全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (1): 12~1812
收稿 2013-10-24　　修定 2013-11-20
资助 国家重点基础研究发展计划(“973”计划) (2012CB114204)。
* 通讯作者(E-mail: laohanzhang@hotmail.com; Tel: 0531-
86180764)。
植物逆境驯化作用的生理与分子机制研究进展
沈晓艳, 宋晓峰, 王增兰, 蒋春云, 张慧*
山东师范大学生命科学学院, 山东省逆境植物研究重点实验室, 济南250014
摘要: 植物在生长发育过程中要面对各种生物和非生物胁迫, 目前对于植物应对胁迫的研究较为充分。在自然界中, 各种
逆境胁迫因子对植物的影响更多的是渐变的, 逐渐积累的, 在此过程中植物会通过驯化的方式适应这种形式的胁迫。尽管
有关驯化作用提高植物耐逆性的研究有些报道, 但其生理与分子机制现在还不十分清楚。本文主要介绍了植物应对病虫,
冷, 热, 高盐4种环境因子的驯化过程的研究进展, 同时总结了驯化过程的生理与分子机制, 包括非激活状态的信号分子的
积累以及表观遗传学修饰等。
关键词: 驯化; 胁迫; 作用机制; 植物
Research on the Physiological and Molecular Mechanism of Stress Acclimation
in Plants
SHEN Xiao-Yan, SONG Xiao-Feng, WANG Zeng-Lan, JIANG Chun-Yun, ZHANG Hui*
Shandong Key Lab of Plant Stress Research, College of Life Sciences, Shandong Normal University, Jinan 250014, China
Abstract: Plants are confronted with various biotic and abiotic stresses during their growth and development
processes. Nowadays, many researches on plant dealing with stresses have been performed. In nature, all kinds
of environmental stress factors are more likely to affect plants in a gradual and cumulative way, and meanwhile
plants cope with them by acclimation. Although there are some reports that acclimation can increase plant
tolerance to abiotic stresses, the physiological and molecular mechanism of acclimation is unclear. In this
review we introduced four stress acclimation processes, including disease, cold, heat and salt. We also
summarized the physiological and molecular mechanism of acclimation, such as the accumulation of inactivated
signal molecules, epigenetic modification and so on.
Key words: acclimation; stress; mechanism; plant
环境胁迫严重影响着植物的生长发育, 造成
经济作物产量的逐年大幅下降。植物不能逃避不
利的环境变化, 它们需要快速的感应胁迫刺激进
而适应各种环境胁迫。植物对各种环境胁迫的耐
受力和适应性机理一直是人们研究的热点(Tuteja
和Gill 2012)。植物自身抵御胁迫环境的途径有多
种, 如脯氨酸等渗透物质的积累, 植物体内激素水
平的改变, 耐逆基因表达量的提高以及胁迫蛋白
的积累等。人工提高植物抗逆性的途径就是建立
在前者的基础上。目前应用最广泛的手段之一是
植物的转基因技术。通过这一技术已使许多作物
的性状得到改良, 但是这种技术也有不足之处, 因
为在植物体中很多抗逆表型是数量性状, 是由多
基因决定的, 因此转单一基因往往不能达到理想
的效果(Foolad和Jones 1993)。提高植物耐逆性的
另一种策略是驯化作用。本文结合驯化方面的相
关研究, 对不同胁迫条件下的驯化作用及其生理
与分子机制、研究意义等方面进行综述。
1 植物驯化作用
广泛意义上的驯化是指给予植物一定的非致
死的胁迫处理, 植物体会产生一些有效的变化来
应对随之而来的更恶劣的逆境, 与未经驯化的植
物相比其耐逆性增强(图1)。这种现象像是植物具
有了对胁迫的“记忆力”或者印记。驯化作用不仅
能提高当代植物的抗逆性, 有些甚至具有遗传效
力。研究发现拟南芥的某些驯化状态可以传递到
下一代。实验中用β-氨基丁酸(BABA)或者脱毒的
菌株Pseudomonas syringae pv. Tomato (Pst)预处理
拟南芥植株 , 发现它们的后代在再次浸染P.
syringae时, SA信号途径上的PR1等防御基因的转
沈晓艳等: 植物逆境驯化作用的生理与分子机制研究进展 13
录物较对照表现出更快更高的积累, 且植株抗病
性增强(Slaughter等2012)。驯化具有非常复杂的
机制, 其作用在于使得植物再次暴露于生物或非
生物胁迫时能做出更为迅速和有效的防御反应,
它代表了一种重要的生态适应来承受环境的挑
战。这为植物的正常生长和繁殖提供了一个更为
有效的保护机制(Conrath 2009)。
2 不同胁迫条件下的驯化作用
2.1 抗病驯化
不同于动物依赖于免疫系统抵抗病原物的侵
害, 植物在长期的进化中形成了多种自身的防御
机制来抵抗病原物的侵袭。如: 形成特殊结构木
栓化和木质化的组织, 自身分泌可直接杀死或抑
制病原物的物质等。植物在与病原物相互作用的
过程中会诱导一系列的信号传递, 激发植物的防
御体系, 进而产生一系列保护反应机制并提高自
身的抗病能力(范文艳和姜述君2005)。在抗病性
的研究中许多保护机制都与驯化作用相关, 包括
系统获得性抗性, 诱导系统性抗性, 化学物质诱导
抗性和创伤诱导抗性, 初级代谢物修饰诱导抗性
(Conrath 2009)等。
系统获得性抗性(systemic acquired resistance,
SAR)是指当植株感染到病原菌一段时间后, 会产
生新的、更为广谱的抗菌能力, 当再次感染病原
菌时, 植株具有更强的抗病性, 这种被诱导的抗性
不仅在被病原菌侵染的位置产生, 且整个植株都会
具有抗性。在SAR过程中常伴随病原相关 (patho-
genesis-related, PR)蛋白和水杨酸(salicylic acid,
SA)的积累, 且PR需在SA途径中起作用。烟草PR-
1a、PR-2b、PR-2d、PR-5和拟南芥中PR-3等基因
的启动子均为SA诱导性启动子(Shah和Klessig
1996)。Mur等(1996)应用土壤浇灌法对转基因烟
草(PR-1::GUS)进行SA处理, 检测结果显示报告基
因表达没有增强。当用SA预处理的烟草, 再感染
丁香假单胞菌时, 报告基因的表达比未经SA预处
理的烟草植株要强(Mur等1996)。SA作为一种内
源的信号分子在系统获得性抗性中起重要的作用,
被病原菌感染的烟草、黄瓜等植物体内的SA含量
水平会急剧增加。NPR1基因位于SA信号途径下
游、PR基因的上游, 在SA抗病信号转导途径起关
键的作用。npr1突变体中PR基因不表达, 植株的
SAR过程丧失。NPR1能被蛋白激酶PKS5 (SOS2-
like protein kinase5)磷酸化与某些WRKY基因互作
调节PR基因的表达(Pieterse等2009; Xie等 2010)。
诱导系统性抗性(induced systemic resistance,
ISR)是指定植于植物根际的非病原细菌(如: 假单
胞菌属、芽孢杆菌属或慢生根瘤菌)可诱使植物产
生明显的广谱抗性。与SAR不同的是, ISA不需要
PR基因的表达和SA的积累, 而需要依靠茉莉酸
(jasmonic acid, JA)和乙烯信号途径。实验表明当
JA合成缺失突变体gar1和乙烯合成缺失突变体
etr1再次感染病菌时, 经假单胞菌P. fluorescens
WCS417r (诱导ISR过程)预处理的植株病情指数达
到了90%以上, 而经脱毒菌株P. syringae tomato (诱
导SAR过程)预处理的幼苗病情指数在40%左右,
这说明突变体植株的SAR过程还存在, 而ISR过程
因为缺少JA或乙烯而未被激发(Pieterse等1998)。
许多不同的有机或者无机的化合物也能诱导
系统性的抗性, 如: INA (2,6-氯异烟酰胺)、BTH
(苯并噻二唑)、SA、BABA等能激活SAR信号传
导途径(Ryals等1996; Kessmann等1994; Jakab等
2005)。硫胺素(维生素B1)可以使拟南芥获得系统
图1 植物驯化过程
Fig.1 The process of acclimation in plants
参考Bruce等(2007)文献并作修改。
植物生理学报14
性抗性, 能够快速防止病原体入侵(Ahn等2005)。
伤害也可以作为一个有效的刺激诱导局部和全身
抵抗微生物病原体或草食性昆虫 , 称为W I R
(wound-induced resistance), 其调节机制分为依赖SA
和不依赖SA两条途径。
另外, 改变植物的初级代谢能够诱导植物抗
病性。许多研究表明, 给植物组织提供糖, 或者在
转基因植株中增加糖的积累能够激活各种PR基因
的表达。转基因马铃薯的块茎质膜上的ATP/ADP
转运体AATP1的活性降低, 虽然导致淀粉积累的
减少, 却提高了初级代谢产物(如葡萄糖和碳水化
合物)的含量。因此使得转基因马铃薯针对在块茎
中由Pectobacterium atrosepticum和Alternaria
solani引起的细菌性软腐病和在叶中由Erwinia
carotovora引起的晚疫病的抗性得到提高。因此,
植物某些初级代谢物的改变可能会引起针对多种
生物胁迫的组织特异性的抗性的变化(Linke等
2002; Conrath等2003)。
2.2 冷驯化
冷驯化在农业生产中具有重要作用。夏季植
物生长旺盛, 对低温的抵抗力很差, 但经历了严冬
之前的秋季, 植物积累足够的越冬物质, 从而增加
对严寒的抵抗力, 这是现实意义的驯化方式。冷
驯化能使春季一年生植物耐冷性提高2~8 ℃, 冬季
一年生植物提高10~30 ℃, 木本植物提高20~200
℃ (Gusta等2005)。冷驯化也分为寒驯化(chiling
acclimation)和冻驯化(freezing acclimation)。前者
指植物首先曝露在中低温条件(10~20 ℃)下一段时
间, 之后会适应更低但非冰冻温度环境的过程; 后
者是指在零上几度处理植物后, 它们忍耐零下温
度能力得到提高的过程(康国章等2002)。
在冷驯化过程中植物产生了一系列抗冷性的
生理变化, 如植物膜的组分发生改变、植物体内
抗氧化酶活性增强(Wang等2009)等。另外ABA的
含量会迅速提高, 拟南芥突变体aba1 (ABA合成缺
失)和abi1 (ABA敏感)与野生型植株相比耐冷性减
弱(Gusta等2005; Gilmour和Thomashow 1991)。
在冷驯化过程中, CBF类转录因子是驯化调
节的核心。拟南芥中编码3个冷诱导的CBF基因分
别为CBF1、CBF2、CBF3。这些基因串联排列在
基因组上, 编码属于AP2/ERF家族成员蛋白, CBF
类蛋白通过结合靶基因启动子上的CRT/DRE元件
调节基因的转录。研究显示植物体内存在2条途
径调节CBF基因的表达, 分别为钙离子信号途径和
翻译后蛋白修饰途径(Thomashow 2010)。质膜感
受到冷信号, 通过改变胞质中的IP3含量, 诱导胞质
内Ca 2+的积累 , 迅速增加的钙离子与钙调蛋白
CAMTA3 (calmodulin-binding transcription activator
3)形成复合物, 通过CAMTA3与CBF2启动子上
CG-1元件结合, 激活CBF的表达。另外一条途径
是ICE蛋白翻译后修饰。ICE1基因是Myb类的转
录因子, 能与CBF3启动子区的MYC顺式作用元件
结合激活CBF的表达。低温能够促使SIZ1 (SUMO
E3连接酶)蛋白对ICE蛋白类泛素化, 从而提高ICE
蛋白稳定性和转录活性, 同时具有E3泛素连接酶
活性的HOS蛋白通过泛素化降解ICE蛋白, 对ICE
起到负调控作用(Thomashow 2010)。被激活的
CBF基因能与冷响应基因启动子上CRT/DRE元件
结合, 启动基因的表达。CBF蛋白之间存在自身反
馈调节, 表现为CBF2在冷驯化过程中负调控CBF3
和CBF1的表达。植物体中还存在不依赖于CBF的
调节因子, 如: ESK1、HOS9和HOS10等, 它们的突
变体表现出对冷敏感性, 但CBF表达未发生改变
(夏金婵等2008)。
2.3 热驯化
生物体经历过非致死的高温一段时间后, 能
在致死高温下生存, 这可以使大多数的生物获得
一定的高温耐受性。热驯化的作用机制还不十分
清楚, 目前的研究显示热激蛋白和一些热响应基
因参与了热驯化的过程。Bowen等(2002)在对苹
果的细胞悬浮液进行热驯化的过程中使悬浮液在
38 ℃条件下热激1 h, 再转移到致死温度42 ℃的条
件下处理1 h, 最后恢复到适宜生存温度25 ℃下培
养, 4 d后统计细胞的存活率为66%, 而不经过预处
理直接经过42 ℃热激的细胞存活率仅为11%。通
过Northern分析, 在热驯化的过程中编码热激蛋白
的基因的表达水平有明显的提高 ( B o w e n等
2002)。Larkindale和Vierling (2008)对拟南芥进行
热驯化处理并结合基因组的芯片数据(Affymetrix
At-H1), 分析参与热驯化的基因。实验设计了不同
的驯化条件: 一种是实验室一般采用的步式升温
(step acclimation, S), 处理方法是植株先在非致死
沈晓艳等: 植物逆境驯化作用的生理与分子机制研究进展 15
高温38 ℃下处理90 min后, 恢复到适宜生存温度
22 ℃处理120 min, 再转移到致死温度45 ℃处理90
min, 最后恢复到22 ℃; 另一种是模拟大自然的温
度上升的方式即逐渐升温(gradient acclimation, G),
在超过6 h的时间中温度逐渐从22 ℃升高到45 ℃,
处理90 min后恢复到22 ℃。结果显示两种驯化的
植株在致死温度下的存活率比不驯化(直接45 ℃
处理90 min后恢复到22 ℃)的都高。另外, G驯化
比S驯化在致死温度下的幼苗存活率要高, 这说明
自然界选择的热驯化方式在植物抵御热胁迫方面
更加有效。通过转录谱的分析最终确定了8个基
因与热驯化相关, 包括: APX2, 转录因子HsfA7a和
NF-X1等(Larkindale和Vierling 2008), 它们的突变
体经过G和S驯化过程后在致死温度下的存活率比
野生型低很多。PIN4 (phytochrome interacting
factor 4)是一个碱性的螺旋-环-螺旋(bHLH)转录因
子, 在高温驯化中也起着重要的作用。实验表明,
植株从22 ℃转移到28和29 ℃时PIN4的表达量有
明显的提高。在pin4突变体中, 高温诱导胚轴和叶
柄伸长及偏下性生长的现象都明显减弱。且pin4
突变体中热诱导基因HSP70的转录没有变化, 这说
明PIN4在温度驯化过程中不影响一般温度感知。
PIN4参与热驯化的作用机理是温度升高之后 ,
PIN4启动子的组蛋白H2A.Z减少, 导致染色质结构
开放, PIN4基因表达量升高。积累PIN蛋白分子与
热诱导基因的启动子结合 , 启动基因的表达
(Proveniers和van Zanten 2013)。
2.4 盐驯化
甜土植物暴露在低的非致死盐浓度的条件下
一段时间, 植物可以获得短暂的耐盐性, 使在致死
盐浓度条件下耐受力增强。目前关于盐驯化的研
究较少, 且盐驯化的具体分子机制目前还不是很
清楚。Strognov (1964)进行了开创性的实验, 种子
在播种前进行盐处理可以提高植物的耐盐性。
Amzallag等(1990)研究发现在高粱的苗期补充150
mmol·L-1 NaCl持续20 d, 幼苗可以在致死浓度300
mmol·L-1 NaCl条件下完成生活史。Umezawa等
(2000)发现大豆经过盐驯化之后再经过高盐处理
叶子中钠离子含量比不经过驯化处理的要低。对
柱果木榄(Bruguiera cylindrica)盐驯化过程的研究
中发现, 经过盐驯化的植株能抵御干旱和极端盐
胁迫, 因为它们能够更好地利用盐和脯氨酸作为
渗透调节物质进行渗透调节, 更有效的进行氧化
代谢来阻止氧化胁迫的伤害, 在有离子和渗透胁
迫时, 驯化的植物能快速启动保护机制(Atreya等
2009)。Xie等(2011)对拟南芥进行盐驯化发现, 100
mmol·L-1 NaCl能够抑制拟南芥根的生长和种子的
萌发。然而用10 mmol·L-1低盐预处理拟南芥幼苗
和种子, 再在含100 mmol·L-1 NaCl培养基中培养,
发现根生长的抑制程度减弱并且种子的萌发率也
提高。在盐驯化影响根生长的过程中, 根的伸长
长度与HY1的表达量成正比, 且经过盐驯化的hy1-
100突变体种子在100 mmol·L-1 NaCl条件下不萌
发。低盐能使RbohD产生ROS时出现2次高峰值,
分别是处理1 h和6 h。第1次高峰(peak I)能影响
HY1的表达。HY1的表达引起了RbohD产生ROS的
第2次高峰(peak II)。在hy1-100和rboh5突变体中,
peak I存在, 但peak II消失, 且2个突变体与野生型
相比在盐驯化中根伸长和种子萌发的表型也消
失。从而得出HY1的表达和ROS产生的第2次高峰
是盐驯化响应所需要的(Xie等2011)。Katori等
(2010)对350个拟南芥不同生态型植株进行耐盐性
研究后认为, 不经过盐驯化的耐盐性是多基因控
制的数量性状, 而经过盐驯化获得耐盐性是由位
于5号染色体约18.5 Mbp区间内单基因控制的。
3 驯化的作用机制
植物的驯化作用在农业生产中有着重要的作
用, 但驯化的分子机制仍然不十分清楚。驯化的
作用分子机制总结起来包括信号蛋白或者转录因
子处于非激活状态的积累或者表观遗传的发生。
细胞在驯化过程中会积累非活性的蛋白, 它们在
信号扩大中起到重要的作用。当再遇到生物和非
生物胁迫时, 休眠的信号蛋白被激活, 起始信号扩
大传递, 激活更强的防御、免疫和抗逆性(Beckers
等2009)。在植物体内MAPK信号途径功能是将胞
外信号转换成包内信号同时进行信号的传递和放
大。Beckers等(2009)研究首次证实, 在拟南芥驯化
过程中积累休眠的MAPKs蛋白。拟南芥经BTH、
SA和4-Cl-SA预处理后, MAPK3和MAPK6转录物
的水平提高且非活性蛋白大量积累, 当驯化了的
拟南芥叶片再感染细菌或者浸泡水中, 休眠的蛋
白就会被激活, 从而使PAL1和PR1这些抗性基因表
植物生理学报16
达量升高, 植物获得系统性免疫(Beckers等2009)。
表观遗传可以形成可遗传的变异, 相比于代谢产
物的积累所起的瞬时短暂的作用, 表观遗传方面
的机制可以在植物体内留下长时间的胁迫印记
(Bruce等2007), 这可能会提高植物长期适应环境
胁迫的能力, 从而提高生产力。表观遗传修饰涉
及DNA甲基化, 组蛋白修饰, 以及染色体重塑等方
面。驯化能激活一个或者一系列的基因的表达,
一旦先前刺激解除, 表观遗传的印记标志就会留
下, 这种印记会使植物更快速、更强烈的对接下
来的刺激进行反应。用植物免疫激活剂(N-甲基-
烟酸、枯草芽孢杆菌培养液或异烟酸甲酯)对大麦
(Hordeum vulgare)进行处理, 基因组DNA胞嘧啶甲
基化显著减少, 当再感染白粉病时抗性增强(Kraska
和Schonbeck 1993)。这篇报道将染色体结构的变
化与植物诱导性的免疫联系了起来。驯化了的基
因通过组蛋白修饰能够蓄势增强基因表达的活性
(Conrath 2011)。报道显示H3和H4的乙酰化, H3H4
甲基化在驯化过程中发生, 这些修饰能够对驯化
事件产生记忆, 当再次要遇到胁迫刺激时能够扩
大反应(Jaskiewicz等2011)。特异性的染色质免疫
沉淀显示, 在BTH预处理之后, WRKY29的启动子
区域发生的H3H4三甲基化、二甲基化和乙酰化都
明显提高, 表现出明显的驯化响应, 但是它并不诱
导WRKY29的表达。当再次遇到胁迫刺激后, 这些
修饰才能激活WRKY29的表达。染色质修饰使组
蛋白和DNA之间的相互作用减弱, 因此形成开放
的染色质同时为转录共激活因子、染色质重塑因
子等提供停靠的位点, 当再次胁迫发生时, 转录因子
被激活表达。类似现象也发生在WRKY6和WRKY53
两个转录因子上(Jaskiewicz等2011)。
各种蛋白质组学策略的应用使研究各种环境
胁迫条件下驯化了的植物的蛋白质的变化成为可
能。用过氧化氢和SNP (一种NO供体)预处理柑橘
类植物, 植物的抗盐能力增强。经蛋白组分析, 预
处理的植株当再受到盐胁迫时, 可以通过蛋白质
重组阻止大量氯化钠响应蛋白的积累(多为盐敏感
蛋白), 阻止盐诱导的蛋白质的羰基化, 增加盐诱导
蛋白的S-亚硝基化, 这使得柑橘类植物能更有效的
去应对盐胁迫(Tanou等2009)。Bai等在2011年
用了另外一种NO供体SNAP (S-nitroso-N-acetyl-
penicillamine)预处理玉米时发现, 驯化使得G蛋白
相关蛋白和抗氧化酶类积累, 从而能够缓解盐胁
迫对玉米幼苗的伤害, 同时激活防御蛋白, 提高能
量代谢和组织细胞重塑(Bai等2011)。
在各种胁迫条件的驯化作用过程中, 存在着
共同的生理和分子机制。过氧化氢预处理小麦的
种子, 能够同时提高小麦幼苗的耐盐和耐干旱能
力(He等2009; Wahid等2007)。热激预处理可诱导
玉米幼苗对热、冷、干旱和盐胁迫的抗性增强,
机械损伤能提高番茄的抗冷性, 盐预处理菠菜和
土豆能提高他们的耐寒能力(Gong等2001)。这些
说明驯化中存在共同生理或分子机制。如某些信
号分子(NO, Ca2+)参与各种胁迫响应途径中。NO
是具有生物活性的气体分子, 热、盐、干旱胁迫都
能诱导NO的产生。内源NO是一些非生物引起的
氧化胁迫耐受的关键因子。它的作用可能在于增
加抗氧化酶基因的表达(Arasimowicz和Floryszak-
Wieczorek 2007)。Ca2+作为信使分子参与了热驯
化, 机械损伤和病虫害能在几分钟内触发胞质内
钙离子迅速增加(Takahashi等2011)。维生素B1和
硫胺素焦磷酸盐(TPP)是重要的胁迫响应分子, 他
们在高光强、冷、渗透、盐和氧化胁迫条件下都
能减轻氧化胁迫的伤害(Tunc-Ozdemir等2009)。
另外渗透保护物质和胁迫蛋白的积累, ABA等激
素响应信号途径等均存在于各种驯化过程中。
4 展望
植物驯化是一个非常复杂的过程, 涉及到生
理水平, 基因水平, 蛋白质水平和不同信号途径的
调控过程。并非任何驯化都会增强植物的抗性,
合适的驯化条件才能增加植物的抗逆性(Leroi等
1994)。在驯化作用过程中很多方面的机理仍然不
是很清楚。近年来随着分子生物学和蛋白质组技
术的不断发展, 使得对驯化机理的深入研究成为
可能。例如通过RNA-seq技术对转录组数据分析
可以找到一些早期应答胁迫因子, 驯化与未经驯
化条件下差异表达基因等。利用这些手段可以建
立驯化作用过程中的信号转导网络, 找到参与驯
化过程中的一些关键基因, 通过基因工程的手段
改良作物, 从而达到减轻各种逆境胁迫对农作物
的伤害, 提高作物产量的目的。
沈晓艳等: 植物逆境驯化作用的生理与分子机制研究进展 17
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