全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (5): 591–598　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2016.0007 591
收稿 2016-01-06　　修定 2016-04-21
资助 国家自然科学基金(31270315)。
* 通讯作者(E-mail: zygao@whu.edu.cn)。
植物exocyst复合体的功能
曹雅君, 高志勇*
武汉大学生命科学学院, 杂交水稻国家重点实验室, 武汉430072
摘要: Exocyst是广泛存在于酵母及动植物中的一种八蛋白复合体, 它最先是在酵母中被发现的, 之后人们在植物中也发现
了该复合体, 并探究了它在植物细胞的功能。由于exocyst中的EXO70亚基在植物中数量很多, 所以很有可能不同的EXO70
亚基会组成不同的exocyst复合体, 各exocyst在植物体内有着不同的功能。本文主要介绍exocyst各亚基间的相互作用、各
亚基与其他因子间的相互作用, 并详细阐述迄今为止发现的exocyst的各种功能: 即其在非常规蛋白分泌、病原体防御、植
物细胞壁的形成、细胞极化以及内膜运输中的作用。
关键词: exocyst; 非常规蛋白分泌; 病原体防御
胞外分泌, 是将细胞内的一些物质通过细胞
膜运出细胞的过程。胞外分泌过程对生物体至关
重要, 它是通过各细胞器的共同协作才完成的, 分
为组成型胞外分泌及调节型胞外分泌。组成型胞
外分泌是将蛋白质、脂质等细胞内的物质包装成
囊泡, 经过高尔基体加工, 最终运输到细胞膜处并
释放到细胞外。而调节型胞外分泌过程只存在于
特殊机能的细胞中, 只有在细胞受到胞外信号的
刺激时, 分泌泡才会与细胞膜融合并将内含物释
放到细胞外。
Exocyst复合体(即胞泌复合体)是一个进化保
守的多亚基蛋白复合体, 它会在分泌囊泡运输至细
胞膜的过程中与分泌囊泡相连。该复合体是二十
年前在酵母中发现的, 之后才在陆地植物中发现,
下面将总结植物exocyst复合体的研究进展。
1 模式植物拟南芥中exocyst各亚基的结构
Exocyst是一个进化保守的复合体, 它由8个蛋
白亚基组成, 即SEC3、SEC5、SEC6、SEC8、
SEC10、SEC15、EXO70和EXO84 (Sztul和
Lupashin 2006; Yu和Hughson 2010)。在酵母及哺
乳动物中 , 这些蛋白全部都是由单基因编码的
(Elias等2003)。然而, 在植物中SEC3、SEC5、
SEC10和 SEC15由2个基因编码; EXO84由3个基因
编码; 而在拟南芥中有23种EXO70的同系物, 其中
又以Exo70A1数量最多(Synek等2006)。我们都知
道所有陆地植物的都是由一个共同祖先发展进化
来的, 系统发育分析表明这个共同的祖先会编码3
种不同的EXO70, 之后在漫长的进化过程中, 这3
个EXO70又各自进化最终演变成这23种EXO70同
系物。虽然这8个exocyst亚基间的序列相似性不
大, 但是却存在一些共同的结构: 它们都是杆状的
且包含串联螺线管的结构, 每个亚基都由3~5个α-
螺旋组成(Munson和Novick 2006; Yu和Hughson
2010)。在电子显微镜下该泡外复合体呈现Y型,
包括1个30 nm×13 nm的长轴和2个6 nm×15 nm的
臂(Hsu等1998; Segui等2004)。
2 Exocyst各亚基之间的相互作用以及与其他因子
的相互作用
人们已经用酵母双杂交及免疫共沉淀等方法
研究了拟南芥中各exocyst亚基之间的相互作用
(Hala等2008; Fendrych等2010; Kulich等2010;
Zhang等2013)。图1对当前所知的相互作用进行了
归纳。Exocyst复合体的功能依赖于exocyst与其他
蛋白的复杂相互作用网, 尤其是exocyst和特殊膜
脂的相互作用(Liu和Guo 2012; Mizuno等2010;
Heider和Munson 2012)。由于EXO70的多样性及
其潜在碳端脂质结合区域的存在, 表明EXO70很
可能与一些特异内膜磷脂发生相互作用(Zarsky等
2009)。从图中可以看到exocyst会和SNARE (solu-
ble N-ethylmaleimide sensitive factor attachment
protein receptors)机器(比如KEULE、SNAP33、
SYP23)发生相互作用, 这一点表明了exocyst会在
囊泡的运输中发挥作用(Wu等2013; Pecenkova等
2011; Klopffleisch等2011) 。研究人员发现拟南芥
中的exocyst亚基与活化的ROP (Rho-related protein
from plants) GTPases之间的相互作用是间接的, 是
植物生理学报592
由植物特异中间蛋白ICR1介导的(Lavy等2007)。
图1中显示出的其他相互作用很可能反映出了exo-
cyst的特殊功能: 比如说, Exo70A1和Exo70C1会和
ROH1 (a homolog of BYPASS1)相连接(Kulich等
2010), 而ROH1在花粉中高度表达, 所以很有可能
exocyst复合体在花粉的形成或功能中起到作用;
我们知道Exo70H1是定位在细胞核中的(Pecenko-
va等2011), 它会和一些转录因子发生相互作用
(Dreze等2011), 这就预示着exocyst可能还具有转
录相关的功能。最近, 研究人员证明了exocyst复
合体会和PPIP5K1 (肌糖己糖磷酸二磷酸肌醇-戊
基磷酸激酶)发生相互作用, 而PPIP5K1能够调节
细胞的能动性, 这也暗示了exocyst对细胞能动性
的贡献(Machkalyan等2016)。我们知道拟南芥受
光诱导会开放气孔, 而植物ROP2 (Rho-type GT-
Pase2)可以负调控这一过程, 近来研究人员证明这
是由RIC7 (ROP-interactive Cdc42- and Rac-interac-
tive binding motif-containing protein 7)抑制了
Exo70B1的功能导致的(Hong等2015)。
3 Exocyst复合体的功能
由于植物中EXO70亚基有很多同系物, 所以
人们提出说植物细胞不只有一种exocyst复合体,
不同的复合体会参与不同的生理学过程(杨俊杰等
2013)。EXO70的进化速度及范围都显示出它是和
压力胁迫、生物间相互作用(尤其是禾本科植物和
植物病原体的相互作用)相关的。例如, 有的exo-
cyst会参与植物细胞特异性泡外分泌过程(Synek等
2006; Cvrckova等2012; Li等2010); 有的exocyst会
与自噬体运输到液泡或者质外体的过程相关(Bo-
demann等2011; Kulich等2013; Wang等2010); 还有
的exocyst与病原体入侵、非生物压力胁迫相关
(Lin等2013); 另一些exocyst会参与细胞板的形成,
参与细胞极化过程。
3.1 EXPO参与非常规蛋白分泌过程
众所周知, 在植物细胞中存在着一种高度保
守的常规分泌途径, 这种分泌途径依赖信号肽将
蛋白质经由内膜系统运输到细胞外。具体来说,
蛋白质会经过内质网到达内侧高尔基体, 再到反
面高尔基体, 最后到达细胞膜, 分泌出细胞外。经
由这种途径运输的蛋白质需要被识别并选择性地
被包装成不同的囊泡 , 这个过程涉及到网格蛋
白、COPI、COPII以及ESCRT复合体等因子(Lee
等2009; Hurley和Hanson 2010)。除此之外, 还需要
细胞器特异结合因子和SNARE复合体(Sztul和
图1 植物中exocyst复合体各亚基的相互作用
Fig.1 The interaction of the subunits of exocyst in plants
曹雅君等: 植物exocyst复合体的功能 593
Lupashin 2009), 这些过程都需要一种信号肽的引
导将蛋白带出细胞外。而非常规分泌是细胞中一
种特异的分泌过程, 无需这种信号肽引导。三十
年前人们就在动物及酵母中报道过一些非常规分
泌途径的例子, 目前人们对动物及酵母中的非常
规分泌了解比较透彻, 但是对植物中的非常规分
泌却了解得很少。实际上植物中有超过50%的蛋
白质属于无需信号肽的分泌蛋白, 这就说明植物
中存在很多尚未被人类了解的非常规蛋白质分泌
途径(Lavy等2007)。
泡外主动细胞器(exocyst positive organelle,
EXPO)是一个最近在植物中发现的exocyst结构, 它
涉及到非常规蛋白分泌(Wang等2010)。最初有研
究人员用这个八聚复合体的各种抗体(Hala等2008)
并将该复合体各亚基(Sec5A、SEC8、Sec15A、
Sec15B和Exo84B)带上荧光标签来验证这个八聚
复合体的定位(Chong等2010)。研究结果表明该复
合体不仅会定位在细胞膜上, 也会与其他内膜相
连。之后又有研究人员以悬浮培养的拟南芥及烟
草BY-2细胞为实验材料, 给Exo70E2带上荧光标签
并将其瞬时表达在材料中, 以Exo70E2来跟踪这个
EXPO复合体, 实验结果发现该EXPO复合体会定
位在细胞膜上(Wang等2010)。除此之外还发现在
植物中, 高尔基体标记物、高尔基体外侧网络/初
级内体标记物、液泡前体/次级内体标记物都不会
和EXPO发生共定位(Wang等2010)。分泌和胞吞途
径的抑制子(布雷菲德菌素A、渥曼青霉素、刀豆
素A)也无法影响EXPO的分布。Exo70E2-(X)FP是
以散点状分布在质膜上, 然后被分泌到胞外。所
以证明了这个EXPO复合体是并不依赖常规的分
泌途径的。随后又以转基因材料及野生型材料从
高压冷冻样品中做免疫胶体金标记实验 , 发现
EXPO在细胞内是一个双模结构的细胞器, 并在细
胞膜外呈现出单膜形式(Wang等2010)。
随后又有研究人员用荧光标记了Sec5A、
SEC6、SEC8、SEC10, 发现它们都是胞质分布的,
而Exo70E2是散点信号分布。将这几个蛋白与Ex-
o70E2共表达时, 却发现这几个蛋白会与Exo70E2
信号以点状共定位, 这就表明Exo70E2可以募集这
些亚基到EXPO复合体上。但是, 也存在一些不能
由E x o 7 0 E 2募集到E X P O上的亚基 , 比如说
Exo70A1、Exo70B1、Exo70E1和Exo70H1。当它
们分别与Exo70E2共表达时它们各自还是呈现强
烈的胞质分布而不受Exo70E2的影响 (Ding等
2013)。综上所述, Exo70E2在EXPO形成中起到关
键性作用。
3.2 Exocyst在防御病原体中的作用
由于在非植物系统中发现的那些非常规分泌
蛋白大部分都是和压力胁迫或是病原体入侵相关
的(Nickel和Seedorf 2008), 是否植物中的非常规分
泌也会和压力胁迫或是病原体入侵相关呢？已有
研究表明, 当植物受到水杨酸胁迫时, 植物会释放
大量无信号肽分泌蛋白到质外体中(Cheng等2008);
当植物受到病原体攻击时也会释放大量无信号肽
分泌蛋白到质外体中, 所以我们认为植物中的这些
蛋白的分泌是通过非常规分泌途径完成的。
一般来说, 当植物都受到病原体入侵时会有
两种防御途径: (1)通过植物细胞表面的受体感受
器感知病原体释放的激发子, 这种激发子可能是
病原菌的细胞壁成分如几丁质、鞭毛蛋白或者脂
多糖等。这种途径叫做病原体相关分子模式成分
激发的免疫反应(PAMP triggered-immunity, PTI);
(2)病原体为了抵御植物PTI途径而释放一些效应
因子, 植物又通过自身的抗性蛋白来识别这些效
应因子, 进而防御病原体的进攻, 这种防御方式称
之为效应因子激发的免疫反应(effector triggered
immunity, ETI)。 植物在这两种防御途径中, 会快
速释放出很多无信号肽分泌蛋白来完成防御, 这
些无信号肽蛋白包括ROS活性氧、抑菌剂等。而
且, 当植物受到病原体攻击、水杨酸胁迫时, 植物
质外体的无信号肽蛋白的Cu/Zn SOD (superoxide
dismutase)会急剧增加(Cheng等2008)。表1中总结
了拟南芥中的一些无信号肽分泌蛋白。
EXO70的进化动态和表达资料都显示出某些
拟南芥的EXO70亚基会参与植物对病原体入侵的
应答, 而exocyst复合体也会参与到植物与病原体
间的相互作用(Pecenkova等2011)。通过对一些缺
失突变植物的分析发现某个Exo70B2的同系物会
参与到3种病原体的防御应答中 (S tegmann等
2012)。在exo70b2突变体植株中, 植株与大麦白粉
病菌的相互作用受到了影响, 即植物与大麦白粉
病菌作用的位点会发生细胞壁增厚, 形成乳突, 而
植物生理学报594
且在细胞质中可以检测到很多萌发的病原孢子,
预示着植株在囊泡结合中存在缺陷。然而, 当用
同样的病原菌即大麦白粉病菌去感染Exo70F1沉
默的大麦时, 发现病原菌侵染的效率却提高了(Os-
tertag等2013)。这些现象都暗示着exocyst会调控
植物细胞对细菌、真菌病原体的防御作用, 包括
其通过影响乳突的多泡体/外来体/拟壁体运输来
阻止乳突形成。除此之外, exocyst也在植物与菌
根真菌之间的共生关系上起到作用, 这也是有研
究支持的(Genre等2012)。
3.3 Exocyst复合体参与植物细胞壁形成
与预期功能一致的是exocyst复合体在植物细
胞壁及细胞板的形成中起到关键作用。在陆地植
物胞质分裂的后期, 胞内囊泡聚集在赤道面上形
成细胞板。根据胞质分裂早期中SEC3、SEC6、
SEC8、Sec15B、Exo70A1和Exo84B亚基的定位
(Hala等2008; Zhang等2010), 我们认为这些囊泡的
聚集很可能是由exocyst复合体激发的。支持这一
理论的证据是: Exo70A1的突变体会短暂的影响细
胞板的装配(Fendrych等2010)。之后, 延伸中的细
胞板可能会需要反面高尔基体网的识别, 研究人
员发现通过离心分离出的延伸中的细胞版中测到
的带GFP标签的exocyst的信号很弱。然而, 在烟草
中导入拟南芥SEC6亚基的实验中, 显示SEC6会出
现在延伸细胞板的边缘并会和SEC1/KEULE发生
共定位(Wu等2013)。这也可能是SEC6的异源过表
达导致的。SEC6和SEC1会发生相互作用, 有研究
者通过荧光信号观察到了二者的共定位, 这一点
与之前在酵母中的认知是一致的, 这再一次表明
在真核生物中exocyst是保守的。最后, 当新细胞
的细胞板形成时发现exocyst会存在于母本细胞壁
上, 这表明exocyst在这个过程中扮演了非常重要
的角色(Van等2011)。sec6和exo84突变体植株在叶
片表皮细胞中表现出轻微细胞动力学缺陷, 在守
表1 拟南芥中存在的一些无信号肽分泌蛋白
Table 1 Some leaderless secretary proteins in Arabidopsis thaliana
蛋白名称 Genbank注册号 功能
基础分泌蛋白(BSP)家族蛋白 AT2G15130 参与病原体入侵应答反应/涉及非生物胁迫性应答反应
磷酸二酯酶 AT4G29680 涉及非生物胁迫性应答反应/参与植物发育
亮氨酸氨基肽酶 AT2G24200 涉及非生物胁迫性应答反应/参与新陈代谢
泛素延伸蛋白 AT1G23410 涉及非生物胁迫性应答反应/与退化相关
转氨酶 AT4G23590 涉及非生物胁迫性应答反应/参与新陈代谢
胞质氨基肽酶家族 AT4G30920 涉及非生物胁迫性应答反应/参与新陈代谢/衰老
木菠萝素相关蛋白(植物血凝素) AT3G16410 涉及非生物胁迫性应答反应
潜在的葡萄糖磷酸变位酶 AT1G23190 参与植物发育/参与新陈代谢
类似蛋白AIG2 AT3G28940 参与病原体入侵应答反应
潜在的磷酸甘油酸激酶 AT1G79550 参与新陈代谢
烯醇酶 AT2G36530 涉及非生物胁迫性应答反应
丙糖磷酸异构酶 AT3G55440 涉及非生物胁迫性应答反应/参与新陈代谢
脱氢抗坏血酸还原酶1 AT1G19570 参与植物发育
亮氨酸氨基肽酶1、3 AT2G24200/AT4G30920 参与新陈代谢
谷胱甘肽转移酶8 AT1G78380 参与病原体入侵应答反应
烯醇酶 AT2G36530 涉及非生物胁迫性应答反应
MFP2 AT3G06860 参与新陈代谢
腺苷甲硫氨酸合成酶2 AT4G01850 参与新陈代谢/参与植物发育
VDAC1 AT3G01280 参与病原体入侵应答反应
谷胱甘肽转移酶S 6 AT1G02930 参与病原体入侵应答反应/涉及非生物胁迫性应答反应
G盒调控因子6 AT5G10450 参与病原体入侵应答反应/涉及非生物胁迫性应答反应
ACC OXIDASE 2 AT1G62380 参与病原体入侵应答反应/涉及非生物胁迫性应答反应
磷蛋白磷酸酶2A、调控亚基A AT1G25490 与信号通路相关/参与新陈代谢
果糖二磷酸醛缩酶 AT3G52930 涉及非生物胁迫性应答反应
抗坏血酸过氧化物酶1 AT1G07890 涉及非生物胁迫性应答反应/参与植物发育
类泛素UBQ7/AtRUB2 AT2G35635 涉及非生物胁迫性应答反应/与退化相关

曹雅君等: 植物exocyst复合体的功能 595
卫细胞中表现出严重缺陷, 这两种现象都可能是
由于不成熟的胞质分裂后期细胞壁的坍塌导致
的。拟南芥exocyst突变体表现出胞质分裂缺陷现
象, 这很有可能会导致它们整个生命进程中的分
生组织发生缺陷。除了这几个亚基与植物细胞壁
有关之外, Exo70H4也能够上调植物次生细胞壁层
的形成, 拟南芥叶片的毛状体细胞壁的成熟已被
证明是依赖于Exo70H4的, 在这个过程中还会有胼
胝质沉积在毛状体的上部, 在exo70h4缺失突变体
中就无法检测到次生细胞壁的形成 (Kul ich等
2015)。
3.4 Exocyst复合体参与细胞极化过程
拟南芥中SEC6、SEC8、Exo70A1是定位在
生长中的花粉管顶部的, SEC3、Exo70A1在授粉
中柱头伸向花粉这一过程及延伸根毛的极化过程
中起到关键作用(Cole等2005)。研究细胞板的生
物进化是研究植物细胞中直接分泌作用的重要切
入点。Exocyst已被证实参与到植物特殊细胞极化
过程比如说花粉管的萌发、生长, 根毛的生长, 异
化乳突的延伸(Gao等2012)。Exo70A1的一种突变
体植株会影响到内膜蛋白的循环, 比如PIN1/PIN2
和BRI1这几个蛋白。影响到PIN1及PIN2循环就会
改变植物生长素的运输, 这一点在exo70a1和sec8
的突变体中也得到了相同结果(Drdova等2013)。
我们需要重新考虑exocyst突变体的靶标。从这方
面来看, 最近研究者提出的Exo70A1在根木质部发
育及水分运输的作用是不够全面的(Li等2013)。
3.5 特异exocyst复合体还在自噬体相关的内膜运
输中发挥作用
我们之前提到的参与非常规泡外分泌过程的
EXPO, 它和自噬体也是相似的, 它们都具有双膜
结构。但是研究却发现EXPO并不会和自噬体标
记物YFP-Atg8e发生共定位。当细胞受到饥饿处
理时也不会导致EXPO信号数目减少。但是最近
的研究也表明EXPO和自噬体可能还是有些联系
的: 在正常生长的细胞中, EXPO和自噬体是有很
大区别的, 它们是分开的, 是不同的细胞器。但当
在悬浮细胞、根细胞中用刀豆素A处理细胞, 诱导
细胞自噬, 发现EXPO信号就会从细胞膜上消失,
之后从液泡腔中可以重新检测到信号, 荧光信号
在数小时内依旧可见, 这信号还和ATG8f信号重合
(Lin等2015)。当用FM4-64对发生自噬作用的细胞
液泡进行染色时, 发现EXPO、自噬体会内化进入
液泡腔中。这就表明EXPO和自噬体很可能是有
点关系的。除此之外, 通过对拟南芥exo70b1突变
体表型差异的分析显示出: 成熟植物叶片的低光
敏自发病变的形成、液泡中的自噬泡的大量减
少、花青素聚集的减少 , 这些都和不经过高尔基
体的自噬体运输到液泡的过程有关。细胞学的分
析揭示出YFP-Exo70B1和ATG8f-RFP在细胞质中
的共定位, 以及在苯巴比妥碱化处理后在液泡中
有共定位(Kulich等2013)。
4 小结
通过比较动植物、真菌中exocyst亚基的结构
及功能可以推测exocyst复合体可能是起源于原始
真核生物的共同祖先中的。之后在陆地植物中,
exocys t为了适应环境而进化出了多种不同的
EXO70同系物, 各exocyst行使着不同的功能。在
拟南芥中对exocyst的研究发现该复合体不仅参与
非常规蛋白分泌、病原体防御、细胞自噬, 而且
还参与细胞壁的形成、并与细胞极化作用相关。
除此之外 , 人们还了解到E3泛素连接酶会调控
EXO70亚基的降解, 这会有助于该复合体对植物
分泌途径的快速动态适应性。在动物及真菌中,
人们发现exocyst亚基会调控早期分泌途径(内质
网-易位子), 细胞骨架的动态及剪接过程(Liu和
Guo 2012)。最近真菌中的研究发现同源寡聚
EXO70复合体在负曲率膜的形成及不依赖肌动蛋
白刺激的丝状伪足中发挥作用, 但是在动物细胞
中这些都与EXO70无关(Zhao等2013)。在某些特
化的细胞(比如卫细胞)中EXO70会发挥出上调转
录的功能。因此我们认为陆地植物中exocyst功能
很可能也是复杂多样的, 我们暂时了解到的这些
功能很可能还只是冰山一角, 所以未来还需要科
研人员的不懈努力, 才能早日解开exocyst复合体
的全部真相。
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植物生理学报598
Functions of the exocyst complex in plants
CAO Ya-Jun, GAO Zhi-Yong*
State Key Laboratory of Hybrid Rice, College of Life Sciences, Wuhan University, Wuhan 430072, China
Abstract: Eight proteins consist of the exocyst complex. In general, this complex exists in yeast, animals and
plants. People firstly discovered the complex in yeast. A few years later, the exocyst was also found in land
plants and known to have several functions. Considering the great number of the EXO70 subunit gene family,
we think that each EXO70 subunit can compose different exocyst complexes, and there are specialized func-
tions of different exocysts with different EXO70s. In this review, we introduce the interactions between the
exocyst subunits and elaborate the functions of exocyst which researchers have discovered till now. These func-
tions include their roles in unconventional protein secretion, pathogen resistance, cell wall formation, cell polar-
ization and autophagy-related transporting.
Key words: exocyst; unconventional protein secretion; pathogen resistance
Received 2016-01-06 Accepted 2016-04-21
This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 31270315).
*Corresponding author (E-mail: zygao@whu.edu.cn).