全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (3): 325–333　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0617 325
收稿 2015-11-25　　修定 2016-01-07
资助 国家自然科学基金(31272190)。
* 通讯作者(E-mail: zhanggang1210@126.com)。
抗寒锻炼期间丰花月季茎中矿质元素含量与EIS参数变化及其关系研究
范少然, 崔睿航, 武东霞, 焦美玲, 张钢*
河北农业大学园艺学院, 河北保定071001
摘要: 以丰花月季(Rosa hybrida Hort.)三个品种: ‘红帽’、 ‘柔情似水’、‘金玛丽’为试材, 用电导法测定了秋冬季节茎的抗寒
性变化, 同时测定了N、P、K、Ca、Mg的含量及电阻抗图谱各参数。结果表明: 三个品种的抗寒性强弱顺序为: ‘金玛
丽’>‘柔情似水’>‘红帽’; 三个品种茎的胞外电阻率re、胞内电阻率ri均呈逐渐上升趋势, 弛豫时间τ先下降再上升, ‘柔情似
水’和‘红帽’茎的弛豫时间分布系数ψ先升高再降低, 到抗寒锻炼末期趋近平稳, ‘金玛丽’茎的ψ波动较大; 最佳估测抗寒性
的EIS参数分别为‘红帽’: re (r = –0.878)、‘柔情似水’: re (r = –0.979)、‘金玛丽’: ri (r = –0.997)。三个品种茎内Ca、Mg含量均
呈现逐渐上升趋势, 与EIS参数之间的相关性分析结果表明, Ca含量与re存在显著正相关; Mg含量与ri存在显著正相关。
关键词: 丰花月季; 抗寒锻炼; 矿质元素; 电阻抗参数
植物能通过调节自身生理状态来适应环境变
化(Ushio等2008), 在冬季严寒到来之前, 随着日照的
缩短和气温的下降, 植物体内会发生一系列生理生
化变化以抵抗低温(李亚青等2010; 王玲丽等2014)。
在低温胁迫下, 可溶性糖、淀粉、可溶性蛋白、游
离脯氨酸、丙二醛等含量, 超氧化物歧化酶、过氧
化物酶等酶的活性均会发生改变(刘慧民等2003; 陈
禅友等2005; 邓仁菊等2014), 植物吸收营养元素的
质量浓度也会发生变化(常娟和王根绪2005)。
电阻抗图谱法(electrical impedance spectros-
copy, EIS)已被证实是检测植物抗逆性的一种有效
的物理方法, 特别是在植物抗寒性领域, 已经有许
多研究找出了EIS参数与抗寒性、生理指标之间
的关系(董胜豪等2009; 李亚青等2010; 邸葆等
2014)。但目前针对EIS参数与矿质元素含量之间
关系的研究报道较少 , 本文以‘红帽’、‘柔情似
水’、‘金玛丽’ 三个丰花月季品种为试材, 测定了
抗寒锻炼期间试材茎的抗寒性、EIS参数以及矿
质元素含量变化, 明确了表征元素含量变化的EIS
参数, 为更进一步解释EIS参数的生物学含义提供
理论依据。
材料与方法
1 实验材料
丰花月季(Rosa hybrida Hort.)品种‘红帽’、‘柔
情似水’、‘金玛丽’, 于2013年3月31日定植于河北
农业大学标本园(38°50′N, 115°26′E), 每小区30~35
株, 株行距0.25 m×0.30 m, 3次重复, 完全随机区组
设计, 栽培条件一致, 常规养护管理。
2014年9月至2015年1月, 每月26日取样, 共取
样5次。该时期保定地区的气温见表1。取样方法
参照王刘环等(2015): 每个品种选取生长状况(株
高、粗度)基本一致的6株月季, 用标签标号A-1,
A-2, A-3等, 同时标记东南西北方向(ESWN)。每
次采样取东西南北中的同一方向, 统一顺时针取
样。每株月季上取3~4个带叶枝, 每次取样的位置
是树体中部当年生枝条。
2 实验方法
2.1 茎的抗寒性测定
将枝条进行低温和冷冻处理, 将样本用清水
和去离子水清洗3遍, 密封在聚乙烯袋中, 袋中喷
少许去离子水。使用变温冰箱进行温度处理。以
4°C处理为对照, 设6个不同梯度的冷冻处理温度,
其中包括样本的杀死温度和存活温度, 保证两个
温度将样本杀死(表2)。变温冰箱的降温速率为
6°C·h–1, 到达每个设定的温度后, 保持4 h, 然后将
材料放入4°C的冷藏室缓慢解冻24 h。用电导法测
定抗寒性, 以组织半致死温度值表示。
2.2 电阻抗图谱参数的测定
每个品种随机选取茎段中部的15 mm, 参考前
人方法进行EIS参数测定 , 设8个重复(Zhang等
2002)。用测厚仪(Mitutoyo No.7331, Japan)测定直
径 , 精确到0.01 mm。用阻抗仪(安杰伦E4980,
USA)测定从80 Hz~1 MHz共42个频率下的电阻值
和容抗值, 做出不同频率下电阻和容抗的变化曲线,
即EIS。月季茎段的EIS适用于单-DCE (distributed
植物生理学报326
circuit element)模型。等效电路参数用LEVM 8.06
(Macdonald JR) (Repo等1994)软件进行拟合。
2.3 相对电导率的测定
将每个处理温度下的茎段在解冻之后, 从中
部选择粗细均匀的节间切取10 mm, 延直径劈成2
份, 用去离子水洗后, 向盛有12 mL去离子水的试
管中随机放置2段, 用保鲜膜将试管口封住。试验
设4次重复。放入摇床中振荡24 h。用BANTE-950
型电导仪(般特, 上海)测得渗出液的初电导值(C1),
并记录; 后将试管置于沸水中水浴20 min, 自然冷
却后再放入摇床中振荡24 h, 测终电导值(C2)。每
次测定用去离子水作空白对照, 同时测定其电导
值(C空白1、C空白2)。用公式计算相对电导率(REL):

2.4 矿质元素含量的测定
将样品放置烘箱中105°C杀青30 min, 后80°C
恒温烘干至恒重(48 h), 粉碎后进行消煮处理(李朝
英等2014)。全氮和全磷采用AA3连续流动分析仪
(SEAL, XY-2 SAMPLER, Australia)进行测定, 其他元
素采用ICP等离子光谱仪(Prodigy XP, USA)进行测定。
2.5 数据统计分析
用Microsoft Excel 2003计算出REL, 并将REL
随温度变化用Microsoft Excel 2003作图, 参照Lo-
gistic方程, 用SPSS 19.0 软件计算抗寒性, 给出与
Logistic方程的拟合优度及各参数与温度变化之间
的相关系数; 统计出抗寒锻炼期间各EIS参数(胞外
电阻率re、胞内电阻率ri、弛豫时间τ、弛豫时间
分布系数ψ)、各大量矿质元素(N、P、K、Ca、Mg)
含量的变化趋势, 并做相关性分析。
实验结果
1 抗寒性变化
随着抗寒锻炼的进行, 各丰花月季品种均提
高了耐寒性(表3), 其中‘金玛丽’的耐寒性无论在抗
寒锻炼初期或后期均最高, 其次是‘红帽’和‘柔情
似水’。说明这三个品种通过抗寒锻炼获得的耐寒
能力不同。
2 EIS参数变化
抗寒锻炼期间, 三个品种未经人工冷冻处理
茎的胞外电阻率re和胞内电阻率ri均呈现上升趋势;
τ呈现出先下降后上升的趋势, 三个品种茎的τ最小
值均出现在11月份, 而后开始上升; ψ变化趋势不
明显(图1)。
由表4可知, 不同品种的丰花月季未经冷冻处
理茎的EIS参数re和r i与抗寒性具有一定的相关
性。其中‘红帽’茎抗寒性的最佳估测参数为re (r =
–0.878), 回归方程拟合优度R2 = 0.877; ‘柔情似水’
的最佳估测参数也为re (r = –0.979), 回归方程拟合
优度R2 = 0.959; ‘金玛丽’的最佳估测参数为ri (r =
表1 研究期间保定气温统计
Table 1 The statistics of Baoding air temperatures during the study period
月份 月极端低温/°C 月平均低温/°C 低于月平均低温持续时间/d
2014年9月 10 15.70 13
2014年10月 3 8.97 13
2014年11月 –5 0.20 17
2014年12月 –10 –7.48 17
2015年1月 –12 –7.03 12
表2 5次冷冻处理测定抗寒性所设温度
Table 2 The temperatures used for determining cold resistance in 5 controlled freezing tests
日期/年-月-日 温度梯度设置/°C
2014-9-26 4 –4 –8 –12 –16 –22 –30
2014-10-26 4 –6 –12 –18 –22 –26 –35
2014-11-26 4 –6 –12 –18 –22 –26 –35
2014-12-26 4 –10 –17 –25 –35 –45 –60
2015-1-26 4 –10 –20 –30 –40 –60 –80
范少然等: 抗寒锻炼期间丰花月季茎中矿质元素含量与EIS参数变化及其关系研究 327
表3 抗寒锻炼期间三个丰花月季品种抗寒性变化
Table 3 Changes of cold resistance of three varieties of floribunda roses during cold acclimation
品种 日期/年-月-日 抗寒性/°C
95%置信区间
拟合优度R2 相关系数 r
上限 下限
‘红帽’ 2014-9-26 –10.086 –11.266 –8.907 0.925 –0.785
2014-10-26 –11.444 –12.602 –10.285 0.957 –0.914
2014-11-26 –15.338 –16.561 –14.115 0.979 –0.841
2014-12-26 –16.014 –17.437 –14.591 0.959 –0.868
2015-1-26 –16.792 –19.241 –14.343 0.939 –0.860
‘柔情似水’ 2014-9-26 –6.486 –7.294 –5.679 0.958 –0.847
2014-10-26 –10.976 –12.634 –9.317 0.969 –0.867
2014-11-26 –11.030 –12.957 –9.102 0.922 –0.929
2014-12-26 –16.658 –18.891 –14.424 0.947 –0.839
2015-1-26 –17.390 –18.982 –15.799 0.951 –0.854
‘金玛丽’ 2014-9-26 –10.345 –13.442 –7.247 0.648 –0.643
2014-10-26 –10.089 –11.072 –9.106 0.977 –0.880
2014-11-26 –11.049 –12.790 –9.308 0.947 –0.882
2014-12-26 –16.739 –17.880 –15.597 0.981 –0.882
2015-1-26 –19.456 –21.549 –17.363 0.948 –0.845
–0.997), 回归方程拟合优度R2 = 0.998。
3 大量元素含量的变化
抗寒锻炼期间三个丰花月季品种茎内N和P含
量均发生了变化, 都有先下降再上升的过程, 其中
‘柔情似水’ P含量最低值出现在10月, 其他最低值
均出现在11月(图2-A和B)。茎内K含量则均表现
为略有下降(图2-C)。茎内Ca和Mg含量均呈现上
升趋势(图2-D和E)。
图1 抗寒锻炼期间三个丰花月季品种茎的EIS参数的变化
Fig.1 Changes of EIS parameters in stems of three varieties of floribunda roses during cold acclimation
植物生理学报328
表4 抗寒锻炼期间不同丰花月季品种茎的EIS参数与抗寒性的相关性
Table 4 Relation between EIS parameters and cold resistance in stems of different floribunda roses varieties during cold acclimation
品种 EIS参数/抗寒性 回归方程 R2 r
‘红帽’ re/抗寒性 y=0.0015x2–0.307x–1.3236 0.877 –0.878
ri/抗寒性 y=0.0797x2–2.1068x–3.0649 0.891 –0.865
τ/抗寒性 – – –
ψ/抗寒性 – – –
‘柔情似水’ Re/抗寒性 y=–0.0002x2–0.1856x–0.3553 0.959 –0.979**
ri/抗寒性 y=–0.3596x2+1.7213x–6.7644 0.969 –0.977**
τ/抗寒性 – – –
ψ/抗寒性 y=–35534x2+41131x–11911 0.698 0.662
‘金玛丽’ re/抗寒性 y=–0.0012x2+0.0809x–11.176 0.884 –0.927*
ri/抗寒性 y=–0.131x2+0.2993x–8.1567 0.998 –0.997**
τ/抗寒性 – – –
ψ/抗寒性 – – –
　　“–”表示R2过小, 不能作为估测抗寒性的参数; “*”和“**”分别表示显著(P<0.05)和极显著(P<0.01)相关性。下同。
图2 抗寒锻炼期间三个丰花月季品种茎内N、P、K、Ca和Mg的含量
Fig.2 Changes of five kinds of mineral elements in stems of three varieties of floribunda roses during cold acclimation
范少然等: 抗寒锻炼期间丰花月季茎中矿质元素含量与EIS参数变化及其关系研究 329
由表5可知, 不同丰花月季品种茎内Ca或Mg
含量与抗寒性存在极显著负相关关系, 而N、P和
K的含量变化与抗寒性没有明显的相关性。
不同丰花月季品种茎内N、P、K含量均与各
EIS参数无显著相关性。而Ca、Mg含量与EIS参
数re和ri存在极显著正相关关系(表6)。
表5 抗寒锻炼期间不同丰花月季品种茎的矿质元素含量与抗寒性的相关性
Table 5 Relation between the contents of mineral elements and cold resistance in stems of different floribunda roses varieties
during cold acclimation
品种 元素/抗寒性 回归方程 R2 r
‘红帽’ N/抗寒性 – – –
P/抗寒性 y=–4.26x2+26.455x–50.716 0.747 –0.150
K/抗寒性 – – –
Ca/抗寒性 y=0.0000005x2–0.00973x+28.494 0.842 –0.894*
Mg/抗寒性 y=0.0000006x2–0.0074x+1.1666 0.711 –0.842
‘柔情似水’ N/抗寒性 – – –
P/抗寒性 – – –
K/抗寒性 – – –
Ca/抗寒性 y=–0.00188x+4.5653 0.963 –0.981**
Mg/抗寒性 y=–0.000003x2+0.00749x–11.832 0.687 –0.816
‘金玛丽’ N/抗寒性 – – –
P/抗寒性 – – –
K/抗寒性 – – –
Ca/抗寒性 y=–0.0000007x2+0.01515x–86.898 0.976 –0.898*
Mg/抗寒性 y=–0.00001x2+0.07553x–108.5 0.983 –0.895
讨　　论
在冬季严寒来临之前, 随着气温的降低, 植物
体内会发生一系列适应低温的生理生化调整, 以
抵抗寒冻。这种逐步提高抗寒能力的适应过程称
为抗寒锻炼。本研究结果说明三个丰花月季品种
的抗寒性均随着气温的下降而逐渐增强, 1月份自
然界气温最低时, 三个丰花月季品种的抗寒性均
达到最强, 抗寒性强弱顺序为: ‘金玛丽’>‘柔情似
水’>‘红帽’。这与其他有关月季抗寒性研究的结
果相同(王刘环等2015)。
低温能够诱导植物体内一些元素的富集, 有
助于植物适应低温环境(李善家等2007)。安黎哲
等(2000)对35种冰缘植物体内矿质元素含量特征
的研究结果同样指出高山植物为增强对寒冷生境
的适应明显富集了Ca元素。Ca元素质量浓度的升
高能减轻膜脂过氧化, 保护膜系统, 这也是寒冷生
境下Ca元素富集的原因(Fu等2006)。而在研究桂
花(Osmanthus sp.)叶片对冬季低温的适应性中则
发现Ca含量呈逐渐降低的趋势, 并指出可能是营
养转移的结果(徐广平等2013)。K主要以离子形式
存在于细胞内, 是许多代谢过程所需酶的活化剂,
植物可以通过调节体内K含量来减缓能量代谢, 以
适应低温(李善家等2007; 贾兵等2011)。本实验结
果表明, 随着抗寒锻炼的进程, 丰花月季茎中K有
下降趋势, 而Ca、Mg则呈现出上升趋势, 说明为
适应自然降温, 丰花月季对矿质元素进行了选择
性吸收或发生了营养转移。
EIS法以其快速、高效、无损伤的特点已被
广泛的应用于检测植物的生理状态。EIS参数的
变化主要取决于植物细胞质和液泡中阴阳离子含
量的变化, 阳离子以矿质元素离子为主, 阴离子以
有机酸为主(张钢等2005)。在抗寒锻炼进程中, 离
子平衡机制及有机酸的积累会发生变化, 理论上
这些变化可以反映到EIS信息中。不同N浓度土壤
处理下的莴苣(Lactuca sativa)叶片EIS信息及N含
量检测结果指出EIS特性对植物体内N含量敏感,
并得出特征频率(最小相位角频率)下的EIS信息可
用以表征植物体内N含量的结论(Muñoz-Huerta等
2014)。但本试验研究结果并未发现EIS参数与丰
花月季茎内N含量有明显的相关性。本试验结果
指出Ca、Mg含量分别与EIS参数re、ri存在相关性,
植物生理学报330
表6 抗寒锻炼期间不同丰花月季品种茎的矿质元素含量与EIS参数的相关性
Table 6 Relation between the contents of mineral elements and EIS parameters in stem of different floribunda roses varieties
during cold acclimation
品种 EIS参数/元素 回归方程 R2 r
‘红帽’ re/N – – –
ri/N y=265.88x2–1472.9x+2039.7 0.576 0.289
τ/N y=503.14x2–2770x+3824.5 0.880 0.675
ψ/N y=–0.11069x2+0.57434x–0.16722 0.566 –0.744
re/P y=35.985x2–207.98x+331.32 0.624 0.542
ri/P y=4.1811x2–24.812x+40.343 0.543 0.409
τ/P y=–3.852x2+30.23x–27.543 0.655 0.760
ψ/P y=–0.00591x2+0.02829x+0.54983 0.880 –0.880
re/K y=0.00005x2–0.94703x+4683.3 0.696 –0.681
ri/K y=0.000007x2–0.13142x+641.34 0.739 –0.594
τ/K y=0.00001x2–0.26212x+1286.4 0.628 –0.506
ψ/K y=0.00001x+0.44836 0.918 0.958
re/Ca y=0.01905x–75.438 0.991 0.995**
ri/Ca y=–0.0000005x2+0.01053x–39.194 0.797 0.857
τ/Ca – – –
ψ/Ca y=–0.000000004x2+0.00007x+0.32235 0.745 –0.423
re/Mg y=0.06081x–86.557 0.935 0.967**
ri/Mg y=0.000003x2–0.00707x+8.3048 0.856 0.911*
τ/Mg – – –
ψ/Mg y=–0.00000004x2+0.00021x+0.31972 0.978 –0.262
‘柔情似水’ re/N – – –
ri/N – – –
τ/N y=–82.161x2+467.84x–634.83 0.696 0.203
ψ/N y=0.04212x2–0.2645x+0.97738 0.646 –0.771
re/P – – –
ri/P – – –
τ/P y=–5.3206x2+35.791x–34.134 0.825 –0.276
ψ/P y=0.0101x2–0.07316x+0.70014 0.839 –0.182
re/K – – –
ri/K – – –
τ/K – – –
ψ/K – – –
re/Ca y=0.00887x–19.518 0.978 0.989**
ri/Ca y=0.00061x+1.2891 0.979 0.989**
τ/Ca y=0.000001x2–0.02105x+109.07 0.959 –0.146
ψ/Ca y=–0.000000002x2+0.00002x+0.49137 0.729 –0.534
re/Mg y=0.00002x2–0.08898x+118.53 0.819 0.862
ri/Mg y=0.0000009x2–0.00285x+6.8602 0.821 0.891*
τ/Mg y=0.00001x2–0.06889x+110.3 0.590 –0.513
ψ/Mg – – –
‘金玛丽’ re/N – – –
ri/N – – –
τ/N – – –
ψ/N – – –
re/P y=–32.634x2+188.82x–173.12 0.590 –0.757
ri/P – – –
τ/P – – –
ψ/P y=0.07279x2–0.52987x+1.5013 0.814 0.053
re/K – – –
范少然等: 抗寒锻炼期间丰花月季茎中矿质元素含量与EIS参数变化及其关系研究 331
品种 EIS参数/元素 回归方程 R2 r
‘金玛丽’ ri/K – – –
τ/K – – –
ψ/K – – –
re/Ca y=0.000004x2–0.07317x+409 0.908 0.891*
ri/Ca y=0.0000004x2–0.00845x+47.973 0.981 0.855
τ/Ca y=0.000002x2–0.04007x+233.72 0.700 0.466
ψ/Ca – – –
re/Mg y=0.0001x2–0.5289x+739.88 0.908 0.870
ri/Mg y=0.000008x2–0.04394x+62.615 0.987 0.894*
τ/Mg – – –
ψ/Mg – – –
这可能是因为Ca元素作为第二信使介导了植物在
低温胁迫下产生的化学反应(徐呈祥2012), 随着抗
寒锻炼的进行, Ca在细胞内外的分配会产生变化,
因此影响了re的变化。Mg是构成叶绿素主要元素,
茎中Mg元素含量逐渐升高可能是随着冬季落叶,
叶片中矿质元素转移的结果, Mg含量与ri有着显著
的相关性, 其相关性的阐明将是以后需要进一步
着重解决的问题。
本研究表明三个丰花月季EIS参数变化趋势
与其抗寒力发展和强弱基本一致: 其中re、ri逐渐
上升, τ先下降再上升, ψ的变化不明显; 最佳估测抗
寒性的EIS参数分别为‘红帽’: re (r = –0.878)、‘柔
情似水’: re (r = –0.979)、‘金玛丽’: ri (r = –0.997);
Ca元素含量与抗寒性显著相关, 且可用re表征其含
量变化; Mg含量的变化与ri的变化显著相关。
参考文献
An LZ, Liu YH, Feng HY, Feng GN, Cheng GD (2000). Studies on
the characteristics of element contents of altifrigetic subnival
vegetation at the source area of Urumqi River. Acta Bot Bore-
al-Occident Sin, 20 (6): 1063–1069 (in Chinese with English
abstract) [安黎哲, 刘艳红, 冯虎元, 冯国宁, 程国栋(2000). 乌
鲁木齐河源区高寒冰缘植物化学元素的含量特征. 西北植物
学报, 20 (6): 1063–1069]
Chang J, Wang GX (2005). The figures of content and dynamical
changes of N and P under different forms of land use in the Hei-
he River Basin. J Lanzhou Univ (Nat Sci), 41 (1): 1–7 (in Chi-
nese with English abstract) [常娟, 王根绪(2005). 黑河流域不同
土地利用类型下水体N、P质量浓度特征与动态变化. 兰州大
学学报(自然科学版), 41 (1): 1–7]
Chen CY, Wang HD, Ding Y (2005). Changes of soluble protein con-
tent and activities of cell protective enzymes under chilling stress
in asparagus bean seedlings. Acta Hortic Sin, 32 (5): 911–913 (in
Chinese with English abstract) [陈禅友, 汪汇东,丁毅(2005). 低
温胁迫下长豇豆幼苗可溶性蛋白质和细胞保护酶活性的变
化. 园艺学报, 32 (5): 911–913]
Deng RJ, Fan JX, Wang YQ, Jin JF, Liu T (2014). Semilethal tem-
perature of pitaya under low temperature stress and evaluation
on their cold resistance. Plant Physiol J, 50 (11): 1742–1748 (in
Chinese with English abstract) [邓仁菊, 范建新, 王永清, 金吉
芬, 刘涛(2014). 低温胁迫下火龙果的半致死温度及抗寒性分
析. 植物生理学报, 50 (11): 1742–1748]
Di B, Meng Y, Zhang G, Qian J, Guo M (2014). The estimation model
of soluble sugar content in stems and leaves of Catalpa bungei
C.A. Mey based on electrical impedance spectroscopy. Acta Bio-
phys Sin, 30 (6): 443–453 (in Chinese with English abstract) [邸
葆, 孟昱, 张钢, 钱稷, 郭明(2014). 基于电阻抗图谱估测金丝楸
茎和叶可溶性糖含量的模型. 生物物理学报, 30 (6): 443–453]
Dong SH, Zhang G, Que SP, Zhu L, Jin XM (2009). Response of
parameters of electrical impedance spectroscopy to the content
of soluble sugar and starch in Pinus bungeana Zucc. during cold
acclimation. J Agric Univ Hebei, 32 (3): 53–58 (in Chinese with
English abstract) [董胜豪, 张钢, 卻书鹏, 祝良, 靳秀梅(2009).
抗寒锻炼期间白皮松电阻抗图谱参数对可溶性糖与淀粉含量
变化的响应. 河北农业大学学报, 32 (3): 53–58]
Fu XY, Chang JF, An LZ, Zhang MX, Xu SJ, Chen T, Liu YH, Xin H,
Wang JH (2006). Association of the cold-hardiness of Chorispo-
ra bungeana with the distribution and accumulation of calcium
in the cells and tissues. Environ Exp Bot, 55 (3): 282–293
Jia B, Heng W, Liu L, Ye ZF, Zhu LW (2011). Annual changes of
mineral elements in the leaves of pear (Pyrus bretchnederi cv.
‘Dangshansuli’) and their correlation analysis. J Anhui Agric
Univ, 38 (2): 212–217 (in Chinese with English abstract) [贾
兵, 衡伟, 刘莉, 叶振风, 朱立武(2011). 砀山酥梨叶片矿质元
素含量年变化及其相关性分析. 安徽农业大学学报, 38 (2):
212–217]
Li SJ, Tang HG, Zhang YF, Chen T, Chen YP, An LZ, Lin HM (2007).
Comparative study on seasonal variations in element content in
leaves of Sabina chinensis and Sabina przewalskii. J Lanzhou
Univ (Nat Sci), 43 (6): 25–28 (in Chinese with English abstract)
[李善家, 汤红官, 张有福, 陈拓, 陈银萍, 安黎哲, 蔺海明
(2007). 两种圆柏属植物叶片元素季节性变化的比较. 兰州大
学学报(自然科学版), 43 (6): 25–28]
表6 (续)
植物生理学报332
Li YQ, Zhang G, Dong SH, Que SP, Zhu L, Jin XM (2010). The
physiological indices affecting parameters of electrical imped-
ance spectroscopy in Pinus bungeana Zucc. needles during frost
hardening. J Nanjing For Univ, 34 (2): 24–30 (in Chinese with
English abstract) [李亚青, 张钢, 董胜豪, 卻书鹏, 祝良, 靳秀梅
(2010). 抗寒锻炼期间影响白皮松针叶电阻抗图谱参数的生
理指标. 南京林业大学学报, 34 (2): 24–30]
Li ZY, Zheng L, Lu LH, Li LL (2014). Improvement in the H2SO4–
H2O2 digestion method for determining plant total nitrogen.
Chin Agric Sci Bull, 30 (6): 159–162 (in Chinese with English
abstract) [李朝英, 郑路, 卢立华, 李丽利(2014). 测定植物全氮
的H2SO4-H2O2消煮法改进. 中国农学通报, 30 (6): 159–162]
Liu HM, Wang K, Li QS, Yan YQ (2003). Changing regularity of
partial cold-resistance physiological and biochemical indexes of
Parthenocissus quinquefolia with temperature dropping. J North-
east For Univ, 31 (4): 74–75 (in Chinese with English abstract)
[刘慧民, 王崑, 李奇石, 阎永庆(2003). 五叶地锦低温处理条件
下与抗寒性相关的部分生理生化指标的变化规律. 东北林业
大学学报, 31 (4): 74–75]
Muñoz-Huerta RF, Ortiz-Melendez AJ, Guvara-Gonzalez RG, Tor-
res-Pacheco I, Herrera-Ruiz G, Contreras-Medina LM, Prado-Ol-
ivarez J, Ocampo-Velazquez RV (2014). An analysis of electrical
impedance measurements applied for plant N status estiomation
in lettuce (Lactuca sativa). Sensors, 14: 11492–11503
Repo T, Zhang M, Ryyppö A, Vapaavuori E, Sutinen S (1994). Effects
of freeze-thaw injury on parameters of distributed electrical
circuits of stems and needles of Scots pine seedlings at different
stages of acclimation. J Exp Bot, 45: 823–833
Ushio A, Mae T, Makino A (2008). Effects of temperature on photo-
synthesis and plant growth in assimilation shoots of a rose. Soil
Sci Plant Nutr, 54: 253–258
Wang LH, Gong RJ, Zhang G (2015). Relation between electrical im-
pedance spectroscopy parameters and frost hardiness in stems of
floribunda roses during frost hardening. J Agric Univ Hebei, 38
(1): 48–52 (in Chinese with English abstract) [王刘环, 弓瑞娟,
张钢(2015). 抗寒锻炼期间丰花月季茎的电阻抗参数与抗寒
性的关系. 河北农业大学学报, 38 (1): 48–52]
Wang LL, Jia WJ, Ma LL, Cui LF, Wang XN, Duan Q, Jiang YL,
Wang JH (2014). Influences of low temperature stress on the
main physiological indexes of different Lilium. Plant Physiol J,
50 (9): 1413–1422 (in Chinese with English abstract) [王玲丽,
贾文杰, 马璐琳, 崔光芬, 吴丽芳, 王祥宁, 段青, 蒋亚莲, 王继
华(2014). 低温胁迫对不同百合主要生理指标的影响. 植物生
理学报, 50 (9): 1413–1422]
Xu CX (2012). Research progress on the mechanism of improving
plant cold hardiness. Acta Ecol Sin, 32 (24): 7966–7980 (in Chi-
nese with English abstract) [徐呈祥(2012). 提高植物抗寒性的
机理研究进展. 生态学报, 32 (24): 7966–7980]
Xu GP, He CX, Li XK, Qiu ZQ, Huang YQ, Yao YF, Sun YJ, Pan
FJ (2013). Response of mineral elements and physiological
characteristics in garden plants Osmanthus fragrans lour leaves
to unusual low temperature in winter. J Nucl Agric Sci, 27 (3):
365–372 (in Chinese with English abstract) [徐广平, 何成新, 李
先琨, 邱正强, 黄玉清, 姚月锋, 孙英杰, 潘复静(2013). 园林植
物桂花叶片矿质元素及生理特征对冬季异常低温的响应. 核
农学报, 27 (3): 365–372]
Zhang G, Ryyppö A, Repo T (2002). The electrical impedance spec-
troscopy of Scots pine needles during cold acclimation. Physiol
Plant, 115: 385–392
Zhang G, Xiao JZ, Chen DF (2005). Electrical impedance spectrosco-
py method for measuring cold hardiness of plants. J Plant Physi-
ol Mol Biol, 31 (1): 19–26 (in Chinese with English abstract) [张
钢, 肖建忠, 陈段芬(2005). 测定植物抗寒性的电阻抗图谱法.
植物生理与分子生物学学报, 31 (1): 19–26]
范少然等: 抗寒锻炼期间丰花月季茎中矿质元素含量与EIS参数变化及其关系研究 333
Research on the changes of mineral elements content and EIS parameters in
floribunda rose stems and their relationship during cold acclimation
FAN Shao-Ran, CUI Rui-Hang, WU Dong-Xia, JIAO Mei-Ling, ZHANG Gang*
College of Horticulture, Agricultural University of Hebei, Baoding, Hebei 071001, China
Abstract: Three varieties of floribunda roses ‘Hongmao’, ‘Rouqingsishui’ and ‘Jinmali’ were used as the test
materials. The change of cold resistance of stems was determined by electrolyte leakage (EL) method during
the season of autumn and winter, meanwhile N, P, K, Ca and Mg contents and electrical impedance spectrosco-
py (EIS) parameters were assessed. The results showed that, the order of cold resistance of the three varieties
was ‘Jinmali’>‘Rouqingsishui’>‘Hongmao’. The EIS parameters specific extracellular resistance re and specific
intracellular resistance ri of three varieties all increased gradually, relaxation time τ first decreased and then in-
creased, the distribution coefficient of relaxation time ψ of ‘Rouqingsishui’ and ‘Hongmao’ first increased and
then decreased, and reached stable at the end of cold acclimation, however, the ψ of ‘Jinmali’ changed severely.
The best EIS parameters to estimate cold resistance were re (r = –0.878), re (r = –0.979), and ri (r = –0.997) for
‘Hongmao’, ‘Rouqingsishui’ and ‘Jinmali’, respectively. The contents of Ca and Mg in stems of three varieties
were all showing a gradual upward trend, and the correlation analysis with EIS parameters showed that there
was a significant positive correlation between Ca content and re, as well as between Mg content and ri.
Key words: floribunda roses; cold acclimation; mineral element; EIS parameters
Received 2015-11-25 Accepted 2016-01-07
This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 31272190).
*Corresponding author (E-mail: zhanggang1210@126.com).