全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (12): 1145~1154 1145
收稿 2011-09-09　　修定 2011-10-11
资助 转基因重大专项课题(2009ZX08001-017B)。
* 通讯作者(E-mail: fmsong@zju.edu.cn)。
ERF转录因子在植物对生物和非生物胁迫反应中的作用
莫纪波, 李大勇, 张慧娟, 宋凤鸣*
浙江大学生物技术研究所, 杭州310029
摘要: ERF (ethylene responsive factor)转录因子是植物AP2/ERF转录因子超家族的一个亚家族, 其特征是蛋白序列中含有一
个高度保守的58或59个氨基酸组成的ERF结构域, 广泛参与植物生长发育及各种逆境胁迫反应的调控。文章简要介绍ERF
转录因子在植物抗生物和非生物胁迫反应中的作用及其可能机制, 并讨论了今后的研究重点。
关键词: ERF转录因子; 抗病性; 抗逆性; 机制
Roles of ERF Transcription Factors in Biotic and Abiotic Stress Response in Plants
MO Ji-Bo, LI Da-Yong, ZHANG Hui-Juan, SONG Feng-Ming*
Institute of Biotechnology, Zhejiang University, Hangzhou 310029, China
Abstract: The ethylene responsive factors (ERF) belong to a subfamily of the AP2/ERF superfamily in plants.
The ERF family was defined by the presence of a conserved ERF domain consisting of 58 or 59 amino acids
and has been demonstrated to be widely involved in regulation of various aspects of plant growth and develop-
ment as well as in responses to different abiotic and biotic stresses. In this minireview, we summarize the func-
tions and mechanisms of the ERF transcription factors in regulation of responses to abiotic and biotic stresses
and discuss the future directions of studies on the ERF transcription factors in plants.
Key words: ERF transcription factor; disease resistance; abiotic stress tolerance; mechanism
植物在生长发育过程中总是受到干旱、高
盐、低温及病虫害等各种非生物和生物因子胁迫
的影响。为了生存, 植物进化形成一个复杂、有
效的信号转导网络, 以获知环境中的变化, 并通过
控制下游相关基因的表达来精确地调控应答反
应。各种逆境胁迫诱导的基因表达主要发生在转
录调控水平, 转录因子激活或抑制逆境胁迫相关
基因的表达是植物胁迫应答反应的重要过程, 不
同的转录因子可以调节植物不同环境条件下特定
的基因表达。在拟南芥基因组中, 有超过1 500个
基因编码转录因子, 这些转录因子一般属于不同
的转录因子家族, 其中有些转录因子家族是植物
所特有的(Riechman等2000)。近10年来的研究显
示, AP2/ERF、bZIP、WRKY、MYB、NAC等转
录因子家族的成员参与植物逆境胁迫反应的调
控。本文重点介绍ERF转录因子在植物逆境胁迫
反应中的调控作用及其可能机制。
1 ERF转录因子的特点
AP2/ERF转录因子家族的主要特征是蛋白序
列中含有一个高度保守的58或59个氨基酸的ERF
结构域(Ohme-Takagi和Shinshi 1995)。根据含AP2/
ERF结构域的数目, Sakuma等将AP2/ERF转录因子
分为5个亚组, 包括AP2 (APETALA 2)、RAV (re-
lated to ABI3/VP1)、DREB (dehydration-responsive
element binding protein)、ERF和其他(Sakuma等
2002)。AP2家族含2个AP2/EREBP (ethylene-re-
sponsive element binding protein)结构域, ERF和
DREB家族仅含1个AP2/EREBP结构域, 而RAV家
族除一个AP2/EREBP结构域外还含1个B3结构域
(Nakano等2006)。ERF家族是AP2/ERF转录因子
大家族的一个主要亚家族, 在调节植物生物和非
生物逆境反应中发挥重要作用(Gutterson和Reuber
2004; Kizis等2001)。在拟南芥和水稻基因组中分
别含有122和139个ERF转录因子家族成员, 根据基
因序列系统树和蛋白保守结构域等特征, 拟南芥
和水稻ERF基因分别组成12和15个不同的组(Na-
kano等2006)。大部分ERF基因属于转录激活因子,
但有些ERF转录因子则是转录抑制因子, 如在拟南
植物生理学报1146
芥中至少有14个ERF含有一个抑制因子结构域
EAR (ERF-associated amphiphilic repression) (Na-
kano等2006)。这些含EAR结构域的ERF蛋白具有
转录抑制活性(McGrath等2005; Kazan 2006), 但是
去除EAR结构域的ERF转录因子则表现出转录激
活活性, 如过量表达番茄去除EAR结构域的ERF3
后能激活PR (pathogenesis-related)基因表达, 同时
能提高青枯病抗性和抗盐性(Pan等2010)。此外,
在ERF的VI、VII和Ixb亚组中, 存在保守的磷酸化
位点(Nakano等2006), 而ERF的磷酸化修饰可能调
控其转录活性或蛋白稳定性。
ERF转录因子的顺式作用元件包括两类: GCC
盒(保守序列为GCCGCC)和DRE/CRT (DRE: dehy-
dration-responsive element, CRT: C repeat; 保守序
列为CCGAC)。Ohme-Takagi等证明4个烟草ERF
蛋白(EREBP1、2、3和4)能与GCC盒结合(Ohme-
Takagi和Shinshi 1995), 而在拟南芥中的研究表明
不管是转录激活因子还是转录抑制因子, ERF转录
因子都需要通过GCC盒来调控基因表达水平(Fu-
jimoto等2000)。在AP2/ERF结构域中, 位于β-折叠
上的第14位缬氨酸和19位谷氨酸是结合顺式元件
所必需的, 而侧翼序列会影响ERF蛋白与顺式作用
元件结合的效率(Canella等2010; Tournier等2003;
Sakuma等2002)。同样地, GCC盒保守序列中第
三、四、六个碱基(C、G、C)是ERF蛋白结合所必
需的, 而其他的碱基则可能决定了结合的特异性
(Wang等2009; Hao等1998)。DRE/CRT则主要存在
于许多低温应答或干旱诱导的基因中(Liu等1998)。
但是, 研究表明ERF也能与一些非GCC盒的顺式元
件结合(Chakravarthy等2003), 如WARF (wound-re-
sponsive AP2/ERF-like factor)特异性结合VWRE
(wound-responsive cis-element) (Sasaki等2007); Lee
等发现一些B-3亚组的ERF蛋白能结合CE1 (cou-
pling element 1)元件(Lee等2010); ERN (ERF for re-
quired nodulation)特异性结合NF盒, 并激活Mt
ENOD11的表达(Andriankaja等2007)。因此, ERF
蛋白通过结合不同的顺式元件参与对不同基因的
表达调控, 从而在不同的生物学过程中起作用。
2 ERF在非生物胁迫抗性中的作用
近年来的研究发现, 大部分DREB亚家族成员
在植物对低温、高盐、干旱胁迫等非生物逆境的
抗性反应中起重要作用, 但研究表明ERF亚家组成
员也在植物非生物逆境抗性中起作用(表1)。
2.1 在低温胁迫抗性中的作用
植物对非生物逆境胁迫反应的调控涉及到至
少两条不同的信号途径, 即脱落酸(abscisic acid,
ABA)介导的信号途径和不依赖于ABA的信号途
径, 但有时候这两条途径也存在交叉与互作(Zhu等
2010)。在低温条件下, ERF转录因子的功能依赖
于多条不同的信号转导途径。烟草TERF2和番茄
LeERF2调控的低温胁迫反应与乙烯合成有关, 因
为过量表达TERF2的烟草和番茄植株增强对低温
胁迫的耐受能力, 而乙烯合成或其转导途径受抑
制和转反义TERF2的番茄植株则降低对低温胁迫
的耐受能力; 同时, 外源喷洒乙烯合成前体1-氨基
环丙烷-1-羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxylic
acid, ACC)后, 上述植株又恢复了对冷胁迫的耐受
能力(Zhang和Huang 2010)。这些结果表明TERF2
通过乙烯信号途径来调控对低温胁迫的抗性反
应。JERF1的作用与ABA信号途径有关 , 因为
JERF1通过与ABA合成基因NtSDR启动子中DRE
顺式元件结合, 激活ABA合成相关基因的表达, 引
起植株体内ABA含量上升, 从而增强对低温等逆
境胁迫的耐受能力(Wu等2007)。另外, TERF2和
JERF1在低温胁迫中的功能还涉及到活性氧(reac-
tive oxygen species, ROS)的作用, 如过量表达
TERF2或JERF3的转基因植株中活性氧水平显著
下降, 从而增强对低温胁迫的耐受力(Tian等2011;
Wu等2008)。
2.2 在盐害和干旱胁迫抗性中的作用
大多数参与盐害和干旱胁迫反应的ERF基因
都能在乙烯(ethylene, ET)、茉莉酸(jasmonic acid,
JA)、ABA等抗逆信号分子以及高盐、干旱胁迫
处理后诱导表达, 如JERF1 (Zhang等2004a)、
TERF1 (Huang等2004); 有些还能受病菌处理后诱
导表达, 如GmERF3 (Zhang等2009a)、RAP2.6 (Zhu
等2010)。过量表达这些盐害或干旱胁迫相关ERF
基因的烟草、番茄、水稻植株能增强抗盐或抗旱
能力(Zhu等2010; Zhang等2009a; Gao等2008; Wu
等2007), 如在水稻中过量表达TERF1、TSRF1、
JERF3后能增强转基因水稻对高盐或干旱的耐受
能力(Quan等2010; Zhang等2010; Gao等2008)。
莫纪波等: ERF转录因子在植物对生物和非生物胁迫反应中的作用 1147
表1 已知的在抗非生物和生物胁迫中起作用的ERF转录因子基因
Table 1 ERF genes related to abiotic and biotic stresses
ERF基因 方法 转基因受体 基因来源 改变的性状 参考文献
非生物胁迫相关基因
JERF1 过量表达 烟草 番茄 提高耐盐性和抗低温能力 Wu等2007; Zhang等2004a
JERF3 过量表达 烟草 番茄 提高对干旱、低温、高盐 Wu等2008; Wang等2004
和高渗透压的耐受能力
TERF2/LeERF2 过量表达 番茄/烟草/ 番茄 提高抗低温能力 Tian等2011; Zhang和Huang
水稻 2010
TERF1 过量表达 烟草/水稻 番茄 提高对干旱和高盐的耐受 Gao等2008; Zhang等2005;
能力 Huang等2004
GmERF3 过量表达 烟草 大豆 提高对干旱和高盐的耐受 Zhang等2009a
能力
TSRF1 过量表达 水稻 番茄 增强对高渗透压和干旱的 Quan等2010
耐受能力
RAP2.6 过量表达 拟南芥 拟南芥 发芽期对ABA、高盐和高 Zhu等2010
渗透胁迫更加敏感
Sub1A-1 过量表达 水稻 水稻 增强水稻耐水淹能力 Xu等2006
SNORKEL1,2 过量表达 水稻 水稻 提高深水淹条件下的成活率 Hattori等2009
RAP2.2 过量表达 拟南芥 拟南芥 改变低氧条件下的存活率 Hinz等2010
HRE1 过量表达/突 拟南芥 拟南芥 增强对低氧胁迫的耐受能力 Yang等2011; Licausi等2010
变/RNA沉默
生物胁迫相关基因
Tsi1 过量表达 烟草 烟草 提高细菌性斑点病的抗性 Park等2001
CaERFLP1 过量表达 烟草 辣椒 提高细菌性斑点病的抗性 Lee等2004
NtERF5 过量表达 烟草 烟草 提高烟草花叶病毒病的抗性 Fischer和Droge-Laser 2004
ORA59 过量表达 拟南芥 拟南芥 提高灰霉病的抗性 Pre等2008
AtERF2 过量表达 拟南芥 拟南芥 提高枯萎病的抗性 McGrath等2005
AtERF4 过量表达/ 拟南芥 拟南芥 过量表达植株降低枯萎病 McGrath等2005
突变 抗性, 丧失功能突变体则提
高枯萎病抗性
ERF1 过量表达 拟南芥 拟南芥 增强灰霉病、枯萎病等病 Berrocal-Lobo和Molina
害抗性 2004; Berrocal-Lobo等2002
AtERF14 过量表达/ 拟南芥 拟南芥 丧失功能突变体降低枯萎 Onate-Sanchez等2007
突变 病抗性
Pti4 过量表达 拟南芥 番茄 提高白粉病和细菌性斑点 Chakravarthy等2003;
病的抗性 Gu等2002
TSRF1 过量表达 番茄/烟草 番茄 提高青枯病抗性 Zhou等2008
OPBP1 过量表达 烟草/水稻 番茄 提高烟草疫病、水稻稻瘟 Chen和Guo 2008;
病和纹枯病的抗性 Guo等2004
TiERF1 过量表达 小麦 中间偃麦草 提高纹枯病的抗性 Chen等2008
TaPIEP1 过量表达 小麦 小麦 提高根腐病的抗性 Dong等2010
HvRAF 过量表达 拟南芥 大麦 提高青枯病的抗性 Jung等2007
GmERF3 过量表达 烟草 大豆 提高青枯病、早疫病和花 Zhang等2009a
叶病毒病的抗性
MTERF1-1 过量表达 苜蓿 苜蓿 提高立枯病的抗性 Anderson等2010
GbERF2 过量表达 烟草 棉花 提高对赤星病的抗性 Zuo等2007
GbERF 过量表达 烟草 棉花 提高细菌性斑点病的抗性 Qin等2006
OsBIERF3 过量表达 烟草 水稻 提高野火病的抗性 Cao等2006b
TERF1和GmERF3能同时与GCC和DRE/CRT顺式
元件结合, 因而这两个ERF通过与不同顺式元件结
合来调控抗盐、抗旱反应(Zhang等2009a; Gao等
2008)。同样, 活性氧在ERF调控抗盐、抗旱反应
植物生理学报1148
中起到重要作用, 如JERF3能结合氧化胁迫应答顺
式元件as-1, 并调控氧化应激反应基因, 如超氧化
物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)基因的表达,
降低植株内的活性氧水平, 从而提高抗逆能力(Wu
等2008)。
2.3 在低氧胁迫反应中的作用
表达谱分析表明, 许多AP2/ERF基因的表达
在低氧胁迫下发生变化(Liu等2005)。最近的研究
发现, 拟南芥、水稻等植物中许多VII亚组的ERF
在对低氧胁迫的抗性反应中起作用(Licausi等
2010; Hattori等2009; Xu等2006)。
水稻应对水淹有两种生存策略, 即“逃跑” (es-
cape)和“静息” (quiescence)。两个串联的ERF基因
SNORKEL1 (SK1)、SNORKEL2 (SK2)在“逃跑”策
略中起作用, 乙烯诱导的SK1/SK2通过激活赤霉素
途径使水稻节间伸长, 从而使水稻“逃出”水淹环境
(Hattori等2009)。在“静息”策略中, 水稻水下部分
停止生长由含3个ERF基因 (Sub1A、Sub1B和
Sub1C)的Sub1位点控制, 其中Sub1B和Sub1C存在
于所有水稻品种中, 而Sub1A有Sub1A-1和Sub1A-2两
个等位基因 ( X u等 2 0 0 6 )。耐水淹水稻携带
Sub1A-1, 而不耐淹品种中则为Sub1A-2基因。耐水
淹水稻中, Sub1A-1受乙烯诱导表达, 过量表达
Sub1A-1的不耐水淹品种恢复对水淹胁迫的耐受
力, 同时Sub1C的表达水平降低, 表明Sub1A-1是水
稻耐水淹的一个主效基因(Xu等2006)。进一步研
究表明, Sub1A-1通过诱导赤霉素信号途径抑制蛋
白SLR1和SLRL1的表达来抑制赤霉素反应, 从而
限制根的伸长(Fukao和Bailey-Serres 2008)。同时,
Sub1A-1能抑制水淹条件下乙烯的产生以及生长
和新陈代谢相关基因的转录, 减少淀粉和糖的分
解(Jung等2010; Fukao等2006)。这些措施能保证
水稻在水淹条件下保持一个低的新陈代谢状态从
而可以存活更长的时间。
拟南芥的ERF VII亚组包括RAP2.12、AtERF73/
HRE1、AtERF71/HRE2、RAP2.2和RAP2.3等基
因。低氧胁迫和黑暗条件都能诱导RAP2.2的表达,
RAP2.2和RAP2.12通过调控ADH1、PDC1等低氧
胁迫相关基因的表达来抵抗低氧胁迫, 而RAP2.2
还调控一些与糖类代谢及乙烯合成相关基因的表
达(Hinz等2010; Papdi等2008)。ERF73/HRE1参与
低氧胁迫下的乙烯反应, ERF73 RNAi植株中低氧
胁迫相关基因的表达下调(Yang等2011), 而过量表
达ERF73的拟南芥植株中ADH1、PDC1等低氧胁
迫相关基因表达上调, 并增强在低氧胁迫下的存
活率(Licausi等2010)。过量表达ERF71/HRE2不能
提高对低氧胁迫的耐受能力 , 但是它和ERF73/
HRE1在功能上存在冗余(Licausi等2010)。这些结
果证明, 拟南芥VII亚组ERF转录因子通过乙烯途
径调控低氧胁迫相关基因表达, 从而调控对低氧
胁迫的抗逆反应。
3 ERF在生物胁迫抗性中的作用
3.1 在植物抗病反应中的作用
在拟南芥、水稻等模式植物中, 利用过量表
达和插入突变体材料, 已经研究明确一些ERF转录
因子在植物抗病反应中的功能(表1)。
McGrath等利用RT-qPCR分析了拟南芥受JA
和病菌处理后转录因子的表达, 发现10个ERF基因
的表达同时受JA和病菌所诱导, 大部分来自B1a
(VIII)和B3 (IX)亚组(McGrath等2005)。进一步研
究分析, B1亚组的AtERF4反向调控JA信号途径
PDF1.2的表达, 过量表达AtERF4的植株降低枯萎
病(Fusarium oxysporum)抗性, 而erf4突变体则增强
枯萎病抗性, 表明AtERF4负调控枯萎病抗性反应
(McGrath等2005)。同样, erf14突变体对枯萎病菌
更加感病, 且ERF14的功能缺失不能被其他ERF互
补; 而过量表达AtERF14增强防卫基因表达, 并调
控ERF1、ERF2等其他抗病相关ERF基因的表达,
表明ERF14在枯萎病抗性中具有不可或缺的作用
(Onate-Sanchez等2007)。
过量表达B3亚组AtERF2、ORA59或ERF1的
拟南芥植株提高对枯萎病、灰霉病(Botrytis ci-
nerea)等病害的抗性, 而ORA59的丧失功能突变体
则降低抗病性(Pre等2008; McGrath等2005; Berro-
cal-Lobo和Molina 2004; Berrocal-Lobo等2002); 苜
蓿中B3亚组的MtERF1-1控制对立枯病(Rhizocto-
nia solani)的抗性, 过量表达MtERF1-1的转基因植
株增强对立枯病等病害的抗性(Anderson等2010);
烟草B-3亚组的NtERF5过量表达后能限制花叶病
毒(tobacco mosaic virus, TMV)的复制并增强抗性
(Fischer和Droge-Laser 2004); 过量表达小麦B3亚
组TaPIEP1后显著增强对根腐病(Bipolaris sorokini-
莫纪波等: ERF转录因子在植物对生物和非生物胁迫反应中的作用 1149
ana)的抗性(Dong等2010)。上述结果表明, B3亚组
ERF蛋白是植物抗病反应的正调控因子。另外, 棉
花中的B3亚组ERF基因大多数受水杨酸(salicylic
acid, SA)、JA、ET等抗病信号分子或病菌侵染所
诱导, 暗示这个亚组成员在棉花抗病反应中起作
用(Champion 等2009)。
水稻中, 稻瘟病菌(Magnaporthe grisea)侵染
后能诱导OsBIERF1、OsBIERF3、OsBIERF4和
OsEBP2等ERF基因的表达(Lin等2007; Cao等
2006a)。过量表达OsBIERF3的烟草增强对野火病
(Pseudomonas syringae pv. tabaci)、病毒病等病害
的抗性(Cao等2006b), 而过量表达烟草OPBP1的转
基因水稻提高对稻瘟病的抗性(Chen和Guo 2008)。
将小麦近似种中间偃麦草的ERF基因TiERF1导入
小麦后, 增强纹枯病菌(Rhizoctonia cerealis)抗性
(Chen等2008), 而过量表达大麦HvRAF基因的拟南
芥则增强青枯病(Ralstonia solanacearum)的抗性
(Jung等2007)。
大部分ERF基因过量表达后, 能增强对某一
种病害的抗性, 但ERF1、PTI4、OPBP1和GmERF3
等ERF基因过量表达后能同时增强对几种病害的
抗性(Zhang等2009a; Chen和Guo 2008; Guo等2004;
Berrocal-Lobo和Molina 2004; Berrocal-Lobo等
2002; Gu等2002), 且具有一定的广谱抗病性, 如过
量表达番茄Pti4的拟南芥植株中PDF1.2的表达显
著升高, 同时增强对白粉病(Erysiphe orontii)、细
菌性斑点病(Pseudomonas syringae pv. tomato)等病
害的抗性(Gu等2002)。ERF转录因子在不同病害
抗性中的多效性作用, 有助于培育广谱抗病性的
作物新品种。
3.2 在先天免疫机制和抗病信号传递途径中的作用
植物中存在PTI (PAMP-triggered immunity)和
ETI (effector-triggered immunity)两种先天免疫机
制(Jones和Dangl 2006)。研究证明, 拟南芥ERF104
可能参与PTI, 因为Flg22处理后ERF104与MPK6激
酶分离, 并激活下游信号途径(Bethke等2009); 而
番茄Pti5可能在ETI途径中起作用(Thara等1999)。
不管是PTI还是ETI, 植物感受并识别来自病菌的
信号后, 通常能激活SA、JA、ET等抗病信号转导
途径, 启动一大批防卫基因的协同表达, 激活植物
的抗病防卫反应。
植物对不同类型病原菌的抗病反应涉及到不
同的抗病信号途径, 其中对营活体寄生方式的病
菌(包括活体寄生菌和半活体寄生菌)的抗病反应
需要SA抗病信号途径, 而对营腐生寄生方式的病
菌(统称死体寄生菌)的抗病反应需要JA和/或ET抗
病信号途径。SA抗病信号途径与JA、ET抗病信
号途径间存在互作, 表现为相互拮抗或协同起作
用。研究显示, ERF转录因子在植物不同抗病信号
途径以及信号途径间的互作中起作用。一般情况
下, SA抗病信号途径和JA/ET抗病信号途径间存在
相互拮抗的关系(Feys和Parker 2000), ERF转录因
子则在不同抗病信号途径间起到“扬此抑彼”的作
用, 如过量表达ERF1的拟南芥植株增强对灰霉菌
等腐生型病菌引起的病害的抗性, 但却降低对P.
syringae pv. tomato DC3000 (属于半活体寄生菌)引
起病害的抗性, 表明ERF1正调控JA/ET抗病信号途
径, 而负调控SA抗病信号途径(Berrocal-Lobo等
2002)。但是, ERF转录因子也可能调控SA抗病信
号途径与JA/ET抗病信号途径间的协同作用, 如过
量表达番茄Pti4的拟南芥植株同时激活受SA抗病
信号途径和JA/ET抗病信号途径调控的PR基因表
达, 表明Pti4是SA抗病信号途径和JA/ET抗病信号
途径间的交叉点(Gu等2002)。有些ERF基因的表
达同时受SA、JA、ET的诱导(Jung等2007; Zhang
等2004b; Gu等2002), 而ORA59是抵消SA拮抗JA
抗病信号途径的一个重要调节因子(Leon-Reyes等
2010)。由此看来, 一些ERF转录因子能整合SA抗
病信号途径和ET/JA抗病信号途径, 形成一个精细
调控的抗病信号途径网络, 从而协调对不同类型
病菌的抗病反应。
ERF在JA和ET抗病信号途径中起到非常重要
的作用。拟南芥ERF1在ET信号途径中的EIN3下
游起作用, 并且激活一些ET应答基因的表达(Sola-
no等1998)。在拟南芥erf14突变体中, ET不能诱导
响应ET信号途径的防卫基因表达, 但不改变响应
SA和JA信号途径的防卫基因的表达特征, 表明
ERF14参与ET信号途径(Onate-Sanchez等2007)。
JA和ET抗病信号途径间一般存在协同作用关系
(Feys和Parker 2000)。实验证明, 拟南芥IX亚组的
ERF1和ORA59是JA和ET抗病信号途径的交织点
(Pre等2008; Lorenzo等2003)。ERF1和ORA59基因
植物生理学报1150
表达同时依赖于JA和ET抗病信号途径, 都能和下
游PR基因PDF1.2启动子中GCC盒结合并激活其
表达, 过量表达ERF1或ORA59的植株都增强灰霉
病的抗性(Pre等2008; Lorenzo等2003)。
4 ERF在植物与微生物共生互作中的作用
最近研究表明, ERF转录因子参与调控根瘤
菌、印度梨形孢(Piriformospora indica)这两类有
益微生物与其寄主植物的共生互作(Camehl等2010;
Middleton等2007)。在苜蓿中, ERN1、ERN2、
ERN3等3个ERF蛋白能与共生相关基因MtEN-
OD11启动子中的NF盒结合, 参与根瘤菌的早期侵
染过程, 其中ERN1和ERN2起转录激活作用, 而
ERN3则抑制ERN1和ERN2调控的MtENOD11表达
(Andriankaja等2007)。印度梨形孢与拟南芥的共
生互作依赖于乙烯信号途径, 过量表达ERF1的植
株和erf9/erf14突变体植株中PR基因表达上调, 从
而抑制印度梨形孢的定殖(Camehl等2010)。这些
结果表明不同ERF分别作为激活因子和抑制因子
来调控有益微生物与寄主植物之间的共生关系,
其主要的机理可能涉及到这些转录因子弱化植物
体内防卫反应水平, 以促进有益微生物的定殖。
5 ERF的活性调控及其靶标基因
5.1 蛋白修饰调控ERF活性
磷酸化是转录因子活性调控的一种重要方
式。有些ERF蛋白通常都含有富Ser/Thr区域或磷
酸化结构域, 表明磷酸化修饰可能是这些ERF蛋白
发挥作用前的一个重要生化过程(Nakano等2006)。
一般ERF蛋白磷酸化修饰后能增强其与顺式作用
元件的结合能力, 如番茄Ser/Thr蛋白激酶Pto磷酸
化Pt i4、水稻MAPK激酶BWMK1磷酸化Os-
EREBP1、小麦MAPK蛋白TaMAPK1磷酸化
TaERF1后, 都能增强这些磷酸化修饰的ERF蛋白
与顺式作用元件GCC盒的结合能力, 并诱导下游
PR基因或报告基因的表达(Xu等2007; Cheong等
2003; Gu等2000)。同时, 磷酸化修饰还可改变ERF
转录因子蛋白的稳定性, 如拟南芥ERF104和MPK6
在体内形成复合体, 在Flg22处理后ERF104快速从
复合体上释放出来, 并被MPK6磷酸化; 而磷酸化
修饰的ERF104变得更加稳定, 并激活大量启动子
中含有GCC盒的基因上调表达(Bethke等2009)。另
外 , 受JA调控的MAPKK激酶JAM1和拟南芥
PKS33激酶分别能磷酸化烟草ERF蛋白ORC1和拟
南芥ERF7, 增强ORC1和ERF7蛋白的活性(De Boer
等2011; Song等2005)。
烟草ERF3是一个转录抑制子, 能与泛素连接
酶NtUBC2发生互作, 但是NtUBC2突变后可以增
强ERF3对靶标基因表达的抑制活性, 表明NtUBC2
可能是调控ERF3稳定性的一个重要成分(Koyama
等2003)。
5.2 ERF与其他蛋白的互作
一些ERF转录因子通过与其他蛋白或转录因
子的互作来调控其活性。拟南芥EBP与bZIP转录
因子OBF1或酰基辅酶A结合蛋白ACBP2、水稻
OsEBP-89与MYC转录因子发生互作(Li和Chye
2004; Zhu等2003; Buttner和Singh 1997)。ERF转录
因子与其他蛋白互作后一般会形成蛋白复合体,
如番茄Pti4蛋白与抑制蛋白SEBF结合形成复合体,
通过与PR-10a启动子区域的结合抑制PR-10a的表
达, 且Pti4是SEBP抑制PR-10a基因表达所必需的
(Gonzalez-Lamothe 等2008); 拟南芥ERF3、ERF4
则与SAP18结合形成一个多组分的抑制子复合体,
可能与逆境条件下一些胁迫应答基因的转录抑制
有关(Song和Galbraith 2006)。
5.3 ERF所调控的下游靶标基因
GCC盒和DRE/CRT是ERF转录因子的主要顺
式作用元件, 一些ERF转录因子能通过结合启动子
中GCC盒和DRE/CRT或两者来调控靶标基因的表
达。GCC盒存在于大量的PR基因启动子中, ERF
转录因子可以通过结合GCC盒直接调节PR基因的
表达(Buttner和Singh 1997), 如拟南芥ERF1和
ORA59能直接与PR基因PDF1.2启动子中的GCC
顺式作用元件结合, 并激活其表达(Zarei等2011;
Pre等2008)。番茄JERF1通过与ABA合成基因
NtSDR启动子中DRE顺式元件结合, 激活ABA合成
相关基因的表达, 使ABA含量上升(Wu等2007)。
番茄ERF2能分别结合乙烯合成相关基因烟草ACS3
和番茄ACO3启动子中的GCC盒和DRE顺式作用
元件, 调控乙烯合成(Zhang等2009b)。这些研究结
果表明, ERF转录因子或直接调控PR基因表达而
在抗病反应中起作用, 或间接调控激素合成途径
基因的表达而在抗逆反应中起作用。
GCC盒广泛存在于大批基因的启动子中, 因
莫纪波等: ERF转录因子在植物对生物和非生物胁迫反应中的作用 1151
此一个具有特定生物学功能的ERF转录因子可能
会激活一组启动子中含GCC盒的下游靶标基因的
协同表达。在过量表达ERF104的转基因植株的基
因表达谱分析中, 发现534个表达水平上调3倍以
上的基因, 包括PDF1.2、PR5、MKK4、RBOHD、
ERF4、WRKY33和TGA1.3等一些已知防卫基因或
抗病信号调控基因, 其中2个PDF1.2基因的表达水
平升高近1 000倍, 而表达水平上调10倍以上的基
因启动子中富含GCC盒(Bethke等2009)。这些结
果表明, ERF104可能直接或间接调控防卫基因和
抗病信号途径调控基因, 从而激活抗病反应。
ERF转录因子调控下游靶标基因表达还可能
需要其他转录因子的协调互作。烟草ORC1正向
调控烟碱合成途径基因的表达, 过量表达ORC1可
以提高烟碱合成, 但是ORC1调控烟碱合成途径基
因表达需要在启动子中同时含有GCC盒和G盒元
件(bHLH转录因子顺式作用元件), bHLH转录因子
可以增强ORC1的转录活性, 而阻断bHLH转录因
子活性后则降低ORC1的转录活性(De Boer等
2011)。因此, ORC1需要bHLH的协同作用以达到
对靶标基因表达调控的最大转录活性。
6 小结与展望
ERF蛋白作为转录激活因子或转录抑制因子
在转录水平激活或抑制靶标基因表达, 并在植物
抗病、抗逆反应中起重要作用。ERF家族是AP2/
ERF转录因子大家族的一个主要亚家族, 成员众
多; 但是目前研究只明确少数几个ERF转录因子在
抗病、抗逆反应中的功能(表1), 大多数ERF转录
因子, 特别是水稻等重要农作物中ERF转录因子在
植物抗病、抗逆反应中的作用需要进一步的研
究。构建ERF转录因子的过量表达、丧失功能突
变体(包括基因敲除或敲减突变体和嵌合抑制子介
导的丧失蛋白活性突变体), 并分析其表型变化, 可
望获得在抗病、抗逆反应中起作用的新ERF转录
因子。
一些ERF转录因子可以整合和调控不同抗
病、抗逆信号途径, 但是其机制尚不明确。ERF转
录因子本身也存在着磷酸化修饰、蛋白-蛋白互作
等蛋白水平上复杂的活性调控机制, 但是这些活
性调控机制在ERF转录因子对下游靶标基因表达
调控中的作用仍然需要研究明确。因此, 深入研
究ERF转录因子在不同抗病、抗逆信号途径中的
调控机制、自身活性调控机制、下游靶标基因及
其功能将有助于阐明ERF转录因子在植物抗病、
抗逆反应中的作用机制。
越来越多的研究显示, ERF转录因子在转基因
育种应用中具有巨大的潜力。过量表达ERF基因
的转基因植株能提高对不同类型病害、不同的非
生物逆境胁迫的抗性能力。因此, 通过转基因技
术改变ERF基因表达水平或ERF蛋白活性有可能
获得抗病、抗逆转基因作物新品种或新材料。特
别是过量表达一些ERF基因后可同时提高抗病性
和非生物逆境抗性, 表现出广谱性, 为通过改变一
个ERF转录因子基因的表达或其蛋白活性达到改
良多个生物学性状提供可能。
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