全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 8期，2010年 8月 749
烟草损伤信号分子机制及其相关基因表达的研究进展
解敏敏, 程廷才, 王根洪, 夏庆友 *
重庆大学农学及生命科学研究院, 重庆 400044
提要: 植物在遭受机械损伤或食草动物伤害时, 体内的信号应答防御系统立即被激活, 从而激活防御相关基因的表达, 达到
自我保护的目的。信号分子如系统素、系统素糖肽前体物质, 是茄科植物中具有信号传导功能的一类多肽, 在损伤信号传
导方面起着重要的作用。近年来, 对系统素家族以及茉莉酸等信号传导方面的研究有了很大的进展, 本文着重对烟草中的
主要损伤信号分子进行系统的阐述, 并且对损伤后烟草相关基因的表达变化做了简单的归纳与分析, 旨在为烟草的抗虫性、
烟叶的储存与加工等方面的研究提供参考。
关键词: 系统素; 机械损伤; 食草动物; 茉莉酸
The Research in Wound Signaling Molecular Mechanism and Wound-Related
Genes of Tobacco
XIE Min-Min, CHENG Ting-Cai, WANG Gen-Hong, XIA Qing-You*
Institute of Agriculture and Life Science, Chongqing University, Chongqing 400044, China
Abstract: When suffering from mechanical wounds or herbivore injuries, the signal response defense systems
of plants will be activated promptly, which activates the expression of defense-relate genes to self-protection.
Systemin and HypSys, a group of peptides in Solanaceous family, play important roles in wounding signal
transduction. Recently, researches on the signal transduction of systemins and jasmonic acid have a big progress.
This review provided references for the research of insect resistance, storage and processing of tobacco leaves,
introduced the main wound signaling molecules, and summarized the expression of wounding defense-related
genes in tobacco (Nicotiana tabacum).
Key words: systemin; mechanical wounding; herbivore; jasmonic acid
收稿 2010-02-08 修定 　2010-04-26
资助 中国烟草总公司科技重大专项(1 102 009 02 037 )。
* 通讯作者( E-ma i l : x i a qy @c qu .e du .c n ; T e l : 0 2 3 -
6 5 1 1 2 5 3 3 )。
当植物遭受机械损伤或食草动物等的伤害时,
会诱导特异的防御应答, 一系列的信号分子在防御
应答中合成并相互协调起作用。植物不仅仅对由
损伤和食草动物侵袭引起的局部叶片损伤产生应
答, 而且也诱导远距离的未损伤叶片的防御应
答。这些系统性的防御应答已在番茄(Solanum
lycopersicom)中广泛地被研究, 番茄中对驱动流动
性的损伤信号起着重要作用的是一个叫做系统素
(systemin)的 18肽小分子(Pearce等 1991)。然而,
系统素仅存在于部分茄科植物中, 2001年, Pearce
等从烟草叶片中分离出了1个富含羟脯氨酸的系统
素糖肽(HypSyspeptides, HypSys)前体物质, 这个含
164个氨基酸的前体物质编码 2个烟草多肽, 与含
200个氨基酸的番茄系统素前体没有序列相似性,
仅与番茄系统素有很弱的序列相似性(Pearce等
2001; McGurl等 1992)。Pearce和 Ryan (2003)在
番茄中也分离出了HypSys多肽, 研究发现它们均
参与抗食草动物的防御应答。近年来, 对于系统素
家族的研究有了很大的进展, 对其下游茉莉酸类
(jasmonic acid, JA)的合成和信号传导途径也有了深
入的了解, 茉莉酸信号途径已经证实在介导伤害和
昆虫侵害防御反应中起着重要的作用。烟草是重
要的模式植物以及经济作物, 研究烟草因害虫、物
理及采摘引起的机械损伤对其基因表达的影响, 对
烟草的抗虫性、烟叶的储存与加工、烟碱及致香
成分等研究都有重要意义。本文着重对烟草中的
主要损伤信号分子及其相关基因的表达情况进行综
述, 以期为其进一步的研究提供参考。
1 系统素家族的研究
植物中的防御信号多肽包括系统素(Pearce等
综　述Reviews
植物生理学通讯 第 46卷 第 8期，2010年 8月750
1991)、HypSys多肽(Pearce等 2001, 2007; Pearce
和 Ryan 2003)以及来自拟南芥的AtPep1及其同源
物。这些多肽长度为 18~23个氨基酸残基, 在损伤
和茉莉酸诱导下由前体蛋白加工产生, 通过放大信
号传导而激活防御相关基因的表达(Huffaker等
2006; Huffaker和 Ryan 2007; Pearce等 2007; Ryan
等 2007)。系统素和AtPep1的细胞表面受体已经
被分离鉴定(Scheer和 Ryan 1999; Yamaguchi等
2006; Holton等 2007), 但是HypSys多肽的受体至
今还未被鉴定, 虽然HypSys多肽的生物学活性表
明它们是通过细胞表面受体进行信号传递的。
系统素首先在番茄叶片中分离得到, 然后在马
铃薯(Solanum tuberosum)、辣椒(Capsicum annuum)、
矮牵牛(Petunia hybrida)和龙葵(Solanum nigrum)等
其他几种茄科作物中也相继分离得到了系统素。
烟草中分离到的防御信号多肽, 是一种富含羟脯氨
酸的系统素糖肽物质, 其在番茄中也含有同源体, 如
表 1所示(Schaller 1999; Ryan 2000; Pearce等2001,
2007; Pearce和 Ryan 2003)。目前研究得最多的仍
是最初分离到的番茄系统素。在结构上, 系统素包
含碱性氨基酸和酸性氨基酸, 除了烟草和番茄之外,
其他物种的系统素结构具有高度相似性, 如N-端是
丙氨酸残基(A)和C-端都是甲硫氨酸-谷氨酰胺-苏
氨酸 -天冬氨酸(M-Q-T-D)等(表 1)。在烟草、番茄
和矮牵牛的HypSys多肽序列中都富含羟脯氨酸残基
(hydroxyproline), 该糖肽成分对维持其生物活性是
必需的(Pearce和 Ryan 2003; Pearce等 2007)。
自从 Pearce等(1991)从被昆虫噬食的番茄叶
片中首次发现一个18肽的系统素以来, 人们对系统
素及其在损伤信号传导等方面的研究取得了很大的
进展。该物质是植物受到外界伤害时产生的多肽
分子, 具有信号传导功能, 在植物局部和系统性损
伤应答中起着关键作用, 对植物伤害生理方面的研
究具有重大意义。系统素的前体物质——系统素
原(prosystemin)是一个由 200个氨基酸残基组成的
蛋白质, 具有亲水性, 它包含比较多的极性氨基酸,
如天冬氨酸(Asp)、谷氨酸(Glu)和赖氨酸(Lys)
(Dombrowski等 1999)。叶片损伤后, 系统素原转
录本被系统性的诱导, 3~4 h后达到峰值(McGurl等
1992)。因此, 当植物遭受机械损伤或食草动物取
食等刺激后, 会诱导系统素原基因的表达, 系统素
原进一步被加工为成熟的系统素。系统素与膜表
面受体SR160结合后, 会引起一系列的细胞学反应,
例如质膜去极化及离子流形成, 质子及钙离子浓度
的增加, 钾离子产生, 钙调蛋白转录本增加, 有丝分
裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase,
MAPK)活化及磷脂酶A2 (PLA2)活性的增强(Scheer
和 Ryan 1999; Stratmann等 2000)。PLA2作用于膜
磷脂使之释放亚麻酸(Narváez-Vásquez等1999), 然
后, 亚麻酸在一系列酶的作用下释放产生 JA, 激活
JA信号途径, 从而使植物体产生抗性。
激活植物防御基因的信号肽被认为是系统素
家族的成员(Pearce和 Ryan 2003), 然而, 一直到现
在也没有发现它们具有共同的表现形式。2001年,
表 1 植物中系统素和系统素糖肽物质的氨基酸序列
Table 1 Amino-acid sequences of systemin and HypSys peptides in plants
植物种类 系统素和系统素糖肽 氨基酸序列
番茄(Solanum lycopersicom) Systemin AVQSKPPSKRDPPKMQTD
马铃薯(Solanum tuberosum) Systemin I AVHSTPPSKRDPPKMQTD
马铃薯(Solanum tuberosum) Systemin II AAHSTPPSKRDPPKMQTD
龙葵(Solanum nigrum) Systemin AVRSTPPSKRDPPKMQTD
辣椒(Capsicum annuum) Systemin AVHSRPPSKRPPPKMQTD
烟草(Nicotiana tobacum) TobHypSys I RGANLPOOSOASSOOSKE
烟草(Nicotiana tobacum) TobHypSys II NRKPLSOOSOKPADQPR
番茄(Solanum lycopersicom) TomHypSys I RTOYKTOOOOTSSSOTHQ
番茄(Solanum lycopersicom) TomHypSys II GRHDYVASOOOOKPQDEQRQ
番茄(Solanum lycopersicom) TomHypSys III GRHDSVLPOOSOKTD
矮牵牛(Petunia hybrida) PhHypSys I RSLHKSOOOTOKPSDEQGQ
矮牵牛(Petunia hybrida) PhHypSysⅡ RHDYHLSOOOAOKPADHTGQ
矮牵牛(Petunia hybrida) PhHypSys III RGKRLPOOAOEYDPOYHQ
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Pearce等从烟草叶片中分离出了一个激活植物防御
基因的含164个氨基酸的信号肽前体物质, 然而此
信号肽前体物质富含羟脯氨酸, 是由分泌系统合成
的, 与含200个氨基酸的番茄系统素前体没有序列
相似性, 后来将此前体物质称作系统素糖肽前体物
质(Pearce等 2001; McGurl等 1992)。转基因烟草
分析表明, 通过 35S启动子驱动烟草HypSys前体
基因表达, 烟草叶片中胰蛋白酶抑制剂( trypsin
inhitbitors, TPIs)的水平会升高并且对食草动物的抗
性增强(Ren和 Lu 2006)。系统素家族以及HypSys
亚家族中的某些成员作为植物损伤信号途径的早期
应答基因, 在植物应答于损伤和食草动物侵袭的早期
信号传导中起着重要的作用。
烟草系统素糖肽前体HypSys在介导抵抗食草
动物烟草天蛾幼虫(Manduca sexta)的伤害中的作用
已得到了深入的研究(Baldwin 2001; Kessler和
Baldwin 2002)。烟草植株能识别来自天蛾幼虫的
侵袭, 当其口腔分泌物(oral secretion, OS)中的脂肪
酸氨基酸结合体(fatty-acid amino-acid conjugates,
FACs)侵入损伤处时, 会诱导JA的释放, 然后JA诱导
二级代谢产物参与直接防御(Halitschke和Baldwin
2004), 例如TPIs (Zavala等2004)和尼古丁(Baldwin
1999); 同时会诱导挥发性有机化合物的释放, 这种
化合物能吸引烟草天蛾幼虫的天敌(Kess ler 和
Baldwin 2001)。近来, Berger和 Baldwin (2007)通
过在二倍体粘毛烟草(Nicotiana attenuata)中沉默
HypSys和异位超表达来自普通四倍体烟草(Nicotiana
tabacum)的HypSys,结果显示食草动物刺激和茉莉
酸甲酯(methyl-jasmonate, MeJA)诱导都不能增加野
生型或转化植株中的HypSys转录本。沉默该基因
的植株和野生型植株的表现没有不同; 超表达植株
与野生型植株相比, HypSys有低水平的组成性表达
并诱导少量的 TPIs和尼古丁。研究结果显示, 富
含羟脯氨酸的糖肽前体HypSys在粘毛烟草的抗食
草动物防御信号中不起中心作用。Berger和Baldwin
(2009)在最近的研究中表明沉默粘毛烟草中的HypSys
有可能改变花的形态和自花授粉率。Pearce和Ryan
(2003)在番茄中也分离出了HypSys多肽, 它参与抗
食草动物的防御应答; Narváez-Vásquez等(2007)研
究表明番茄HysSys前体和系统素原应答于损伤的
协同表达对强烈的系统性信号都是必需的, 该研究
首次证实2种毫无关联的多肽共同参与调节长距离
损伤信号的传递。因此, 对于HypSys潜在多样的
功能仍需进一步的探索研究。
番茄中的系统素多肽通过诱导JA信号途径来
激活 TPIs和其他防御基因的表达(Schilmiller和
Howe 2005),而它在龙葵中的同源类似物似乎是增
强植物的耐受性, 并不参与胰蛋白酶抑制剂的激活
(Schmidt和 Baldwin 2008)。来自栽培烟草和番茄
中的HypSys多肽被发现能够介导抗食草动物防御
信号, 而从矮牵牛中分离的HypSys多肽却不能诱
导抗食草动物的蛋白酶抑制剂和多酚氧化酶的活
性, 但它可以激活一个叫做防御素 1 (defensin1)的
抗病原菌防御相关基因(Pearce等 2007)。系统素
基因家族之间以及HypSys亚家族之间功能上的变
异性, 改变了以前普遍认为其功能保守的看法。
2 茉莉酸在损伤信号中的作用
大量的研究资料表明系统素通过激发JA的合
成来诱导防御基因的表达(Howe等 1996; Ryan
2000; Li等2003; Stenzel等2003)。Stenzel等(2003)
的研究结果显示系统素水平影响一个植株的JA水
平, 与野生型植株和反义抑制系统素原的转基因植
株相比, 损伤超表达系统素原的植株的叶片会引起
更多更快的 JA水平的增加。Chen等(2006)也观察
到在超表达系统素原植株中组成性水平的JA含量
比野生型植株高 3倍。JA和MeJA作为潜在信号
的发现为蛋白酶抑制剂(protease inhibitor, PI)的伤
诱导表达提供了证据, 即茉莉酸类在植物抵抗食草
动物诱导防御中起着重要的作用(Farmer和 Ryan
1992; Howe等 1996)。随着研究的不断深入, 大
量资料显示茉莉酸类是损伤防御应答中的主要信
号。学者们正利用多种多样的研究手段, 来探讨更
多关于茉莉酸类在植物防御中的作用。关于这种
信号途径的知识大部分来自于对茄科植物(如番
茄、烟草、马铃薯等)和拟南芥(Arabidopsis thaliana)
的研究。
来自野生型植株和缺失突变株如JA合成突变
株(acx1)、JA感知突变株(jai1)和系统素失活株
(spr1)之间的嫁接试验数据, 以及来自超表达系统素
原转基因番茄植株的数据显示了茉莉酸类化合物的
重要性。JA水平极大的影响防御应答的质量, 在
嫁接试验中 JA缺失会导致接穗中PI合成受阻。系
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统素在损伤位点产生JA, 诱导局部的防御应答; JA
信号途径中的流动性信号转移到系统性远距离叶片
中, 激活系统性的防御应答, 这些流动性的信号诱
导远距离未损伤叶片中的 PI活性。由于植物体能
产生很多生物活性的茉莉酸, 因此目前还未能确定
是哪一种茉莉酸从损伤处运输到未损伤组织来激活
防御应答(Howe 2004; Li等2004; Schilmiller和Howe
2005)。
JA和它的挥发物MeJA以及JA-氨基酸结合体
统称为茉莉酸类物质, 通过级联途径合成。如图 1
所示(Schilmiller和Howe 2005), JA的合成涉及多
种酶的参与, 如质体酶脂肪酸去饱和酶(fatty acid
desaturase, FAD)、脂氧合酶(lipoxygenase, LOX)、
丙二烯氧合酶(allene oxide synthase, AOS)、丙二
烯氧化物环化酶(allene oxide cyclase, AOC), 以及过
氧化物酶体中的酰基辅酶 A 合成酶( a cyl - C oA
synthetase, ACS)、酰基辅酶 A氧化酶(acyl-CoA
oxidase, ACX1)、多功能蛋白(multifunctional
protein, MFP)、3-酮脂酰辅酶A硫解酶(3-ketoacyl-
CoA thiolase, KAT)、硫酯酶(thioesterase, TE)等
等。植物在遭受机械损伤或食草动物伤害时, 释放
出系统素, 系统素与膜受体的结合会激活亚麻酸(18:
3)的合成, 亚麻酸从叶绿体膜中被释放出来, 被13-
LOX氧化, 其产物接着被AOS水解和AOC环化, 产
生 12-氧 -植物二烯酸(12-oxo-phytodienoic acid,
OPDA), 这个环戊烯酮通过OPDA还原酶(OPDA
reductase 3, OPR3)在过氧化物酶体中催化还原, 在
3个 β-氧化之后得到 JA, 然后进入 JA途径, 经过
一系列复杂的细胞间信号级联反应最终诱导大量防
御相关基因的表达。它本身作为 JA衍生物的前体
可以代谢出很多的衍生物, 如MeJ A 和 J A- I le
(Schaller等2005; Wasternack 2007; Paschold 2008)。
在不同的植物种类中, 多个参与JA合成的基因已被
分离鉴定(Wasternack 2007)。在拟南芥或番茄中,
某些基因的突变(如 LOX、FAD、AOS、AOC等)
会导致 JA的缺乏。
COI1在茉莉酸类化合物信号传导过程中具有
重要的作用, JA信号通路对基因表达的调控均依赖
于 COI1基因(coronatine insensitive 1), 主要存在 2
种机制。一种是依赖于损伤诱导的JA的生物合成,
然后通过 COI1传递信号。COI1是一个富含亮氨
酸重复序列的约 66 kDa的 F-box蛋白(Kloek等
2001)。在拟南芥中, COI1蛋白能够将 Skp类似蛋
白 ASK1和 ASK2、CUL1和 RING-box蛋白 1
(AtRbx1)连接成具有生物活性的 SCFCOI1 泛素连接
蛋白降解复合体(Devoto等 2002; Xu等 2002), 通
过降解某些具有抑制作用的蛋白, 来激活信号传
导。另一种则只涉及OPDA, 它通过改变环戊酮环
上的电子活性来调节某些伤诱导基因的表达
(Farmer等 2003)。
近年来, 茉莉酸类化合物信号途径中的其他一
些重要组分也已经鉴定出来, 如 COP9信号体、
JAZ 蛋白、转录因子等。遗传研究表明COP9信号
体是一些茉莉酸应答的上游调节子(Schwechheimer
等 2002), 转基因研究显示, 降低COP9信号体功能
的转基因植株比野生型植株对MeJA的敏感性降
低。近来还发现 J AZ蛋白家族中的一些成员是
SCFCOI1复合体的靶蛋白(Thines等 2007), JAZ1和
JAZ3被认为是茉莉酸诱导的负转录调控子, JA-ILE
可促进 JAZ和COI1蛋白的相互作用, 引导 JAZ蛋
白进入泛素 -26S 蛋白体降解途径(Staswick和
Tiryaki 2004), 从而解除其抑制作用。其他伤诱导
信号的不断发现增加了茉莉酸信号途径的复杂性,
研究表明其他伤诱导信号如图1中的脱落酸(ABA)、
乙烯、一氧化氮(NO)、活性氧类(ROS)、寡聚半
乳糖醛酸(OGAs)和FACs等, 它们正面或负面的影
响 JA信号传导途径。
目前, 有关 JA合成的生化途径已有深入的了
解, 但是有关 JA的受体、JA信号如何传导及如何
调控防御基因表达的具体细节等方面还需要进一步
的研究。
3 损伤后烟草中涉及的分子事件
茉莉酸信号途径研究的第一个突破就是有丝
分裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein
kinase, MAPK)的鉴定发现, 它介导烟草中损伤应答
基因的表达(Seo等 1995)。转录因子在调节基因
转录水平上的变化起着重要作用, WRKY家族是植
物中一类特异的锌指型转录调控因子, 某些WRKYs
是MAPKs的主要靶标, 调节植物发育和胁迫应答
的多个方面(Yang等 2003; Ülker 和 Somssich
2004)。当烟草植株遭受损伤或食草动物侵扰后,
会诱导一系列的级联反应(图2): 当烟叶被损伤或食
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草动物噬食后, 会快速激活MAPK信号, 主要包括
水杨酸诱导的蛋白激酶(salicylic acid-induced pro-
tein kinase, SIPK)信号和损伤诱导的蛋白激酶
(wounding-induced protein kinase, WIPK)信号
(Halitschke和Baldwin 2003; Wu等2007; Meldau等
2009)。Wu等(2007)研究表明 SIPK和WIPK都可
以被损伤高度激活, 当食草动物口腔分泌物(OS)中
的FACs浸入损伤处后, 会剧烈地放大这2种信号。
SIPK和WIPK都是上游信号成分, 调节损伤和OS
诱导的 JA、水杨酸(salicylic acid, SA)、JA-氨基
酸结合体(JA-Ile/JA-Leu)以及乙烯的生物合成, 在植
物体遭受伤害时可激活JA和乙烯等介导的防御应
答。这些防御应答主要包括直接防御和间接防御,
参与直接防御的主要是二级代谢产物如 T P I s
(Zavala等2004)和尼古丁(Baldwin 1999), 这些防御
阻止食草动物的进一步噬食和产卵, 通过抗消化蛋
白破坏其消化力以及增加毒素的含量毒化食草动
物; 参与间接防御的主要成分为挥发性有机化合物,
植物体通过释放这种挥发性物质来吸引烟草天蛾幼
虫的天敌(Kessler和 Baldwin 2001)。Kessler等
(2010)最近研究表明粘毛烟草可以通过改变花的开
放时间来降低来自食草动物的伤害。粘毛烟草是
靠动物来传粉的, 为降低食草动物在传粉的同时, 对
植物体噬食造成伤害, 烟草可通过改变花的开放时
间来保护植物体免遭侵扰, 帮助植物体解决吸引食
草动物传粉又遭受侵扰的困境。花的开放在物候
学上的变化也是由OS诱发的, JA介导的一种复杂
图 1 损伤诱导基因表达的一般模型
(仿自 Schilmiller和Howe 2005)
Fig.1 Generalized model for wound-induced gene expression
(modified from Schilmiller and Howe 2005)
图 2 机械损伤或食草动物侵袭后烟草中涉及的分子事件
(仿自Wu等 2007)
Fig.2 Molecular events in Nicotiana attenuate after attack from
herbivore or mechanical wounding (modified from Wu et al 2007)
FACs: 脂肪酸氨基酸结合体(fatty-acid amino-acid conjugates);
SIPK: 水杨酸诱导的蛋白激酶(salicylic acid-induced protein kinase);
WIPK: 损伤诱导的蛋白激酶(wounding-induced protein kinase)。
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的防御应答, 为植物的损伤防御体系又增添了另一
个视角。
除了损伤位点的防御应答, 被侵扰叶片的未损
伤部分是如何引起应答反应的也已研究清楚。
Howe等(1996)发现在损伤番茄叶片的顶部后, 高水
平的PI转录本在叶片的基部积累, 而不是在被损伤
叶片的顶端区域。最近, Wu等(2007)研究表明将
烟草天蛾幼虫的口腔分泌物涂于烟草叶片的某个损
伤区域后, 在叶片的损伤位点和未损伤区域都会激
活MAPK信号和 JA合成, 但在相连的邻近叶片中
未被激活。因此认为在植物遭受伤害时, 一个流动
性的短距离信号从叶片损伤位点移动到未损伤部
位, 并激活激酶信号; 另外一个不同的信号被维管
系统运输到系统性叶片中激活防御应答, 这种信号
可能是流动性短距离信号的下游成分。这种流动
的短距离信号的鉴定将不仅极大地丰富激酶信号途
径的知识, 也将为理解植物如何在空间和时间模式
上应答于外界刺激提供帮助。
在损伤或食草动物侵袭后, 植物在损伤叶片和
完整的远距离叶片中都积累防御成分, 会诱导系统
性的防御应答(Green和 Ryan 1972; Wu和 Baldwin
2009)。因此, 植物体中肯定存在着信号传递, 这
种流动性信号的性质长期受到争议。最初有人提
出这是电子和水压信号(Malone等 1994; Stanković
和Davies 1997); 也有试验证明该信号传递过程有
维管运输系统的参与(Orians等 2000; Schittko和
Baldwin 2003); 1997年, Zhang和Baldwin通过在烟
草中使用放射性的JAs表明放射性的14C-JA应用到
单个叶片上, 而后被运输到根部, 在那里合成应答
于叶片损伤的尼古丁。14C-JA运输的时间和数量
都与损伤诱导的 JA含量变化相似。而且试验还证
明外源 JA是通过韧皮部来运输的。Li等(2002)研
究表明系统素仅参与产生局部伤诱导的JA信号, 并
不参与长距离的信号传播, 系统性的长距离信号可
能是 JA本身或 JA诱导信号。与此相一致的是,
Wang等(2008)通过沉默粘毛烟草中的 JA-氨基酸
结合体(JA-Ile) jar4/6, 试验证明 JAR和 JA在对食
草动物防御中的作用不完全相同, JAR活性对局部
和系统性的PI诱导都是必需的; 研究还指出JA-Ile
在食草动物侵扰后在局部和系统叶片中都合成, 但
不可能是系统性的长距离信号, 这种信号很可能是
JA 或其他的 JA代谢物。
综上分析, 未来对植物损伤应答领域方面的研
究很可能集中在损伤信号的鉴定和分析上, 对伤诱
导信号途径和其他信号途径相互作用的研究也是很
重要的一个方面。对指导伤诱导基因表达的启动
子元件和相应的转录因子的研究, 也将为通过遗传
操作提高植物对胁迫的抗性提供有用的工具。
4 损伤后烟草相关基因的表达
1993年, Pearce等在烟草中分离出了应答于损
伤的防御相关蛋白——蛋白酶抑制剂(PIs), 但是有
关烟草的损伤信号传导网络却知之甚少。直到
2001年在烟草中发现了类似系统素的糖肽物质, 该
物质与番茄系统素结构上的同源性很小, 但是在损
伤信号传导途径中却起着相似的作用(Pearce等
2001)。虽然 Berger和 Baldwin (2007)研究显示该
系统素糖肽前体HypSys在粘毛烟草的抗食草动物
防御信号中不起中心作用, 但是烟草系统素糖肽物
质的发现为烟草防御相关信号网络的研究提供了新
的思路, 而且补充了茄科植物中的损伤信号途径。
因此, 对烟草损伤信号途径的研究可以为了解不同
信号传导途径以及不同途径的协调作用提供重要的
参考。早在 1986年, Ryan等就发现了来自于番茄
的蛋白酶抑制剂, 之后其他植物中的蛋白酶抑制剂
也不断被分离出来。植物蛋白酶抑制剂是分子量
较小的多肽或蛋白质, 能与相应的酶作用而防止外
源性酶对细胞组织的破坏。研究表明, 这些蛋白酶
抑制剂能与昆虫消化道中的蛋白酶形成酶抑制复合
物, 从而减弱消化酶的蛋白水解作用而影响昆虫对
食物蛋白的消化, 影响昆虫体内水分平衡、酶活力
调节等, 最终导致昆虫非正常发育或死亡, 使植物
达到自我保护的目的(马建平和牟志美 2006)。由
此可以推测蛋白酶抑制剂可能是植物抵御外界伤害
的一种天然防御体系, 是一种具有良好开发前景的
新型杀虫剂。但目前, 只有大豆、马铃薯、番茄
及豇豆中的蛋白酶抑制剂具有较强的抗虫作用(马
建平和牟志美 2006)。因此, 仍需要对植物蛋白酶
抑制剂进行更广泛更深入的研究, 以期发现更多抗
性较强更有效的蛋白酶抑制剂。
到目前, 部分防御相关基因已经在多种植物中
发现, 例如病程相关蛋白(pathogenesis-related
proteins, PR)、蛋白酶体、壳多糖和多酚氧化酶
植物生理学通讯 第 46卷 第 8期，2010年 8月 755
类等。PR蛋白是 1970年 van Loon等在 TMV侵
染的烟草叶片中发现, 是由 TMV诱导产生的蛋白
(van Loon等 1994)。此后, 在多种物种中也相继检
测出这种蛋白。PR蛋白共分为 17个家族, 种类繁
多, 是植物自我防御机制中的可诱导成分, 与植物
对病原菌等的诱导抗性有关, 在不同植物中表现为
几丁质酶、葡聚糖酶、内肽酶和过氧化物酶等。
在烟草中已发现20多种酸性PR蛋白, 但是有关PR
蛋白的生物学功能和作用机制仍需进一步的研究。
酚类化合物是植物王国中很有影响且分布较广的二
级代谢产物, 是衡量烟草质量的一个因素, 它对烟
叶色泽和调制特性等方面有着重要的影响。多酚
氧化酶(polyphenol oxidase, PPO)是一种可以氧化
酚类化合物的氧化还原酶, 分布极广。很多因素如
食草动物伤害、病原菌侵染和机械损伤等均可诱
导 PPO的表达(雷东锋等 2004)。烟草中的 PPO介
导的褐变会影响烟叶和烟丝的色泽和内在品质, 而
且 PPO在烟叶烤制过程中也起着重要的作用。因
此, 控制 PPO的活性, 抑制由它引起的烟叶褐变可
以很大程度上提高烟叶的内在品质。PPO还可以
将酚类物质氧化成相应的醌类物质, 这种物质对昆
虫类是有毒性的, 因此, PPO常常被称作对病原菌产
生抗性的生化指示剂(雷东锋等 2004)。Takemoto
等(2003)通过抑制性差减杂交(suppression subtrac-
tive hybridization, SSH)构建了烟草中激发子诱导基
因(N. tabacum elicitor-inducible genes, NtEIGs)的
cDNA库, 该库含丰富的胁迫应答基因如PR蛋白基
因, 细胞壁蛋白基因等。NtEIGs中某些基因是应
答于损伤、伤信号分子 JA和MeJA表达的(表 2),
其产物参与到植物防御途径的不同阶段及不同过程
中。
另外, Nishiuchi等(2002)发现对烟草进行机械
损伤可以激活早期的乙烯应答转录因子(ethylene-
responsive transcription factors, ERFs)基因转录本
等。ERFs是乙烯应答元件结合蛋白, 特异地结合
于GCC框, 在烟草中, 乙烯应答元件是由乙烯调节
的转录所必须的。烟草中已经有4个ERFs (ERF1~4)
被鉴定。研究发现除 ERF3是转录抑制子外, 其他
3个均是转录激活子, 而且编码ERFs的基因在损伤
诱导的情况下似乎是典型的即时应答或主要应答基
因。因此, 通过对 ERFs的损伤应答表达调节机制
的研究, 对理解高等植物中主要损伤应答基因的分
子机制以及这些基因在防御应答中的作用是很重要
的。Hermsmeier等(2001)从野生型烟草中分离出
了应答于损伤、MeJA和食草动物侵扰的苏氨酸脱
氨酶(threonine deaminase, TD)基因, 该酶参与异亮
氨酸(Ile)的合成, 在遭受损伤和食草动物侵扰时表
达量增加; TD基因启动子也已分离出来, 并鉴定了
启动子中应答于损伤和MeJA的顺式作用元件(Kang
和 Baldwin 2006)。Kurata等(2002)利用损伤和
TMV诱导从烟草中分离出了核糖核酸酶基因, 其启
动子也已克隆出来(Hayashi等 2003); 徐立新等
(2003)从烟草中分离出伤诱导型过氧化物酶基因
(tpoxN1)及其启动子; 总之, 植物体在应答于机械损
伤或食草动物伤害时, 会引起大量的相关基因的表
达变化, 到目前, 仍有大量的防御相关基因未被鉴
定。虽然关于防御相关基因及其信号传导中化学
信号的大量相关信息已经在很多植物种类中被鉴
定, 但是在具体植物中防御相关基因详细的工作网
络仍未阐明, 因此, 研究植物损伤和食草动物侵袭
等引起的基因表达广泛大量的变化是非常必要的。
研究植物损伤等胁迫引起的基因表达广泛的变化对
防御相关基因工作网络的阐明, 对信号传导途径的
研究具有重要的意义。
表 2 抑制性差减杂交法利用激发子诱导构建的烟草 cDNA库中分离出的损伤诱导基因(Takemoto等 2003)
Table 2 Summary of the wound-inducible genes isolated from a cDNA library generated by subtractive hybridization for genes
induced in tobacco treated with oomycete elicitor (Takemoto et al 2003)
克隆名称 来自数据库的比对序列(登录号) 激发子
NtEIG-C08 probable glutathione peroxidase (X60219) MeJA, SA, 损伤
NtEIG-C29 extensin-like protein (D83226) MeJA, SA, 损伤
NtEIG-D10 wound-induced protein 1, WUN1 (A01609) MeJA, 损伤
NtEIG-E17 glycine-rich protein NT16 (D86629) MeJA, SA, 损伤
NtEIG-E76 β-1,3-glucanase-like protein (AAM66024) MeJA, SA, 损伤
植物生理学通讯 第 46卷 第 8期，2010年 8月756
5 结语
随着人们对系统素家族以及茉莉酸类化合物
等研究和认识的不断深入, 损伤信号传导研究的不
断发展, 有关系统素家族和茉莉酸类等信号传导途
径有了多方面的了解, 极大地帮助了人们对信号传
导网络在植物对逆境胁迫中的作用的认识。虽然
很多损伤信号分子已被确定, 但是仍有许多问题需
要进一步的阐明, 例如茉莉酸类的受体, 茉莉酸信
号通路与其他信号通路的关系等很多方面仍需要进
一步的研究。随着研究的深入, 这些问题会将得到
解决, 也将为农业增产和病虫害防治等方面提供理
论依据。烟草是重要的模式植物和经济作物, 它是
茄科植物的代表之一, 具有较高的经济价值, 被誉
为 “工程植物 ”。它不仅在细胞及基因工程技术中
起着关键性的作用, 而且在遗传育种、植物病虫害
研究和大田作物栽培等方面处于重要地位。对植
物防御机制的研究, 将来有可能应用在增强农作物
对不良环境的抗性, 用于提高产品的质量和品质等
方面, 对农业生产的作物病虫害保护方面也是很有
意义的。开展研究烟草对机械损伤或病虫害抵抗
等的基因表达的特异性, 获得这些生物过程信号传
导、基因调控的重要信息, 可为烟叶采摘后储存条
件的优化, 以及通过基因工程操作改良烟草的品
质、提高烟草的产量和对病虫害的抗性提供重要
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