全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 2期，2009年 2月 105
交替氧化酶和解偶联蛋白在植物线粒体中的作用及其相互关系
徐飞, 袁澍, 梁厚果, 林宏辉 *
四川大学生命科学学院, 生物资源与生态环境教育部重点实验室, 成都 610064
The Roles of Alternative Oxidase and Uncoupling Protein in Plant Mitochondria
and Their Interrelationships
XU Fei, YUAN Shu, LIANG Hou-Guo, LIN Hong-Hui*
Key Laboratory of Bio-Resources and Eco-Environment, Ministry of Education, College of Life Sciences, Sichuan University,
Chengdu 610064, China
提要: 植物线粒体不仅含有细胞色素 c呼吸途径相关蛋白, 也包括交替氧化酶(抗氰交替途径)和解偶联蛋白(解偶联途径),
这些途径中的蛋白都直接影响植物线粒体能量代谢。本文介绍了交替氧化酶和解偶联蛋白在植物线粒体能量代谢中的作
用及其相互关系的研究进展。
关键词: 线粒体; 交替氧化酶(AOX); 植物线粒体解偶联蛋白(PUMP); 相互关系
收稿 2008-11-20 修定 2008-12-15
资助 国家自然科学基金(30670166和 30800071)和教育部重
点项目(108110 和 NCET-05-0786)。
* 通讯作者(E-mail: honghuilin@vip.sina.com; Tel: 028-
8 5 4 1 5 3 8 9 )。
植物线粒体电子传递链有多条途径存在, 其中
包括细胞色素主路途径和两条支路途径: 抗氰交替
途径和解偶联蛋白途径。后两者与细胞色素主路
途径中的复合体 I、复合体 III和复合体 IV不同,
不产生质子电化学势能。交替氧化酶介导的交替
呼吸途径, 对氰化物不敏感, 可氧化泛醌, 还原氧。
而解偶联蛋白介导的解偶联呼吸途径, 破坏H+电化
学梯度(McDonald 2008)。
植物线粒体解偶联蛋白(plant uncoupling mito-
chondrial protein, PUMP)和交替氧化酶(alternative
oxidase, AOX)具有相同的功能: 减少ATP的合成, 增
加热能的释放(Vercesi等 2006)。既然这两种能量
耗散途径会影响细胞内的能量合成, 因此应该存在
一种机制来调控能量耗散和能量生成与线粒体中氧
气的关系。诸多研究表明, PUMP和AOX可能在
植物生热作用和维持细胞能量平衡中起作用
(Vercesi等 2006)。PUMP和AOX是共同调控, 还
是互补的关系, 才能保证氧化磷酸化作用最有效率
和维持植物细胞中能量平衡的呢？据此, 本文介绍
AOX和PUMP两条能量耗散途径在植物线粒体中
的生理作用, 并分析了两者在功能上的相关性。
1 交替氧化酶和解偶联蛋白在植物线粒体内的结
构与生理功能
1.1 交替氧化酶在植物体线粒体内的结构和生理
功能 交替氧化酶(AOX)是植物线粒体呼吸链中抗
氰呼吸途径(cyanide-resistant respiration pathway)的
末端氧化酶, 它拥有 2个跨膜螺旋, 具有一个活性
中心区域和一个泛醌接合区(M oore 等 20 02 )。
AOX的活性位点包含一个不含血红素的双铁中心,
因此称为双铁羧基蛋白(di-iron carboxylate protein)。
最初的研究认为AOX蛋白分子量只有 27 kDa, 后
续的研究表明, AOX蛋白大小在 32~39 kDa之间。
AOX蛋白由核基因编码, 至少有两大基因家族编码
AOX蛋白, AOX1和 AOX2 (Considine等 2002)。
AOX1家族存在于单子叶植物和双子叶植物中, 而
AOX2家族仅在双子叶植物中发现。最近, 在拟南
芥植物中还发现了AOX3家族(Borecky等 2006)。
AOX蛋白活性被SHAM (水杨基羟肟酸)和nPG (n-
丙基没食子酸)抑制, 而受 α-酮酸(丙酮酸等)活化
(Yip和Vanlerberghe 2001)。另外, AOX的活性也会
受其自身氧化还原状态调控, 共价结合的二聚体(氧
化态)的活性比单体(还原态)低(McDonald 2008)。
交替氧化酶广泛存在于高等植物及部分真菌
和藻类中, 据最新的研究报道认为AOX可能存在于
除太古细菌以外的所有生物界中(McDonald和
专论与综述 Review
植物生理学通讯 第 45卷 第 2期，2009年 2月106
Vanlerberghe 2006; McDonald 2008)。AOX确定
的功能是在天南星科白星海芋属植物佛焰花序开花
时的呼吸产热(McDonald 2008; Wagner等 2008)。
而对于AOX在非产热组织中的功能, 长期以来“溢流”
假说广泛得到接受(雷韬等 2006)。在非产热性植
物中, 冷胁迫会诱导AOX的表达(Calegario等2003;
Fung等 2004; Lei等 2008; Mizuno等 2008)。此外,
干旱(Bartoli等 2005)、高盐(Costa等2007; Ferreira
等 2008)、高光照(Noguchi等 2005)、营养缺乏
(Sieger等2005)、机械伤害和化学物质(Vandenabeele
等 2003; Parani等2004; Castro-Guerrero等2008)等
胁迫条件也会诱导AOX的大量表达。我们实验室
的一些研究也证明冷害(Yan等 2004)、渗透胁迫
(He等 1999)和病原体侵害(雷韬等 2006)等胁迫均
诱导AOX蛋白表达。总之, 似乎一切能抑制或降
低细胞色素途径能力的胁迫都会对交替氧化酶产生
诱导作用(Moore等 2002)。
近年来, 有关交替氧化酶在逆境胁迫下的研究
表明, 交替氧化酶具有清除活性氧(ROS)(Moller
2001; Yip和 Vanerberghe 2001; Robson和
Vanerberghe 2002; Watanabe等 2008)、抑制细胞
凋亡(Ordog等 2002; Vanlerberghe等 2002)、稳定
植物生长速率(Moore等2002; Hansen等2002)和增
加植物抵御能力(Elhafez等 2006; Fung等 2006;
Ederli等 2006)等功能。另外, 交替氧化酶也可在
叶的发育和果实成熟等生理时期增强表达
(Considine等 2001; Holtzapffel等 2002)。交替氧化
酶还可能与光合作用有关(Bartoli等2005; Noguchi
等 2005; Feng等 2007; Yoshida等 2007)。
1.2 解偶联蛋白在植物线粒体中的结构和生理功
能 1995年, Vercesi等人首次在土豆块茎中发现了
动物褐色脂肪组织UCP1的类似物, 称为植物线粒
体解偶联蛋白(PUMP), 分子量大小为32 kDa, 具有
6个跨膜区。随后, 在土豆花和拟南芥植株中克隆
出了 PUMP基因。PUMP存在于很多种植物中, 如
番茄、菠菜、胡萝卜、花椰菜、椰菜和甘蓝等
(Jezek等 2000)。另外, 在果实中也有, 如香蕉、
芒果、苹果、草莓、木瓜、柠檬、桔子、菠
萝、梨和桃(Jezek等 2000)。最新的研究认为, 解
偶联蛋白存在于除酵母以外的所有真核生物中
(Borecky等 2001a)。
在植物线粒体中, 解偶联蛋白作为线粒体阴离
子载体蛋白(Haferkamp 2007), 可以通过自由脂肪
酸循环将 H +重新运回线粒体基质, 该过程绕过
ATP合成酶, 破坏质子电化学势能, 不产生 ATP
(Jarmuszkiewicz 2001; Sluse和 Jarmuszkiewicz
2002)。这个过程也称为非偶联呼吸(Borecky和
Vercesi 2005)。不过, 对于脂肪酸(FA)诱导的由
PUMPs引起的H+重吸收机制来说, 有两种不同的
模型假说(图1): 第一种是FA缓冲模型, FAs与UCP
结合, 并且其羧基端作为H+受体 /供体与UCP上的
羧基残基进行H+传递。在此过程中, FAs充当辅
酶的功能, 而UCP才是H+的运输载体。第二种是
FA质子载体模型, H+通过FA循环运输, UCP的作
用是将FA阴离子从线粒体基质运输到膜间腔, FA
阴离子在膜间腔再次与H+结合, 中性的FA靠 “翻
图 1 两种 PUMPs运输H+机制模型(Vercesi等 2006)
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转机制 ”穿过线粒体内膜回到线粒体基质(Vercesi
等 2006)。
诸多研究证明, FFA(自由脂肪酸, 如亚油酸)可
增强PUMP的活性(Borecky等 2001b), 但PUMP会
受嘌呤核苷酸(如ATP、GTP)和BSA(牛血清蛋白)
的抑制(Jezek等 2000)。与交替氧化酶一样, PUMP
也受冷胁迫的诱导。在植物中, 拟南芥 PUMP的
编码基因 AtPUMP1、AtPUMP4和 AtPUMP5受冷
胁迫诱导(Borecky等 2006), 马铃薯 PUMP的编码
基因 StPUMP和甘蔗 PUMP的编码基因 SsPUMP4
和 SsPUMP5在冷胁迫下也会上升(Calegario等
2003; Borecky等 2006)。一直以来, 小麦UCP基因
常认为是不受冷胁迫诱导的(Murayama和Handa
2000; Vercesi等 2006), 但最近的研究表明, 小麦叶
片UCP1(WhUCP1)的转录水平在低温下会大量积
累(Mizuno等 2008)。此外, PUMP还可能参与代
谢产热和果实成熟(Considine等2001; Holtzapffel等
2002), 调节线粒体中活性氧的产生从而响应环境胁
迫(Moller 2001; Cheong等 2002; van Wees等 2003)
和平衡细胞内的能量代谢(Sluse和 Jarmuszkiewicz
2002)。
2 植物交替氧化酶和解偶联蛋白的相互关系
植物交替氧化酶(AOX)和解偶联蛋白(PUMP)
都有相同的功能: 耗散自由能转变成热能, 减少ATP
的合成。但为什么会同时存在这两种不同的酶
呢？其中有什么样的生理需求？这个问题也许可以
从它们解偶联质子电化学势能的方式得到答案。
交替氧化酶是连接于泛醌的一个分支, 直接从泛醌
获得电子传递给分子氧, 因此不受质子梯度势能的
调控。相反, PUMP直接降低跨线粒体内膜质子梯
度势能。另一方面, 根据交替氧化酶的动力学特
征, 只有当线粒体内具有相对较高泛醌还原水平时,
AOX才会参与电子传递。而PUMP在相对较低的
泛醌还原水平条件下也可以发挥作用, 它能促进电
子传递达到一个较高水平(Affourtit等 2001)。
关于交替氧化酶和解偶联蛋白在植物线粒体
中的真实作用关系, 有几种不同的观点。近年来的
研究仍然是主要集中在果实成熟和逆境胁迫两大方
面。特别是在果实成熟过程中交替氧化酶和解偶
联蛋白的功能相关性研究是国际上的热点。
2.1 AOX 和 PUMP 在果实成熟过程中的相互关
系 Sluse和 Jarmuszkiewicz (2000)在研究采后番茄
果实成熟过程中抗氰呼吸和非偶联呼吸时表明,
AOX蛋白及抗氰呼吸在番茄绿熟期就开始下降, 而
解偶联蛋白及非偶联呼吸在番茄黄色期才开始下
降, 从而说明两种蛋白在果实成熟过程中起不同的
作用。他们认为, 果实成熟过程中内源 FFA(自由
脂肪酸)会逐渐上升, FFA促进PUMP的活性而抑制
AOX的活性, 因此PUMP和AOX不会同时处于最
佳活性状态, 两者在果实成熟过程中的功能应该是
相继发挥的。AOX可能主要是在果实生长期为细
胞提供一系列的平衡, 如氧化还原势能平衡、磷酸
化势能平衡及生物合成的供求平衡等。相反 ,
PUMP可能是在果实内 FFA浓度上升到一定水平
时才开始发挥作用, 起产热、降低氧化磷酸化效率
和终止细胞内生物合成等作用。
但是有人在研究芒果果实成熟期间交替氧化
酶和解偶联蛋白表达变化情况时却发现与番茄中不
同的现象。AOX和PUMP都是随着果实成熟而呈
上升趋势, PUMP表达量在转熟期达到峰值, AOX
表达量在完熟期达到峰值。两者在成熟过程中同
时被激活, 同时起作用(Considine等 2001)。番茄
和芒果同属于呼吸跃变型果实, 结果却截然相反, 这
是由于它们有一个不同的成熟变化过程吗？番茄果
实成熟期间FFA会逐渐上升, 芒果成熟期间FFA也
上升。如果番茄果实中由于FFA对AOX的负调节
效应而导致AOX和PUMP在成熟期间呈相继表达,
那么芒果中逐渐上升的FFA对AOX和PUMP又起
什么作用呢？
根据已有的研究结果, 我们推测植物线粒体交
替氧化酶和解偶联蛋白在果实成熟过程中应该是同
时受诱导表达, 两者呈互补关系。交替氧化酶和解
偶联蛋白存在于线粒体电子传递链上的两条不同的
支路上, 前者从还原态泛醌处得电子传递给氧, 可
以避免泛醌呈过饱和状态而形成氧自由基, 后者破
坏跨线粒体内膜质子梯度势能, 可保证细胞在高能
状态下的电子传递。正是两者的协同作用才稳定
了细胞内的能量平衡。对于在番茄和芒果中出现
的不同的现象, 我们更倾向于赞同 Considine等
( 2 0 0 1 )在芒果中的研究结果。由于 S l u s e 和
Jarmuszkiewicz (2000)是通过测定分离后的线粒体
中蛋白活性推测蛋白间的相互关系的, 所以证据显
得不足。Holtzapffel等(2002)以活体番茄为材料研
究番茄成熟时期蛋白表达变化的结果表明, 在果实
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成熟期间AOX和 PUMP的表达是上升的。最近,
我们在研究番茄果实成熟过程中抗氰呼吸与果实成
熟的关系时发现, 当抑制抗氰呼吸时, 乙烯合成基
因和受体基因的表达会降低, 呼吸跃变和果实成熟
会延缓(未发表资料)。从而可以推测, 交替氧化酶
参与呼吸跃变和果实成熟, 同时应该还有其他物质
(如 PUMP)与呼吸跃变和果实成熟有关, 与交替氧
化酶形成互补关系, 共同调节呼吸跃变和果实成熟。
2.2 AOX和PUMP在增强植物抵御逆境胁迫中的
相互关系 其实, 有关AOX和PUMP增强植物抵御
逆境胁迫的研究已有较多报道(Moller 2001; Fung
等 2006)。生物和非生物胁迫都会诱导植物体内
AOX和PUMP表达量上升, 这主要是因为环境胁迫
会导致植物体内活性氧(ROS)的上升及破坏细胞内
的代谢平衡, 而AOX和 PUMP均被认为可以减少
活性氧的产生(Maxwell等 2002; Malgorzata和
Wieslawa 2005; Borecky等 2006), 维持细胞内的代
谢平衡(Sluse和 Jarmuszkiewicz 2000)。ROS作为
一种信号分子, 对AOX和PUMP具有正调控作用。
最近几年的研究表明, 低温、干旱、伤、渗
透胁迫等引起细胞内产生氧化胁迫, AOX和PUMP
共同参与形成抗氧化防御体系, 保护植物线粒体免
受氧化损伤, 维持植物细胞中的能量平衡(Borecky
等 2006; Armstrong等 2008)。这种保护机制在于,
AOX作为连接于泛醌的一条支路, 可以利用电子传
递链上过多的电子, 阻止呼吸链过氧化(McDonald
2008)。而 PUMP则直接破坏∆Ψm (跨线粒体内膜
梯度势能), 可避免高 ∆Ψm形成过氧化物, 并调节
∆Ψm使之处于氧化磷酸化作用的最优状态(Vercesi
等 2006)。
2.3 AOX 和 PUMP 在植物产热组织中的相互关
系 交替氧化酶和解偶联蛋白均证明存在于植物产
热组织中(Ito和 Seymour 2005)。AOX业已确定的
功能是在植物开花时期的呼吸产热, 并且认为在植
物产热作用中起主要作用。而 PUMP在产热组织
中的功能尚不清楚。Vercesi等(2006)认为 PUMP
在植物线粒体中的表达量还不足以引起产热作用的
发生。不过, 新近有关 PUMP在植物产热组织中
的研究有了较大突破。在臭菘肉穗花序中发现
AOX和PUMP可能在产热组织和产热时期共同表
达, 臭菘解偶联蛋白(SrUCP)在产热作用发生过程
中扮演着重要角色(Ito-Inaba等 2008)。同时, Onda
等(2008)研究臭菘肉穗花序产热调控表明, LA (亚
油酸)抑制AOX的同时丙酮酸又会促进AOX。也
就是说, 丙酮酸对AOX的活化作用可以抵消LA对
其的抑制作用。因此, AOX和 PUMP可以在臭菘
肉穗花序产热过程中共表达。
3 结语
交替氧化酶和解偶联蛋白的结构和功能虽已
有大量报道, 但关于AOX和 PUMP在植物能量代
谢中的作用, 还有待进一步研究。交替氧化酶和解
偶联蛋白在生物和非生物胁迫中具有相似的功效:
减少活性氧的产生, 增加植物抗性, 维持细胞内的
能量平衡。因此, 了解它们的功能相关性, 解开它
们共存之谜应该是今后研究的重点。特别是在果
实成熟过程中, 两者的作用仍存在较大的分歧。虽
然果实成熟过程中不断上升FFA对AOX有抑制作
用而对 PUMP具有促进作用, 但AOX和 PUMP不
仅仅是受FFA单一因子的调控, 嘌呤核苷酸会抑制
FFA对 PUMP的促进作用, 酮酸会促进AOX的表
达。在这种多因子调控的过程中, 应该与植物生理
代谢形成一种协调的关系。AOX和PUMP与果实
成熟的关系也需更深入的研究, 如在跃变型果实中,
两者是否参与了呼吸跃变, 它们与果实的衰老又存
在什么样的关系, AOX和PUMP对果实成熟过程中
乙烯的合成和信号传递的影响, 胁迫乙烯信号传递
(王中凤等 2006), 都需要更进一步实验来证明。
另外, 研究交替氧化酶和解偶联蛋白在环境胁
迫下的信号转导过程也应成为今后研究的一个主要
方向。在环境胁迫下, ROS是氧化胁迫的主要产
物, 同时ROS也对AOX和PUMP具有正调控作用。
相反, AOX和PUMP的上升又会减少线粒体中ROS
的产生。那么, 这种级联反应的机制是什么, 次级
信号又有哪些？同样, AOX和PUMP在植物开花产
热作用中的信号调控也值得深入探讨, 两者在产热
组织中的功能和信号传递还需要从多物种和多角度
来分析。
AOX和PUMP基因家族及其功能研究也不够
成熟。近几年, 仅在拟南芥和甘蔗中发现了比较完
善的AOX和PUMP基因家族成员, AOX和PUMP
基因家族也被认为在不同的细胞、组织、器官中
表达丰度不同(Borecky等 2006)。因此, 两者在不
同物种间的遗传特征和相关功能的研究也显得非常
必要。
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总之, 植物正常生长的过程大都与 AOX 和
PUMP有关。因此, 深入研究AOX和 PUMP的表
达机制将会增加人们对植物代谢和植物抗逆境胁迫
的认识。相信随着生理生化技术的进一步发展, 以
活体植株为对象来研究AOX和PUMP的功能和信
号转导途径将更有利于分析和揭示两者在植物生理
过程中的真实作用, 许多AOX和 PUMP的未知问
题也将陆续得到解答。
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