全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (2): 132~142132
收稿 2013-11-06 修定 2013-12-23
* 通讯作者(E-mail : lytan1982@126.com; Tel: 0451-
82192237)。
植物Qa-SNARE蛋白研究进展
马洪娜, 檀龙颜∗
东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心, 东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室, 哈尔滨150040
摘要: 高等植物细胞通过其特有的内膜系统和膜泡运输机制完成细胞内外的物质与信息交流。SNARE是膜泡运输过程中
运输囊泡与靶膜之间融合的重要调节因子。根据氨基酸序列特性, SNARE分为Q-SNARE和R-SNARE两类。Q-SNARE又
分为Qa-、Qb-和Qc-SNARE三类。其中, Qa-SNARE在SNARE复合体形成乃至整个膜融合过程中发挥着至关重要的作
用。本文对Qa-SNARE在植物生长发育和响应环境变化的最新研究进展进行概述。
关键词: 高等植物; 膜泡运输; Qa-SNARE
Advances in the Research of Qa-SNARE in Higher Plants
MA Hong-Na, TAN Long-Yan*
Key Laboratory of Saline-alkali Vegetation Ecology Restoration in Oil Field, Ministry of Education, Alkali Soil Natural Environ-
mental Science Center, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
Abstract: The communication in higher plant cells and that between cells and environment is carried out
through endomembrane system and vesicle transport. SNARE (soluble N-ethylmaleimide-sensitive factor at-
tachment protein receptors) is an important regulator in the fusion between transport vesicles and target mem-
brane. According to the occurrence of invariant amino acid residues in the center of SNARE motif, SNAREs
can be grouped as Q- and R-SNAREs. Q-SNAREs can be further subdivided into Qa-, Qb-, and Qc-SNAREs.
Qa-SNAREs play important roles in the formation of SNARE complex, and even in the fusion. In the present
paper, we reviewed the latest progress on higher plants Qa-SNARE function in development and that in re-
sponse to environmental factors.
Key words: higher plants; vesicle transport; Qa-SNARE
植物由于固着生活方式, 无法逃避不利的生
境。为适应外在的生境, 植物通过其细胞特有的
内膜系统及膜泡运输机制完成细胞内外的物质与
信息交流(Staehelin 1997)。膜泡运输过程主要包
括运输囊泡的出芽、定向移动、拴留和膜融合
(Cai等2007), 该过程受到许多因子调控 , 其中
SNARE蛋白能够介导运输囊泡与靶膜之间的膜融
合(Ebine等2008)。SNARE蛋白可分为位于靶位膜
上的Q-SNARE (SNARE基序中含有1个保守的谷
氨酰胺残基)和位于囊泡膜上的R-SNARE (SNARE
基序中含有1个保守的精氨酸残基)两类(Fasshauer
等1998)。Q-SNARE又可分为Qa-、Qb-和Qc-
SNARE (Fasshauer等1998; Jahn和Scheller 2006)。
Qa-SNARE通常也叫做syntaxin (突触融合蛋白)
(Bennett等1992), 定位于靶膜上且为形成SNARE
复合体的核心蛋白(Kim和Brandizzi 2012)。近年
来, Qa-SNARE蛋白在植物中得到了广泛的研究,
如植物Qa-SNARE蛋白在胞质分裂、离子运输、
植物发育、向地性、激素信号、植物与共生菌相
互作用、植物防御等生命活动中发挥重要作用。
本文对植物Qa-SNARE蛋白在结构和功能方面的
最新研究结果进行系统的总结, 同时对该领域存
在的问题和前景进行探讨。
1 植物Qa-SNARE蛋白的分类与结构
1.1 植物Qa-SNARE蛋白的分类
植物基因组中编码大量的Qa-SNARE蛋白, 其
中以拟南芥(Arabidopsis thaliana)基因组中编码的
最多(Sanderfoot 2007)。拟南芥Qa-SNARE蛋白分
为SYP (syntaxin of plant) 1、SYP2、SYP3、SYP4
和SYP8等5个不同的SYP超家族(Lipka等2007)。
Qa-SNARE蛋白能与Qb-、Qc-及R-SNARE形成
SNARE复合体, 从而促进膜泡运输过程的完成。
马洪娜等: 植物Qa-SNARE蛋白研究进展 133
拟南芥中Qa-SNARE蛋白及其相应Qb-、Qc-及
R-SNARE蛋白相互作用关系研究较为充分的有
AtSYP111、AtSYP121、AtSYP122、AtSYP132、
AtSYP21、AtSYP22、AtSYP31、AtSYP41和AtS-
YP81等(表1)。
1.2 植物Qa-SNARE蛋白的结构
Qa-SNARE蛋白一般由一个N端自体调节结
构域、一个SNARE基序、一个linker和一个C端跨
膜结构域组成(Lipka等2007)。但在拟南芥Col-0植
株中, AtSYP23缺少C端的跨膜结构域(Ohtomo等
2005), AtSYP31有2个KK结构域(第20、21、49、
50个氨基酸残基), AtSYP81有一个B-Site-type结构
域(LQVLE, 第244~248个氨基酸残基)和一个DxE-
type结构域(第149~151个氨基酸残基)以及一个精
氨酸结构域RRKPKR (第178~183个氨基酸残基)
(Bubeck等2008)。Qa-SNARE蛋白N端结构域由3
个螺旋束组成, 这3个螺旋束通常称为Habc基序
(Lipka等2007)。SNARE基序是含有60~70个氨基
酸的保守序列(Jahn和Scheller 2006)。Qa-SNARE
蛋白一般包括两种可交替的构象: 一种是N端Habc
基序反折在Qa-SNARE基序上的闭合构象, 另一种
是N端Habc基序与Qa-SNARE基序形成自由的开
放构象(Karnik等2013) (图1)。但linker氨基酸点突
变能将Qa-SNARE蛋白的闭合构象转为稳定的开
放构象, 如AtSYP121闭合构象的第185和186个氨
基酸残基或AtSYP111闭合构象的第182和183个氨
基酸残基如发生点突变, 闭合构象会相应的转变
为稳定的开放构象(Park等2012; Karnik等2013)。
2 植物Qa-SNARE蛋白的功能
植物Qa-SNARE蛋白的功能主要通过膜泡运
输过程体现。膜泡运输过程分为顺向运输和逆向
运输。蛋白质首先在内质网的核糖体上合成(Choi
等2000), 然后进入内质网腔。在内质网腔中蛋白
质被选择性地包被到运输囊泡, 然后运输囊泡离
开内质网进入高尔基体(Hara-Nishimura等1998;
Törmäkangas等2001)。这些蛋白质从高尔基体分
表1 拟南芥Qa-SNARE亚细胞定位及其相互作用蛋白
Table 1 Sublocalization and interacting proteins of Arabidopsis Qa-SNARE
超家族名称 成员名称 基因号 亚细胞定位
形成SNARE复合体的其他蛋白名称
参考文献
Qb-SNARE Qc-SNARE R-SNARE
SYP1 SYP111 At1g08560 CPDC SNAP33 VAMP721/722 Mayer和Jürgens 2004; Kasmi等2013
PMDNC NPSN11 SYP71 VAMP721/722 Kasmi等2013
SYP112 At2g18260 CP – – – –
SYP121 At3g11820 PM SNAP33 VAMP721/722 Karnik等2013; Pajonk 2008
SYP122 At3g52400 PM SNAP33 VAMP721/722 Bednarek 2010
SYP123 At4g03330 PM – – – –
SYP124 At1g61290 PM – – – –
SYP125 At1g11250 PM – – – –
SYP131 At3g03800 PM – – – –
SYP132 At5g08080 PM SNAP33 VAMP721/722 Bednarek等2010
SYP2 SYP21 At5g16830 PVC/V VTI11 SYP51 VAMP727 Sanderfoot等2001a; Yano等2003
SYP22 At5g46860 PVC/V VTI11 SYP51 VAMP727 Yano等2003; Uemura等2004;
Niihama等2009
SYP23 At4g17730 CYT VTI11 SYP5 – Shirakawa等2010
SYP24 At1g32270 – – – – –
SYP3 SYP31 At5g05760 Golgi MEMB11 Bet 11 SEC22 Bubeck等2008; Hawes等2008
SYP32 At3g24350 Golgi – – – –
SYP4 SYP41 At5g26980 TGN VTI12 SYP61 YKT61/62 Chen等2005; Sanderfoot 2007
SYP42 At4g02195 TGN VTI12 SYP61 – Sanderfoot等2001a
SYP43 At3g05710 TGN VTI12 – YKT62 Sanderfoot 2007
SYP8 SYP81 At1g51740 ER/Golgi SEC20 USE1 SEC22 Sanderfoot 2007
ER: endoplasmic reticulum (内质网); Golgi: Golgi apparatus (高尔基体); TGN: trans Golgi network (反式高尔基体网状结构); PVC:
prevacuolar compartment (液泡前体); V: vacuole (液泡); PM: plasma membrane (质膜); CP: cell plate (细胞板); CYT: cytoplasm (细胞质);
CPDC: cell plate during cytokinesis (分裂期细胞板); PMDNC: plasma membrane during noncytokinesis (非分裂期质膜)。
植物生理学报134
别向液泡、质膜运输(Tse等2004; Viotti等2010)。
这种蛋白质的运输称为顺向运输(Sanderfoot和Rai-
khel 1999)。但蛋白质通过内膜系统的运输并不是
完全单方向的, 一些囊泡也可以携带蛋白质进行
反方向的逆向运输(Sanderfoot和Raikhel 1999;
Hanton等2007) (图2)。
Rab蛋白是膜泡运输中的调节蛋白, 烟草(Nic-
otiana tabacum) NtRab11a基因的缺失能够降低分
泌型Marker蛋白secRGUS (secreted rat β-glucuronidase)
的分泌能力。在NtRab11a基因缺失的基础上, 显
性负性突变体ntsyp121 (NtSYP121-Sp2, dominant-
negative of the NtSYP121)能够进一步抑制分泌蛋
白的分泌能力, 但显性负性突变体ntsyp122 (NtS-
YP122-Sp2, dominant-negative of the NtSYP122)却
没有这种协同降低分泌能力的现象, 表明在烟草
细胞中NtSYP121和NtSYP122蛋白参与不同的胞
吐途径(Leucci等2007; Rehman等2008)。玉米(Zea
mays) ZmPIPs (Plasma membrane intrinsic proteins)
是在内质网上合成并通过分泌途径运输到质膜上
的水通道蛋白(Zelazny等2007; Besserer等2012), 当
在叶肉细胞原生质体或者表皮细胞中表达显性负
性突变体zmsyp121时能显著削弱ZmPIP2;5向质膜
图2 植物细胞内不同Qa-SNARE蛋白的亚细胞定位
Fig.2 Sublocatization of different Qa-SNARE in plant cell
ER: endoplasmic reticulum (内质网); Golgi: Golgi apparatus (高尔基体); PVC: prevacuolar compartment (液泡前体); MVB: multivesicular
body (多泡小体); PM: plasma membrane (质膜)。参考Hanton等(2007)文献并修改。
图1 Qa-SNARE蛋白构象
Fig.1 Qa-SNARE conformation
A: 闭合构象; B: 开放构象。参考Karnik等(2013)文献并进行修改。
马洪娜等: 植物Qa-SNARE蛋白研究进展 135
的运输能力(Luu和Maurel 2013)。以上研究结果表
明SYP121在运输囊泡向质膜运输过程中发挥重要
作用。
AtSYP2超家族蛋白主要负责液泡前体和液
泡之间的蛋白质运输(Shirakawa等2010)。尽管从
高尔基体到裂解型液泡的物质运输需要液泡前体
(prevacuolar compartment, PVC) 的协助, 但过表达
定位于拟南芥PVC上的AtPEP12/AtSYP21能引起
可溶性蛋白、膜成分和植物液泡分选受体BP80的
积累, 导致高尔基体向裂解型液泡的顺、逆向运
输均受到影响, 然而高尔基体介导的可溶性蛋白
和膜成分向质膜的运输未受到影响。这表明过表
达AtPEP12/AtSYP21能特异性的抑制蛋白在高尔
基体与PVC间的运输, 但不影响从高尔基体向质膜
的运输(Foresti等2006)。免疫金试验表明atsyp22
单突变体中葡糖硫苷酶特异性地定位于液泡中,
说明AtSYP22单基因缺失不会影响葡糖硫苷酶向
液泡的运输(Ueda等2006)。此外, atsyp21、atsyp22
和atsyp23的单突变体种子中均没有贮藏蛋白的前
体蓄积(Shirakawa等2010), 表明AtSYP21、AtS-
YP22和AtSYP23的单基因缺失突变体中液泡蛋白
的分选以及向液泡的运输均未受到影响(Shirakawa
等2010)。但atsyp21ami (人工microRNA对SYP21的
3非编码区进行靶向沉默)与atsyp22、atsyp22及
atsyp23的双重突变体种子中均存在贮藏蛋白前体
的异常蓄积, 表明AtSYP21、AtSYP22和AtSYP23
存在运输功能冗余(Shirakawa等2010)。
研究表明Qa-SNARE在蛋白质分泌过程中发
挥重要作用。过表达定位在拟南芥内质网上的At-
SYP81和定位在烟草高尔基体上的NtSYP31均能
强烈抑制分泌过程, 且NtSYP31的过表达主要抑制
顺向运输过程, 而AtSYP81的过表达对顺向和逆向
运输过程均有抑制作用(Bubeck等2008; Chatre等
2005)。
在真核生物细胞中, 连接后高尔基体的膜运
输系统包括内涵体、液泡和质膜 ( U e m u r a等
2012)。定位在拟南芥反式高尔基体网状结构
(trans Golgi network, TGN)上的Qa-SNARE属于
SYP4超家族(Bassham等2000; Uemura等2004), 包
括AtSYP41和AtSYP42, 主要参与运输囊泡与TGN
的膜融合过程(Bassham等2000; Sanderfoot等
2001a; Chen等2005)。用FM4-64对拟南芥野生型
根染色, 15 min后TGN部分染色, 2 h后液泡膜染色
(Uemura等2012)。而在atsyp42与atsyp43双重突变
体根中, 15 min后FM4-64能在液泡膜上微弱的染
色, FM4-64提前到达液泡膜的原因可能是TGN与
质膜之间的循环运输过程或者质膜到晚期内涵体
的运输过程受到了损伤(Uemura等2012)。在拟南
芥野生型根中, 分泌型GFP在内质网上合成, 最终
被分泌到质外体中。而在atsyp42与atsyp43双重突
变体根中, 分泌型GFP在细胞内积累, 但在黑暗处
理后的液泡中未观察到积累, 且在种子中贮藏蛋
白12S球蛋白存在前期蓄积情况, 表明AtSYP42与
AtSYP43的双基因缺失不能使分泌蛋白错误的运
输到液泡中, 而贮藏蛋白也不能正常的运输到液
泡中。因此, AtSYP42与AtSYP43的双基因缺失能
够损伤细胞内的分泌运输途径, 同时抑制贮藏蛋
白到液泡的运输途径(Uemura等2012)。
2.1 植物Qa-SNARE蛋白在胞质分裂中的功能
细胞分裂是真核生物细胞增殖的重要过程,
包括细胞核的有丝分裂和细胞质的胞质分裂, 胞
质分裂主要负责将复制的成分分到两个子细胞中
(Baluška等2006)。在高等植物细胞中通过同型囊
泡的融合产生一个独立于质膜的新膜称为成膜
体。成膜体能够促进囊泡到达细胞板形成的位
置、融合并产生膜性网状结构的细胞板(Jürgens
2005; Touihri等2011)。拟南芥SYP1超家族中AtS-
YP111/AtKNOLLE定位于细胞分裂期的细胞板上
(Lauber等1997)。AtSYP111基因缺失抑制运输囊泡
在细胞板处的融合过程使细胞板形成受阻, 从而
导致胞质分裂无法正常完成, 造成大体积、多核
细胞的产生(Lauber等1997)。在细胞板处的膜融
合过程中, AtSYP111的C端对胞质分裂的特异性起
着关键性作用(Touihri等2011)。此外, AtSYP132
必须合成并通过分泌途径积累在细胞板处(Reich-
ardt等2011)。拟南芥中包括5种衔接蛋白复合体
(adaptor protein complex, AP; AP-1到AP-5), 每个复
合体中含有4个亚单位, AP-1µ衔接蛋白亚单位At-
AP1M2定位在TGN上(Teh等2013)。AtSYP111在
atap1m2突变体中表现出错误的定位情况以及围
绕细胞板聚集, 表明AP-1复合体能影响AtSYP111
的靶向运输(Teh等2013)。定位于细胞分裂间期点
植物生理学报136
状膜结构的高尔基体上的拟南芥AtSYP31主要参
与内质网与高尔基体间的顺向运输(Bubeck等
2008), 而定位于胞质分裂期细胞板上的AtSYP31
主要以依赖ATP的方式特异性地与AtCDC48相互
作用协同调节植物细胞板形成及胞质分裂(Ran-
cour等2002), 表明相同Qa-SNARE定位于不同亚细
胞位置时可能参与不同的胞质分裂途径(Mayer和
Jürgens 2004)。研究表明将烟草NtSYP31的N端
结构域敲除 , 蛋白被截留在内质网内(Chatre等
2009)。此外, 将NtSYP31 N端结构域的氨基酸的
不同部位敲除后发现Hb和Hc螺旋束间的区域在高
尔基体靶向运输中发挥着至关重要的作用(Chatre
等2009)。
2.2 植物Qa-SNARE蛋白在离子运输中的功能
植物细胞的延展是依赖于细胞膨压驱动的,
而细胞膨压来自于对无机离子的吸收和积累。因
此, 离子的吸收和膜泡运输之间存在着密切的联
系。研究表明K+离子通道调节亚基KC1能与AtS-
YP121结合(Honsbein等2009)。随后, Grefen等
(2010)发现KC1与AtSYP121的结合位点在AtS-
YP121的N端(Grefen等2010)。并且, K+离子通道
只能与AtSYP121相互作用, 而不能与AtSYP121的
同工型AtSYP122相互作用(Honsbein等2011)。
Geelen等(2002)在烟草中筛选与脱落酸信号相关
的蛋白因子时分离到NtSyr1/NtSyp121, 它与AtS-
YP121类似也定位在质膜上。显性负性突变体nts-
yp121能抑制离子通道对于脱落酸的响应, 表明Nt-
Syr1/NtSYP121与对脱落酸具有敏感性的离子通
道具有密切的联系(Geelen等2002)。在烟草保卫
细胞中, NtSYP121能够参与Ca2+离子通道的调节
(Sokolovski等2008)。此外, 玉米显性负性突变体
zmsyp121能削弱水通道蛋白ZmPIP2;5向质膜的
运输能力, 表明ZmSYP121有助于细胞渗透平衡
(Besserer等2012)。在烟草细胞中通过瞬时表达方
法观察到拟南芥AtSYP124定位于花粉管的质膜
上, AtSYP121和AtSYP122定位于非花粉管的质膜
上, 用Ca2+离子抑制剂TMB-8 [3,4,5-trimethoxyben-
zoic acid 8-(diethylamino) octyl ester: 抑制Ca2+离子
在细胞内的流动]和Gd3+ (Gadolinium: 抑制Ca2+离
子从细胞外向细胞内流动)处理后发现Gd3+影响
AtSYP121、AtSYP122和AtSYP124在质膜上的定
位(Silva等2010), 进一步说明AtSYP121、AtS-
YP122和AtSYP124在调节Ca2+离子进入细胞过程
中发挥重要作用。
2.3 植物Qa-SNARE蛋白在植物发育中的功能
定位于质膜上的拟南芥Qa-SNARE蛋白SYP1
超家族共有9个成员。其中, AtSYP111主要在根
尖、果荚和茎尖的分裂细胞中表达 (Enami等
2009)。在AtSYP12 (KNOLLE)家族中, AtSYP121
与AtSYP122的表达模式相似主要在莲座叶、根中
表达, 但在根冠中AtSYP121的表达量略高于AtS-
YP122; AtSYP123主要在根伸长区、根毛区和侧
根中表达; AtSYP124和AtSYP125仅在花粉中表达
(Enami等2009)。AtSYP13家族中AtSYP131也特异
性地在花粉中表达, 但AtSYP132却在所有器官中
均有表达(Sanderfoot等2000; Enami等2009)。以上
结果表明质膜Qa-SNARE分布在拟南芥植物不同
的器官中, 且在植物发育方面发挥着特殊的作用
(Sanderfoot等2000; Enami等2009)。
拟南芥AtSYP121/PEN1和AtSYP122的单基因
缺失对生长速率和形态无明显影响 (Assaad等
2004), 但能减少气孔保卫细胞的CO2同化作用量
(Eisenach等2012)。AtSYP121/AtPEN1与AtSYP122
的双基因缺失能引起植株矮化以及莲座叶坏死性
细胞死亡的表型缺陷(Assaad等2004)。此外, AtS-
YP121/PEN1和AtSYP122的单基因缺失能改变细胞
壁成分, 表明AtSYP121/AtPEN1和AtSYP122对细
胞壁发生具有一定的影响(Assaad等2004)。而过
表达烟草NtSyr1/NtSYP121能够显著增加根的长
度, 且过表达NtSYP121-Sp2的转基因植株表现出
异常的叶形态(Geelen等2002)。以上研究结果表
明SYP121和SYP122能够显著影响植物根、茎、
叶的形态发育。
拟南芥AtSYP2超家族包括AtSYP21、AtS-
YP22和AtSYP23蛋白(Sanderfoot等1999)。研究表
明AtSYP21基因缺失导致花粉萌发率下降(Sander-
foot等2001b), 而 AtSYP22/AtSGR3/AtVAM3的基因
缺失会导致根内胚层和皮层细胞层的液泡形态发
生异常(Surpin和Raikhel 2004)。在拟南芥野生型
中, 黑芥子酶细胞分散的沿着叶脉分布, 但AtS-
YP22/AtSGR3/AtVAM3基因缺失突变体比野生型发
育出较多的黑芥子酶细胞而且出现贯穿整片叶子
马洪娜等: 植物Qa-SNARE蛋白研究进展 137
的网状异常分布形态, 表明AtSYP22/AtSGR3/At-
VAM3对黑芥子酶细胞的发育有特殊的影响(Ueda
等2006)。AtSYP22/AtSGR3/AtVAM3的基因缺失还
会导致植株花序茎和叶变短的半矮化现象(Ohto-
mo等2005; Ueda等2006), 并且这种半矮化现象随
着AtSYP21或AtSYP23基因的进一步缺失而增强。
AtSYP21和AtSYP23的单基因缺失与双基因缺失都
没有明显的半矮化现象(Shirakawa等2010), 而AtS-
YP22/AtSGR3/AtVAM3的半矮化现象能够通过AtS-
YP23得以弥补, 表明AtSYP22与AtSYP23蛋白存在
功能上的冗余(Ohtomo等2005)。此外, AtSYP21和
AtSYP22双基因缺失纯合突变体雄配子体致死, At-
SYP21杂合的AtSYP21和AtSYP22双基因缺失突变
体胚胎致死(Sanderfoot等2001b)。atsyp22突变体
中, 由于开花期负调节因子FLC (FLOWERING
LOCUS C)表达量升高导致开花期延后, 说明AtS-
YP22在植物开花过程中也具有一定的功能(Ebine
等2012)。
在百脉根(Lotus japonicus)中, 反义LjSYP32基
因沉默能够明显地抑制植物的生长, 表现为根瘤
组织变小且彼此互相融合, 表明LjSYP32对植物生
长和正常的根瘤组织分化具有重要作用(Mai等
2006)。
拟南芥SYP4超家族包括AtSYP41、AtSYP42
和AtSYP43等3个蛋白成员(Uemura等2004; Sand-
erfoot 2007), 这3种蛋白的单基因缺失突变体植株
均能够存活。atsyp42突变体的根比野生型(Col-0)
稍短, 但atsyp41与atsyp43的单突变体均没有明显
的表型变化(Uemura等2012)。与野生型相比, ats-
yp41与atsyp42及atsyp41与atsyp43双突变体均表现
出根变短的现象(Uemura等2012)。atsyp42与ats-
yp43的双突变体具有根短、侧根较多、半矮化及
早衰等多重严重缺陷(Uemura等2012)。atsyp41杂
合的atsyp41/atsyp42/atsyp43的三重突变体幼苗致
死, atsyp42杂合的atsyp41/atsyp42/atsyp43的三重突
变体与atsyp42的单突变体的表型类似, atsyp43杂
合的atsyp41/atsyp42/atsyp43的三重突变体表现出
根短、子叶小且白等性状(Uemura等2012)。从ats-
yp42杂合的atsyp41/atsyp42/atsyp43的三重突变体
和atsyp43杂合的atsyp41/atsyp42/atsyp43的三重突
变体中不能筛选到atsyp41/atsyp42/atsyp43三重纯
合突变体, 表明三重纯合突变体的受精能力受到
严重损伤。以上结果表明AtSYP41、AtSYP42和
AtSYP43存在部分功能冗余(Uemura等2012)。
2.4 植物Qa-SNARE蛋白在茎向重力性中的功能
拟南芥AtSYP22/AtSGR3/AtVAM3定位于液
泡前体和液泡上, 主要参与到液泡的膜泡运输过
程(Yano等2003)。在拟南芥atsyp22/atsgr3/atvam3
突变体内胚层细胞中淀粉体不能够沉降到重力方
向, 导致茎向重力性异常。将AtSYP22/AtSGR3/
AtVAM3在内胚层细胞中表达能恢复该突变体的
茎向重力性(Yano等2003), 表明拟南芥AtSYP22/
AtSGR3/AtVAM3蛋白对保持正常的茎向重力性较
为重要。
2.5 植物Qa-SNARE蛋白在激素信号中的功能
Zhang等(2007)发现拟南芥AtSYP121与AtS-
YP122双基因缺失能引起水杨酸含量显著升高, 且
与水杨酸信号途径有关的EDS1、EDS5、SID2、
NPR1和NAHG的单基因缺失能够部分恢复AtS-
YP121与AtSYP122双基因缺失突变体的表型
(Zhang等2007)。此外, AtSYP121与AtSYP122的单
基因缺失及双基因缺失均能引起乙烯和茉莉酸信
号途径标志性基因在转录水平上显著升高(Zhang
等2007)。因此, AtSYP121与AtSYP122是水杨酸、
茉莉酸和乙烯等激素信号途径的负调控因子
(Zhang等2007)。转录组分析表明, 在atsyp121与at-
syp122双突变体中有365个基因在细胞死亡之前表
达量上调至少2倍, 其中许多基因是水杨酸诱导基
因及病原防御基因(Zhang等2008)。并且, 外源水
杨酸能够诱导atsyp121与syp122的双突变体发生细
胞程序性死亡, 表明atsyp121与syp122的双突变体
对水杨酸极为敏感(Zhang等2008)。以上结果表明,
AtSYP121与AtSYP122均能够调控植物中水杨
酸、茉莉酸及乙烯的合成(Zhang等2008)。此外,
Shirakawa等(2009)发现拟南芥AtSYP22的基因缺失
能引起生长素在叶原基上的异常分布, 表明AtS-
YP22对于生长素的极性运输有一定的影响。
2.6 植物Qa-SNARE蛋白在植物-共生菌互作中的
功能
豆科植物与根瘤菌在没形成根瘤时, 植物细
胞通过将根瘤菌包裹在膜内来适应根瘤菌的侵染,
这种膜结构称为共生体。与拟南芥AtSYP132高度
植物生理学报138
同源的苜蓿(Medicago truncatula) MtSYP132不仅
分布于感染菌丝周围的质膜上, 还大量地分布于
共生体膜上, 表明MtSYP132与共生体的形成有关
(Catalano等2007; Limpens等2009; Hakoyama等
2012)。此外, 根瘤组织的正常分化也需要LjS-
YP32的参与(Hakoyama等2012; Mai等2006)。
2.7 植物Qa-SNARE蛋白在植物防御中的功能
2.7.1 植物Qa-SNARE蛋白在植物-病原微生物互
作中的功能 植物细胞内膜系统的分泌途径在植
物细胞与微生物相互作用中发挥着重要的作用
(Snyder和Nicholson 1990; Walther-Larsen等1993)。
植物细胞能够通过表面受体识别病原体相关分子
模式, 且细胞表面受体蛋白中存在信号肽, 表明这
些受体蛋白的加工和定位都是通过蛋白质分泌途
径完成的(Wang和Dong 2011)。
植物通过在细胞表面终止微生物发病机制来
完成非宿主细胞与病原微生物的相互作用
(Bednarek等2010)。植物抵御白粉病真菌渗透的
自身免疫是通过定位于细胞壁的乳头状突起完成
的, 该乳头状突起包含胼胝质、细胞外膜成分和
SYP121/PEN1 (Nielsen等2012)。拟南芥AtSYP121/
AtPEN1基因缺失能导致植株丧失对大麦白粉病菌
Blumeria graminis和豌豆白粉病菌Erysiphe pisi的
非宿主抗性(Collins等2003), 而与AtSYP121/At-
PEN1同源的AtSYP122基因的缺失突变体植株没有
丧失抗病能力(Assaad等2004), 表明AtSYP121/At-
PEN1在植物抵御白粉病菌过程中具有重要作用。
AtSYP121/AtPEN1–AtSNAP33–AtVAMP-721/722
复合体能够协助细胞在真菌入侵位点的胞吐作用
(Kwon等2008), 表明AtSYP121/AtPEN1蛋白是通
过介导胞吐作用在真菌入侵位点释放形成新细胞
壁的组分来完成防御作用的(Wang和Dong 2011)。
而植物对细菌性病原的防御是通过分泌抗微生物
的病原相关蛋白完成的。与拟南芥AtSYP121同源
的马铃薯StSYR1 (SYNTAXIN-RELATED 1)的转基
因沉默植株在后期生长阶段表现出坏死和萎黄病
的症状, 但该植株对致病疫霉(Phytophthora infes-
tans)有较强的抗病能力(Eschen-Lippold等2012)。
在致病疫霉渗透位点有胼胝质异常沉积的现象,
表明马铃薯StSYR1与分泌防御反应有一定的联系
(Eschen-Lippold等2012)。此外, 将烟草(Nicotiana
benthamiana) NbSYP132基因沉默后, 烟草细胞壁
中病原相关蛋白1的分泌受到抑制, 表明烟草能够
通过NbSYP132介导分泌途径产生病原相关蛋白
来防御病原菌(Hakoyama等2012; Kalde等2007)。
SYP121/PEN1和SYP132在植物疾病抗性中所发挥
的功能差异表明这两类Qa-SNARE蛋白可能识别
不同的运输囊泡。此外, 在以atsyp121/atpen1突变
体为背景表达AtSYP121/AtPEN1蛋白时发现磷酸
化对于增强植物抗病能力十分重要 (Pajonk等
2008)。拟南芥悬浮培养细胞经细菌诱导子flg22处
理后AtSYP122迅速磷酸化, 而体外研究则表明该
蛋白的磷酸化是Ca2+依赖性的(Nühse等2003), 因
此, 细菌诱导子诱导的Ca2+流与AtSYP122的磷酸
化存在一定的关系(Nühse等2003)。此外, 单子叶
植物大麦中Qa-SNARE同源蛋白HvROR2能通过
与HvSNAP34和HvVAMP721形成SNARE复合体
在抵御疾病过程中发挥作用(Kwon等2008; Douch-
kov等2005)。以上研究结果表明, 深入了解植物
Qa-SNARE蛋白所介导的专一囊泡的分泌机制不
仅有助于我们对植物防御的理解, 同时也为我们
了解植物蛋白分泌的调节提供依据 ( K a l d e等
2007)。
2.7.2 植物Qa-SNARE蛋白在非生物胁迫响应中
的功能 将拟南芥液泡AtSYP22基因敲除后, 用液
体培养的方法进行200 mmol·L-1 NaCl处理时Na+
离子在根和地上部的液泡中分布情况不同于野生
型。Na+离子在根液泡中含量比野生型多, 而在地
上部的液泡中比野生型少, 表明敲除AtSYP22后
能够增加对盐的耐受性(Hamaji等2009)。细菌重
金属转运蛋白MerC能分别与拟南芥AtSYP111、
AtSYP121和AtSYP22融合形成融合蛋白。Kiyono
等(2012)利用拟南芥悬浮细胞进行瞬时表达发现
MerC-AtSYP111和MerC-AtSYP121定位在质膜上,
MerC-AtSYP22定位在液泡膜上。MerC、MerC-
AtSYP121和MerC-AtSYP22转基因植株的表型与
野生型相比无明显差异, 但MerC-AtSYP111的转基
因植株幼苗致死, 且萌发率比野生型和其他的转
基因植株明显下降(Kiyono等2012)。当用CdCl2和
HgCl2处理时, 仅有MerC-AtSYP121转基因植株的
幼苗未受到明显抑制, 且在转基因植株细胞中有
Cd2+和Hg2+的积累(Kiyono等2012, 2013), 表明At-
马洪娜等: 植物Qa-SNARE蛋白研究进展 139
SYP121能协助MerC促进Cd2+和Hg2+在细胞中的运
输, 进而增强植物对重金属Cd2+和Hg2+的耐受性。
3 问题与展望
近年来, 对植物Qa-SNARE蛋白的研究为深入
分析膜泡运输在植物生命活动及响应环境变化方
面提供了重要的信息。拟南芥全基因组测序的完
成为研究Qa-SNARE提供了良好的理论依据, 但仍
然存在许多尚未解决的问题。例如, 拟南芥SYP1
家族中AtSYP112、AtSYP123、AtSYP124、
AtSYP125及AtSYP131在SNARE复合体中的相互
作用蛋白Qb-、Qc-和R-SNARE尚不清楚; SYP2家
族中SYP24的亚细胞定位尚不明确。这些Qa-
SNARE蛋白在植物的哪些生命活动或响应环境变
化过程中发挥作用仍需进一步探索。同时, 随着
植物Qa-SNARE蛋白研究技术的逐步完善, 利用过
表达转基因植株进行Qa-SNARE蛋白的功能分析
成为研究Qa-SNARE蛋白功能的重要手段之一
(Bubeck等2008)。当今, 高盐碱、干旱和高低温等
极端环境胁迫因素严重制约着农作物的生长发育,
极大地降低了农作物的产量。因此, 研究植物响
应环境胁迫的分子机制逐渐成为植物学家们的研
究热点。膜泡运输作为植物与环境之间物质和信
息交流的重要方式, 能为改善植物耐受环境胁迫
提供物质基础。而植物Qa-SNARE蛋白作为膜泡
运输过程中重要调控因子以及SNARE复合体中的
核心蛋白在调控植物响应环境胁迫过程中发挥着
重要作用。因此, 深入探讨Qa-SNARE蛋白在植物
响应环境胁迫中的作用, 进而揭示植物耐受环境
极端变化的分子机制将是一个富有吸引力和挑战
性的课题。
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