全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (2): 118~128118
收稿 2011-11-17　　修定 2011-12-13
资助 国家自然科学基金(31170650)和浙江省自然科学基金重点
项目(23100473)。
* 通讯作者(E-mail: zengjm@mail.tricaas.com; Tel: 0571-
86650545)。
高等植物赤霉素代谢及其信号转导通路
岳川, 曾建明*, 曹红利, 王新超, 章志芳
中国农业科学院茶叶研究所国家茶树改良中心, 杭州310008

摘要: 赤霉素是一类重要的植物激素, 对植物的生长发育, 如种子的萌发、茎的延展、叶片的生长、休眠芽的萌发以及植
物的花和种子的发育等生理具有重要的调控作用。从1926年被发现至今, 阐明了赤霉素代谢机理及调控机制, 明确了赤霉
素在植物体内的信号转导途径。本文综述了赤霉素的生物合成途径及其平衡的调节; 赤霉素受体GID1、DELLA蛋白在赤
霉素信号转导途径中的作用及相关研究; 泛素介导的DELLA蛋白降解在赤霉素信号转导中的研究进展。
关键词: 赤霉素(GA); 赤霉素代谢; 信号转导; 赤霉素受体(GID1); DELLA蛋白; 泛素化
Gibberellins Metabolism and Signaling Pathway in Higher Plant
YUE Chuan, ZENG Jian-Ming*, CAO Hong-Li, WANG Xin-Chao, ZHANG Zhi-Fang
National Center for Tea Improvement, Tea Research Institute of the Chinese Academy of Agricultural Sciences, Hangzhou 310008,
China
Abstract: Gibberellins (GA) plays an essential role in modulating plant growth and development including
seed germination, stem elongation, flower development and bud germination. GA was originally identified by a
Japanese scientist in rice in 1926, since then a lot of breakthroughs were achieved. Especially in the past de-
cade, exciting progress has been made in GA metabolism and signaling transduction. This review elaborated the
GA biosynthesis and homeostasis, highlighted the GA receptor (GID1) and DELLA proteins in signal transduc-
tion pathway, and discussed recent advances in the understanding of the SCFGID2/SLY1 E3 ubiquitin ligase-mediat-
ed degradation of DELLA in the GA channel.
Key words: gibberellins (GA); GA metabolism; signal transduction; GA receptor (GID1); DELLA; ubiquitina-
tion
赤霉素是一类广泛存在于植物等生物中的二
萜类化合物, 作为一种重要的植物激素, 能调控植
物的多种生长发育过程, 如植物种子的萌发、茎
的延展、叶片的生长、休眠芽的萌发以及植物的
花和种子的发育等。从1926年日本科学家黑泽英
一发现赤霉素存在以来, 至今已在植物、真菌和
细菌中发现136种赤霉素类物质, 但是只有GA1、
GA3、GA4和GA7等少数的几种具有生物活性。因
此, 研究赤霉素的代谢及其作用机理具有重要的
意义。
近年来随着植物功能基因组学和蛋白质组学
的发展, 赤霉素研究取得重大进展。阐明了赤霉
素生物合成的路径, 并成功克隆了多种与合成有
关的酶基因; 赤霉素信号转导中重要转导元件相
继分离, 基本明确了赤霉素信号转导途径。2005
年Ueguchi-Tanaka等(2005)在水稻中分离获得赤霉
素受体GID1 (gibberellin-insensitive dwarf 1), 后来
在拟南芥中也获得了3个同源的GID1基因AtGI-
D1a、AtGID1b和AtGID1c (Nakajima等2006)。赤
霉素信号转导途径中关键的调控蛋白——DELLA
蛋白在赤霉素和其他植物激素信号转导途径中的
交互调节作用, 及其在其他环境信号间的调控机
制被逐一发现(Achard等2006), 如光的信号转导
(Gao等2011)。它不仅是植物生长的抑制因子, 而
且能够提高植物在逆境下的生存能力(Nick等2008;
Achard等2008)。赤霉素与GID1结合后能够与
DELLA蛋白结合形成GA-GID1-DELLA三聚体, 然
后SCF (SKP1-CUL1-F-box)聚合体标记该三聚体,
诱导泛素26S蛋白酶体降解DELLA蛋白 , 解除
DELLA蛋白对植物生长的抑制作用, 产生赤霉素
效应(Sasaki等2003; McGinnis等2003; Vierstra 2003;
岳川等: 高等植物赤霉素代谢及其信号转导通路 119
Ueguchi-Tanaka等2007a)。本文综述了赤霉素生物
合成的途径及其平衡的维持, 赤霉素信号转导过
程中受体GID1、DELLA、GA-GID1-DELLA三聚
体和SCFSLY1/GID2的基本结构及其作用, 以及泛素介
导的DELLA蛋白降解在赤霉素信号转导途径的调
控作用。
1 高等植物中的赤霉素代谢
1.1 赤霉素的生物合成
赤霉素主要在植物的顶端幼嫩部位合成, 如
茎尖和根尖, 在生长中的种子和果实中也大量合
成。牻牛儿牻牛儿基焦磷酸(geranylgeranyl diphos-
phate, GGDP)是一种含20个碳原子的双萜类化合
物, 是赤霉素生物合成的前体(Hedden等2000)。在
高等植物中, 从赤霉素前体GGDP合成具有生物活
性的赤霉素需要三类酶的参与, 它们是萜烯合成
酶(terpene synthases, TPSs)、细胞色素P450单加氧
酶(cytochrome P450 monooxygenases, P450s)和2-
酮戊二酸依赖的双加氧酶(2-oxoglutarate–depen-
dent dioxygenases, 2ODDs)。合成途径如图1所
示。质体中的甲基赤藓糖磷酸途径中含有主要的
供应赤霉素合成的异戊二烯类物质(Kasahara等
2002)。两种萜烯合成酶——古巴焦磷酸合成酶
图1 高等植物中赤霉素合成途径(Yamaguchi 2008)
Fig.1 The biosynthesis of gibberellins in higher plant
植物生理学报120
(ent-copalyl diphosphate synthase, CPS)和内根-贝
壳杉烯合成酶(ent-kaurene synthase, KS)在质体中
将GGDP环化成四环结构的赤霉素前体内根-贝壳
杉烯(ent-kaurene) (Aach等1997; Helliwell等2001a;
Sun等1994)。内根-贝壳杉烯的C-19的甲基在内
根-贝壳杉烯氧化酶(ent-kaurene oxidase, KO)催化
下不断被氧化, 分别形成内根-贝壳杉烯醇、内根-
贝壳杉烯醛和内根-贝壳杉烯酸, 内根-贝壳杉烯酸
在内根-贝壳杉烯酸氧化酶(ent-kaurenoic acid oxi-
dase, KAO)的作用下被氧化成GA12 (Helliwell等
2001b; Nelson等2004)。 GA12作为赤霉素生物合成
中重要的中间物质, 在GA2氧化酶(GA 2-oxidase,
GA2ox)、GA3氧化酶(GA 3-oxidase, GA3ox)、
GA13氧化酶(GA 13-oxidase, GA13ox)和GA20氧
化酶(GA 20-oxidase, GA20ox)的作用下氧化环上
相应的碳原子, 最终生成其他种类的赤霉素。依
据赤霉素合成途径中酶的亚细胞定位, 其合成途
径分别在质体、内质网膜和细胞质三个亚细胞结
构中进行, 其中CPS和KS属于TPSs酶, 定位于质体
(Aach等1997; Helliwell等2001b; Sun等1994); KO
和KAO属于P450类, 定位于内质网内膜上(Helli-
well等2001a); GA20ox和GA3ox等属于2ODDs类,
定位在细胞质中(Appleford等2006)
1.2 赤霉素在高等植物体内的平衡维持
赤霉素是一种重要的激素, 它的平衡具有重
要的意义。赤霉素的平衡是多种因素直接或间接
共同作用的结果(King等2001b; Yamauchi等2004)。
在植物体内, 赤霉素通过具有生物活性的赤霉素
的前馈调节和反馈调节来维持平衡(Hedden等
2000; Olszewski等2002), 其中主要是通过调控赤
霉素合成代谢的关键酶的活性来进行作用的。
2ODDs类对维持体内赤霉素平衡具有重要作用,
是赤霉素合成过程中关键的限速步骤。如图1所
示, GA20ox和GA3ox能将GA12和GA53催化合成有
活性的GA1和GA4。GA2ox能通过β-羟基化作用将
活性GA1和GA4催化形成无活性GA8和GA34。这些
基因的表达受到活性赤霉素的反馈和前馈调节。
拟南芥基因转录产物分析的结果显示, 在缺少赤
霉素的条件下, 有关赤霉素合成酶的基因大量表
达, 如AtGA20ox1和AtGA3ox1, 这些基因的表达不
仅促进生物活性赤霉素的合成, 还抑制了活性赤
霉素被应用到其他途径中(Matsushita等2007; Phil-
lips等1995; Xu等1999; Yamaguchi等1998)。而At-
GA2ox1和AtGA2ox2这些与赤霉素失活有关的酶的
基因则相反, 用赤霉素处理植株后它们的表达量
却增加(Thomas等1999)。Israelsson等(2004)将拟
南芥中的GA4合成酶(AtGA3ox1)基因在白杨中过
表达, 在转基因杨树中GA4的增加量与对照的差异
不明显, 并且与对照相比在GA3ox基因过表达的杨
树中, 其茎形成较少的节间, 并且节间距也并未伸
长。转AtGA3ox1基因杨树中GA20含量显著减少,
但具有生物活性的GA4和GA1的含量却并未相应
增加。由此可见, 植物体内具有生物活性的赤霉
素能够通过前馈和反馈调节平衡。
在植物体内维持赤霉素平衡过程中, GID1、
DELLA蛋白、F-box蛋白SLY1 (sleepy 1)或GID2
(GA-insensitive dwarf 2)等赤霉素信号转导途径中
的关键元件也有参与。例如在gid1和gid2突变型
水稻中, 赤霉素生物合成酶OsGA20ox2基因表达量
增加, 同时具有生物活性的GA1含量明显上升(Ue-
guchi-Tanaka等2005; Sasaki等2003)。而在缺失
DELLA蛋白作用的突变型拟南芥中, 即使在赤霉
素不足的情况下, 与赤霉素生物合成相关的酶At-
GA3ox1基因的转录水平也很低(Dill和Sun 2001;
King等2001a)。这些转导元件参与调控的分子机
理有待进一步研究。
赤霉素在体内的平衡也有多种调节蛋白的参
与。首先是RSG (repression of shoot growth)在转
录激活中起到了关键的作用, 其含有一个亮氨酸
拉链结构域, 并与拟南芥AtKO基因的启动子结合
激活转录发生(Fukazawa等2000)。具有转录抑制
作用的RSG能够抑制AtKO基因的表达, 同时使烟
草变得矮小, 甚至能够阻断GA20ox基因在转基因
植株中的表达产生的反馈调节作用。当胞内赤霉
素含量减少后, RSG转移到核内促进赤霉素的合
成。在GA20ox基因表达的反馈调节中, RSG能够
调节细胞内赤霉素含量的多少, 从而调控GA20ox
基因的表达, 而RSG在GA3ox基因表达的反馈调节
中却不起作用(Ishida等2004)。除此以外, 另一种
对维持赤霉素平衡具有反馈调节作用的元件也被
发现, 即AT-hook蛋白(AGF1), 它在AtGA3ox1基因
启动子中与43 bp的顺式元件结合后能够对赤霉素
岳川等: 高等植物赤霉素代谢及其信号转导通路 121
进行负反馈调节, 但是具体的调节机制仍不明确
(Thomas等1999)。在水稻中, Dai等(2007)发现
YABBY1与GA3ox2基因启动子内的赤霉素响应元
件结合, 调节赤霉素平衡。
植物体内, 赤霉素能够在相应酶的作用下发
生羟基化而钝化赤霉素作用, 同时赤霉素也能够
通过自由态与结合态的相互转化维持平衡, 多种
酶参与这些过程。除此以外, 其他外界因素也对
赤霉素平衡具有控制作用, 如光照、温度和逆境,
甚至其他激素也对赤霉素的平衡具有重要的影响
(Oh等2006; García-Martinez和Gil 2002; Stavang等
2005; Stavang等2007; O′Neill和Ross 2002; Reid等
2011)。
2 赤霉素信号转导通路
随着分子生物学和功能基因组学的发展, 通
过对模式植物——水稻和拟南芥中与赤霉素作用
的研究, 赤霉素信号转导取得了重大突破。赤霉
素信号转导通路中各主要转导元件相继发现, 特
别是DELLA蛋白(Peng等1997; Silverstone等1998)、
F-box型蛋白GID2和SLY1 (Sasaki等2003; McGinnis
等2003)、以及赤霉素受体GID1 (Ueguchi-Tanaka
等2005)鉴定后, 现在明确了赤霉素信号转导的基
本路径——GA-GID1-DELLA信号通路(图2)。
首先, DELLA蛋白与调控植物生长的相关转
录因子结合抑制植物生长, SPY (spindly)能够增强
DELLA蛋白的抑制作用, 在此过程中SPY通过N-
乙酰氨基葡萄糖胺修饰(GlcNAc-modification)后能
够激活DELLA蛋白, 而水稻中的一种酪蛋白激酶
EL1 (earlier flowering 1)能够磷酸化激活DELLA蛋
白(Sun 2010), 在赤霉素信号转导中也具有抑制作
用(Dai和Xue 2010); 然后GID1与赤霉素结合形成
二聚体, 在二聚体上GID1 N端构象发生改变, 易于
同DELLA连接。如图2所示, GID1在不与赤霉素
结合时, 其N端延伸段(N-Ex)呈疏松结构状态, 当C
端与赤霉素结合后, 赤霉素诱导GID1构象发生变
化, N-Ex可以像盖子一样将赤霉素封闭在GID1内,
并形成了疏水性的表面, 这样易于同DELLA蛋白
结合(Hedden2008; Murase等2008); 其次, GA-GID1
同DELLA结合形成三聚体。三聚体的形成减弱了
DELLA蛋白对植物生长的抑制效应, 促进DELLA
同一种特殊的泛素E3连接酶复合体(SCFSLY1/GID2)结
合, 使得DELLA蛋白发生聚泛素化随之被26S蛋白
酶降解。DELLA蛋白降解, 解除了对植物生长的
抑制, 在植株上产生赤霉素作用(Griffiths等2006;
Willige等2006; Dill等2004; Fu等2004)。赤霉素通
过这样一条巧妙的信号转导通路, 将其功能作用
到植物上, 进而产生赤霉素效应调控种子萌发、
茎的伸长、花粉成熟、以及植物从营养生长转入
生殖生长等植物生理过程(Sun和Gubler 2004; Fleet
和Sun 2005)。
2.1 赤霉素受体GID1
在赤霉素受体被鉴定以前, 人们就知道了GID1
图2 赤霉素信号转导通路(Sun 2010)
Fig.2 The model of GA signaling pathway in plant
植物生理学报122
的重要作用。DELLA蛋白与SLY1、GID2被鉴定
后, 赤霉素受体的研究取得突破。Ueguchi-Tanaka
等(2005)在水稻中鉴定了一种赤霉素不敏感的矮
化突变体gid1, 而GID1过量表达则会导致赤霉素
超敏感的表型。OsGID1基因编码一种未知蛋白,
并定位在核内。GST-GID1与生物活性的赤霉素有
很强的亲和性, 而3种gid1突变位点所对应的GST-
GID1却没有赤霉素结合活性。酵母双杂实验表明
GID1能与水稻的DELLA蛋白SLR1相作用。GID1
在水稻中作为一种可溶性的受体介导赤霉素信号
传导, 它在与活性的赤霉素结合并感知信号后, 然
后将信号传递到DELLA蛋白, 诱发一系列下游反
应。后来在拟南芥中也克隆得到了3个同源GID1
基因(AtGID1a、AtGID1b和AtGID1c), 转基因表达
证明了它们的功能, 系统发育分析显示, AtGID1a、
AtGID1c与OsGID1属于同一类, 而AtGID1b自成一
类(Nakajima等2006)。赤霉素与其受体结合形成
GA-GID1复合体 , 诱导DELLA蛋白降解 , 解除
DELLA对植物生长的抑制, 相关基因的转录发生
改变, 发生赤霉素反应(Zentella等2007)。GID1绿
色荧光融合蛋白试验显示其与DELLA蛋白和GID2
都位于细胞核内, 且在细胞质中也有检测到(Uegu-
chi-Tanaka等2005), 其功能还有待进一步研究。
Ariizumi等(2008)研究显示, GID1在植物体内过表
达可以使DELLA不发生降解就能解除DELLA蛋
白对植物的抑制作用。
GID1三级结构X衍射分析如图3所示, 其主要
结构是由8条β折叠片和7个α螺旋组成的形似袋状
的结构, 其中8条β折叠片是7条呈平行、1条反平
行的左手超螺旋结构。从GID1核心结构看, 其与
植物α/β折叠的水解酶超家族中的羧酸酯酶类的结
构相似。与羧酸酯酶结构不同的是, 在GID1家族
中, 其N端1~62氨基酸残基形成具有特殊且保守的
N端延伸(N-Ex), 延伸的N末端形成了3个螺旋
(αa~αc)和一个环(αc~β1)组成的盖子, 这样的结构
对GID1的功能具有重要作用。在GID1的核心部
位有三分之二以上的羧酸酯酶类的保守区域, 即
具有亲和活性的Ser191和Asp289氨基酸残基, 然而
在GID1中Ser-His-Asp三元组中的组氨酸(His)被
Val319取代, 从而导致其失去酯酶活性(Nakajima
等2006)。GID1中Gly115-Ser 116与Ser192共同形
成氧离子洞, 底部的Asp289与水分子结合。这样,
通过几种氨基酸残基的作用, 6个水分子游离在
“袋”中, 它们的氢键结合成网, 形成亲水环境, 易于
与赤霉素结合(Murase等2008)。研究还显示GID1
由激素敏感性脂肪酶(hormone-sensitive lipases,
HSL)蛋白质家族演化而来, 它还保持了HSL脂肪
酶α/β折叠和催化三连体等的特殊结构。GID1与
生长素和ABA的受体结构相似、进化路径相近、
作用机制相像(Ueguchi-Tanaka和Makoto 2010)。
2.2 DELLA蛋白
2.2.1 DELLA蛋白的结构 DELLA蛋白是指一类C
端非常保守, N端具有DELLA (Asp-Glu-Leu-Leu-
Ala)结构域的蛋白质家族。在DELLA蛋白的氨基
酸序列中 , N端呈现多样性 , 但存在DELLA和
VHYNP两个非常保守的酸性结构域, 中部有一个
核定位信号结构域(NLS) RKVATYFGLARR, 其后
有一个保守氨基酸结构域VHIID和亮氨酸重复序
列LZ; 在C端高度保守, 有类似SH2结构域RLs-
GTFLDRESLYY3FDSLEGG、RVER和SAW结构
域的结构。Itoh等(2002)用水稻SLR1 (slender rice
1)基因的不同核苷酸缺失突变体分析了DELLA 蛋
白不同保守结构域的功能。认为DELLA与TVHYNP
图3 GA3及其受体GID1a与DELLA结合的3D图
(Murase等2008)
Fig.3 Architecture of the GA3-GID1A-DELLA complex
岳川等: 高等植物赤霉素代谢及其信号转导通路 123
结构是赤霉素信号感知结构域, polyS/T/V (丝氨
酸、苏氨酸、缬氨酸富集区)是调节结构域, LZ是
二聚化结构域, C端的VHIID、SH2和SAW等结构
是阻遏结构域。DELLA蛋白中的VHYNP区域发
生错义突变脯氨酸突变成亮氨酸, 使欧洲油菜产
生半矮突变表型(Liu等2010)。这种特殊的结构能
够在一定程度上解释了赤霉素是如何激活DELLA
蛋白, 以及赤霉素如何通过形成GA-GID1-DELLA
复合体导致DELLA蛋白的降解。
依据N端DELLA高度保守的结构域, 现在已
经从多个物种中分离到了DELLA家族蛋白, 如拟
南芥中的GAI (GA-insensitive)、RGA (repressor of
ga1-3)、RGL1 (RGA-like 1)、RGL2和RGL3, 水稻
中的SLR1, 小麦中的Rht1 (reduced height protein
1), 玉米中的D8 (dwarf-8), 大麦中的SLN1 (slender
protein 1), 葡萄中的VvGAI以及油菜中的BrR-
GA1、BrRGA2等蛋白(Jiang等2007), 其中以拟南
芥和水稻中的研究较多。依据AtGID1s-DELLA的
相互作用可将拟南芥中的5种DELLA蛋白分成两
类: 一类是跟AtGID1b亲和性较高的GAI和RGA,
另一类是RGL1、RGL2和RGL3, 它们与AtGID1a
具有较强亲和力(Suzuki等2009)。基因突变显示,
在5种DELLA蛋白中 , 存在功能上的冗余 , 如
RGA、GAI以及RGL1都具有抑制茎伸长的作用
(Dill和Sun 2001; Wen和Chang 2002); RGA、RGL2
和RGL1都具有抑制成花和生育的作用(Ueguchi-
Tanaka和Makoto 2010); RGL2、RGL3、RGA和
GAI在种子萌发中具有抑制作用(Cao等2005; Peng
和Harberd 2002; Ariizumi和Steber 2007; Piskure-
wicz和Lopez-Molina 2009)。
2.2.2 DELLA蛋白的抑制作用 DELLA蛋白位于
细胞核中, 通过阻遏基因的转录, 抑制植物生长发
育。对多种植物激素 , 如赤霉素、生长素、乙
烯、脱落酸和茉莉酸等的信号转导过程都具有抑
制作用(Lawit等2010; Fu和Nicholas 2003; Achard等
2003; Hou等2010)。DELLA蛋白对植物生长的调
控是光对植物生长调控的一种形式。Peng等
(1997)研究表明, 赤霉素对植物的作用属于光对植
物生长调节的一种形式。直到DELLA突变型的拟
南芥的出现才得以证明。Achard等(2007)研究
DELLA蛋白对植物光形态建成的关系, 结果表明,
DELLA缺失突变型拟南芥幼苗下胚轴的生长对光
调控的抑制生长作用是不敏感的。Petrovic等
(2007)研究DELLA在植物避阴中的作用, 结果显
示, DELLA蛋白缺失的突变型植株表现出避阴的
趋势。植物对光的效应首先是通过光感受体来获
得光刺激, 然后信号传递给下游转录因子, 相关基
因表达(de Lucas等2008), 这些转录因子包括PIF3
(phytochrome interacting factor 3)、PIF4和PIF5
等。Feng等(2008)在拟南芥中分离得到了一种物
质, 它能够在DELLA蛋白家族中的7个重复亮氨酸
保守位点和PIFs转录因子上的DNA识别区域发生
作用。这种相互作用抑制了PIF4与基因中启动位
点的结合。在赤霉素缺失的条件下, DELLA蛋白
含量在核内的积累量增加, 阻止PIF3与目标基因的
启动子结合, 阻遏相关基因的表达, 从而消除了光
调控的下胚轴伸长作用; 当用赤霉素处理后, DELLA
泛素化降解, 释放PIF3转录因子, 解除DELLA的抑
制作用, 下胚轴伸长。因此, DELLA蛋白使PIF转
录因子形成无活性的蛋白复合体, 阻遏这些转录
因子在基因表达中的作用, 从而抑制植物的生长。
DELLA蛋白除了对植物生长发育具有抑制作
用外, 还有其他重要功能。它在多种植物激素信
号和环境信号交流中具有重要的整合作用, 能够
提高植物对环境的适应能力。Achard等(2006)研
究拟南芥在植物激素处理条件下和逆境胁迫下的
DELLA蛋白变化, 结果表明, DELLA蛋白对植物
生长的抑制是有益的, 它能够依据外界的变化, 实
时地调控植物生长, 从而提高植物的抗逆性。
2.3 GA-GID1-DELLA复合体
赤霉素与受体GID1结合后形成GA-GID1复
合体, 该二聚体再与DELLA蛋白结合, 形成GA-
GID1-DELLA三聚体。GA-GID1-DELLA三聚体
在赤霉素信号转导中具有关键性的作用, 直接调
控信号分子在整个通路中的转导。
首先是赤霉素与GID1结合(图2)。GID1在不
与赤霉素结合时, 其N端延伸段(N-Ex)呈疏松结构
状态, 当C端与赤霉素结合后, 赤霉素诱导GID1构
象发生变化 , N-Ex像盖子一样将赤霉素封闭在
GID1内, 并形成了疏水性的表面, 易于同DELLA
蛋白结合(Hedden2008; Murase等2008)。具有生物
活性的赤霉素与GID1的亲和性要比无生物活性的
植物生理学报124
赤霉素高得多。即使在相同类型的赤霉素中, 由
于结构的不同以及赤霉素稳定性的差异, 它们与
GID1结合的亲和力不尽相同。如GA3和GA4, 结构
如图1中所示。它们都具有生物活性, 且GA3生理
活性要比GA4, 但GA4与GID1的亲和性却比GA3与
GID1的性高了近20倍(Ueguchi-Tanaka等2007b)。
GA3和GA4的C6为羧基, C3为羟基, 这样的结构对维
持赤霉素的生物活性具有重要的作用, 并易于与
其受体GID1结合, 而GA3上的C13上的羟基, 在其与
受体结合中既不促进也不阻碍(Murase等2008;
Shimada等2008)。将GID1上与C2连接的亮氨酸
(Ile113)用亮氨酸(Leu)或缬氨酸(Val)替代, 使得
GID1对GA34的亲和力比对照的增加数倍, 而与
GA4的亲和性却只有不到四分之一(Shimada等
2008)。
其次是DELLA蛋白与GA-GID1复合体结
合。GID1与DELLA蛋白与植物生长的关系如图4
所示。GA-GID1复合体在DELLA蛋白存在的条件
下能够形成非常稳定的GA-GID1-DELLA三聚体,
形成的三聚体能够被SCFGID2/SLY1识别并标记。
Griffiths等(2006)用酵母三杂交实验证实了RGA和
SLY1能够增强赤霉素与AtGID1a的稳定性。
DELLA与GA-GID1形成聚合体后, 解除了DELLA
蛋白的对赤霉素作用的抑制作用。在突变体gid2
和sly1中, 已经失去赤霉素正调控F-box蛋白的功
能, 其体内的DELLA蛋白含量要比赤霉素缺陷型
或GID1功能障碍型的突变体高得多, 从表型上也
比它们的温和。Ueguchi-Tanaka等(2003)在分离获
得水稻赤霉素受体OsGID1的同时, 还运用酵母双
杂交证实了OsGID1是与SLR1蛋白中的DELLA区
域直接作用。在拟南芥中AtGID1与DELLA蛋白
的结合位点有所差异。酵母双杂交研究表明, RGA
和SLR1与AtGID1a受体作用时DELLA和VHYNP
两结构域都是必须的(Griffiths等2006; Ueguchi-
Tanaka等2003), 而Willige等(2006)研究发现, 在
GAI与AtGID1a相互作用时, VHYNP结构域并不是
必要, DELLA结构域能够调节GAI与AtGID1a相互
作用并与受体直接结合。因此, DELLA基序对
DELLA蛋白的降解具有重要的调控作用(Dill等
2001)。GID1基因双表达促进了DELLA蛋白和
F-box蛋白SLY1/GID2作用(Griffiths等2006)。最近
Hirano等(2010)用酵母三杂交表明, 只有DELLA蛋
白与GA-GID1形成复合体才能被F-box蛋白GID2
结合 , 促进SCF SLY1/GID2标记在DELLA蛋白上 ,
DELLA蛋白C端的GRAS结构域能够降低GA-
GID1-DELLA三聚体的分解率, 增强复合体的稳定
性。
在形成三聚体的过程中, 赤霉素也具有重要
的功能, 它作为一种“变构诱导物”能够促进GID1
与DELLA蛋白的结合。赤霉素与GID1结合后能
够诱导GID1的构象发生改变, N端与DELLA结合,
将这种诱导效应传递到DELLA蛋白, 使DELLA蛋
白的构象也发生改变, 进而被SCF复合体标记、聚
泛素化降解。在此过程中赤霉素也被称为“泛素伴
侣(ubiquitylation chaperon)” (Murase等2008)。但
最近的突变体(sgd-1)研究表明, 即使在没有赤霉素
诱导下, GID1与DELLA蛋白SLR1也能够结合, 使
水稻发生经典的赤霉素反应。sgd-1突变型是一种
基因内突变的植株, 其基因中除包含了gid1-8的突
变型基因外在GID1的成环区域具有一个额外的丝
图4 水稻和拟南芥赤霉素信号转导途径的比较(Wang和Deng 2011)
Fig.4 Comparion of GA signaling pathway between rice and Arabidopsis
岳川等: 高等植物赤霉素代谢及其信号转导通路 125
氨酸残基(P99S)。在拟南芥、大豆以及甘蓝型油
菜中都具有这种相似的作用效应(Yamamoto等
2010)。尽管在植物中已经知道GA-GID1-DELLA
三聚体在赤霉素信号转导中与SCF复合体结合产
生作用, 但它们之间的作用还有待进一步研究。
3 赤霉素信号转导途径中的泛素化降解
泛素化调控蛋白质降解在生命活动中具有重
要意义。在生物体内, 生物的生长发育等生理活
动都受泛素蛋白酶体通路的调控。大量研究显示,
植物赤霉素信号转导中主要抑制因子—DELLA蛋
白的抑制作用主要是通过泛素化降解来解除的。
在此过程中除了GA-GID1-DELLA三聚体外还有
SCF复合体等参与。
3.1 SCF复合体
SCF复合体是E3连接酶中具有RING结构域
的一类多亚基复合体。它主要由四个元件组成,
分别是一个Skp1 (S-phase kinase-associated-protein
1)亚基(植物中多为ASK)、一个Cullin1 (CUL1)亚
基, 一个带有特殊标记的F-box蛋白以及一个包含
环指(RING-finger)的Rbx1亚基。其中Cullin1蛋白
作为复合体的支架, 其C端与Rbx1结合, N端与
SKP1蛋白质亚基相连, 然后SKP1再与F-box蛋白N
端的F-box基序结合, 形成完整的SCF复合体(Wang
和Deng 2011)。在拟南芥中发现23个Skp1基因、5
个Cullins蛋白、2个Rbx1蛋白和近700种F-box蛋
白。其中, F-box蛋白是SCF E3泛素连接酶复合体
的重要组成元件, 如水稻中的GID2 (Sasaki等2003)
和拟南芥中的 SLY1 (McGinnis等2003), 在赤霉素
信号转导中, 标记在DELLA蛋白上, 促进DELLA
蛋白的降解。通常F-box结构域与Skp1蛋白直接结
合在一起, C端结构域则与底物蛋白相结合, 同时
在SCF复合体与DELLA蛋白结合中也是通过F-box
与DELLA结合的(Dill等2004; Fu等2004)。Ariizu-
mi等 (2011)运用共免疫沉淀研究SLY1和SNE
(sneezy)两个F-box蛋白在赤霉素信号转导中的作
用, 结果表明, SNE在功能上能够代替SLY1的作用,
同时证实, SLY1与DELLA-GA-GID1复合体作用,
调控DELLA蛋白。
3.2 SCFSLY1/GID2E3泛素连接酶复合体调控DELLA
降解
SCFSLY1/GID2E3复合体对维持DELLA蛋白的稳
定性至关重要。在泛素蛋白酶途径中, 它标记在
DELLA蛋白上促进DELLA蛋白发生聚泛素化进
而降解, 解除了DELLA蛋白对植物生长的抑制作
用, 植物产生赤霉素效应。赤霉素诱导DELLA蛋
白降解的作用在拟南芥、水稻、大麦等植物中都
有发现。研究表明F-box蛋白参与DELLA蛋白的
降解(Gubler等2002; Fu等2002)。Fu等(2004)运用
蛋白质免疫沉淀检测技术, 结果表明SCF复合体上
的SLY1和GID2两种F-box蛋白促进DELLA蛋白发
生泛素化, 然后被蛋白酶体降解, 而F-box作为SCF
复合体的重要组成元件。Wang等(2009)运用无细
胞检测系统在体外研究了DELLA蛋白的降解, 结
果显示, 在介导DELLA蛋白降解过程中, 泛素上第
29号赖氨酸残基(Lys-29)具有重要作用, GID1和多
亚基E3连接酶中的SCFSLY调控着DELLA的降解,
同时在降解过程中还伴随着Ser/Thr的去磷酸化。
但这种去磷酸化的作用仍不清楚。
4 问题与展望
赤霉素作为一种重要的植物激素, 对植物的
生长发育具有重要调控作用。赤霉素种类繁多,
只有少数几种具有生物活性, 在生物活性赤霉素
调控植物生长的作用机理方面取得了许多重大的
突破。
在模式植物中已经分离出主要的编码赤霉素
合成酶的基因, 对赤霉素中多种类型间的转换有
一定的了解, 但在环境诱导赤霉素作用中的研究
相对较少。对非生物活性赤霉素在生物体内的作
用研究上, 除了明确与生物活性赤霉素间的转换
外, 其自身在生物体内的作用还有待进一步研究。
在赤霉素信号转导中, 已经分离鉴定了主要的信号
转导元件, 但各种元件是通过怎样相互靠近、相互
连接还有许多问题有待深入研究。在信号转导中
也伴随着许多调控基因的表达, 鉴定分离这些基
因对阐明赤霉素信号转导途径意义深刻。
转导通路中信号转导元件的作用还需要进一
步完善。受体GID的作用得到证实, 但也还可能有
新的受体存在 , 以及新的功能还有待进一步发
掘。DELLA蛋白作为一种重要的能够抑制植物生
长的调控蛋白, 不仅抑制植物的生长, 还对植物其
他方面, 如增强植物抗性等具有调控作用, 同时许
多植物激素交互作用都有DELLA蛋白参与, DELLA
植物生理学报126
蛋白作为激素信号转导通路的重要元件的功能还
有广阔的研究前景。总之, 对赤霉素的研究已经
取得了重大进展, 但仍有许多领域有待进一步深
入研究。在农业生产中, 赤霉素作用机理的阐明
为调控农作物生长提供重大的理论价值。
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