全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 1期，2009年 1月 7 3
MAPK和活性氧参与植物抗病防卫反应的信号转导
孔祥培, 李德全 *
山东农业大学生命科学学院, 作物生物学国家重点实验室, 山东泰安 271018
Cross Talk between MAPK and Reactive Oxygen Species during Plant De-
fense Responses
KONG Xiang-Pei, LI De-Quan*
State Key Laboratory of Crop Biology, College of Life Sciences, Shandong Agricultural University, Taian, Shandong 271018, China
提要: 促分裂原活化蛋白激酶(MAPK)级联途径和活性氧参与调控植物过敏性细胞死亡。本文介绍促分裂原活化蛋白激酶
级联途径在植物抗病防卫反应信号转导中的作用研究进展, 并对活性氧积累与MAPK之间的关系作了分析。
关键词: 植物抗病防卫信号转导; 过敏性反应; MAPK级联途径; 活性氧
收稿 2008-09-11 修定 2008-11-18
资助 国家自然科学基金(30871457、30471052)和教育部长
江学者与创新团队发展计划项目( IRT0 63 5)。
* 通讯作者(E-mail: dqli@sdau.edu.cn; Tel: 0538-8249137)。
在自然界中, 植物经常遭受病原菌或病原激发
子的侵袭, 在长期的进化过程中, 高等植物利用自
身的先天免疫系统形成一套复杂而有效的防御机制
来抵御病原菌或激发子的侵害, 这些机制包括过敏
性反应(hypersensitive response, HR) (Dangl等1996;
Lamb和Dixon 1997; Pennell和 Lamb 1997)和系统
获得性抗性(systemic acquired resistance, SAR) (Baker
等 1997; Durrant和Dong 2004; Greenberg和Yao
2004)。HR是植物抗病反应的一种典型症状, 其特
征就是在病原菌的侵染部位, 细胞呈现快速枯死, 病
原菌得不到营养, 而致其不能生长和扩散。这种死
亡可在 24 h内观察到。
HR的产生与两种类型的病原菌与植物互作有
关: 一种是发生在病原菌与寄主之间的不亲和互作
(avr-R), 如带无毒基因 avrPto或 avrPtoB的丁香假
单胞番茄致病变种(Pseudomonas syringae pv.
Tomato)诱导带抗病基因 Pto的番茄产生过敏性反
应(Tang等 1996; Lin和Martin 2007); 带无毒基因
avrRrs1的黑麦喙孢霉(Rhymchosporium secali)能使
带抗病基因 Rrs1的大麦产生抗性(Rohe等 1995)
等。另外一种是由病原菌与非寄主植物的互作所
引起, 已有研究表明, 病原真菌中引起非寄主过敏
性反应的物质主要是激发素(elicitin), 它是由疫霉属
病原真菌产生的一类分子量为 10 kDa大小的激发
子的统称(Kamoun等1993); 在植物病原细菌中, 引
起过敏性反应的激发子主要是 h r p 基因编码的
harpin蛋白(Wei等 1992; He等 1993)。
已有的研究表明, 病原菌诱导的过敏性细胞死
亡是一种程序化细胞死亡(Lam等 2001; Greenberg
和Yao 2004; Gechev和Hille 2005), 它和动物细胞
凋亡的机制有很多相似的地方(Greenberg 1997; Lam
等 2001), 宿主植物细胞产生HR的过程中, 通过酶
活修饰或基因表达的方式合成一系列的抗菌物质,
而在这些过程中需要一系列信号分子的参与, 如促
分裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein
kinase, MAPK)、活性氧(reactive oxygen species,
ROS)、一氧化氮(NO)等。近年来, 关于这些信号
分子在植物抗病中互作的研究已取得较大进展, 人
们对植物抗病信号转导途径也有了比较清晰的认
识, 但依然有很多问题没有解决, 因此有必要理清
近年来与这一问题相关的研究情况, 供以后的研究
参考。
1 MAPKs参与植物病原信号的传递
1.1 AtMAPK3、AtMAPK6和AtMAPK4 在拟南
芥(Arabidopsis thaliana)基因组中, 大约有 20个编
码MAPK的基因, 10个MAP2K (MAPK激酶)的基
因, 60个MAP3K (MAP2K激酶)的基因(Tena等
2001; MAPK Group 2002; Jonak等2002), MAPK级
联途径参与到多种非生物胁迫与生物胁迫途径中
(Cardinale等2002; Kiegerl等2000; Petersen等2000;
专题介绍 Special Topic
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Teige等 2004; Zhang等 2007)。在拟南芥所有已知
MAPKs中, 对AtMAPK3、 AtMAPK6和AtMAPK4
这 3个MAPKs 研究的最多, 功能也最丰富。这 3
个MAPKs几乎参与了拟南芥的所有生命活动, 不
仅参与非生物胁迫(Droillard等2002; Miles等2005),
而且还参与到激素和生长发育信号转导途径(Bush
和Krysan 2007; Wang等 2007; Yoo等 2008), 尤其
在植物抗病中的作用显得越来越重要(Asai等2002;
Menke等 2004; Brodersen等 2006; Takahashi等
2007)。
直到目前为止, 不同的研究发现一种细菌的鞭
毛蛋白flg22可以激活拟南芥中的两条MAPK级联
途径, 最终诱导早期防卫基因的转录。其中一条是
MEKK1/?—MKK4/MKK5—MAPK3/MAPK6, 起正
调控作用(Asai等2002); 另外一条是MEKK1—?—
MAPK4, 起负调控作用(Suarez-Rodr iguez 等
2007)。在拟南芥的原生质体体系中, flg22通过结
合并激活在质膜上的受体激酶FLS2 (flagellin sens-
ing 2), 进而激活下游的MAPK级联途径。Asai等
(2002)采用原生质体瞬时表达、生物化学以及遗
传学等方法, 鉴定了拟南芥免疫反应中第一条完整
的MAPK级联途径。这条途径从受体 FLS2受激
活开始, 依次传递ME KK 1、M KK 4/ MK K5、
MAPK3/MAPK6。MAPK3/MAPK6通过未知的机
制活化WRKY22/WRKY29, 而WRKY22/WRKY29
是防卫基因表达的转录因子, 最终诱导防卫基因的
表达。虽然这条通路比较经典, 但是依然有很多问
题值得探讨, 如在mekk1的突变体中, flg22处理之
后, 依然可以激活MAPK3/MAPK6, 暗示在拟南芥
中还有其它的MAP3K参与这一信号途径(Ichimura
等 2006; Suarez-Rodriguez等 2007), 而这一未知的
MAP3K到现在还不能确定是不是YODA、ANP1
或者是其它MAP3K, 已有的研究发现YODA通过
激活MKK4/MKK5、MAPK3/MAPK6级联途径可
以调控气孔的发育过程(Wang等 2007), 而H2O2 可
以激活ANP1—MKK4/MKK5—MAPK3/MAPK6信
号途径来调节相关基因的表达(Kovtun等 2000)。
另外一条受 flg22激活的MAPK途径, 包括
MAP3K、MEKK1和MAPK4 (Suarez-Rodriguez等
2007)。MEKK1对于 flg22激活MAPK4来说是必
需的, 因为在 mekk1的突变体中, flg22不能激活
MAPK4 (Ichimura等 2006; Suarez-Rodriguez等
2007)。另外, mekk1和mapk4这两种突变体都表
现出矮小的表型, 这可能是由于这两种突变体过量
积累水杨酸(salicylic acid , SA)和H2O2造成的, 此外,
mekk1和mapk4突变体的叶片自发出现细胞死亡的
症状, 并伴随有抗病相关基因病程相关(pathogenesis
related 1, PR1)蛋白和植物防御素(plant defensin 1.2,
PDF1.2)的持续表达, 因此这两种突变体对一些病
原菌如丁香假单胞杆菌(Pseudomonas syringae)等产
生持续的抗性(Petersen等 2000; Ichimura等 2006;
Suarez-Rodriguez等 2007)。总之, 由 flg22诱导的
MEKK1和MAPK4途径参与到病原菌或病原菌
激发子诱导的细胞死亡, 负调MKK4/MKK5—
MAPK3/MAPK6级联途径, 抑制抗病基因的表达。
但遗憾的是, 目前还没有找到与mekk1和mapk4突
变体表型相似的MAP2K的突变体, 这可能是由于
拟南芥中MAP2K的功能冗余的原因。尽管如此,
许多研究表明, MKK1和MKK2是MAPK4的上游
激酶(Teige等 2004; Meszaros等 2006; Brader等
2007)。Meszaros等(2006)发现, 在mkk1的突变体
中 flg22不能激活MAPK4, 因此参与这一途径的
MAP2K最可能的就是MKK1。
1.2 SA诱导蛋白激酶(salicylic acid-induced pro-
tein kinase, SIPK)与伤诱导蛋白激酶(wounding-
induced protein kinase, WIPK) 烟草(Nicotiana
tabacum)中与AtMAPK6、AtMAPK3同源的MAPK
分别是 SIPK、WIPK (MAPK Group 2002)。SA
是植物获得抗病反应的重要信号分子, SIPK可以被
SA快速诱导(Zhang和Klessig 1997), 而WIPK是伤
诱导的蛋白激酶(Seo等 1999)。用烟草花叶病毒
(TMV)侵染烟草叶片, 可以快速激活SIPK和WIPK,
并最终产生HR (Zhang和Klessig 1998)。此外番
茄芽枝病菌(Cladosporium fulvum)分泌的无毒因子
avr9和细菌激发子harpin都能诱导这两种MAPK的
激活(Romeis等 1999; Samuel等 2005)。在转基因
烟草植株中诱导表达组成型激活的NtMEK2DD蛋白
可以激活内源的 SIPK和WIPK (Yang等 2001; Jin
等 2003; Ren等 2006), 根据动力学曲线分析, 由
NtMEK2DD激活的SIPK和WIPK与由病原菌或病原
菌激发子诱导的非常相似(Zhang和Klessig 1998)。
在NtMEK2DD过表达之后的36 h就可以明显看到细
胞死亡的症状(Yang等 2001; Jin等 2003)。同样的
方法证明, 过表达组成型激活的SIPKDD单独就可以
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诱导HR类似的细胞死亡(Ren等 2006), 虽然如此,
在WIPK失活的情况下, 这种SIPKDD诱导的HR类
似的细胞死亡表型延迟, 但是最终还是能产生细胞
死亡, 说明WIPK的激活只是加速了这一过程(Liu
等 2003)。采用病毒诱导的基因沉默(virus induced
gene silencing, VIGS)技术分别使 NtMEK2基因和
SIPK基因沉默, 结果即由N基因介导的对TMV的
抗性大大减弱(Jin等 2003), 由此也可以说明 SIPK
和WIPK在植物的抗病防卫反应中起着重要的作
用。很多研究对这一信号途径进一步进行了完善:
MAPKKKα——NtMEK2的上游激酶对于由Pto介
导的抗性是必需的, 由此鉴定出MAPKKKα—
NtMEK2— SIPK级联途径参与了由 Pto/AvrPto介
导的过敏性细胞死亡(Del Pozo等 2004); 另外一条
MAPK级联途径NPK1—NtMEK1—NTF6对于N
基因介导的抗性以及Pto依赖的细胞死亡是必需的
(Jin等2002; Del Pozo等2004)。Takahashi等(2007)
采用高通量筛选的方法得到了另一个MAP2K——
NbMKK1。另外又运用生物化学及遗传学的方法
证实, NbMKK1—NbSIPK级联途径参与由INF1诱
导的细胞死亡。
2 ROS与MAPKs在植物病原信号传递中的关系
植物受到病原菌或病原菌激发子侵染后, 通过
相应受体或其它机制识别随即产生抗病信号, ROS
的产生就是早期的信号之一。植株产生ROS的途
径有多种, 最主要的几种途径包括位于细胞膜上的
NADH和NADPH氧化酶, 过氧化物酶体以及线粒
体、叶绿体中的电子传递等, 其中与嗜中性粒细胞
相似的NADPH氧化酶途径在植物病原互作中受到
了极大的关注。用一定浓度的碘二苯(diphenylene
iodonium, DPI)预处理悬浮的大豆细胞时, 它可以抑
制由真菌激发子或无毒菌株丁香假单胞菌大豆致病
变种(Pseudomonas syringae pv. glycinea)产生的H2O2
(Levine等 1994)。另外, 由叶绿体和线粒体途径产
生H2O2的研究也作过相应的探讨(Xie和Chen 2000;
Krause和Durner 2004; Garmier等 2007)。
在病原信号转导过程中, 前人虽然对ROS的产
生与MAPK的关系做了大量研究, 但是对于二者之
间的联系仍有争议。到底是H2O2位于MAPK级联
途径的上游, 还是H2O2的产生需要MAPK级联途径
的激活呢？尚不清楚。
外源H2O2可以激活多种MAPKs, 其中包括
AtMAPK3/AtMAPK6。Kovtun等(2000)采用拟南芥
原生质体体系研究时发现H2O2可以激活ANP1 (一
种MAP3K), 而ANP1激活它的下游MAPK——
AtMAPK3/AtMAPK6, 在这条级联途径中的MAP2K
则是AtMKK4/AtMKK5。另外, OXI1 (oxidative sig-
nal-inducible 1)丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶也可以激活
AtMAPK3/AtMAPK6 (Rentel等 2004)。在 oxi1突
变体中, H2O2诱导的AtMAPK3/AtMAPK6的活性降
低, 进而影响了依赖ROS的发育过程, 如根毛的伸长
和数量等, 并减弱突变体对真菌寄生霜霉(Peronospora
parasitica)的抗性; 此外, 在过量表达OXI1蛋白的
植株中, 通过检测发现可大大增强 H2O2诱导的
AtMAPK3的活性, 因此确定OXI1参与由H2O2所诱
导的AtMAPK3/AtMAPK6途径中, 但OXI1具体通
过哪些途径激活AtMAPK3/AtMAPK6, 还有待进一
步的研究(Rentel等 2004)。而另外一条H2O2诱导
的MAPK级联途径包括MAP3K、AtMEKK1和
AtMAPK4。用H2O2处理拟南芥的原生质体, 可以
检测到 AtME KK1 的激活, 继而激活它的下游
AtMAPK3/AtMAPK6/AtMAPK4 (Nakagami等2006),
而在mekk1的突变体中, H2O2不能激活AtMAPK4,
而 AtMAPK3/AtMAPK6则不受影响, 因此确定
AtMEKK1仅仅对于 AtMAPK4的激活是必需的
(Nakagami等 2006), 这与用 flg22处理得到的结果
非常相似(Ichimura等 2006; Suarez-Rodriguez等
2007), 并且在这一途径中, H2O2通过抑制依赖蛋白
酶体的降解途径来保持 M E K K 1 蛋白的稳定
(Nakagami等 2006)。最近 Doczi等(2007)发现
MKK3-MAPK7也参与H2O2的途径, 过表达组成型
激活的MKK3DD蛋白, 增强了H2O2诱导的MAPK7的
活性。综上所述, 可以看出, H2O2可以激活多条
MAPK级联途径, 但在植物体内H2O2是不是作为一
种普遍的激活剂激活MAPK呢？值得探讨。
F l g 2 2 处理拟南芥可以诱导 R O S 的爆发
(Gomez-Gomez等 1999), 而此种 ROS的爆发是依
赖于NADPH氧化酶 RbohD (respiratory-burst oxi-
dase protein D)途径的。Nuhse等(2007)研究发现,
flg22处理拟南芥 3 min之内, RbohD的C端的两个
S-Q位点被磷酸化, 而MAPK的识别位点是S/T, 因
此认为, H2O2的积累是不需要MAPK的参与, 而是
通过其它未知的途径完成的。此外, 用MAP2K的
抑制剂 PD98059预处理之后, 也发现H2O2的积累
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并不需要MAPK的激活(Romeis等 1999)。虽然如
此, 但有的研究与上述结果相悖, Asai等(2008)发
现用INF1激发子侵染烟草后, 产生依赖于NADPH
氧化酶 RbohB途径的 ROS, 并且此种途径需要
MAPK级联途径的参与, 并鉴定出两条MAPK途径:
MEK2—SIPK/NTF4; NPK1—MEK1—NTF6。在
这一研究中过表达组成型激活的MEK2DD、MEK1DD
蛋白, 大大增加了RbohB基因的转录水平, 最终诱导
ROS的爆发。另外, 用番茄晚疫病菌(Phythophthora
infestans)侵染烟草的研究也证明, MEK2途径很可
能作为NADPH氧化酶基因的上游参与了ROS的产
生(Yoshioka等 2003; Asai等 2008)。事实上, Ren
等(2002)的研究早就发现, 在转基因烟草植株中诱
导表达组成型激活的NtMEK2DD以及在拟南芥中的
同源蛋白AtMKK4DD或AtMKK5DD, 可以诱导叶片产
生类似于HR的细胞死亡症状, 并且在这一过程中
有H2O2的积累, 但是这一研究中并未探讨H2O2到
底是通过哪些途径产生的, 直到2007年在Liu等的
研究中才发现叶绿体在 H2O2的积累过程中起作
用。他们发现, MEK2— SIPK/NTF4/WIPK级联途
径通过某种方式打乱了碳同化与光反应的平衡, 造
成还原力过剩, 从而产生过多的 ROS。虽然如此,
但在叶绿体发育不完整的植株中或在没有光的情况
下, 过表达组成型激活的MEK2DD照样发生细胞死
亡, 这说明由叶绿体途径产生的ROS仅仅是加速细
胞死亡的进程, 应该还有其它的产生途径, 最有可
能的就是MEK2—SIPK/NTF4参与的NADPH氧化
酶途径(Asai等 2008)。
此外, 其它的激发子, 如Pep13, 从大豆疫霉菌
(Phytophthora sojae)分离得到的一段长13个氨基酸
的多肽。用 Pep13处理欧芹的悬浮细胞, 发现能够
产生大量的ROS和植保素, 当然也检测到MAPK级
联途径的激活以及 PR基因的表达, 并且用MAPK
的抑制剂处理发现MAPK的激活对于PR基因的表
达是必需的。用 DPI预处理, 再用 Pep13处理之
后发现 ROS的积累和植保素的合成受到抑制, 而
MAPK的激活与PR蛋白的合成不受影响(Ligterink等
1997; Kroj等 2003)。丁香假单胞杆菌分泌的激发
子 harpin, 可以诱导拟南芥细胞产生H2O2, 并且能
够激活AtMAPK3/AtMAPK6/AtMAPK4 (Desikan等
1999, 2001; He等 2006), 用过氧化氢酶(catalase,
CAT)、DPI预处理之后发现, 虽然可抑制H2O2的
产生, 但并不影响AtMAPK6/AtMAPK4的激活。此
外, 在烟草中 harpin也可以激活 SIPK和WIPK,
Samuel等(2005)采用RNAi技术沉默SIPK基因的表
达研究发现, 与野生型相比, harpin处理之后 SIPK
沉默的植株能够积累更多的 ROS; 相反, 过表达
SIPK植株的ROS积累量则大大降低, 说明SIPK位
于harpin诱导的ROS积累的上游, 并且它可从一方
面或者多方面负调 ROS的积累。
从上述已有的研究结果发现, 不管是真菌激发
子 Pep13、INF1, 还是细菌激发子 harpin, 都能够
诱导植株产生ROS和MAPK的激活。MAPK的激
活与 ROS 的积累在同一条途径中起作用, 并且
MAPK位于ROS的上游或者植株通过受体识别病
原菌之后, ROS途径与MAPK途径分别行使不同的
功能, 而MAPK反馈调节 ROS。
3 结语
植物抗病防卫反应的信号转导是当今研究的
热点之一, 随着植物抗病基因及抗病信号转导途径
的其它组分的鉴定与分离, 使得抗病防卫反应的整
个信号转导网络已逐渐清晰。MAPK级联途径是
这个复杂网络系统中非常重要的一部分, 同一病原
菌或病原激发子可以激活不同的MAPK途径, 不同
的病原菌或病原激发子也可以激活相同的MAPK
级联途径, 这就势必造成各个信号通路的交叉。近
年来, MAPK的研究进展很快, 并已鉴定出一系列
的MAPK级联途径, 其中研究最多的是拟南芥中
AtMAPK3/AtMAPK6/AtMAPK4及其在其它物种中
的同源基因, 如烟草中的NtSIPK/NtWIPK。在众
多的试验中, 上述MAPK的激酶活性是最容易检测
到的, 这可能与其本底水平的表达或检测水平有关,
但其它MAPK的研究比较少, 因此需要进一步分析
其它MAPK成员的功能, 以进一步完善MAPK级联
途径在植物抗病防卫反应信号转导中的作用。
ROS在植物抗病防卫中起着非常重要的作用,
ROS可以作为毒性因子直接杀死病原菌, 而更重要
的是, 它作为一种信号分子参与抗病防卫信号的传
递。目前对 ROS与MAPK的关系还有争议, 已经
知道在植物抗病防卫反应中, ROS可以作为MAPK
级联途径的上游激活剂, 激活多条MAPK途径, 而
MAPK也可以通过调控不同的途径产生 ROS。当
然MAPK也能够激活多种清除ROS的系统来维持
植物体内的 ROS平衡。此外, 许多植物的基因组
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测序工作已经完成, 采用现有的技术鉴定分离ROS
下游的组分以及MAPK的底物, 可能更有助于理解
它们之间的关系。
从近几年的研究可以看出, 植物抗病防卫信号
转导途径的研究多集中在一些双子叶模式植物如拟
南芥和烟草等, 而单子叶植物的研究则相对较少。
大家知道, 单子叶植物与双子叶植物在进化上关系
很远, 在形态发育和抗病等的研究中有很大的差别,
而大多数粮食作物均是单子叶植物, 如小麦、玉米
和水稻等, 因此单子叶植物抗病信号途径的研究显
得越来越重要。最近, 人们比较关注一种单子叶植
物短柄草(Brachypodium distachyon)的研究(Draper
等 2001), 它的个体、基因组、生长条件和生长周
期等方面与拟南芥类似, 并且具有禾本科植物的许
多共性, 如抗病性和颖果等, 因此短柄草逐渐成为
单子叶植物的模式植物。此外, 玉米基因组测序工
作已经完成, 单子叶植物转基因技术也有了很大的
进展, 这些都为单子叶植物抗病防卫信号转导途径
的研究提供了平台。
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