全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (1): 73~78　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0415 73
收稿 2014-09-19　　修定 2014-11-26
资助 国家自然科学基金 (30670192)、博士科研启动基金
(09001770)和校青年基金(2014QN057)。
* 通讯作者(E-mail: hanyuzhen@cau.edu.cn; Tel: 010-
62733807)。
拟南芥核酸外切体亚基RRP41L与RRP42及RRP45B的互作关系
杨敏1, 王翠玲1, 韩玉珍2,*
1河南科技大学农学院, 河南洛阳471003; 2中国农业大学生物学院, 植物生理生化国家重点实验室, 北京100193
摘要: 在真核生物中, 核酸外切体(exosome)是一个由9个核心蛋白亚基组成的在进化上十分保守的大分子复合物, 具有加
工和降解RNA的重要功能。为了了解影响拟南芥生长发育的核酸外切体亚基RRP41-LIKE (RRP41L)与其他外切体亚基之
间的互作关系, 本文利用酵母双杂交和荧光素酶互补技术从体外和体内两个方面验证了RRP41L与另外两个核酸外切体亚
基RRP42及RRP45B的互作关系。结果显示RRP41L不能与RRP42互作, 而能与RRP45B互作。
关键词: 拟南芥; RRP41L; 酵母双杂交; 荧光素酶互补技术
Interaction Relationship between RRP41L and RRP42, RRP45B, Three Sub-
units of Exosome in Arabidopsis thaliana
YANG Min1, WANG Cui-Ling1, HAN Yu-Zhen2,*
1College of Agriculture, Henan University of Science and Technology, Luoyang, Henan 471003, China; 2State Key Laboratory of
Plant Physiology and Biochemistry, College of Biological Sciences,China Agricultural University, Beijing 100193, China
Abstract: In eukaryotic cells, the exosome is an evolutionarily conserved macromolecular complex with nine
subunits, mediating numerous reactions of 3→5 RNA processing and degradation. To get around the interac-
tion relationship between the RRP41-LIKE (RRP41L) and other subunits of exosome in Arabidopsis thaliana,
yeast two-hybrid assay and firefly luciferase complementation imaging assay (LCI) were used to confirm the in-
teraction relationship between RRP41L and other two core subunits of exosome, RRP42 and RRP45B in vitro
and in vivo. Our results showed that RRP41L interacted with the RRP45B, but not interacted with the RRP42.
Key words: Arabidopsis thaliana; RRP41L; yeast two-hybrid assay; LCI
在真核生物中, 核酸外切体(exosome)是一个
由9个核心蛋白亚基组成的在进化上十分保守的
大分子复合物, 具有加工和降解RNA的重要功能
(Estévez等2003; Mitchell等1997)。该复合物由9个
蛋白亚基组成, 其中6个核心蛋白亚基组成环状结
构, 都含有保守的RNase phosphorolytic (RNase PH)
结构域, 在真核生物中分别为RRP41、RRP46、
MTR3、RRP42、RRP43/OIP2和RRP45/PM-Scl75
(Liu等2006)。另外3个蛋白亚基结合在环状的顶
端, 分别为RRP4、RRP40和CSL4, 都含有S1结构
域(一种RNA结合结构域), 其中2个还包括KH结构
域(同样可以结合RNA)。之前的研究表明真核生
物外切体的6个含有保守RNase PH域的核心蛋白
亚基是以RRP41-RRP45、MTR3-RRP42和RRP43-
RRP46三个异二聚体的形式存在的, 组成异二聚体
的亚基之间是两两互作的关系(Estévez等2003; Ito
等2001; Lehner和Sanderson 2004; Oliveira等2002;
Raijmakers等2002)。
已有的研究表明, 核酸外切体在酵母和动物
中的研究较多, 在植物中的研究还比较少。Che-
kanova等(2007)首次鉴定出了拟南芥的9个核酸外
切体组分: 6个含RNase-PH域的核心亚基组分, 包
括RRP41 (AT3G61620)、RRP42 (AT3G07750)、
RRP43 (AT1G60080)、RRP45B (AT3G60500)、
RRP46 (AT3G46210)和MTR3 (AT4G27490); 3个
S1/KH域的顶端蛋白包括: RRP4 (AT1G03360),
RRP40A (AT2G25355)和CSL4 (AT5G38885), 即拟
南芥中的外切体结构与其他真核生物相似。在这
9个核心蛋白亚基中, 除了RRP4、CSL4、RRP41、
RRP45和RRP46之外都还没有研究(Chekanova等
2007; Hooker等2007; Xi等2009), 各亚基之间的互
植物生理学报74
作关系也还没有报导。
之前我们对拟南芥核酸外切体的一个亚基
RRP41L (AT4G27490)进行了详细的研究, 发现该
亚基是通过调节胞质中特异mRNA的降解来影响
拟南芥的萌发及早期生长发育的(Yang等2013), 但
对于该亚基与其他亚基之间的关系及具体的作用
机制还不清楚。且该亚基在核酸外切体中的位置
也存在争议: Chekanova等(2007)认为RRP41L就是
核酸外切体的组分MTR3, 而Zimmer等(2008)认为
RRP41L是酵母Rrp41p的同源蛋白。弄清楚蛋白
之间的互作关系是深入研究蛋白功能的重要方面,
为了解决这一科学问题, 根据真核生物核酸外切
体RRP41-RRP45、MTR3-RRP42和RRP43-RRP46
三个异二聚体亚基间的互作关系, 我们推测: 如果
RRP41L作为MTR3发挥作用 , 那么RRP41L与
RRP42存在互作关系; 如果RRP41L是酵母Rrp41p
的同源蛋白, 那么RRP41L可能与RRP45B存在互
作关系。本文通过酵母双杂交和荧光素酶互补技
术(firefly luciferase complementation imaging assay,
LCI)对此进行了验证, 为更全面了解植物外切体结
构和深入研究植物外切体功能提供了依据。
材料与方法
1 试验材料
拟南芥(Arabidopsis thaliana L.) Columbia
(Col)生态型为中国农业大学植物生理生化国家重
点实验室保存。
啤酒酵母菌株AH109、大肠杆菌菌株DH5α、
TOP10, pGBKT-7载体、pGADT-7载体、pCAM-
BIA1300-Nluc、pCAMBIA1300-Cluc以及质粒
Cluc-RAR1和SGT1-Nluc均为中国农业大学植物生
理生化国家重点实验室保存。
2 酵母双杂交实验
2.1 载体的构建
首先以拟南芥cDNA为模版, 利用PCR的方法
分别扩增了RRP41L、RRP45B和RRP42基因CDS
全长, 并引入相应的酶切位点, 所用引物如表1所
示。
表1 扩增RRP41L、RRP45B和RRP42基因CDS全长所用引物
Table 1 The primers used for amplifying full-length CDS of RRP41L, RRP45B and RRP42 genes
引物名称 引物序列 限制性内切酶
RRP41L-LP 5′ CATATGATGGCAGCTAAACCTGGAGCC 3′ NdeI
RRP41L-RP 5′ GAATTCTCATTCATCGGAAGCTGAGGC 3′ EcoRI
RRP45B-LP 5 CATATGATGGAGGGGAGATTGGCTA 3 NdeI
RRP45B-RP 5 GTCGACTCAGCTTTTGTTTTTCCGC 3 SalI
RRP42-LP 5′ CATATGATGGGGCTTTCTCTTGGGGAACAAC 3′ NdeI
RRP42-RP 5′ GAATTCTCAAGATTCGTCTTCGCAGGCCTCT 3′ EcoRI

扩增完成后, 目的片段(RRP41L、RRP45B和
RRP42基因CDS全长)分别与中间载体连接, 转化
大肠杆菌, 酶切鉴定并测序。将测序正确的重组
载体用相应的限制性内切酶双酶切, 分离目的片
段 , 然后分别在与同样双酶切的载体片段
(pGADT-7载体或pGBKT-7载体)连接。连接产物
转化大肠杆菌, 筛选阳性克隆进行酶切鉴定, 进而
获得R R P 4 1 L - p G A D T- 7 ( R R P 4 1 L - A D )、
RRP42-pGBKT-7 (RRP42-BD)和RRP45B-pGB-
KT-7 (RRP45B-BD)阳性质粒, 用共转化的方法将
RRP41L-AD/RRP42-BD、RRP41L-AD/RRP45B-
BD及其他阴性对照质粒组合用PEG/LiAc方法分
别转入啤酒酵母AH109感受态细胞中。
2.2 互作蛋白的鉴定
将RRP41L-AD/RRP42-BD、RRP41L-AD/
RRP45B-BD及其他阴性对照质粒组合分别转入啤
酒酵母AH109感受态细胞中, 涂布到双缺培养基
(SD/-Trp/-Leu)上, 长出单菌落后, 挑菌划线培养,
进行菌落PCR鉴定。将鉴定为阳性的菌落转接到
四缺培养基(SD/-Trp/-Leu/-Ade/-His)上, 30 ℃倒置
培养, 选取长势较好的单菌落用二缺液体培养基
摇菌到适当浓度, 以10-1、10-2、10-3和10-4浓度梯
度, 各取15 µL分别点于二缺和四缺培养基上, 观察
菌落生长情况。
杨敏等: 拟南芥核酸外切体亚基RRP41L与RRP42及RRP45B的互作关系 75
3 荧光素酶互补实验(luciferase complementation
imaging assay, LCI)
荧光素酶互补实验是将荧光素酶(LUC)分成N
端部分(Nluc)和C端部分(Cluc), 它们不能自发重组
发挥作用, 但当它们分别融合两个能够互作的蛋白
时, 则能引发重组的荧光素酶活性(Chen等2002)。
以拟南芥cDNA为模版, 利用PCR的方法分别
扩增了RRP41L、RRP45B和RRP42基因的CDS, 其
中RRP45B和RRP42是去掉终止密码子的CDS片段,
并引入相应的酶切位点, 所用引物如表2所示。
表2 扩增RRP41L、RRP45B和RRP42基因所用引物
Table 2 The primers used for amplifying RRP41L, RRP45B and RRP42 genes
引物名称 引物序列 限制性内切酶
RRP41L-LP1 5′ GGTACCATGGCAGCTAAACCTGGAGCC 3′ KpnI
RRP41L-RP1 5′ GTCGACTTCATCGGAAGCTGAGGCAGAC 3′ SalI
RRP45B-LP1 5 GGTACCATGGAGGGGAGATTGGCTAATATGT 3 KpnI
RRP45B-RP1 5 GTCGACGCTTTTGTTTTTCCGCTTCTTTTTA 3 SalI
RRP42-LP1 5′ GGTACCATGGGGCTTTCTCTTGGGGAACAAC 3′ KpnI
RRP42-RP1 5′ GTCGACAGATTCGTCTTCGCAGGCCTCTGC 3′ SalI

扩增完成后, 目的片段分别与中间载体连接,
测序正确后再分别与pCAMBIA1300-Cluc或
pCAMBIA1300-Nluc连接, 进而获得Cluc-RR-
P41L、RRP42-Nluc和RRP45B-Nluc阳性质粒。将
这些质粒转入农杆菌GV3101, 培养至稳定期, 调节
菌液浓度及体积, 将3种菌液(Cluc-A、B-Nluc及
P19)一起离心, 重悬于注射缓冲液, 28 ℃放置约3
h; 选择长势良好的本氏烟(Nicotiana benthamiana
L . )叶片 , 用1 m L注射器将细菌悬浮液注入 ,
Cluc-RRP41L/RRP45B-Nluc与其对照组合注射在
同一叶片上, Cluc-RRP41L/RRP42-Nluc与其对照
组合注射在同一叶片上, 其中Cluc-RAR1/SGT1-
Nluc作为阳性对照来验证实验结果(Chen等2008),
同时 , 为了获得更好结果 , 将C l u c - R R P 4 1 L /
RRP45B-Nluc注射在单一整片叶上。烟草继续生
长3~4 d后, 将叶片取下, 反面向上, 放在白纸上, 喷
荧光素, 此过程要求完全避光, 冷CCD观察结果。
实验结果
1 目的质粒的获得
以拟南芥cDNA为模板, 分别以RRP41L-LP/
RRP41L-RP、RRP45B-LP/RRP45B-RP和RRP42-
LP/RRP42-RP为引物, 扩增RRP41L、RRP45B和
RRP42基因CDS全长。测序正确后, RRP41L与
pGADT-7载体连接, RRP45B和RRP42分别与pGB-
KT-7载体连接, 获得RRP41L-AD、RRP42-BD和
RRP45B-BD阳性质粒, 利用双酶切对质粒进行鉴
定。结果如图1-A所示, RRP41L大小为771 bp,
RRP45B大小为1 317 bp, RRP42大小为861 bp, 且
条带清晰。
以上述阳性质粒为模板, 分别以RRP41L-LP1/
RRP41L-RP1、RRP45B-LP1/RRP45B-RP1和
RRP42-LP1/RRP42-RP1为引物, 扩增产物测序正
确后, RRP41L与pCAMBIA1300-Cluc连接, RRP45B
和RRP42分别与pCAMBIA1300-Nluc连接, 获得
Cluc-RRP41L、RRP42-Nluc和RRP45B-Nluc阳性
质粒, 利用双酶切对质粒进行鉴定, 鉴定结果如图
1-B所示, 片段大小正确, 条带清晰。即成功获得
了实验所需的重组质粒。
图1 目的质粒的鉴定
Fig.1 Identification of recombinant plasmids
A: RRP41L-AD、RRP42-BD和RRP45B-BD质粒的双酶切
鉴定, 1: RRP41L-AD, 2: RRP42-BD, 3: RRP45B-BD; B: Cluc-RR-
P41L、RRP42-Nluc和RRP45B-Nluc质粒的双酶切鉴定 , 1:
Cluc-RRP41L, 2: RRP42-Nluc, 3: RRP45B-Nluc。图上方为酶切后
的载体片段, 下方是目的片段; M: DS2000 maker。
植物生理学报76
2 酵母双杂交体外实验检验RRP41L与RRP42、
RRP45B的互作关系
酵母双杂交技术由于其操作比较简单, 广泛
的应用于互作蛋白的试验中。所以我们首先利
用此方法来验证RRP41L与RRP42、RRP45B的
关系。
结果(图2)显示, 只有同时转入了RRP41L-AD
和RRP45B-BD的酵母菌才能在四缺培养基上生
长, 且浓度越低, 菌落越小。当用滤纸进行X-gal显
色反应时, 这个组合也出现了明显的蓝色反应, 且
随着浓度降低, 颜色变浅。而含有其他质粒组合
的酵母菌都不能在四缺上正常生长。以上结果说
明, RRP41L在体外能与RRP45B互作, 与RRP42不
互作。
3 荧光素酶互补技术(LCI)检验RRP41L与RRP42、
RRP45B的互作关系
为了确定上述结果, 我们用LCI实验来进行体
内验证, 构建了Cluc-RRP41L、RRP42-Nluc和
RRP45B-Nluc质粒, 将Cluc-RRP41L/RRP45B-
Nluc、Cluc-RRP41L/RRP42-Nluc、Cluc-RAR1/
SGT1-Nluc及其他阴性对照质粒组合分别共转到
本氏烟叶片中。结果(图3)显示, 只有当同时转化
图3 LCI实验验证RRP41L与RRP45B互作
Fig.3 Identification of RRP41L interaction with RRP45B by LCI assay
图2 酵母双杂交实验及X-gal显色结果
Fig.2 The result of yeast two-hybrid and X-gal assays
杨敏等: 拟南芥核酸外切体亚基RRP41L与RRP42及RRP45B的互作关系 77
了Cluc-RRP41L/RRP45B-Nluc以及阳性对照Cluc-
RAR1/SGT1-Nluc质粒时可以检测到较强的荧光
信号, 而转化Cluc-RRP41L/RRP42-Nluc质粒时, 结
果与其他阴性对照一样检测不到荧光信号。这些
结果与酵母双杂交的一致, 说明RRP41L在体内能
够与RRP45B互作, 而不能与RRP42互作。
讨　　论
在生物体中, RNA的代谢是基因时空表达的
重要步骤, 在调节生物体的生长发育中起重要作
用。研究表明, 在真核细胞中, 存在着大量的内切
和外切核糖核酸酶参与RNA的加工和降解过程。
外切酶主要包括5′→3′核酸外切酶和3′→5′核酸外
切酶。5′→3′核酸外切酶以XRN蛋白家族为代表,
广泛存在于酵母、动物及植物中, 且研究的也较
为深入(Garneau等2007; Hsu和Stevens 1993; Kast-
enmayer和Green 2000; Rymarquis等2011; Miki等
2014; Nagarajan等2013)。3′→5′核酸外切酶所进行
的3′→5′方向的降解是真核生物中mRNA的主要降
解途径, 依赖于一种称为核酸外切体(exosome)的
复合物(Estévez等2003; Mitchell等1997)。
已有的研究表明在真核生物中外切体的6个
核心亚基是以RRP41-RRP45、MTR3-RRP42和
RRP43-RRP46三个异二聚体的形式存在的, 组成
异二聚体的亚基之间存在着两两互作的关系(Es-
tévez等2003; Ito等2001; Lehner和Sanderson 2004;
Oliveira等2002; Raijmakers等2002)。根据这一结
果, 我们推测: 如果RRP41L作为MTR3发挥作用,
那么RRP41L与RRP42存在互作关系; 如果RRP41L
是酵母Rrp41p的同源蛋白, 那么RRP41L可能与
RRP45B存在互作关系。为了弄清楚RRP41L在拟
南芥外切体中扮演的角色以便更深入的研究植物
核酸外切体的功能, 我们利用酵母双杂交和LCI的
方法来验证RRP41L与RRP42、RRP45B的关系。
结果显示RRP41L与RRP45B互作, 而不能与RRP42
互作。如果RRP41L作为MTR3起作用, 那么这一
结果与其他真核生物物中验证的M T R 3能与
RRP42互作是矛盾的, 所以我们的观点与Zimmer
等(2008)一致。这一结果符合我们之前的氨基酸
比对和进化树分析结果, RRP41L在进化上与酵母
Rrp41p更相近, 与RRP41 (AT3G61620)有高的相似
性(Yang等2013)。
根据这一结果, 我们初步认为: 在拟南芥中
RRP41L可能不是作为MTR3这个组分发挥作用,
而是通过与RRP45B的互作发挥作用 , 真正的
MTR3亚基需要进一步的探寻。另外我们在研究
的过程中, 发现真核生物核酸外切体在结构上虽
然十分相似, 但是在功能上却有明显的差异。例
如, 在酵母和人中, 外切体的6个含有RNase PH域
的亚基是没有催化活性的(Dziembowski等2006)。
但是在果蝇中有报导认为外切体的单个亚基可以
单独或是两个亚基形成子复合物发挥特定的功能
(Graham等2006)。在拟南芥中, 已报道RRP41单个
亚基是有催化活性的(Chekanova等2000), 同时在
拟南芥中发现外切体不同亚基表现出不同的功能,
影响不同的生长发育过程, 它们影响的基因表达
谱也存在差异, 并不像其他真核生物一样缺少任
何亚基会导致致死的表型(Allmang等1999a, b;
Chekanova等2007)。这些结果说明相比较其他真
核生物, 植物核酸外切体有其独特的功能和作用
机制, 目前对植物核酸外切体的研究还不多, 所以
利用遗传学、分子生物学及生物化学的方法进行
更深入的研究是目前的重点。我们后续的实验也
将对RRP42等亚基进行更深入的研究, 为全面了解
植物外切体结构和深入研究植物外切体功能提供
证据。
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