全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月 739
收稿 2009-04-02 修定 　2009-06-30
资助 “ 8 6 3 ” 计划( 2 0 0 7 A A 1 0 Z 1 3 3 )和国家自然科学基金
(3 0 4 71 0 5 4 )。
* 通讯作者(E-mail: hantf@mail.caas.net.cn; Tel: 010-
8 2 1 0 8 7 8 4 )。
PEBP 家族基因在植物发育调控中的作用
孙洪波 1,2, 贾贞 2, 韩天富 2,*
1中央民族大学生命与环境科学学院, 北京 100081; 2中国农业科学院作物科学研究所, 北京 100081
Roles of PEBP Family Genes in the Development of Plants
SUN Hong-Bo1,2, JIA Zhen2, HAN Tian-Fu2,*
1College of Life and Environmental Science, Minzu University of China, Beijing 100081, China; 2Institute of Crop Sciences, Chinese
Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
提要: 文章介绍植物PEBP家族的成员组成、系统进化、时空表达特点以及基因功能的研究进展。
关键词: PEBP家族基因; FT-like基因; TFL1-like基因; MFT-like基因
植物PEBP家族基因编码的蛋白与磷酸乙醇胺
结合蛋白(phosphatidylethanolamine-binding protein,
PEBP)/Raf激酶抑制剂蛋白(Raf kinase inhibitor
protein, RKIP)相似, 含有单一而非常保守的 PEBP/
RKIP结构域, 该结构域占据基因编码序列的 80%
(Chardon和Damerval 2005), 因此, 这一家族的基
因称为 PEBP/RKIP家族基因。动物和植物中均存
在高度保守的PEBP家族基因, 但PEBP蛋白的分子
作用机制还不清楚。最近几年来, 植物 PEBP家族
基因在植物发育过程中的功能研究取得了较大的
进展。
1 植物 PEBP 家族基因及其编码氨基酸的系统进
化树
双子叶植物和单子叶植物中广泛存在PEBP家
族基因, 其家族由 FT-like、MFT-like和 TFL1-like
三个亚家族组成(Chardon和 Damerval 2005;
Danilevskaya等 2008), 如在拟南芥、水稻、金鱼
草、豌豆、玉米、番茄、杨树和苹果等植物中
的 PEBP家族基因(表 1)。
从根据已知植物PEBP家族基因编码氨基酸的
序列, 应用MEGA 4.0软件和NJ (Neighbor joining)
法构建的不同物种系统进化树(图 1)中可以看出,
PEBP基因家族分为 FT-like、MFT-like 和 TFL1-
like三个亚家族。其中, 拟南芥的 PEBP家族基因
由 FT (FLOWERING LOCUS T)、TSF (TWIN SIS-
TER OF FT)、MFT (MOTHER OF FT AND
TFL1)、TFL1 (TERMINAL FLOWER1)、ATC
( A R A B I D O P S I S C E N T R O R A D I A L I S
HOMOLOGUE)和 BFT (BROTHER OF FT AND
TFL1) 6个成员组成。FT和 TSF属于 FT-like亚家
族, MFT属于MFT-like亚家族, TFL1、ATC和BFT
属于 TFL1-like亚家族, 其中 FT和 TFL1在植物发
育过程中的功能研究较为清楚, 迄今还不知道BFT
在拟南芥中的生物功能。
2 PEBP家族基因在植物发育过程中的功能
从营养生长到生殖生长的成花转变(flowering
transition)是植物适应外界环境、确保物种和个体
繁衍的关键环节。成花转变的时间受内部和外部
环境信号的调控。在各种环境信号中, 光周期信号
可促使植物在最适季节开花。根据对光周期敏感
性的不同, 植物可分为以下3类: 长日照植物, 指在
24 h昼夜周期中, 日照长度长于一定时数, 才能成
花的植物; 短日照植物, 指在24 h昼夜周期中, 日照
长度短于一定时数才能成花的植物; 日中性植物, 指
植物的开花对日照长度不敏感, 只要其它条件满足,
在任何长度的日照下均能开花。拟南芥、水稻和
番茄分别属于长日照、短日照和日中性植物。植
物PEBP家族基因在调控开花时间中起作用(Chardon
和 Damerval 2005)。
2.1 FT-like 亚家族基因在植物发育过程中的作用
2.1.1 FT-like基因是植物开花的诱导因子 拟南芥
的开花时间受到光周期途径、春化途径、赤霉素
专论与综述 Review
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月740
途径和自发途径的调控, 并通过FT基因将以上4种
途径所感知的信号整合。FT促进植物从营养生长
到生殖生长的转变, 是促进开花的信号整合因子。
在光周期调控途径中, 光受体接收外界光信号后, 经
过生物钟(circadian clock)基因将光信号传递到 CO
(CONSTANS), 在长日照条件下 CO诱导下游基因
FT表达, FT蛋白在茎端分生组织中与 FLOWER-
ING LOCUS D (FD)蛋白结合促进APETALA1 (AP1)
的表达。AP1是花发育的早期标记基因, 它的表达
意味着花发育的开始(Bowman等 1993; Abe等
2005)。
在拟南芥PEBP基因家族中, TSF与FT的同源
性最高, 其氨基酸有 82%的同源性, TSF和 FT具
有相似的表达模式: 在长日照条件下比在短日照条
件下的表达水平高; 具有相似的组织表达特性, 即
均在韧皮部表达。两基因也有一定的表达特性差
异: 在幼苗中, TSF主要在上胚轴中表达, 而 FT主
要在子叶和叶片中表达; 在不同的环境温度下两者
的表达不同, TSF在低温(16 ℃)下的表达高于FT的
表达, 而在相对高温(23 ℃)下的表达低于 FT。过
表达 TSF的拟南芥开花期明显提前, 与过表达 FT
的实验结果相似, 这表明TSF在植物发育过程中的
功能与FT相似, 具有冗余的成花诱导作用(Blazquez
等 2003; Yamaguchi等 2005)。
水稻的光周期反应途径与拟南芥相似, 其中
Heading date 1 (Hd1)和Heading date 3a (Hd3a)分
别为CO和FT在水稻中的同源基因, Hd1调控Hd3a
的表达。水稻为短日照植物, Hd3a在水稻中的表
达与FT在长日照植物拟南芥中的表达模式完全相
反。Hd1在短日照条件下特异诱导Hd3a的表达,
在长日照条件下Hd3a的表达受到了抑制。但是在
水稻和拟南芥中过表达Hd3a的转基因植株开花期
均比野生型明显提前, 表明Hd3a与 FT功能相似,
具有促进植物开花的功能(Kojima等 2002)。在水
稻中有 13个 FT-like基因, 其中 RICE FLOWER
LOCUS T1 (RFT1/FT-L3)与Hd3a的同源性最强, 且
表 1 不同植物中的 PEBP家族基因
植物名称 PEBP亚家族 基因名称 参考文献
拟南芥(Arabidopsis thaliana) FT-like FT Kardailsky等 1999
TSF Yamaguchi等 2005
TFL1-like TFL1 Kobayashi等 1999
ATC Mimida等 2001
BFT Mimida等 2001
MFT-like MFT Yoo等 2004
金鱼草(Antirrhinum majus) TFL1-like CEN Bradley等 1996
豌豆(Pisum sativum) TFL1-like DET Foucher等 2003
LF Foucher等 2003
番茄(Solanum lycopersicum) FT-like SFT Lifschitz和 Eshed 2006
TFL1-like S P Pnueli等 1998
毛果杨(Populus trichocarpa) FT-like PtFT1 Hsu等 2006
杂交杨(Populus tremula×P. tremuloides) TFL1-like CENL1 Ruonala等 2008
苹果(Malus domestica) TFL1-like MdTFL1 Kotoda和Wada 2005
水稻(Oryza sativa) FT-like Hd3a Kojima等 2002
RFT1 Komiya等 2008
TFL1-like RCN1 Nakagawa等 2002
RCN2 Nakagawa等 2002
MFT-like OsMFT1 Danilevskaya等 2008
OsMFT2 Danilevskaya等 2008
玉米(Zea mays) MFT-like ZCN9 Danilevskaya等 2008
ZCN10 Danilevskaya等 2008
大麦(Hordeum vulgare) FT-like HvFT1 Kikuchi等 2009
HvFT2 Kikuchi等 2009
HvFT3 Kikuchi等 2009
TFL1-like HvTFL1 Kikuchi等 2009
MFT-like HvMFT Kikuchi等 2009
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都位于第 6条染色体上。在短日照条件下, Hd1诱
导 RFT1的表达。RFT1的时空表达模式与Hd3a
的相似, 只是 RFT1的表达水平远低于Hd3a。在
短日照条件下, 水稻野生型(cv. Nipponbare)种植60
d后开花, RFT1 RNAi植株的开花时间不受影响;
Hd3a RNAi植株开花时间比野生型晚30 d, 在Hd3a
RNAi植株的后期发育阶段, RFT1的表达提高, 诱
导水稻的两个 A P 1 同源基因 O s M A D S 1 4 和
OsMADS15的表达, 从而促进水稻开花; Hd3a和
RFT1 RNAi的双突体植株种植 300 d后还未开花,
这表明在短日照条件下Hd3a和 RFT1是水稻开花
的主要诱导因子。谷类植物FT-like基因的系统进
化分析表明, RTF1为水稻所特有的基因。当Hd3a
的功能受到抑制时, 水稻开花调控途径中的 RFT1
作为Hd3a的功能辅助基因, 确保植株开花以繁衍
后代。RFT1/Hd3a共同调控开花的机制可能是水
稻所特有的, 或者是其它植物中还未发现的辅助调
控机制(Komiya等 2008)。
大麦(Hordeum vulgare)为长日照植物, FT在
大麦中有 3个同源基因HvFT1、HvFT2和HvFT3。
在水稻中过表达HvFT1和HvFT2, 在短日照、长
日照条件下均可使水稻的开花时间显著提前, 转基
因水稻对光周期的反应不敏感, 这与在水稻中过表
达Hd3a的表型相似, 表明HvFT1和HvFT2为大麦
中开花的强诱导因子。HvFT1在茎顶端分生组织
从营养生长到生殖生长转化之前已表达, 只是在长
图 1 植物 PEBP家族基因编码氨基酸的系统进化树
应用MEGA 4.0软件和 NJ (Neighbor joining)法构建的不同物种系统进化树。核酸序列在 GenBank数据库中的序列号分别为:
CEN (S81193)、SP (U84140)、ATC (AB024715)、RCN2 (AK243046)、RCN1 (AF159882)、HvTFL1 (AB447465)、TFL1
(NM_120465)、DET (AY340579)、LF (AY343326)、MdTFL1 (AB052994)、CENL1 (ABY91242)、BFT (NM_125597)、
HvFT3 (DQ411319)、FT (AB027504)、TSF (AB027506)、SFT (AY186735)、PtFT1 (XM_002311228)、HvFT2 (DQ297407)、Hd3a
(AB052941)、HvFT1 (DQ100327)、RFT1 (Os06g06300)、MFT (AF147721)、OsMFT1 (AK107056)、HvMFT (AB447466)、
OsMFT2 (AK110620)、ZCN9 (NM_001112777)、ZCN10 (NM_001112778)。
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日照条件的表达高于短日照条件下, 表明HvFT1在
大麦的开花诱导过程中起重要作用。HvFT2的表
达模式与HvFT1不同, 在长日照条件下, HvFT2的
表达延后于HvFT1, 在茎顶端分生组织从营养生长
到生殖生长转化之前未检测到HvFT2的表达; 在短
日照条件下, HvFT2在三叶期已表达, 然而仅有
HvFT2单个基因的表达尚不能使大麦在短日照条
件下开花, 这表明HvFT2是短日照条件下特异的开
花诱导基因, 它的功能限制在短日照条件下。过表
达HvFT3的水稻开花期提前, 但过表达HvFT1和
HvFT2的开花时间早于HvFT3, 且过表达HvFT3的
水稻对光周期是敏感的, 即在长日照条件下的开花
时间早于短日照条件下, 表明HvFT3可能间接促进
植物的开花(Kikuchi等 2009)。
番茄是对光周期不敏感的日中性植物, SINGLE
FLOWER TRUSS (SFT)为FT在番茄中的同源基因,
在番茄中过表达 SFT使开花时间明显提前。在以
35S:SFT番茄为接穗, sft突变体为砧木的嫁接实验
中, sft植物在嫁接 3~5周后开花, 产生正常的花和
花序, 说明日中性植物的SFT基因也促进植物的开
花。Maryland Mammoth (MM)烟草为短日照特别
敏感植物, 在长日照条件下不开花。在MM烟草
中过表达SFT, 在短日照和长日照条件下均使其开
花期明显提前; 在长日照条件下, 将 35S:SFT番茄
的枝条嫁接到MM烟草的叶柄上, 3~5周后MM烟
草开花了, 这表明 35S:SFT番茄产生的信号可以替
代MM烟草对短日照的需求。过表达 SFT也使拟
南芥在短日照条件下的开花期明显提前, 这表明
35S:SFT番茄产生的信号可以替代拟南芥对长日照
的需求。已有的实验结果证实日中性植物番茄产
生的 SFT信号是短日照植物、长日照植物和日中
性植物中普遍存在的开花诱导信号(Lifschitz和
Eshed 2006; Lifschitz等 2006)。
与一年生草本植物不同, 树木需经历多年的童
期(juvenile phase)后方可开花, 在童期完成之后的
一段时间内还要进行营养生长与生殖生长的交替。
FT在毛果杨(Populus trichocarpa)中的同源基因为
PtFT1, 过表达 PtFT1明显缩短拟南芥的开花时间,
也缩短毛果杨的童期, 从而加快树木的育种进程。
完成童期的成熟树木, 在长日照条件下处于生殖发
育阶段时, PtFT1的表达水平提高。当秋季日照缩
短时, 树木生长停止, 芽也进入休眠, 此时PtFT1的
表达水平下降。这表明 PtFT1是促进开花的成花
诱导基因, 过表达 PtFT1可缩短毛果杨的童期;
PtFT1基因表达水平的变化不仅调控童期完成后的
季节性开花, 还调控因秋季的到来树木生长停止和
芽休眠(Bohlenius等 2006; Hsu等 2006)。
已有的研究已证实, 在草本植物(包括短日照植
物、长日照植物、日中性植物)和木本植物中,
FT-like基因的表达和功能有一定的差异, 但是均具
有促进植物开花的作用, 这表明不同植物中FT-like
基因的功能有很强的保守性。
2.1.2 FT-like 基因编码的蛋白可能是开花素的组
分之一 Knott早在 1934年就已注意到叶片感知光
周期的信号, 而花的形成则在植株顶端, 由此推测
经光周期诱导后的叶片中必定有信号物质长距离传
输至茎端, 导致顶端分生组织形成花器官。1937
年, Chailakhyan明确提出开花素(florigen)的概念, 认
为开花素是在适宜光周期下合成的特异性地促进开
花的激素类物质。在此后的 70年里, 开花素的研
究一直未取得突破。近年来, 在拟南芥等植物光周
期途径的分子生物学研究中发现, FT基因与开花素
有关。现有的实验结果表明, CO诱导 FT在叶片
的韧皮部表达, FT蛋白经韧皮部的伴胞运输到植株
顶端, 与 FD 相互作用促进花分生组织特征基因
AP1的表达, 引起植株开花, FT蛋白是可以运输的
花诱导信号, 由此推测 FT蛋白是开花素的组分之
一(Corbesier等 2007)。水稻Hd3a蛋白的研究也得
出相似的结论: 认为Hd3a蛋白可能是水稻开花素的
组分之一(Tamaki等 2007)。有些实验证实, FT-like
基因编码的蛋白是可以移动的, 但至今还不能证实
其mRNA是否也能移动(Lough和 Lucas 2006)。
2.1.3 光周期调控FT-like基因表达的机制 在光周
期调控植物开花的途径中, FT的表达受到光周期和
生物钟的调控。在长日照条件下, CO直接诱导FT
的表达, 促进拟南芥的开花, 光周期和生物钟共同
调控 CO mRNA的表达和 CO蛋白的稳定性。CO
蛋白和CO mRNA表达的昼夜节律性变化是一致性
的, 即 CO在长日照的白天有很高的活力, 因此在
长日照条件下 CO诱导 FT的表达。FT的昼夜表
达节律与 CO相似, 在长日照条件下, FT在黄昏时
出现表达的高峰; 在短日照条件下, FT在黄昏时也
有表达的峰值, 但表达量很低。因此, 拟南芥在长
日照条件下比短日照条件下开花时间早(Suarez-
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月 743
Lopez等 2001)。
光周期调控拟南芥和水稻开花的途径是相似
的, 但两者的光周期反应则相反, 即长日照促进拟
南芥的开花, 而短日照促进水稻开花。Hd3a在长
日照和短日照条件下均具有促进植物开花的作用,
这表明拟南芥和水稻对光周期的反应之所以不同是
因为 FT和 Hd3a受调控的机制不同(Hayama和
Couplaud 2004)。水稻的Hd1在短日照条件下特异
诱导Hd3a的表达, 这与CO在长日照条件下诱导FT
的表达相反。在长日照和短日照条件下, H d 1
mRNA表达的昼夜节律与CO的表达模式相似。在
水稻中, Hd1具有双重功能, Hd1在长日照下抑制
Hd3a的表达, 在短日照条件下则促进Hd3a的表达,
其中光敏色素活性的变化可能决定 Hd1的功能。
在长日照条件下, Hd1在中午到黄昏的时间段表达
水平较高, 同时在光照条件下处于激活状态的光敏
色素可促使Hd1抑制Hd3a的表达, 因此在长日照
下检测不到Hd3a的表达。在短日照下, Hd1在白
天不表达而在晚上表达, 光敏色素在晚上没有活性,
这就促使Hd1在短日照条件下诱导Hd3a的表达,
从而促进水稻开花。由此可见, 尽管CO和Hd1的
序列保守性很强, 但其调控FT和Hd3a的机制不同,
因而拟南芥和水稻对光周期产生不同的反应(Izawa
等2002; Kojima等2002; Colasanti和Coneva 2009)。
Hd3a在水稻中还受B型应答调节因子(B-type
response regulator) Early heading date 1 (Ehd1)的调
控。在长日照条件下, Ghd7抑制 Ehd1的表达, 因
此 Ehd1只在短日照条件下表达(Xue等 2008)。在
短日照条件下Ehd1诱导Hd3a的表达, 促进水稻开
花, 其功能的发挥不依赖 Hd1的作用。在拟南芥
中尚未发现Ehd1和Ghd7的同源基因, 显示在拟南
芥中可能不存在类似于水稻中Ehd1调控开花时间
的途径(Doi等 2004)。
2.2 TFL1-like 亚家族基因在植物发育过程中的功
能 在被子植物从营养生长到生殖生长的转化过程
中, 顶端分生组织由营养分生组织转化为花序分生
组织, 后者再分化出花分生组织, 最后形成花。花
序分为有限花序和无限花序, 在有限花序的植物中,
花序分生组织最终转化为花分生组织, 形成顶端花,
结束花序分化; 具有无限花序植物的花序顶端分生
组织一直保持分生组织的特性, 只从外围产生花分
生组织形成花。TFL1-like基因在成花转变过程中
起作用。
2.2.1 TFL1-like基因在植物发育过程中的作用 金
鱼草的 CENTRORADIALIS (CEN)基因是植物中最
早发现的PEBP家族基因, CEN在拟南芥中的同源
基因为 TFL1。两基因的突变体均使花序从无限花
序转变为有限花序, 所不同的是, TFL1的突变体植
株开花时间提前, 而CEN的突变体开花时间不受影
响。两基因在植物发育过程中的表达模式也不相
同: TFL1在营养期的顶端分生组织中已表达, 只是
在早期的表达水平较低; 在发育后期, TFL1的表达
量提高, 起到维持花序分生组织分生特性的作用, 影
响花序的形态。金鱼草的CEN只在花序发育的后
期表达。两者不同的表达模式可以解释两基因突
变体的不同表型, 但并不能解释两基因编码蛋白的
功能差异。在烟草中, 过表达CEN引起晚开花, 而
过表达 TFL1对开花期没有任何影响(Bradley等
1997)。
ATC为拟南芥中的 TFL1-like亚家族的基因,
TFL1和ATC均为CEN在拟南芥中的同源基因, 但
ATC与 CEN的同源性更强一些。在 TFL1的突变
体中过表达ATC可以使植株恢复到正常表型, 说明
ATC在功能上可以部分取代 TFL1, 但 ATC功能丧
失的突变体并没有明显的表型, 表明 TFL1与 ATC
的功能是有差异的。ATC在幼苗下胚轴维管系统
(vasculature of the hypocotyl)中微量表达, 在分生组
织中不表达, 表达模式与 TFL1完全不同。ATC与
TFL1不同的表达模式可能是两者功能不同的原因
之一(Mimida等 2001)。
在豌豆中, DETERMINATE (DET)和 LATE
FLOWERING (LF)为 TFL1-like基因, DET基因的
突变引起主茎顶端的花序由无限花序转变为有限花
序, 开花时间不受影响, 与金鱼草CEN突变体的表
型相似。LF基因的突变体植株开花时间提前, 花
序形态没有变化。因此, TFL1影响开花时间和花
序形态的双重功能在豌豆中分别由LF和DET基因
执行。迄今尚不知道DET和 LF功能的差异是由
于编码蛋白的不同还是基因表达模式的不同所致,
但二者的表达模式至少可以部分解释功能的差异:
与CEN的表达相似, DET只在成花转变后的植株顶
端表达, 而 LF在营养生长期的顶端则已有表达
(Foucher等 2003)。
烟草有7个CEN-like基因, 其中CET2/4与CEN
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的同源性最强, CET2/4的表达局限在营养生长的叶
腋分生组织(axillary shoot meristem)中, 而在主茎的
顶端没有检测到CET2/4的表达, 但NFL (花分生组
织特征基因LEAFY在烟草中的同源基因)在主茎顶
端表达, 因而在植株顶端形成了顶端花。这表明
CET基因可维持分生组织的营养生长特性, 延迟从
营养生长到生殖生长的转换时间; 在有限花序中, 顶
端花的形成取决于分生组织中TFL1和花分生特征
基因(LEAFY、AP1)作用的平衡, 这与拟南芥中观
察的结果是一致的(Amaya等 1999)。
RCN1和RCN2为水稻中TFL1的同源基因, 过
表达 RCN1和 RCN2基因的水稻开花时间延迟, 分
枝增多。这表明在成花转变的过程中, 水稻 TFL1-
like基因的功能也是保守的(Nakagawa等 2002)。
大麦的HvTFL1与水稻的RCN1有最高的序列
同源性, 在水稻中过表达HvTFL1没有引起水稻开
花时间和花序形态的变化, 且在不同光周期条件下,
不同大麦品种的叶片中没有检测到HvTFL1的表
达, 而 RCN1在水稻叶片中表达。水稻和大麦虽同
为单子叶的草本植物, 但两者的同源蛋白的功能有
差异, 开花调控途径可能也存在差异(Kikuchi等
2009)。
在木本植物中也存在 T F L 1 的同源基因。
MdTFL1为苹果(Malus domestica)中TFL1的同源基
因, 优先在营养生长的组织如顶芽、茎和幼苗的根
中表达, 在花芽分化的前 2周达到表达的高峰, 在
成熟叶中不表达。在时间和空间上, MdTFL1的表
达与MdLFY或MdAP1的表达呈互补关系。在花
序分化的起始阶段, MdTFL1在顶芽中的表达量很
高, 但在花发育阶段不表达, 此时MdLFY和MdAP1
的表达量提高。在拟南芥中过表达MdTFL1引起
植株的晚花, 与过表达 TFL1的表型相似。这表明
MdTFL1在维持苹果的童期和营养生长中起作用
(Kotoda和Wada 2005)。
CENTRORADIALIS-LIKE1 (CENL1)为杂交杨
(Populus tremula×P. tremuloides)中TFL1的同源基
因, 短日照诱导野生型杂交杨的芽休眠, 伴随着短
日照诱导的生长停止, CENL1的表达明显降低。
在杂交杨中过表达燕麦(Avena sativa)的光敏色素A
(PHYTOCHROME A, PHYA), AsPHYA在转基因杂
交杨的肋状分生组织(rib meristem, RM)中积累表
达, 此时 CENL1的表达提高, 茎生长加快, 在短日
照条件下芽不休眠。这表明CENL1不仅在维持杂
交杨的营养生长中起作用, 且其表达水平的变化还
影响芽由生长到休眠的转换(Ruonala等 2008)。
TFL1-like基因在草本和木本植物中广泛存在,
主要功能为: 维持植物的营养生长, 延迟植物的开
花; 影响花序的形态。不同植物 TFL1-like基因的
功能有一定的差异, 如杂交杨CENL1表达水平的变
化还影响芽由生长到休眠的转换; 大麦HvTFL1对
植物的开花时间和花序形态没有影响。
2.2.2 TFL1在成花转变过程中的作用 进入生殖生
长阶段后, 植物开始花序和花的分化, 而花分生组
织的确定受正向和反向调控因子的作用。在拟南
芥中, 正向调控因子主要为 LEAFY (LFY)和 AP1,
反向调控因子为 TFL1, 植物的开花是正向、反向
调控因子平衡作用的结果。
TFL1的mRNA在主茎和侧枝的花序分生组织
中强表达, 在花分生组织中不表达, 而 LFY和 AP1
在花分生组织表达, 在花序分生组织中不表达。这
种表达方式与基因的功能是一致的, TFL1抑制花分
生组织特征基因的表达, 阻止花序分生组织转化为
花分生组织。在TFL1的突变体植株中, LFY和AP1
在花序分生组织中表达, 因此在植株顶端很快形成
花, 无限花序转变为有限花序。
原位杂交的结果表明: TFL1的mRNA只分布
在成熟茎端分生组织的内部细胞中, 而在其外部细
胞、表皮细胞和原基中不表达。TFL1蛋白是小
的可以移动的信号分子, 可从内层细胞移动到外层
细胞进而遍布整个分生组织, 分布的范围超出TFL1
mRNA的表达区域, 从而阻止花分生组织基因在顶
端分生组织各层细胞中表达, 以确保花序分生组织
的分生特性, 推迟开花, 但在来自分生组织的侧翼
原基细胞(花原基)中不表达, 因此花原基正常发育
成花, 花序为无限花序(Conti和 Bradley 2007)。
2.3 MFT-like 亚家族基因在植物发育过程中的作
用 MFT与 FT和 TFL1几乎具有相同的序列同源
性, 而FT和TFL1分别是成花诱导基因和花发育的
抑制基因。在长日照条件下, 过表达MFT的拟南
芥开花时间稍微提前, T-DNA插入引起的MFT突
变体没有明显的表型。MFT分别与 FT、TFL1和
ATC的突变体形成的双突变体并没有因MFT功能
的减弱而提高单一突变体的表型。因此, MFT可
能具有冗余的成花诱导作用, 与 FT的功能是相似
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月 745
的, 或者拟南芥的正常发育并不需要MFT。然而,
MFT又可能不是无关紧要的, 因为在野生型的营养
生长早期检测到MFT的表达, 且其在Ws-2野生型
中的表达高于 Columbia野生型。这表明有一种未
知的机制抑制MFT在 Columbia野生型中的表达,
也可能是MFT的表达受生态型特异性(ecotype-
specific)调控的。因此进一步研究MFT在一年生
(winter-annual)和快速繁殖(rapid-cycling)生态型中
的生物功能, 或许能了解MFT是否为植物发育中不
可缺少的调控因子, 以及能否在调控开花时间过程
中发挥功能(Yoo等 2004)。
玉米MFT-like基因 ZCN9和 ZCN10在种子中
特异表达; MFT在水稻中的同源基因OsMFT1和
OsMFT2在种子发育和萌发过程中均高表达; MFT
在拟南芥种子发育的早期高水平表达(Danilevskaya
等 2008)。MFT在大麦中的同源基因为 HvMFT,
在水稻中过表达HvMFT, 对水稻的开花时间和花序
形态没有影响, 且HvMFT在叶片中不表达(Kikuchi
等 2009)。MFT-like基因在植物中的功能知之尚较
少, 已有的实验结果表明, MFT-like基因可能有冗
余的成花诱导作用, 还可能与种子的发育有关。
3 PEBP家族基因在植物进化过程中的功能变化
单子叶植物和双子叶植物中均存在PEBP家族
基因, 但在不同物种中 PEBP家族成员的组成数量
是不同的。在双子叶植物如拟南芥、番茄、葡
萄和杨树中, PEBP家族的基因为6~9个, 然而在单
子叶植物中PEBP的家族成员数量大约是双子叶植
物的 3~4倍, 水稻、小麦和玉米分别有至少 19、
20和 24个PEBP家族基因, 且PEBP家族成员的分
布也是不同的(表 2), 如拟南芥的TFL1-like、MFT-
like、FT-like亚家族基因的数量比例为 3:1:2, 水稻
中的为 4:2:13, 玉米中的为 6:3:15 (Danilevskaya等
2008)。物种在长期的进化过程中因单个基因、染
色体片段或整个基因组的复制出现了大量的重复基
因(duplicated gene), 而生物本身并不需要大量功能
冗余的基因(Lynch和 Conery 2000), 因此随着物种
的进化, 功能冗余的 PEBP家族基因逐渐形成几种
类型。
(1)无功能基因: 因突变引起某一基因的沉默,
成为假基因(pseudogene), 如水稻的 RCN3基因为
TFL1-like亚家族基因, 没有检测到其具有生物功能。
(2)新功能(neofunctionalization)基因: 基因突变
使蛋白序列和表达发生变化而产生新的功能, 并经
自然选择而保存下来, 同时另一拷贝基因保持原有
的功能。FT和 TFL1是进化上研究得较为清楚的
同源基因, 编码蛋白的同源性超过 50%, 但二者具
有相反的生物学功能。FT与 bZIP转录因子 FD结
合促进 AP1的表达, 是开花诱导因子, TFL1也能
与 bZIP因子结合, 抑制AP1的表达, 是开花抑制因
子, 两者均受到 CO的调控, 植物可能通过调节 FT
和TFL1活性的平衡对花诱导信号做出反应(Bradley
等 1997; Kardailsky等 1999)。FT和 TFL1的蛋白
序列中有一个氨基酸不同, 可能是两基因功能差异
的原因, 这一关键氨基酸在 FT序列中为第 85位的
酪氨酸(Y85), 在TFL1中为第88位的组氨酸(H88),
替换这一氨基酸后, TFL1的功能与 FT相似。通
过这一关键氨基酸残基识别不同的相互作用因子可
能是 FT和TFL1功能相反的主要原因(Hanzawa等
2005)。与 FT不同的是, TFL1不仅延迟开花的时
间, 而且还影响花序的形态。
(3)亚功能(subfunctionalization)基因: 两个拷贝
基因分开行使不同的功能或只具有其中的部分功
能, 如豌豆中 TFL1的功能由DET和 LF基因分别
行使, 而在金鱼草中, CEN只具备TFL1的一种功能。
表 2 植物 PEBP家族成员的组成数量

植物 FT-like TFL1-like MFT-like PEBP家族 参考文献
基因 基因 基因 成员总数
双子叶植物 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 2 3 1 6 Mimida等 2001
葡萄(Vitis vinifera) 1 3 1 5 Carmona等 2007
番茄(Solanum lycopersicum) 3 2 1 6 Carmel-Goren等 2003
箭杆杨(Populus nigra) 5 3 1 9 Igasaki等 2008
单子叶植物 水稻(Oryza sativa) 1 3 4 2 1 9 Chardon和 Damerval 2005
玉米(Zea mays) 1 5 6 3 2 4 Danilevskaya等 2008
小麦(Triticum aestivum) 9 4 7 2 0 Chardon和 Damerval 2005
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不同植物中均有PEBP家族基因, 除了少数基
因的功能研究较为清楚以外, 大多数基因的研究还
较少。同源基因表达模式的保守性反映了其功能
的保守性, 如 FT和Hd3a、TFL1-like基因间表达
模式与基因功能有一定的相关性, 这为预测基因的
功能提供了依据, 但还需用实验进一步证实上述基
因在不同物种中的功能。
4 结语
随着拟南芥和水稻等模式植物发育遗传和分
子生物学研究的不断深入, 人们对 PEBP家族基因
在植物发育过程中作用的了解越来越多。为了更
加清楚地阐述植物 PEBP家族基因的作用机制, 推
动基础研究结果在植物育种中的应用, 还有以下几
个方面的问题有待解决。
(1) PEBP家族基因功能分化的原因。PEBP家
族基因均具有单一、高度保守的 PEBP结构域, 占
据了编码区的80%, 如FT与TFL1氨基酸的同源性
达到55%, 但两者在植物发育过程中的功能是相反
的, 也许对FT和TFL1启动子功能的研究有助于解
释 FT和 TFL1亚家族基因功能的差异。
(2) PEBP家族基因与开花素的关系。近年来
的研究表明, 拟南芥的FT和水稻Hd3a可能是开花
素的组分之一, 但对此尚有不少争议。为了解 FT-
like蛋白是否为植物中普遍存在的开花素, 需要进
一步研究 FT-like基因在更多植物中的功能。
(3)不同植物中光周期调控 PEBP家族基因表
达机制的比较。在光周期调控植物开花的途径中,
水稻具有与拟南芥同源的组分, 但拟南芥为长日照
植物, 水稻为短日照植物, 为何两者对光周期的反
应不同, 尚待研究。FT和Hd3a均为促进植物开花
的信号整合因子, 因此还需要进一步研究上游基因
CO和Hd1分别对FT和Hd3a的调控机制, 并在更
多植物种类中进行研究以了解植物对光周期产生不
同反应的机制, 以及光周期反应相同植物开花的分
子调控机制是否相同。
(4) PEBP家族基因在植物育种中的应用。植
物PEBP家族基因及其表达调控的研究不仅有理论
意义, 而且还有一定的潜在应用前景。在植物育种
中, 开花期和成熟期是重要的植物性状指标。尽管
在模式植物中过表达FT的同源基因, 或抑制TFL1
同源基因的表达, 植株的开花期均明显提前, 上述
基因在多数农作物和林木中的作用尚待研究。
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