需基因的表达。进入 S期后,
CYCA同CDKA结合, 并与CDK亚组(cyclin-depen-
dent kinase subunit, CKS)及向G2期(S期结束到M
期之间的间隙)发展过程中合成的CYCB结合, 使起
抑制作用的磷酸基团被酪氨酸磷酸酶除去, 激活
CDKB, 进入M期(有丝分裂期)。在M期结束时,
周期蛋白通过依赖遍在蛋白(anaphas-promoting
complex, APC)途径被水解, 退出分裂期, 完成一个
细胞周期(Boniotti和 Gutierrez 2001; Kosugi和
Ohashi 2002)。本文就植物细胞周期调控因子的作
用机制、研究进展及在植物生长发育过程中的作
用进行介绍, 以便进一步了解植物细胞周期调控机
制。
1 CDK
植物细胞周期有多个调控因子, 其中绝大多数
因子具有特殊的丝氨酸 /苏氨酸蛋白激酶活性, 因
它们与周期蛋白结合才能起作用, 被命名为周期蛋
白依赖激酶(CDKs)。
1.1 CDK活性调节 CDK行使激酶功能时要求与
CYC结合, 并需要CAK催化CDK T环上的苏氨酸
综　述Reviews
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月974
(Thr) 161残基磷酸化, 但 CDK的残基 Thr14和酪
氨酸(Tyr) 15被磷酸化后, 因阻止CDK与三磷酸腺
苷(adenosine triphosphate, ATP)的正确结合, 而抑
制CDK的活性。动物中的WEE1能催化末端残基
Thr14和Tyr15的磷酸化, 在玉米(Zea mays)和拟南
芥(Arabidopsis thaliana)中获得的WEE1同源物, 证
明能抑制 CDK的活性(Vandepoele等 2002)。但缺
乏WEE1时, DNA的复制会明显减少; 过量表达时,
会阻止G2期的进程; 在正常生长条件下却不影响细
胞周期的进程(De Schutter等 2007)。可见适度含
量的WEE1对植物细胞周期的正常进行是必需的。
CDK的完全活化需要由 CDC25磷酸酶除去
Thr14和Tyr15上的磷酸基团。在酵母和哺乳动物
中, CDC25可通过脱磷酸来活化CDK, 植物尚未克
隆到 cdc25的同源物。但酵母 cdc25在转基因烟草
(Nicotiana tabacum)中表达后, 能使未成熟的细胞
提前进行分裂, 导致细胞体积减小; 使转化株的侧
根改变发育方式, 表明植物可能存在与CDC25功能
相似的蛋白(McKibbin等 1998)。
CYC-CDK的活性还受到一类抑制蛋白 CKI
(又称KRP)的调节。拟南芥中有 7个CKIs (KRP1~
KRP7), 它们在与CDK结合的C末端上表现出同源
性。在拟南芥叶片发育过程中, KRP2与 CDKA;1
相互作用, 可促使细胞进行核内复制, 导致DNA倍
性增加; 当过量表达时, 使叶片细胞的数量减少
(Jacqmard等 1999)。在离体培养的紫露草(Trades-
cantia)雄蕊花丝中, KRP1能使细胞在有丝分裂中期
延缓核膜的降解; 过度表达时, 导致花瓣细胞数量
减少。当KRP1、KRP2和KRP6过度表达时, 植
株的整体发育将会减缓, 导致锯齿形叶变小和异形
花的形成(Wang等 2006)。可见在植物生长发育
过程中, 不同类型、不同含量的KRPs会影响植物
的细胞分裂、植物生长和形态建成。
CKS可以影响激酶与底物之间的相互作用, 限
制APC的磷酸化(水解细胞分裂期的周期蛋白, 使
CYCA失活, 导致细胞由分裂中期进入分裂后期, 并
由此退出分裂期)而在后期CDK/CYCB的降解中可
能起重要作用。拟南芥 CKS1和 CDKA及 CDKB
之间的相互作用已经被证实(Wang等2000), 第2个
CKS同源物也在拟南芥中得到确认(Burssens等
1998)。
1.2 不同CDKs在植物生长发育中的作用 根据与
动物CDKs、酵母CDKs在结构和功能上的相似性
及与周期蛋白结合的保守PSTAIRE结构域特点, 将
植物 CDKs分成 8组: 即CDKA、CDKB、CDKC、
CDKD、CDKE、CDKF、CDKG、CDKLIKE
(Vandepoele等 2002; Guo等 2007)。
通过对藻类、裸子和被子植物中的23种植物
的 CDK分析, 发现它们均具有 PSTAIRE结构, 同
属于一个基因家族, 被命名为CDKA (CDC2), 其与
CYCD结合促使 RB的磷酸化。研究表明, CDKA
在G1期后期表现出最大的活性。而在烟草BY-2细
胞中, CDKA的活性从G2期到G2/M转换点都保
持一定的高度(Sorrell等 2001)。在拟南芥细胞中,
CDKA在G2期下降, G2/M转换点上出现第二个高
峰(Menges等 2002)。其亚组 CDKA;1在分裂期和
间期均与微管结合(Vanstraelen等 2004)。表明在
细胞分裂过程中CDKA与微管的重组联系在一起,
在控制微管动力和有丝分裂进程中起着关键作用,
调节着G1/S和G2/M的转化。CDKA;1在协调叶片
细胞分裂和分化, 促进叶片发育过程中起着关键作
用(Adachi等 2009)。而丧失功能的 CDKA;1突变
体会导致雄配子体的死亡(Dissmeyer 等 2007;
Iwakawa等 2006)。
植物中还有一类 CDK, 具有植物特有的 PPT
ALRE或 PPTTLRE结构域, 被命名为CDKB, 其活
性在分裂期达到最大, 分为B1 (CDKB1;1和CDKB1;
2)和 B2 (CDKB2;1和 CDKB2;2) 2个亚组。其中
CDKB1在金鱼草(Antirrhinum majus)、紫花苜蓿
(Medicago sativa)、烟草和拟南芥等植物中, 从 S
期开始到M期均有表达。其亚组CDKB1;1能使胚
轴细胞延长, 抑制核内复制, 促进子叶细胞发育, 并
调节拟南芥气孔的发育(Boudolf等 2004; 2009)。
CDKB2在分裂组织完整及适量植物激素信号诱导
下(Eckardt 2008)在G2期和M期表达, 尤其在顶端
分生组织细胞分裂时高度表达, 如失活将使分生组
织产生严重缺陷(Andersen等 2008)。
大豆、紫花苜蓿和拟南芥中有一类 CDK, 具
有 PITAIRE结构域, 被命名为 CDKC (Boniotti和
Gutierrez 2001), 与胆碱脂酶(哺乳动物细胞中和细
胞分裂调控激酶有关)紧密联系, 但未证明它在细胞
周期中的作用。尽管在紫花苜蓿的整个细胞周期
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都有表达, 在番茄(Lycopersicon esculentum)分生组
织中优先表达, 但不能与周期蛋白A、B或D结合,
也不能诱导细胞周期的任一时相。在马铃薯
(Solanum tuberosum)中亦不与任何有丝分裂及迄今
从马铃薯中分离的G1期周期蛋白相互作用(Andersen
等2008)。但也没有资料可以证明CDKC在细胞周
期调控中不起作用。
紫花苜蓿中发现的具有SPTAIRE结构的CDK
是植物独有的序列, 被划分为 E型 CDK (Joubes等
2 0 0 1 )。在拟南芥中发现了相关序列的同族物
(Vandepoele等 2002), 在整个细胞周期过程中保持
不变, 但它们在细胞周期中的作用还不清楚。
CDK的活化要求与周期蛋白结合成复合物, 并
通过CAK磷酸化该复合物的T环Thr160残基。植
物中有 2类 CAKs: 一类为水稻的 R2, 具有保守的
N (I/F) TALRE结构, 不仅对CDK具有激酶活性, 而
且能磷酸化 RNA聚合酶 II (CTD), 被划分为D型
CDK (Vandepoele等 2002) , 可调节DNA的复制。
通过转基因增加R2的丰度能使悬浮培养的植物细
胞加速 S期进程, 提高生长速率。而且通过 R2的
调节, 可能形成植物特有的适应机制, 使细胞适应
环境的改变而增殖。
另一类为拟南芥的CAK, 与CDKD及R2不相
关, 被划分为 CDKF (Jacqmard等 1999)。使用敏
感或抗敏感结构共同抑制拟南芥根细胞的 CDKF,
导致 CDK 活性降低, 细胞提早分化(Umeda 等
2000)。
2 CYC
各种周期蛋白之间存在着共同的分子结构特
点, 均含有称之为周期蛋白框的一段相当保守的氨
基酸序列来介导与CDK的结合, 调节着CDK的活
性。目前已有 60多个周期蛋白基因从多种植物中
分离出来, 在与动物周期蛋白序列进行相似性比较
的基础上, 将这些周期蛋白分为 A、B、C、D、
H和 L型。其中A型和 B型周期蛋白为M周期蛋
白, 分别在 S期、G2期和M期早期积累; D型周
期蛋白为G1周期蛋白, 通过应答生长因子及营养元
素控制G1期的进程。C型和H型周期蛋白在白杨
(Populus tremula)、玉米和拟南芥中得到确认, 并
与水稻的 CDK相互作用, 仅 CYCH;1能活化 CDK
(Shimotohn等2004)。而拟南芥的SOLODANCERS
(SDS)可以调节减数分裂前期Ⅰ的染色体联会, 可
能代表一个新的周期蛋白(Wang等 2004)。
2.1 G1周期蛋白(CYCD)及RB途径的调节作用
2.1.1 G1周期蛋白 植物D型周期蛋白具有周期蛋
白框, 同时还具有由LxCxE氨基酸组成的与RB相
互作用的作用区及有关蛋白质降解的 PEST (脯氨
酸、谷氨酸、丝氨酸和苏氨酸)序列。CYCD 现
已在多种植物中得到确认, 分成至少 4个结构截然
不同的组(CYCD1~4)。
CYCD1在烟草BY-2细胞中与CDKA结合促使
组蛋白H1和RB蛋白磷酸化。在G0期表达可加速
细胞进入 S期和有丝分裂期, 在 S期表达加速细胞
进入有丝分裂期。对CYCD1在金鱼草、洋姜(He-
lianthus tuberosus)的增殖组织中表达、CYCD1在
金鱼草的整个花序中表达的研究结果说明, CYCD1
在细胞增殖中具有重要作用。
CYCD2在拟南芥的根尖和叶片中能调节G1期
的进程, 在G2期早期阶段及M期表达, 并与CDKA
形成活性复合物后, 可加速细胞的形成(Qi和 John
2007)。Arath-CYCD2在转基因烟草中表达后, 因
其控制着细胞的分裂面而使烟草芽顶端分生组织
(SAM) L3层平周分裂进程发生了改变, 破坏了原有
的带状排列, 影响了植物的形态(Boucheron等
2005)。
Arath-CYCD3过度表达对SAM结构的影响很
小, 但可通过缩短G1期的持续时间来增加细胞的数
量, 只是减小了细胞的体积, 尤其在 L1层, 可形成
外围结构带。Arath-CYCD3过度表达还能延迟幼
嫩组织的衰老, 在细胞持续分裂时, 致使细胞生长
不完全, 但在一定范围内不影响烟草茎组织细胞在
G1期、S期的核内复制(Dewitte等 2003)。CYCD3
主要存在于芽尖的增殖组织中, 在分化组织中不存
在, 其过度表达能促进拟南芥叶片细胞的增殖, 抑
制分化, 说明从细胞增殖到最终分化的转换中
CYCD3可能起着关键的作用。CYCD3;1在悬浮细
胞中表达后, 使处于G2期的细胞数量超过G1期。
说明CYCD3;1在G1/S转化过程中具有独特的作用
(Ascencio-Ibanez等 2008)。
拟南芥胚轴表皮气孔在最初形成时, CYCD4调
控着细胞的分裂(Menges等2006), CYCD4;1在拟南
芥的整个细胞周期都有表达, 认为其与CDKB2;1在
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G2/M期可能形成一个活性激酶复合体, 控制着特有
组织的发育(Kono等2007)。同时研究表明, CYCD4
和 CYCD2;1有较高的同源性, 有研究者建议将
CYCD4归为CYCD2亚类(Huntley和Murray 1999)。
2.1.2 RB途径 RB通过调节 E2F转录因子的活性
调控着细胞周期进程中许多必需基因的表达。动
物细胞中的D型周期蛋白在响应细胞外生长信号
的刺激后表达, 并与CDK结合活化RB蛋白激酶, 使
RB磷酸化, 释放和激活E2F转录因子, 启动S期基
因的转录, 形成 RB途径。植物的 RB途径与动物
的具有保守性, RB途径中的大多数成分已被报道,
但对它们在植物生长发育过程中的功能及调节机理
却了解很少。
拟南芥细胞中存在 1个与 RB相关的基因, 其
与 CYCD2、CYCD3及 CDKA相互作用, 促使 RB
磷酸化, 并在G1期后期表现出最大的活性。玉米
有2个RB基因(RBR1和RBR2), 在所有组织中均有
表达, 但主要在根尖表达。ZmRb1包含 1个保守
的N-末端LxCxE-RB相互作用区, 与所有植物的D
型周期蛋白结合, 在分化细胞中高水平表达, 在时
间和空间上调节着叶片的发育, 但在增殖细胞中几
乎不表达(Huntley等 1998)。表明 RB在调节细胞
分化中具有重要的作用。
E2F转录因子由 E2F和DP组成, 其在植物细
胞大小控制中起着决定性作用(Sabelli和 Larkins
2009)。拟南芥细胞中存在 6个 E2F (E2Fa~f)和 2
个DP (DPa和DPb)。在拟南芥的部分同步化细胞
中, AtE2Fa~c的积累可使细胞重新进入细胞周期(de
Jager等 2001)。其中AtE2Fa可调节基因表达、刺
激细胞分裂及核内复制, 诱导叶片愈伤组织合成植
物激素(Lammens等 2009)。AtE2Fb在烟草 BY-2
细胞(Magyar等 2005)和拟南芥细胞中(Kono等
2007)的过度表达可加快细胞周期进程, 在缺乏生长
素时可促进细胞分裂, 使根、子叶和花瓣的形态发
生很大的改变(Sozzani等 2006)。同时AtE2Fb与
AtE2Fc的合成及表达均受光的调节(Lopez-Juez等
2008), 表现在黑暗中能抑制细胞增殖, 但在光照条
件下被降解。而AtE2Fa/AtDPa或AtE2Fc异常表
达时, 会使拟南芥细胞的数量增多, 器官或组织发
育不完全(Ramirez-Parra等 2003)。E2Fa/DPa的转
基因烟草表现出叶片卷曲、花瓣圆形、雌蕊缩
短。可见AtE2Fa~c在植物形态建成过程中起着重
要作用。
拟南芥中其他 3个E2F家族基因E2Fd、E2Fe
和E2Ff已经确认。它们与E2F公认的位点相互作
用时表现出非典型性, 具有一个复制DNA结合域,
独立于DP起作用。其中AtE2Ff过度表达能抑制
细胞壁合成基因的表达, 使根和胚轴分化细胞的体
积减少(Ramirez-Parra等 2004)。但迄今为止, 对这
些非典型 E2F家族成员在整个生物体的生理功能
还不十分清楚。
2.2 M周期蛋白的调节作用 基于相对保守的周期
蛋白框, 通过聚合酶链式反应(PCR), 在多种植物中
已能够分离出A型和B型周期蛋白, 它们的表达受
细胞周期蛋白的水解调控, 通过N末端的破坏框来
实现。
2.2.1 A型周期蛋白 CYCA分成 3类: CYCA1、
CYCA2和CYCA3。玉米免疫定位显示, CYCA1在
分裂期可以调整微管的排列。拟南芥细胞中的
CYCA1;2在粗线期含量丰富, 认为CYCA1;2可能在
前期Ⅰ形成后, 通过间接途径调节着减数分裂Ⅱ的
进程, 或以极少量的CYCA1;2直接调节减数分裂Ⅱ
的进程(Wang等 2004)。可见CYCA在减数分裂中
具有重要作用。
CYCA2在紫花苜蓿细胞的G1、S和G2期均有
表达。其亚组CYCA2;2能使分化了的细胞恢复细
胞周期, 并通过生长素的诱导使其表达水平上调, 调
节着原生木质部的空间表达方式, 这可能对形成侧
根和节结是必需的(Roudier等 2003)。
CYCA3可以使紫花苜蓿分化了的细胞重新进
入细胞周期, 并在DNA合成前表达, 表明在重新进
入细胞周期或在G1/S转换时CYCA3可能具有一定
的作用。而Nicta;CYCA3;2的表达可诱导胚芽缺
陷型烟草胚芽的形成, 拟南芥中Nicta;CYCA3;2的
过度合成可抑制细胞分化和核内复制, 改变植株形
态。
可见不同的A型周期蛋白在植物细胞周期调
控中具有不同的功能, 通过对一些刺激因子的应答
而调节细胞分裂, 从而影响植物的形态建成。
2.2.2 B型周期蛋白 B型周期蛋白被划分成2个亚
类: CYCB1和CYCB2。但拟南芥基因组的B型周
期蛋白基因, 虽能编码类似于B型周期蛋白的蛋白,
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但因没有典型的B型周期蛋白破坏框, 拟划分其为
第3类B型周期蛋白: CYCB3 (Vandepoele等2002)。
CYCB1;1在拟南芥细胞中的过度表达能促进
根分生组织的细胞分裂, 增加根的生长。如果
CYCB1;2表达异常, CYCB1;1表达正常, 则能促使
通常情况下核内复制的香毛簇进行G2/M转化, 开
始细胞分裂, 形成多细胞的香毛簇(Schnittger等
2002)。由此说明, 植物 CYCB1;1在G2/M转化过
程中起着重要作用。异常表达的Oryza;CYCB2;2
可加速根的生长(Yu等 2003)。
CDK活性在连续不同时相的波动可调节整个
细胞周期的进程, 引起这种波动的一个主要因素是
周期蛋白适时的表达和降解。在拟南芥中首次证
实了周期蛋白B的降解对细胞退出有丝分裂是必需
的, CYCB1不降解将导致决定细胞伸长和形状的周
质微管不能重组(Weingartner等 2004)。CYCB2的
降解出现在细胞有丝分裂的早期。但玉米根尖细
胞免疫定位实验显示几个有丝分裂蛋白在退出有丝
分裂时并没有被降解, 尽管这些蛋白携带一个 D
盒。因此, 在植物细胞周期中有丝分裂周期蛋白降
解的必要性还在争论中。
3 展望
综上所述, 有关植物细胞周期调控方面的研究
在近几年取得了较大的进展, 已经深入到分子水平,
可以比较清楚的了解植物细胞周期进展的机理, 许
多重要的基因被确定, 对它们的功能及调节已获得
一些解释。并在参考动物细胞周期调控的基础上,
提出了植物细胞周期进展模式。这为阐明植物生
长发育的分子机制, 了解各种细胞周期调控基因在
空间和时间上的表达过程及调控机理奠定了基础。
植物细胞周期有其独有的特性, 如具有复杂的
周期蛋白基因家族, 缺少E型周期蛋白的同源物, 存
在独特的微管排列, 形成前早期带(pre-prophase
base, PPB)及成膜体等。在研究中发现: (1)植物中
尽管分离了动物和酵母的CDKs和CYCs的同源基
因, 但它们的活性或酶作用底物知道的很少, 详尽
的分析及分类仍旧缺乏。(2) RB途径在植物生长机
发育过程中的功能及调节功能还不清楚。(3)植物
中细胞增殖和分化之间的关系还不清楚, 信号转导
同细胞周期发展的规律了解很少。
由此今后研究不能仅仅从同源性上推断植物
CDKs和CYCs的功能, 应继续分离和鉴定与细胞周
期相关的调控因子, 对这些组分作进一步分析, 结
合不同蛋白在特殊的植物、组织中, 适应不同的环
境和发育条件, 调节细胞的增殖和分化, 以了解其
作用机制。
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