全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (5): 401~409 401
收稿 2013-03-29　　修定 2013-04-23
资助 国家自然科学基金青年基金(31100181)。
* 通讯作者(E-mail: mihl@sippe.ac.cn; Tel: 021-54924135)。
叶绿体NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体的研究进展
李庆华, 何志辉, 米华玲*
中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所, 上海200032
摘要: 高等植物叶绿体类囊体膜上的NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体是一个由多亚基组成的大复合体。它参与了围绕光系
统I (PSI)的循环电子途径(CEF)和叶绿体的呼吸, 为CO2同化提供额外ΔpH和ATP, 并在胁迫条件下缓解基质过还原和氧化
胁迫。近年来高等植物的叶绿体NDH复合体的研究有了很大进展, 主要是发现了很多NDH新亚基、调控叶绿体编码的
ndh基因的剪切和编辑的蛋白以及影响NDH组装和稳定的蛋白, 同时, 对NDH在胁迫条件下的生理功能也有了进一步的认
识。本综述主要总结了NDH复合体的功能, 亚基组成及调控等方面的研究进展。
关键词: NAD(P)H脱氢酶复合体; 循环电子途径; 亚基; 光合作用
The Research Progress of Chloroplast NAD(P)H Dehydrogenase (NDH) Complex
LI Qing-Hua, HE Zhi-Hui, MI Hua-Ling*
Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai
200032, China
Abstract: The higher plant chloroplast NAD(P)H dehydrogenase (NDH) complex is a big multiple-subunit en-
zyme complex in thylakoid mambranes. NDH participates in the photosystem I (PSI) cyclic electron flow (CEF)
and chlororespiration, NDH-dependent CEF provides extra ΔpH and ATP for the CO2 assimilation, and allevi-
ates the oxidative stress caused by stromal over-reduction under stress conditions. Recently the great progress
of research on higher plant chloroplast NDH complex has been made. Many novel subunits, proteins involved
in splicing and editing of chloroplast-encoded ndh genes and the proteins essential for assembly or stabilization
of the NDH complex were found. In addition, we got a well understanding of the physiological function of the
NDH under stress. In this review, we summarize the research progress of the function, the subunit composition
and the regulation of the NDH complex.
Key words: NAD(P)H dehydrogenase complex; cyclic electron transport; subunit; photosynthesis
光合作用中的光反应在放氧光合生物的类囊
体膜上发生, 其中的电子传递包括两部分, 线性电
子传递和围绕光系统I的循环电子传递。在线性电
子传递中, PSII反应中心被光能激发后, 引起电荷
分离, 从水分子中夺取电子, 同时放出氧气。来自
水分子的电子经过一系列电子递体的传递, 最终
使NADP+还原, 并耦联产生跨类囊体膜质子梯度
(ΔpH), 驱动ATP合酶合成ATP, 用于CO2同化反
应。这个反应需要两个光化学反应中心驱动, 光
系统II (PSII)和光系统I (PSI)。与这条电子传递链
不同, 类囊体膜中还存在另外一种电子传递链, 只
依赖PSI的光化学反应(Bendall和Manasse 1995)的
循环电子传递链。电子从NADPH或者铁氧还蛋白
(Fd)重新传递到质体醌(PQ)。围绕PSI的循环电子
传递只产生用于合成ATP的ΔpH, 而不积累NA-
DPH。对于循环电子传递的存在意义, 有过长期
的争议。最近几年中, 随着循环电子传递研究的
深入, 逐渐认识到循环电子传递在高等植物中起
到重要和广泛的作用。NDH复合体也是叶绿体呼
吸电子传递的组成部分, 因而作用光关闭后的叶
绿素荧光上升后的下降阶段涉及与叶绿体呼吸有
关的PTOX对PQ的再氧化(Feild等1998; Joet等
2002; Martin等2004)。
在高等植物中, 已经鉴定到两条部分冗余的
循环电子传递途径(Munekage等2004) (图1)。其中
特约综述 Invited Review
植物生理学报402
在C3植物中主要的途径是对抗霉素A敏感的、由
PGRL1/PGR5介导的循环电子传递途径。由于围
绕PSI的循环电子传递途径产生跨类囊体膜ΔpH,
由此可以诱导非光化学猝灭(NPQ)的产生(Heber和
Walker 1992)。通过筛选拟南芥的NPQ缺陷突变
体, Munekage等(2002)发现了pgr5突变体, pgr5突
变体的循环电子传递能力严重受抑制。Dalcorso
等(2008)通过对拟南芥pgrl1突变体的研究进一步
发现, PGRL1可能与PGR5相互作用, 共同调节围绕
PSI的循环电子传递。最近Hertle等(2013)进一步
指出PGRL1作为铁氧还蛋白-质醌还原酶(ferredox-
in-plastoquinone reductase, FQR), 以依赖于PGR5的
方式从F d接收电子 , 然后去还原P Q , 这条由
PGRL1/PGR5介导的循环电子传递途径对抗霉素
A敏感。另外一条途径则依赖于NAD(P)H脱氢酶
(NDH)复合体(Burrows等1998; Shikanai等1998)。
对叶绿体NDH复合体的研究最初是通过在质体中
发现与线粒体复合体I的亚基高度同源的基因(ndh
基因) (Ohyama等1988; Shinozaki等1986; Sugiura
1992)而开始的。线粒体NADH-泛醌氧化还原酶
(复合体I)是位于呼吸链上游的一个多亚基蛋白复
合体, 它将电子从NADH传递至泛醌, 并耦联跨膜
质子梯度形成用于合成ATP (Friedrich等1995)。
NDH复合体参与围绕PSI的循环电子传递的实验
证据首先来自对蓝藻的研究(Mi等1995, 1994,
1992a, b)。通过对集胞蓝藻PCC6803的NDH-B失
活突变体进行P700氧化还原和叶绿素荧光动力学
研究, 首次证明了NDH不仅参与呼吸电子传递而
且参与围绕PSI的循环电子传递。随后, 一系列对
高等植物叶绿体ndh基因缺失突变体的分析工作
也证明了NDH复合体参与围绕PSI的对抗霉素A不
敏感的循环电子传递(Burrows等1998; Horváth等
2000; Kofer等1998; Shikanai等1998)。此外, NDH
位于高等植物间质类囊体膜上, 而这里被认为是
PSI分布和进行循环电子传递的区域(Berger等
1993; Burrows等1998; Endo等1997; Horváth等
2000; Nixon等1989; Shikanai等1998)。由PGRL1/
PGR5介导的循环电子传递途径主要功能是光保护
和调节NADPH/ATP的比例, 而由NDH介导的循环
电子传递途径主要是在阻止基质电子受体的过还
原起着重要作用(Shikanai 2007)。两条途径在一定
程度上互为补充。更为直接的证据来自于对拟南
芥双突变体crr2pgr5、crr3pgr5和crr4pgr5 (Mu-
nekage等2004)的研究。crr2、crr3和crr4突变体为
拟南芥NDH的突变体, 在正常光强和高光强下都
没有明显表型。pgr5突变体在正常光下虽然叶绿
素含量比野生型较少 , 但生长并不受影响 , cr-
r2pgr5、crr3pgr5和crr4pgr5双突变体在正常光下
就表现为生长受到严重抑制, 强有力地说明了在
叶绿体中, NDH复合体和PGR5分别介导两条围绕
光系统I的循环电子传递途径, 这两条循环电子传
递途径互为补充, 不能同时缺失。本综述主要就
叶绿体NAD(P)H脱氢酶复合体的功能、结构、亚
基组成及调控展开讨论。
1 叶绿体NDH复合体的生理功能
研究表明 , NDH复合体在类囊体膜中只占
PSII含量的1.5% (Burrows等1998)。因而, NDH复
合体在高等植物中的作用曾长期被忽视。然而,
近十几年来的研究表明, NDH复合体在植物受到
胁迫条件时具有重要的生理意义。
(1)参与循环电子传递。作用光关闭后叶绿素
荧光瞬时上升是由光下积累的还原产物的电子在
暗中还原PQ所致, 可以反映围绕光系统I的循环电
图1 围绕光系统I的循环电子传递和叶绿体呼吸途径
Fig.1 Cyclic electron flow around photosystem I and chloro-
respiration
根据米华玲(2003)文献修改。PSII: 光系统II; PSI: 光系统I;
PQ: 质醌; NDH: NAD(P)H-脱氢酶; Fd: 铁氧还蛋白; FQR: 铁氧还
蛋白-质醌还原酶; FNR: 铁氧还蛋白-NADP+氧化还原酶; PTOX:
质体末端氧化酶; PGR5: 质子梯度调节蛋白; PGRL1: 质子梯度调
节类似蛋白。
李庆华等: 叶绿体NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体的研究进展 403
子传递(Asada等1993; Groom等1993)。烟草和拟
南芥NDH复合体缺失突变体(Burrows等1998; Ishi-
da等2009; Rumeau 2005; Shikanai等1998)在正常生
长条件下与野生型没有显著可见的区别, 但是作
用光关闭后叶绿素荧光瞬时上升这一现象都被明
显抑制。这些结果说明了叶绿体中NDH复合体参
与了基质电子库到PQ的电子传递。
(2)缓解基质过还原和氧化胁迫。这主要来自
对质体ndh基因敲除的烟草的研究。Burrows等
(1998)发现, 在轻微干旱条件下, NDH缺失突变体
的非光化学猝灭能力降低。在强光下, 烟草ndhB
突变体更容易被光漂白(Endo等1999)。Horváth等
(2000)也观察到ndhB突变体在低湿下生长缓慢。
Munné-Bosch等(2005)对烟草进行持续的干旱处理
后发现, ndhB突变体的抗霉素A敏感的PSI循环电
子传递途径上调。虽然拟南芥中低温诱导PGR5/
PGRL1介导的循环电子途径, 而且NdhH在适应的
低温条件下有所减低(Ivanov等2012), 但是在研究
烟草ndhC-J-K突变体中发现, 在低温或高温胁迫下
比野生型更容易积累活性氧(Wang等2006)。这些
结果反应了NDH复合体参与减缓光氧化胁迫。
Wu等(2011)发现低浓度NaHSO3在暗光转化状态
下促进NAD(P)H脱氢酶复合体介导的循环电子传
递, 同时通过促进NAD(P)H脱氢酶复合体介导的
光合磷酸化来减缓光氧化伤害, 从而提高光合作
用(Wu等2012)。
(3)提供ATP来源。光化学反应中产生的ATP
和NADPH, 在各种代谢途径中被利用, 然而主要是
用于CO2固定, 每同化一分子的CO2所需要的ATP/
NADPH的理论比例是1.5。然而, 在C3植物中, 由
于光呼吸的存在, 所需的ATP/NADPH的理论值增
加到1.66, 非循环磷酸化在形成两分子NADPH的
同时最多只能形成两分子ATP, 尚不能满足光合碳
同化的需求。当植物体处于能量需求不同的各种
发育阶段或面对环境变化时, 线性电子传递所产
生的固定比例的ATP和NADPH往往不能满足上述
条件之下CO2同化的需求, 只产生ATP, 而不产生
NADPH的循环电子传递途径可能可以提供多余的
ATP (Shikanai 2007), 用于满足光合碳同化对ATP
的需求。hcef1是一个果糖1,6-二磷酸酶突变体, 在
这突变体中只有NDH介导的循环电子途径增强,
对hcef突变体的研究进一步说明了C3植物光合作
用中循环电子途径是满足ATP需求增加的关键步
骤(Livingston等2010)。在C4光合作用植物叶片中
发现NDH表达量很高(Darie等2006; Kubicki等
1996)。在NADP-苹果酸类型的C4植物中, 维管束
鞘细胞需要更多ATP, NDH复合体在其中积累更
多。相反, 在NAD-苹果酸类型的C4植物中, 叶肉细
胞的ATP需求更多, NDH复合体在叶肉细胞中过量
积累。这表明NDH复合体很可能在C4光合作用中
提供能量(Takabayashi 2005)。
2 叶绿体NDH复合体的亚基组成
大肠杆菌(Escherichia coli) NDH-1复合体是
复合体I类酶的最小组成模式, 包括14个亚基(其中
2个亚基融合成一个蛋白), 从NuoA到NuoN。这个
最小的模式可以进行最基本的能量转化反应(Brandt
2006; Friedrich和Weiss 1997)。在叶绿体和蓝藻的
基因组中比对, 只能发现11个与之同源的基因, 包
括ndhA~ndhK。然而, 大肠杆菌中与NADH氧化相
关的3个亚基NuoE、NuoF和NuoG在叶绿体和蓝
藻中都没有找到同源蛋白。这3个亚基含有NADH
结合位点、FMN结合位点和大量酶活性必需的铁
硫簇。经过大量深入的研究, 仍没有发现可能的
具有氧化NAD(P)H功能的亚基。这表明, 在叶绿
体和蓝藻中可能已经进化出另外的催化结构域。
到目前为止, 通过生物信息学、蛋白质组学和遗
传学等多种手段, 在叶绿体中已经发现了28个NDH
亚基。其中NdhA~K的11个亚基为叶绿体编码, 其
余均为核编码。此外, NdhA~O这15个亚基在蓝藻
中均有同源蛋白(Friedrich和Scheide 2000)。
综合各种突变体背景下复合体的稳定性和蛋
白质组学结果, Ifuku等(2011)提出了一个叶绿体
NDH结构模式, 这个复合体包括5个亚复合体。
(1)膜亚复合体, 包括NdhA~NdhG共7个亚
基。这7个亚基在不同的NDH (如E. coli的NDH-1
和线粒体的复合体I)中相对比较保守, 缺失这些亚
基的突变体的研究表明膜亚复合体是维持整个复
合体的稳定以及活性的关键所在, 例如缺失NdhB
的突变体, 整个复合体几乎完全解聚(Hashimoto等
2003)。
(2)亚复合体A, 包括NdhH~NdhO共8个亚
基。嗜热链球菌NDH-1的亲水区域的晶体结构分
植物生理学报404
析中发现相对应NdhH、NdhK、NdhA的同源亚基
Nqo4、Nqo6、Nqo8以及Nqo7、Nqo10、Nqo11
(相对应膜亚复合体中NdhC、NdhG、NdhE亚基)
的交界处的洞穴可能为质醌的结合位点(Efremov
等2010), 而且在嗜热链球菌中NdhH~NdhK这4个
亚基的同源蛋白结合3个铁硫簇, 参与电子传递过
程(Sazanov和Hinchliffe 2006)。这表明叶绿体
NDH和嗜热链球菌NDH-1中从NdhH~NdhK到质
醌结合位点的电子传递通路是保守的。NdhL~
NdhO对亚复合体A的稳定性也是必须的, 缺少这4
个亚基, 亚复合体A几乎完全解聚, 表明它们对于
NdhH~NdhK的组装和稳定性是重要的(Peng等
2009; Rumeau 2005)。
(3)亚复合体B, 包括NDF1、NDF2、NDF4、
NDF6和NDH18共5个亚基。这些亚基影响NDH的
生成和复合体的稳定, 同时膜亚复合体也影响了
这些亚基的积累(Ishikawa等2008; Peng等2009;
Sirpiö等2009a; Suorsa等2010; Takabayashi等2009)。
如果其中的亚基缺失, 积累的亚复合体A的水平只
有野生型的10% (Peng等2009; Yabuta等2010), 所
以把他们认为是NDH的组成成分。而且经预测,
NDF4含有一个铁硫簇结合区域, NDF4的铁硫簇可
能是氧化还原活性部位, 参与到NDH的电子传递
(Takabayashi等2009)。
(4)类囊体腔亚复合体, 包括PPL2、CYP20-2、
FKBP16-2、PQL1和PQL2共5个亚基(Ishihara等
2007; Peng等2009; Sirpiö等2009b; Yabuta等2010)。
这些亚基影响了NDH复合体亚基活性、组装以及
稳定, 这个亚复合体不存在时, 亚复合体A几乎完
全解聚, 而亚复合体B也只有正常水平的25%~50%
(Peng等2009)。在分离的拟南芥的NDH-PSI超复
合体中能检测到CYP20-2 (Sirpiö等2009b), 但是有
些亚基仍需进一步证实是否与NDH有结构上的联
系。所以这个亚复合体是否是NDH的组成仍需进
一步证明。
(5)电子供体结合亚基, 包括CRR31(NdhS)、
CRRJ(NdhT)和CRRL(NdhU)共3个亚基。CRR31
与CRRJ和CRRL相互作用, CRRJ和CRRL含有跨
膜区域。CRR31亚基的C端具有类SH3 (Src homol-
ogy)结构域, 具有Fd结合位点。体外的Fd依赖的质
醌还原系统证明, 这些亚基是结合Fd和催化活性
所必需的(Yamamoto等2011)。蓝藻的NdhS的C端
是保守的, 说明NDH的这个电子供体元件是保守
的(Battchikova等2012)。
与NDH相关的蛋白中, 还有些蛋白被推测是
NDH的组成亚基, 如CRR3。CRR3蛋白具有一个
跨膜区域, 在crr3的突变体中, NdhH缺失, 而在
NDH的其他突变体(crr6和crr7)中也检测不到
CRR3蛋白的积累, 所以推测CRR3可能是叶绿体
NDH亚复合体A或假定的“催化亚复合体”的一个
亚基(Muraoka等2006)。但是在NDH-PSI超复合体
的质谱分析中没有发现有CRR3蛋白(Peng等2009)。
3 NDH复合体的调控
除了上面提到的NDH复合体的组成亚基外,
目前还发现了很多不直接参与NDH结构组成的蛋
白, 这些蛋白主要负责调控NDH复合体亚基的合
成、组装和维持NDH复合体的稳定。
3.1 对叶绿体Ndh mRNA的调控
叶绿体中NDH复合体亚基数目较多 , 其中
NdhA~K的11个亚基为叶绿体编码。其余均为核
编码。而叶绿体基因的表达调控主要是在转录后
水平, 包括mRNA的剪切、编辑、加工和降解。由
于叶绿体基因不编码调控蛋白, 所以叶绿体基因
的表达调控基本是由核基因来完成(表1)。NdhA~K
这11个亚基分别属于4个转录单位: ndhF、ndhB、
ndhH/A/I/G/E/D和ndhC/K/J (Yukawa和Sugiura
2008)。目前对ndh基因转录和翻译的调控研究有
了很大的进展(del Campo等2000; Favory等2005;
Hirose和Sugiura 1997; Maria del Campo等2006;
Okuda等2008; Schmitz-Linneweber等2001; Yukawa
和Sugiura 2008)。目前大部分NDH膜组分亚基的
转录调控是由一类PPR (pentatricopeptide repeat)蛋
白参与的。PPR蛋白是一类由35个氨基酸的序列
单元经串联重复组成的蛋白, 主要参与叶绿体和
线粒体基因的转录后调控。其中CRR2参与ndhB
和rps7基因之间的剪切, 这对ndhB基因的翻译是必
需的(Hashimoto等2003)。一个sigma因子Sig4被认
为参与ndhF基因的转录(Favory等2005)。PPR蛋白
CRR4在参与ndhD基因的起始密码子的编辑中, 为
ndhD的转录因子结合识别起着重要作用(Kotera等
2005; Okuda等2007)。除CRR4外, PPR蛋白CRR21
负责ndhD基因的第2个位点的编辑, 将胞嘧啶转化
李庆华等: 叶绿体NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体的研究进展 405
成尿嘧啶, 从而将NdhD亚基的128位的丝氨酸转化
为亮氨酸(Okuda等2007)。同样, PPR蛋白CRR22
参与ndhB-7和ndhD-5的RNA编辑, 使得NdhB的
249位的丝氨酸转变成苯丙氨酸, NdhD的296位脯
氨酸转变成亮氨酸。CRR28则编辑ndhB -2和
ndhD-3位点, 分别将156位的脯氨酸转化为亮氨酸
和将2 9 3位的丝氨酸转化为亮氨酸 ( O k u d a等
2009)。预测这几个氨基酸都处于跨膜螺旋中 ,
crr21、crr22和crr28突变体NDH活性完全丢失, 表
明NdhB、NdhD和NdhF对于维持NDH的活性和稳
定性是关键的。烟草CP31之前就被发现参与ndhB
mRNA的编辑(Hirose和Sugiura 2001), 近来发现,
拟南芥同源基因CP31A对ndhF mRNA的编辑是必
需的, 而且突变体cp31a中ndhB和ndhD mRNA的编
辑效率也有所减弱。同时, 拟南芥中另一个核蛋
白CP31B对编辑也起作用(Tillich等2009)。最新的
研究还发现CP31A对于防止ndhF mRNA被3′外切
酶降解是必需的(Kupsch等2012)。PGR3是一个核
编码的PPR蛋白, 3个pgr3突变体中, 有2个突变体
中的NDH的活性和Ndh亚基的积累都受损(Ya-
mazaki等2004), 进一步研究发现PGR3与ndhA的
mRNA的5′UTR特异结合, 对于RNA的稳定起着重
要作用(Cai等2011)。
3.2 对NDH复合体的组装以及稳定的调控
除了参与叶绿体ndh mRNA的编辑剪切的核
编码的蛋白外, 还发现一些影响NDH复合体的组
装和功能以及稳定的蛋白(表2)。例如, 目前研究
已发现了蛋白CRR1、CRR6、CRR7、CRR41和
CRR42等参与了亚复合体A的组装(Peng等2012)。
拟南芥的CRR1蛋白定位在基质中(Shimizu和Shi-
kanai 2007), 由于CRR1蛋白在crr2突变体中没变
化, 所以被认为是NDH的辅助蛋白而非组成蛋白,
辅助NDH复合体的发生和稳定(Shimizu和Shikanai
2007)。Munshi等(2005, 2006)通过NDH活性分析,
表1 拟南芥中参与调控叶绿体Ndh mRNA的核基因编码蛋白
Table 1 Arabidopsis nuclear-encoded proteins involved in regulating of chloroplast Ndh mRNA
亚基 基因编号 调控蛋白 基因编号 功能 参考文献
NdhA ATcG01100 PGR3 AT4G31850 影响ndhA mRNA的稳定 Cai等2011
NdhB ATcG00890, ATcG01250 CRR2 AT3G46790 参与ndhB mRNA的剪切 Hashimoto等2003; Okuda等2009
CRR22 AT1G11290 参与ndhB mRNA的编辑 Okuda等2009
CRR28 AT1G59720 参与ndhB mRNA的编辑 Okuda等2009
NdhD ATcG01050 CRR4 AT2G45350 参与ndhD mRNA的编辑 Kotera等2005; Okuda等2007
CRR21 AT5G55740 参与ndhD mRNA的编辑 Okuda等2007
CRR22 AT1G11290 参与ndhD mRNA的编辑 Okuda等2009
CRR28 AT1G59720 参与ndhD mRNA的编辑 Okuda等2009
NdhF ATcG01010 Sig4 AT5G13730 影响ndhF基因的转录 Favory等2005
CP31A AT4G24770 参与ndhF mRNA的编辑 Tillich等2009; Kupsch等2012
表2 拟南芥中参与NDH复合体的组装以及稳定的调控蛋白
Table 2 Proteins involved in assembly and stabilization of NDH complex in Arabidopsis
亚复合体 调控蛋白 基因编号 功能 文献
亚复合体A CRR1 AT5G52100 参与亚复合体A的组装, Shimizu和Shikanai 2007
辅助NDH复合体的发生
和稳定
CRR6 AT2G47910 参与亚复合体A的组装 Munshi等2006; Peng等2010
CRR7 AT5G39210 参与亚复合体A的组装 Munshi等2005; Peng等2010
CRR41 At1g51100 参与亚复合体A的组装 Peng等2012
CRR42 At5g20935 参与亚复合体A的组装 Peng等2012
Cpn60β4 At1g26230 参与NdhH亚基的折叠 Peng等2011
HCF101 AT3G24430 参与亚复合体A的组装 Peng等2012
NDF5 AT1G55370 影响亚复合体A的稳定 Ishida等2009
亚复合体B NDF5 AT1G55370 影响亚复合体B的稳定 Ishida等2009
植物生理学报406
鉴定到2个失去NDH活性的crr6和crr7突变体。这
2个蛋白是NDH复合体的亚复合体A组装所必需
的。在突变体中, 编码亚复合体A的质体基因的转
录并没有受影响, 因此CRR6和CRR7可能参与亚
复合体A组装(Peng等2010, 2012)。通过突变体
crr27/cpn60β4和cpn60α的研究发现Cpn60复合体
参与NdhH亚基的折叠(Peng等2011), 继而参与亚
复合体的A的组装(Peng等2012)。近来又在拟南芥
中发现了2个叶绿体基质蛋白CRR41和CRR42参
与到了亚复合体的A的组装, 并通过免疫共沉淀等
方法发现HCF101也有可能参与到了亚复合体A的
组装(Peng等2012)。NDH复合体基因的共表达分
析鉴定到一个蛋白NDF5, 在NDH-PSI超复合体的
质谱分析没有检测到(Peng等2009), 表明NDF5并
不是NDH复合体的一个亚基。但是在ndf5突变体
中, 亚复合体A和亚复合体B的稳定性严重影响。
由于NDF5在ndho突变体中过量积累, 表明NDF5
可能结合到亚复合体B, 然后招募亚复合体A到合
适位置(Ishida等2009)。高等植物特有的PIFI基因
与NDH的基因共表达(Wang和Portis 2007), 在pifi突
变体中NdhH亚基是正常表达的, 而且在crr2突变
体中PIFI蛋白水平也接近野生型。而且, pifi突变
体在高光条件下非光化学猝灭系数较低, 推测PIFI
是NDH的一个辅助蛋白, 可能参与到NDH介导的
叶绿体呼吸途径(Wang和Portis 2007)。
4 NDH与PSI形成超复合体
早期的关于叶绿体NDH复合体的报道认为,
NDH复合体分子量约为550 kDa (Burrows等1998;
Quiles等2002)。2005年, 两个实验室分别在拟南芥
和玉米中检测到高分子量(超过1 000 kDa)的NDH
复合体(Aro 2004; Darie等2005)。当时认为这个大
的复合体可能仅仅是NDH复合体形成的二聚体。
Peng等(2009)认为, 在高等植物中, NDH复合体与
PSI结合后才形成了这个新的超复合体。拟南芥
lhca5或lhca6突变体中的这个超复合体就不存在,
取而代之的是一个小一点的复合体, 有可能这个
小一点的复合体只含有一个拷贝的NDH和PSI, 进
一步实验发现在lhca5lhca6双突变体中NDH复合
体是以单体形式存在, 说明完整的NDH复合体(分
子量约700 kDa)通过Lhca5和Lhca6与2个拷贝的
PSI (分子量约530 kDa)结合, 形成一个超大复合体
(Peng和Shikanai 2011)。lhca5lhca6双突变体的叶
绿素荧光分析发现超复合体的形成对NDH的活性
并不是必须的, 双突变体中NDH的亚基的水平与
野生型相比较有所下降, 尤其是高光强随着时间
的增加逐渐下降。所以超复合体对于NDH复合体
的稳定是必需的, 尤其是对于在高光胁迫下(Peng
和Shikanai 2011)。虽然在蓝藻和地钱中也都发现
了超复合体的存在(Kubota等2010; Ueda等2012),
但是都没发现有Lhca5和Lhca6的同源蛋白的存在
(Ueda等2012)。
5 展望
关于叶绿体复合体的结构和亚基组成及调控
在最近几年内取得重要进展, 大肠杆菌和嗜热杆
菌呼吸链复合体I的晶体结构的解析也对研究类囊
体膜NDH复合体的研究有很大影响, 但是仍然有
很多问题需要解决。如果能从高等植物中分离纯
化NDH复合体, 继而得到晶体结构对NDH复合体
的研究是很有意义的, 这样更能深入而且全面地
理解NDH复合体各个亚基的功能和反应机理。近
年高等植物中对NDH的研究很大一部分是在寻找
新亚基或调控蛋白上, 虽然也已经找到很多新亚
基和参与调控的蛋白, 但是负责结合和氧化NADH
和NADPH的亚基还未清楚, 而且仍然有很多亚基
的调控蛋白是空缺的, 对组装及其调控也需进一
步研究。NDH在不同生理条件下的光合响应机制
方面研究并不够深入。蓝藻中有不同形式的具有
不同功能NDH-1复合体, 但是其反应机制是否相
同并不清楚, 叶绿体NDH复合体是否也存在不同
形式的NDH复合体？起着不同的功能？是否是对
不同环境起着不同作用？这些问题都有待解决。
参考文献
米华玲(2003). 类囊体膜NAD(P)H脱氢酶复合体及其在电子传递
中的功能. 见: 匡廷云主编. 光合作用原初光能转化过程的原
理与调控. 南京: 江苏科学技术出版社, 371~392
Aro EM (2004). Dynamics of photosystem II: a proteomic approach
to thylakoid protein complexes. J Exp Bot, 56: 347~356
Asada K, Heber U, Schreiber U (1993). Electron flow to the intersys-
tem chain from stromal components and cyclic electron flow in
maize chloroplasts, as detected in intact leaves by monitoring
redox change of P700 and chlorophyll fluorescence. Plant Cell
Physiol, 34: 39~50
Battchikova N, Wei L, Du L, Bersanini L, Aro E-M, Ma W (2012).
Identification of a novel Ssl0352 Protein (NdhS), essential for ef-
李庆华等: 叶绿体NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体的研究进展 407
ficient operation of cyclic electron transport around photosystem
I, in NADPH:plastoquinone oxidoreductase (NDH-1) complexes
of Synechocystis sp. PCC 6803. J Biol Chem, 287: 8660
Bendall DS, Manasse RS (1995). Cyclic photophosphorylation and
electron transport. Biochim Biophys Acta, 1229: 23~38
Berger S, Ellersiek U, Westhoff P, Steinmuller K (1993). Studies on
the expression of Ndh-H, a subunit of the NAD(P)H-plastoqui-
none-oxidoreductase of higher-plant chloroplasts. Planta, 190:
25~31
Brandt U (2006). Energy converting NADH: quinone oxidoreductase
(complex I). Annu Rev Biochem, 75: 69~92
Burrows PA, Sazanov LA, Svab Z, Maliga P, Nixon PJ (1998). Iden-
tification of a functional respiratory complex in chloroplasts
through analysis of tobacco mutants containing disrupted plastid
ndh genes. EMBO J, 17: 868~876
Cai W, Okuda K, Peng L, Shikanai T (2011). PROTON GRADIENT
REGULATION 3 recognizes multiple targets with limited simi-
larity and mediates translation and RNA stabilization in plastids.
Plant J, 67: 318~327
Dalcorso G, Pesaresi P, Masiero S, Aseeva E, Schunemann D, Finazzi
G, Joliot P, Barbato R, Leister D (2008). A complex contain-
ing PGRL1 and PGR5 is involved in the switch between linear
and cyclic electron flow in Arabidopsis. Cell, 132: 273~285
Darie CC, Biniossek ML, Winter V, Mutschler B, Haehnel W (2005).
Isolation and structural characterization of the Ndh complex
from mesophyll and bundle sheath chloroplasts of Zea mays.
FEBS J, 272: 2705~2716
Darie CC, De Pascalis L, Mutschler B, Haehnel W (2006). Studies
of the Ndh complex and photosystem II from mesophyll and
bundle sheath chloroplasts of the C4-type plant Zea mays. J Plant
Physiol, 163: 800~808
del Campo EM, Sabater B, Martin M (2000). Transcripts of the ndhH-
D operon of barley plastids: possible role of unedited site III in
splicing of the ndhA intron. Nucleic Acids Res, 28: 1092~1098
Efremov RG, Baradaran R, Sazanov LA (2010). The architecture of
respiratory complex I. Nature, 465: 441~445
Endo T, Mi HL, Shikanai T, Asada K (1997). Donation of electrons to
plastoquinone by NAD(P)H dehydrogenase and by ferredoxin-
quinone reductase in spinach chloroplasts. Plant Cell Physiol,
38: 1272~1277
Endo T, Shikanai T, Takabayashi A, Asada K, Sato F (1999). The role
of chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase in photoprotection.
FEBS Lett, 457: 5~8
Favory JJ, Kobayshi M, Tanaka K, Peltier G, Kreis M, Valay JG,
Lerbs-Mache S (2005). Specific function of a plastid sigma
factor for ndhF gene transcription. Nucleic Acids Res, 33:
5991~5999
Feild TS, Nedbal L, Ort DR (1998). Nonphotochemical reduction of
the plastoquinone pool in sunflower leaves originates from chlo-
rorespiration. Plant Physiol, 116: 1209~1218
Friedrich T, Scheide D (2000). The respiratory complex I of bacteria,
archaea and eukarya and its module common with membrane-
bound multisubunit hydrogenases. FEBS Lett, 479: 1~5
Friedrich T, Steinmuller K, Weiss H (1995). The proton-pumping re-
spiratory complex I of bacteria and mitochondria and its homo-
logue in chloroplasts. FEBS Lett, 367: 107~111
Friedrich T, Weiss H (1997). Modular evolution of the respiratory
NADH:ubiquinone oxidoreductase and the origin of its modules.
J Theor Biol, 187: 529~540
Groom QJ, Kramer DM, Crofts AR, Ort DR (1993). The nonphoto-
chemical reduction of plastoquinone in leaves. Photosynth Res,
36: 205~215
Hashimoto M, Endo T, Peltier G, Tasaka M, Shikanai T (2003). A
nucleus-encoded factor, CRR2, is essential for the expression of
chloroplast ndhB in Arabidopsis. Plant J, 36: 541~549
Heber U, Walker D (1992). Concerning a dual function of coupled cy-
clic electron transport in leaves. Plant Physiol, 100: 1621~1626
Hertle AP, Blunder T, Wunder T, Pesaresi P, Pribil M, Armbruster U,
Leister D (2013). PGRL1 is the elusive ferredoxin-plastoquinone
reductase in photosynthetic cyclic electron flow. Mol Cell, 49:
511~523
Hirose T, Sugiura M (1997). Both RNA editing and RNA cleavage
are required for translation of tobacco chloroplast ndhD mRNA:
a possible regulatory mechanism for the expression of a chloro-
plast operon consisting of functionally unrelated genes. EMBO J,
16: 6804~6811
Hirose T, Sugiura M (2001). Involvement of a site-specific trans-act-
ing factor and a common RNA-binding protein in the editing of
chloroplast mRNAs: development of a chloroplast in vitro RNA
editing system. EMOB J, 20: 1144~1152
Horváth EM, Peter SO, Joet T, Rumeau D, Cournac L, Horvath GV,
Kavanagh TA, Schafer C, Peltier G, Medgyesy P (2000). Tar-
geted inactivation of the plastid ndhB gene in tobacco results in
an enhanced sensitivity of photosynthesis to moderate stomatal
closure. Plant Physiol, 123: 1337~1350
Ifuku K, Endo T, Shikanai T, Aro EM (2011). Structure of the chlo-
roplast NADH dehydrogenase-like complex: Nomenclature for
nuclear-encoded subunits. Plant Cell Physiol, 52: 1560~1568
Ishida S, Takabayashi A, Ishikawa N, Hano Y, Endo T, Sato F (2009).
A novel nuclear-encoded protein, NDH-dependent cyclic elec-
tron flow 5, is essential for the accumulation of chloroplast
NAD(P)H dehydrogenase complexes. Plant Cell Physiol, 50:
383~393
Ishihara S, Takabayashi A, Ido K, Endo T, Ifuku K, Sato F (2007).
Distinct functions for the two PsbP-like proteins PPL1 and PPL2
in the chloroplast thylakoid lumen of Arabidopsis. Plant Physiol,
145: 668~679
Ishikawa N, Takabayashi A, Ishida S, Hano Y, Endo T, Sato F (2008).
NDF6: a thylakoid protein specific to terrestrial plants is es-
sential for activity of chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase in
Arabidopsis. Plant Cell Physiol, 49: 1066~1073
Ivanov AG, Rosso D, Savitch LV, Stachula P, Rosembert M, Oquist G,
Hurry V, Huner NPA (2012). Implications of alternative electron
sinks in increased resistance of PSII and PSI photochemistry to
high light stress in cold-acclimated Arabidopsis thaliana. Photo-
synth Res, 113: 191~206
Joet T, Genty B, Josse EM, Kuntz M, Cournac L, Peltier G (2002).
Involvement of a plastid terminal oxidase in plastoquinone oxi-
植物生理学报408
dation as evidenced by expression of the Arabidopsis thaliana
enzyme in tobacco. J Biol Chem, 277: 31623~31630
Kofer W, Koop HU, Wanner G, Steinmuller K (1998). Mutagenesis
of the genes encoding subunits A, C, H, I, J and K of the plastid
NAD(P)H-plastoquinone-oxidoreductase in tobacco by polyeth-
ylene glycol-mediated plastome transformation. Mol Gen Genet,
258: 166~173
Kotera E, Tasaka M, Shikanai T (2005). A pentatricopeptide repeat
protein is essential for RNA editing in chloroplasts. Nature, 433:
323~326
Kubicki A, Funk E, Westhoff P, Steinmüller K (1996). Differential
expression of plastome-encoded ndh genes in mesophyll and
bundle-sheath chloroplasts of the C4 plant Sorghum bicolor indi-
cates that the complex I-homologous NAD(P)H-plastoquinone
oxidoreductase is involved in cyclic electron transport. Planta,
199: 276~281
Kubota H, Sakurai I, Katayama K, Mizusawa N, Ohashi S, Kobayashi
M, Zhang PP, Aro EM, Wada H (2010). Purification and charac-
terization of photosystem I complex from Synechocystis sp. PCC
6803 by expressing histidine-tagged subunits. Biochim Biophys
Acta, 1797: 98~105
Kupsch C, Ruwe H, Gusewski S, Tillich M, Small I, Schmitz-
Linneweber C (2012). Arabidopsis chloroplast RNA binding
proteins CP31A and CP29A associate with large transcript pools
and confer cold stress tolerance by influencing multiple chloro-
plast RNA processing steps. Plant Cell, 24: 4266~4280
Livingston AK, Cruz JA, Kohzuma K, Dhingra A, Kramer DM (2010).
An Arabidopsis mutant with high cyclic electron flow around
photosystem I (hcef) involving the NADPH dehydrogenase com-
plex. Plant Cell, 22: 221~233
Maria del Campo E, Sabater B, Martin M (2006). Characterization of
the 5- and 3-ends of mRNAs of ndhH, ndhA and ndhI genes of
the plastid ndhH-D operon. Biochimie, 88: 347~357
Martin M, Casano LM, Zapata JM, Guera A, del Campo EM, Schmitz-
Linneweber C, Maier RM, Sabater B (2004). Role of thylakoid
Ndh complex and peroxidase in the protection against photo-
oxidative stress: fluorescence and enzyme activities in wild-type
and ndhF-deficient tobacco. Physiol Plant, 122: 443~452
Mi H, Endo T, Ogawa T, Asada K (1995). Thylakoid membrane-
bound, NADPH-specific pyridine nucleotide dehydrogenase
complex mediates cyclic electron transport in the cyanobacteri-
um Synechocystis sp. PCC 6803. Plant Cell Physiol, 36: 661~668
Mi H, Endo T, Schreiber U, Asada K (1992a). Donation of electrons
from cytosolic components to the intersystem chain in the cy-
anobacterium synechococcus sp. PCC 7002 as determined by the
reduction of P700+. Plant Cell Physiol, 33: 1099~1105
Mi H, Endo T, Schreiber U, Ogawa T, Asada K (1992b). Electron
donation from cyclic and respiratory flows to the photosynthetic
intersystem chain is mediated by pyridine nucleotide dehydroge-
nase in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803. Plant Cell
Physiol, 33: 1233~1237
Mi H, Endo T, Schreiber U, Ogawa T, Asada K (1994). NAD(P)H
dehydrogenase-dependent cyclic electron flow around photosys-
tem-I in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803: a study
of dark-starved cells and spheroplasts. Plant Cell Physiol, 35:
163~173
Munekage Y, Hashimoto M, Miyake C, Tomizawa K-I, Endo T, Ta-
saka M, Shikanai T (2004). Cyclic electron flow around photo-
system I is essential for photosynthesis. Nature, 429: 579~582
Munekage Y, Hojo M, Meurer J, Endo T, Tasaka M, Shikanai T (2002).
PGR5 is involved in cyclic electron flow around photosystem
I and is essential for photoprotection in Arabidopsis. Cell, 110:
361~371
Munné-Bosch S, Shikanai T, Asada K (2005). Enhanced ferredoxin-
dependent cyclic electron flow around photosystem I and
α-tocopherol quinone accumulation in water-stressed ndhB-
inactivated tobacco mutants. Planta, 222: 502~511
Munshi K, Kobayashi Y, Shikanai T (2005). Identification of a novel
protein, CRR7, required for the stabilization of the chloroplast
NAD(P)H dehydrogenase complex in Arabidopsis. Plant J, 44:
1036~1044
Munshi MK, Kobayashi Y, Shikanai T (2006). Chlororespiratory re-
duction 6 is a novel factor required for accumulation of the chlo-
roplast NAD(P)H dehydrogenase complex in Arabidopsis. Plant
Physiol, 141: 737~744
Muraoka R, Okuda K, Kobayashi Y, Shikanai T (2006). A eukaryotic
factor required for accumulation of the chloroplast NAD(P)H
dehydrogenase complex in Arabidopsis. Plant Physiol, 142:
1683~1689
Nixon PJ, Gounaris K, Coomber SA, Hunter CN, Dyer TA, Barber J
(1989). psbG is not a photosystem two gene but may be an ndh
gene. J Biol Chem, 264: 14129~14135
Ohyama K, Kohchi T, Sano T, Yamada Y (1988). Newly identified
groups of genes in chloroplasts. Trends Biochem Sci, 13: 19~22
Okuda K, Chateigner-Boutin AL, Nakamura T, Delannoy E, Sugita
M, Myouga F, Motohashi R, Shinozaki K, Small I, Shikanai T
(2009). Pentatricopeptide repeat proteins with the DYW motif
have distinct molecular functions in RNA editing and RNA
cleavage in Arabidopsis chloroplasts. Plant Cell, 21: 146~156
Okuda K, Habata Y, Kobayashi Y, Shikanai T (2008). Amino acid
sequence variations in Nicotiana CRR4 orthologs determine the
species-specific efficiency of RNA editing in plastids. Nucleic
Acids Res, 36: 6155~6164
Okuda K, Myouga F, Motohashi R, Shinozaki K, Shikanai T (2007).
Conserved domain structure of pentatricopeptide repeat proteins
involved in chloroplast RNA editing. Proc Natl Acad Sci USA,
104: 8178~8183
Peng L, Cai W, Shikanai T (2010). Chloroplast stromal proteins,
CRR6 and CRR7, are required for assembly of the NAD(P)H de-
hydrogenase subcomplex A in Arabidopsis. Plant J, 63: 203~211
Peng L, Fukao Y, Fujiwara M, Shikanai T (2012). Multistep assembly
of chloroplast NADH dehydrogenase-like subcomplex A requires
several nucleus-encoded proteins, including CRR41 and CRR42,
in Arabidopsis. Plant Cell, 24: 202~214
Peng L, Fukao Y, Fujiwara M, Takami T, Shikanai T (2009). Efficient
operation of NAD(P)H dehydrogenase requires supercomplex
formation with photosystem I via minor LHCI in Arabidopsis.
Plant Cell, 21: 3623~3640
李庆华等: 叶绿体NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体的研究进展 409
Peng L, Shikanai T (2011). Supercomplex formation with photosys-
tem I is required for the stabilization of the chloroplast NADH
dehydrogenase-like complex in Arabidopsis. Plant Physiol, 155:
1629~1639
Peng LW, Fukao Y, Myouga F, Motohashi R, Shinozaki K, Shikanai T
(2011). A chaperonin subunit with unique structures is essential
for folding of a specific substrate. PLoS Biol, 9
Quiles MJ, Molina NC, Cuello J (2002). Isolation of an NADH
dehydrogenase complex not associated to ferredoxin-NADP+
oxidoreductase from oat stroma thylakoids. J Plant Physiol, 159:
457~464
Rumeau D (2005). New subunits NDH-M, -N, and -O, encoded by
nuclear genes, are essential for plastid Ndh complex functioning
in higher plants. Plant Cell, 17: 219~232
Sazanov LA, Hinchliffe P (2006). Structure of the hydrophilic domain
of respiratory complex I from Thermus thermophilus. Science,
311: 1430~1436
Schmitz-Linneweber C, Tillich M, Herrmann RG, Maier RM (2001).
Heterologous, splicing-dependent RNA editing in chloroplasts:
allotetraploidy provides trans-factors. EMBO J, 20: 4874~4883
Shikanai T (2007). Cyclic electron transport around photosystem I:
Genetic approaches. Annu Rev Plant Biol, 58: 199~217
Shikanai T, Endo T, Hashimoto T, Yamada Y, Asada K, Yokota A
(1998). Directed disruption of the tobacco ndhB gene impairs
cyclic electron flow around photosystem I. Proc Natl Acad Sci
USA, 95: 9705~9709
Shimizu H, Shikanai T (2007). Dihydrodipicolinate reductase-like
protein, CRR1, is essential for chloroplast NAD(P)H dehydroge-
nase in Arabidopsis. Plant J, 52: 539~547
Shinozaki K, Ohme M, Tanaka M, Wakasugi T, Hayashida N, Mat-
subayashi T, Zaita N, Chunwongse J, Obokata J, Yamaguchi-
Shinozaki K et al (1986). The complete nucleotide sequence
of the tobacco chloroplast genome: its gene organization and
expression. EMBO J, 5: 2043~2049
Sirpiö S, Allahverdiyeva Y, Holmstrom M, Khrouchtchova A, Haldrup
A, Battchikova N, Aro EM (2009a). Novel nuclear-encoded sub-
units of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase complex. Biol
Chem, 284: 905~912
Sirpiö S, Holmström M, Battchikova N, Aro E-M (2009b). At-
CYP20-2 is an auxiliary protein of the chloroplast NAD(P)H
dehydrogenase complex. FEBS Lett, 583: 2355~2358
Sugiura M (1992). The chloroplast genome. Plant Mol Biol, 19:
149~168
Suorsa M, Sirpio S, Paakkarinen V, Kumari N, Holmstrom M, Aro
EM (2010). Two proteins homologous to PsbQ are novel sub-
units of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase. Plant Cell
Physiol, 51: 877~883
Takabayashi A (2005). Differential use of two cyclic electron flows
around photosystem I for driving CO2-concentration mecha-
nism in C4 photosynthesis. Proc Natl Acad Sci USA, 102:
16898~16903
Takabayashi A, Ishikawa N, Obayashi T, Ishida S, Obokata J, Endo T,
Sato F (2009). Three novel subunits of Arabidopsis chloroplastic
NAD(P)H dehydrogenase identified by bioinformatic and re-
verse genetic approaches. Plant J, 57: 207~219
Tillich M, Hardel SL, Kupsch C, Armbruster U, Delannoy E, Gual-
berto JM, Lehwark P, Leister D, Small ID, Schmitz-Linneweber
C (2009). Chloroplast ribonucleoprotein CP31A is required for
editing and stability of specific chloroplast mRNAs. Proc Natl
Acad Sci USA, 106: 6002~6007
Ueda M, Kuniyoshi T, Yamamoto H, Sugimoto K, Ishizaki K, Kohchi
T, Nishimura Y, Shikanai T (2012). Composition and physiologi-
cal function of the chloroplast NADH dehydrogenase-like com-
plex in Marchantia polymorpha. Plant J, 72: 683~693
Wang D, Portis AR Jr (2007). A novel nucleus-encoded chloroplast
protein, PIFI, is involved in NAD(P)H dehydrogenase complex-
mediated chlororespiratory electron transport in Arabidopsis.
Plant Physiol, 144: 1742~1752
Wang P, Duan W, Takabayashi A, Endo T, Shikanai T, Ye JY, Mi
H (2006). Chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase in tobacco
leaves functions in alleviation of oxidative damage caused by
temperature stress. Plant Physiol, 141: 465~474
Wu YX, He W, Ma WM, Shen YK, Mi HL (2012). Low concentra-
tions of NaHSO3 enhance NAD(P)H dehydrogenase-dependent
cyclic photophosphorylation and alleviate the oxidative dam-
age to improve photosynthesis in tobacco. Chin Sci Bull, 57:
3872~3877
Wu YX, Zheng FF, Ma WM, Han ZG, Gu Q, Shen YK, Mi HL (2011).
Regulation of NAD(P)H dehydrogenase-dependent cyclic elec-
tron transport around PSI by NaHSO3 at low concentrations in
tobacco chloroplasts. Plant Cell Physiol, 52: 1734~1743
Yabuta S, Ifuku K, Takabayashi A, Ishihara S, Ido K, Ishikawa N,
Endo T, Sato F (2010). Three PsbQ-Like proteins are required
for the function of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase
complex in Arabidopsis. Plant Cell Physiol, 51: 866~876
Yamamoto H, Peng L, Fukao Y, Shikanai T (2011). An Src homology
3 domain-like fold protein forms a ferredoxin binding site for the
chloroplast NADH dehydrogenase-like complex in Arabidopsis.
Plant Cell, 23: 1480~1493
Yamazaki H, Tasaka M, Shikanai T (2004). PPR motifs of the nucle-
us-encoded factor, PGR3, function in the selective and distinct
steps of chloroplast gene expression in Arabidopsis. Plant J, 38:
152~163
Yukawa M, Sugiura M (2008). Termination codon-dependent transla-
tion of partially overlapping ndhC-ndhK transcripts in chloro-
plasts. Proc Natl Acad Sci USA, 105: 19550~19554