全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (6): 813~820　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0434 813
收稿 2014-12-05　　修定 2015-03-24
资助 高等学校博士学科点专项科研基金(20125103110005)。
* 通讯作者(E-mail: htang@sicau.edu.cn; Tel: 0835-2882515)。
草莓果实成熟软化机理的研究进展
张云婷, 汤浩茹*, 陈清, 罗娅, 张勇
四川农业大学园艺学院, 四川成都611130
摘要: 草莓果实的成熟软化是一个复杂的生理代谢过程。随着果实成熟度的增加, 草莓开始软化, 原果胶在原果胶酶的作
用下逐渐转化为可溶性果胶, 并与纤维素分离, 由此引起细胞间结合力下降, 导致果实硬度减小; 内含物如可溶性固形物、
糖、花青素、Vc等含量增加, 糖酸比值等降低; 作为非呼吸跃变型果实, 在成熟衰老过程中草莓呼吸速率有所不同, 但变化
不明显; 同时, 果实中脱落酸、乙烯等内源激素的含量也发生着变化。这些变化是由多种与果实成熟软化相关的胞壁酶相
互协调共同作用的结果。本文将综合前人的研究成果, 对草莓果实成熟软化机理及相关调控基因的研究作进一步综述。
关键词: 非跃变型; 草莓; 内源激素; 相关基因
Research Progress in the Mechanism of Ripening and Softening of Strawberry
ZHANG Yun-Ting, TANG Hao-Ru*, CHEN Qing, LUO Ya, ZHANG Yong
College of Horticulture, Sichuan Agricultural University, Chengdu 611130, China
Abstract: It is a complex physiological process about ripening and softening of strawberry. With the increase of
fruit maturity, protopectin is gradually transformed into soluble pectin by the activities of protopectinase, and
separated from cellulose, which lead to the decrease of binding capacity between cells. The fruit firmness and
sugar-acid ratio decrease. However, inclusions, such as soluble solids, sugar, anthocyanins, and Vc increase. The
strawberry, as a non-climacteric fruit, respiration rate almost unchange, while the contents of endogenous hor-
mones such as abscisic acid, ethylene are changing. These changes result from the interaction between a variety
of cell wall enzymes associated with fruit ripening and softening. We consolidated the results of previous studies,
the mechanism of maturation and softening of strawberry fruit and related regulating-genes for further review.
Key words: non-climacteric; strawberry; endogenous hormones; related genes
果实的成熟和软化是果实发育进程中的两个
阶段, 果实的完全成熟即是衰老(软化)的开始。在
这两个阶段果实会发生一系列复杂的生理生化变
化, 主要是细胞壁和中胶层的降解, 而多聚半乳糖
醛酸酶、果胶酯酶、果胶裂解酶等胞壁酶起着相
互协调的作用(朱明月等2005)。
草莓(Fragaria×ananassa Duch.)从成熟到软化
时间短, 不耐运输, 不易储藏, 经济损失严重。同
时, 草莓在成熟过程中无特定的呼吸峰和乙烯峰,
是研究非跃变型果实成熟软化分子机理的模式植
物(蒋天梅等2011; Chai等2011), 也是继番茄之后把
大量有关成熟基因用于基因功能分析和转基因研
究的又一重要水果(Mercado等2011; Posé等2011)。
本文将总结草莓成熟软化的生理生化、与成熟软
化相关的胞壁酶基因以及激素与胞壁酶及其基因
相互作用等方面的研究进展, 其目的是进一步明确
草莓的成熟软化机理, 为调控草莓及其它非呼吸跃
变型果实的成熟软化, 采后生理等提供参考。
1 草莓果实成熟软化的生理生化变化
1.1 硬度和内含物等的变化
果实成熟软化的程度主要用果实的硬度来反
映。果实硬度主要取决于构成果实细胞的紧张度
及其细胞壁的完整性, 其中构成细胞壁的纤维素
和果胶的含量及其存在形态起着关键作用(Huber
1983; Trainotti等2001)。研究发现随着草莓果实成
熟, 可溶性果胶含量不断增加, 果实硬度降低逐渐
软化(赵青华2007), 采后草莓随着贮藏时间的延长
硬度急剧下降(赵秀洁等2014), 。具有不同遗传背
景的草莓的硬度变化有所差异, ‘章姬’、‘红颊’、
‘申旭二号’、‘枥乙女’和‘鬼怒甘’中, ‘枥乙女’硬度
最大, 其次为‘鬼怒甘’和‘红颊’, ‘章姬’最软(王天文
等2008)。
植物生理学报814
草莓属于极易软化腐烂的非呼吸跃变型果实,
在成熟衰老过程中草莓呼吸速率有所不同, 但变化
不明显(顾采琴2003)。果实的内含物包括可溶性固
形物、糖、酸、维生素、色素、蛋白质、丹宁和
芳香物质等。在果实的成熟软化过程中这些成分
都发生不同程度的变化, 较显著的是可溶性固形物
及糖酸含量。随着草莓果实成熟度的增加, 糖和花
青素含量增加, 糖酸比值先降低而后逐渐变大(贾
海锋2013; 李莉等2006)。在此期间可溶性固形物
和Vc含量均逐渐增加(顾采琴和朱冬雪1998)。同
时, 罗娅和汤浩茹(2011)分析草莓成熟衰老过程中
物质变化时发现, 在草莓果实发育前期(转红面积
为整个果实的1/4之前), 花青素含量甚微或无法检
出, 但随着果实的成熟, 花青素与Vc含量逐渐增加,
这可能与果实成熟软化过程中的抗氧化能力相关。
1.2 内源激素的变化
1.2.1 脱落酸
多年来的研究表明, 脱落酸(abscisic acid, ABA)
对非呼吸跃变型果实的成熟起关键作用, 它有助
于草莓、葡萄等的着色软化, 外源ABA可提高纤
维素酶等活性, 导致细胞壁结构解体, 使果实的成
熟软化过程加快, 并促进乙烯的生成(尹金华等
2001; 曾勤和袁海波2012)。因此, 它可能是非跃变
果实成熟的重要启动因子。植物ABA生物合成一
般经过C15直接途径和C40间接途径。ABA缺失突
变体和同位素示踪等分子生物学实验表明C40间接
途径是高等植物ABA合成的主要途径 (刘廷旭
2012), 该过程9-顺式-环氧类胡萝卜素双氧合酶
(9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase, NCED)是ABA
合成的限速酶(Tan等1997; Chernys和Zeevaart
2000)。ABA被氧化或被结合物耦联后将失去活
性, 而研究表明CYP707A基因编码的ABA 8-羟化
酶是调控ABA氧化途径的关键酶(Saito等2004)。
因此, ABA在植物中的含量是由NCED和ABA 8-
羟化酶(CYP707A)共同决定的, 在GenBank中已经
登录FaNCED1、FaNCED2和FaCYP707A1等基
因。草莓果实发育过程中ABA含量出现2次高峰,
期间有一个下降过程, 但总体呈增加的趋势, ABA
含量变化不仅跟FaNCED1表达变化一致, 还与果
实色泽变化及蔗糖含量变化相一致(Jia等2011; 朱
海生等2012), Symons等(2012)发现ABA随果实发
育成熟含量不断的增高, 没有下降的过程, 这可能
是草莓进行时期划分时造成的差异, 但以上结果明
显表明ABA对草莓果实成熟和品质形成起重要作
用。外源ABA处理能促进内源ABA的合成, 提高
果实呼吸强度, 从而促进草莓、葡萄和荔枝等非乙
烯跃变型果实软化、着色、糖分积累等(吴有梅等
1992; 尹金华等2001; 张大鹏等1997)。ABA信号的
细胞内转导起始于ABA信号路径中最上游的组分
即ABA受体对ABA信号的感知。近年来 , 含有
START特征区的PYR/PYL/RCAR (Ma等2009;
Nishimura等2009; Park等2009; Fujii等2009), 位于细
胞质膜上G蛋白偶联受体GCR2、GTG1和GTG2,
定位于质体/叶绿体的ABAR/CHLH (Shen等2006)
等三类ABA受体以及PP2C、SnRK2等核心组分的
发现(Hubbard等2010; Santiago等2012; 胡帅等2012)
使ABA代谢及信号转导途径的研究取得了突破性
进展, 该过程也逐步清晰(图1)。伴随这些重大发
现, 在果实中的相关研究虽取得了进步, 但在非跃
变型果实中的ABA受体及其信号转导机制的起步
较晚, 目前在草莓上鉴定了FaABAR/CHLH和Fa-
PYR1等受体(贾海锋等2011; Chai等2011)。
1.2.2 乙烯
果实在成熟软化过程中会伴有内源激素的变
化。一般认为启动跃变型果实成熟衰老的激素是
乙烯, 所以关于乙烯与果实成熟衰老研究大多集
中在跃变型果实, 而像草莓等非跃变型果实成熟
时没有或很少有乙烯生成, 因而认为乙烯在其成
熟衰老中的作用有限。近年研究发现, 非跃变型
果实诸多与成熟相关的品质如香味、色泽和质地
等都可能受到内源或外源乙烯调控(Chervin等
2008), 乙烯处理草莓白果期后, 其花青素合成加
速, 苯丙氨酸解氨酶(PAL)和β-Gal活性提高, 使其
红色加深, 软化和腐烂加速, 而乙烯受体竞争性抑
制剂1-甲基环丙稀(1-methylcyclopropene, 1-MCP)
处理同时期的草莓果实则效果完全相反, 尤其显
著抑制了果实花青苷及其他酚类物质的合成以及
PAL和PG活性, 从而维持采后果实硬度和颜色(Ji-
ang等2001; Bower等2003; Villarreal等2010)。同时,
乙烯能够使果胶甲酯酶(PME)、β-半乳糖苷酶
(β-Gal)和β-木糖苷酶(β-Xyl)的表达下调(Trainotti
等2001; Bustamante等2009; Castillejo等2004)。由
张云婷等: 草莓果实成熟软化机理的研究进展 815
此表明, 乙烯对非跃变型果实成熟衰老的调控不
应忽视。草莓果实中所产生的内源乙烯含量是非
常低的(15~80 nL·kg-1·h -1), 从绿果期到红果期呈现
出先降后升的趋势(Abeles和Takeda 1990)。乙烯
含量的这种变化趋势在后来的研究中也得已验证
(Iannetta等2006; Perkins-Veazie等1996)。目前, 乙
烯生物合成途径已经清楚, 相关信号转导模型初
步建立(Giovannoni 2007; Yang和Hoffman 1984)。
在草莓中, 已经克隆出2个与乙烯合成有关的基因
(FaACO1和FaACO2)和3个乙烯受体基因(FaEtr1、
FaErs1和FaEtr2), 它们的表达与草莓果实成熟过
程显著相关(Trainotti等2005)。Sun等(2013)研究发
现, 在草莓着红色过程中, FaSAMS1和FaCTR1表达
量上调并且乙烯含量增加, 并应用烟草脆裂病毒
诱导的基因沉默技术抑制了果实着红色和硬度的
减低, 而乙烯利的施用能促进草莓果实着红色和
软化, 并在一定程度上恢复RNAi果实着色。上述
研究结果表明, 少量乙烯的产生能够影响草莓果
实的成熟衰老, 可能与它内在高水平的乙烯信号
转导元件转录过程有关, 似乎也说明非跃变型果
实草莓有较强的乙烯信号转导响应系统。
1.2.3 其它激素
IAA调节草莓果实的发育可以通过它与瘦果
的关系体现, 去掉果实全部花托上的瘦果(种子),
肉质花托就停止生长, 再用萘氧乙酸(NOA)处理花
托, 花托又能发育成正常大小和形状果实, 这也证
实瘦果的存在对草莓花托的膨大是必须的(Nitsch
1950), 发育后期瘦果提供的生长素量的逐渐减低
是果实成熟的基础(Given等1988)。Symons等
(2012)发现随着草莓果实发育, IAA的含量降低, 白
果到红熟期几乎没有IAA含量; 同时, 在白果期
NAA处理抑制果实的成熟, 而生长素抑制剂PCIB
却促进了果实的着色成熟, 这跟前人的研究结果
一致。以上证据显示IAA可能是控制草莓或其他
非跃变型果实成熟的又一重要激素。果实中赤霉
素和细胞分裂素的含量尽管远低于生长素的含量,
人们很少关注它们在果实成熟中作用, 研究表明
赤霉素和细胞分裂素在草莓中与生长素的变化大
致相似, 瘦果中的含量远高于花托中, 它有助于果
实的膨大以及品质的改善(Csukasi等2011; Symons
等2012; 单守明等2008; 原牡丹2010)。
以上说明, 激素对草莓等果实成熟软化起着至
关重要的作用, 有些激素虽然很微量但不能缺少,
否则果实就不能顺利完成这一正常的生理过程。
2 与果实成熟软化相关的胞壁酶基因的研究
2.1 多聚半乳糖醛酸酶(polygalacturonase, PG)基因
PG是一种水解酶, 可以催化果胶分子中1,4-2-
D-半乳糖苷键的裂解, 导致细胞壁解体, 使果实软
化。根据作用方式不同, PG分为内切PG (endo-PG)
和外切PG (exo-PG), endo-PG对底物的特异性较强,
图1 ABA合成代谢及信号转导途径
Fig.1 ABA synthesis metabolism and signal transduction pathways
参考Xiong和Zhu (2003)、沈元月(2010)等文献修改。①: 9-顺式-环氧类胡萝卜素双氧合酶; ②: ABA 8-羟化酶; ③: ABA信号传导过
程中的核心组分(CDPKs、SnRK2/PP2C、MAPKs)。
植物生理学报816
exo-PG则较弱。对来自不同物种与果实成熟软化
相关的PG进行分析表明, 果实中大部分PG基因是
endo-PG基因, 草莓等较少物种的PG基因是exo-
PG基因(魏潇等2011), 这似乎印证了PG在草莓软
化过程中重要性不大的结论(Huber 1984; Nogata等
1996)。但随着FaPG1、FaPG2和T-PG被克隆并在
草莓成熟过程中呈上调趋势(Quesada等2009; Sal-
entijn等2003; Villarreal等2008); 周厚成等(2013)对
‘丰香’草莓果实不同发育时期构建SSH文库并进
行相关基因表达分析, 其中PG在白果期已有表达,
粉红期迅速升高达到最大, 全红期开始下降, 这与
智利草莓(Fragaria vesca) PG基因表达量随果实成
熟逐渐上升的表达模式略有不同(Pimentel等2010);
FaPG1反义转化沉默后能明显降低草莓果实软化
程度等一系列研究表明(Posé等2013; Quesada等
2009), PG在草莓果实软化过程中可能具有重要的
作用。推测草莓等果实存在特有的PG基因祖先,
而PG对其成熟软化是否也存在特有的作用机制有
待探讨。同时, 因PG的功能只是降解果胶酸, 将可
溶性果胶酸水解为半乳糖醛酸。功能基因分离的
研究也表明, 单独的PG不足以对组织产生明显的
影响, 它可能是与其它因素协同发挥作用。
2.2 果胶酯酶(pectinesterase, PE)基因
研究者曾认为PE并不是果实软化中关键的酶
(Tieman等1992), 但这并不能消除该酶参与了果实
软化机制的可能性。一般认为, 在植物中PE的作
用是水解果胶分子链上半乳糖醛酸羧基上的酯化
基团(主要是羟甲基, PE也称为果胶甲酯酶), 脱酯
化形成的果胶酸, 增加果胶在水中的溶解度, 从而
造成适于PG作用的条件(Huber 1983)。PE在植物
果实和其它组织中存在多种同工酶, 单个同工酶
可以通过物理和生化特性区别(Bordenave 1996;
Gaffe等1994)。分子研究证明, PE在多基因家族的
成员表达模式不同(Giovane等1990)。Castillejo等
(2004)在二倍体草莓中克隆了FaPE1、FaPE2、
FaPE3和FaPE4, 通过Southern杂交分析发现, 得到
的每个FaPE都是由单个基因所编码; 通过North-
ern分析表明, 只有FaPE1在草莓果实成熟后期中
有较高表达, 且在转色期最高。Quesada等(2008)
却发现FaPE1表达高峰提前。在转基因草莓中,
FaPE1不仅能产生去甲酯化的蛋白质, 而且还具有
使果胶溶解、产生部分脱甲基化寡聚半乳糖醛酸
和促进FaPG1的作用(Osorio等2011)。PE在果实成
熟阶段受生长素诱导, 而受乙烯的影响下调(Cas-
tillejo等2004), 这可能是IAA控制草莓或其他非跃
变型果实成熟软化的又一重要证据。PE活性不但
在不同树种间有着较大的不同(Ali等2004; Nunan
等2001), 而且在同一树种不同品种间也存在着显
著差异(Iannetta等1998), 所以PE在促进果实软化
方面的具体作用还有待探究。
2.3 果胶裂解酶(pectate lyase, PL)基因
PL通过β-转移和消除机制作用于果胶物质,
随机裂解高等植物中胶层和初生细胞壁的β-1,4-半
乳糖醛酸残基 , 因而又称为果胶酸反式消除酶
(pectate transeliminase), 其主要功能是在果实成熟
过程中参与果胶结构的裂解以达到果实软化的目
的(Marín-Rodríguez等2002)。在草莓中, Bení-
tez-Burraco等(2003)克隆到3个在果实中特异表达
的PL基因。将反义PL基因转入草莓会明显抑制果
实由白变红的成熟过程, 当完全成熟阶段, 其果实
硬度大大提高, 而果实的颜色和外形没有明显变
化, 而在重量上有较大差异(Jiménez-Bermúdez等
2002; Santiago-Doménech等2008)。此外, 有研究
表明, 反义PL基因转入还会明显增加草莓的坐果
率(Youssef等2009)。Youssef等(2013)将分别编码
果胶裂解酶和葡聚糖酶的FaplC和FaEG3串联反
义转化到草莓植株中以研究两基因的累加效应,
但草莓果实的软化未与FaEG3基因表达的抑制相
关, 而受到FaplC表达下调的影响, 这跟其他学者
的研究结果有所差异(Lee和Kim 2011; Spolaore等
2003)。
2.4 纤维素酶(cellulases, Cel)基因
Cel对羧甲基纤维素、木葡聚糖和具有葡聚
糖结构的物质表现活性, 因此有些文献称为葡聚
糖酶。纤维素是细胞壁的骨架物质, 它的降解意
味着细胞壁的解体和果实软化(Huber 1983)。在
桃、番茄、梨和鳄梨果实成熟软化过程中Cel起主
要作用(Awad和Young 1979; 茅林春和张上隆
2001), 而在芒果中Cel活性与果实硬度呈显著负相
关(石海燕和冯双庆1997)。橘果中Cel活性变化趋
势与PG相似, 贮藏前期活性缓慢增加, 后期则迅速
增加(叶钢和缪颖1993)。在未成熟的草莓果实中
张云婷等: 草莓果实成熟软化机理的研究进展 817
很难检测到Cel的活性, 而在成熟的草莓果实中则
具有Cel的活性, 且Cel的活性随着草莓果实的成熟
而增强。Barnes和Patchett (1976)以及Huber (1983)
认为, 草莓果实的软化主要是Cel而不是PG的作用
(Abeles和Takeda 1990; Barnes和Patchett 1976; Hu-
ber 1983)。
2.5 膨胀素(expansin, EXP)基因
EXP也称作扩张素或扩张蛋白, 是一种引起
植物细胞壁松弛的蛋白质, 在植物细胞伸展以及
一系列涉及细胞壁修饰的生命活动中起着关键作
用(McQueen-Mason和Cosgrove 1994; McQueen-
Mason 1995)。自Rose等(1997)从番茄果实中克隆
出第一个与果实成熟相关的特异XEP基因leEXP1
以来, 已先后从草莓(Civello等1999; Dotto等2006;
Harrison等2001)、梨(Hiwasa等2003)、番木瓜(牛
艳梅等2008)和荔枝(陆旺金和蒋跃明2003)等非跃
变型果实中克隆出多个EXP基因。EXP是一个超
基因家族, 依据EXP在系统发生中的关系分为4个
家族, 即α-expansin (EXPA)、β-expansin (EXPB)、
expansin-like A (EXLA)和expansin-like B (EXLB);
EXP在果实中的作用分为两大类型, 一类与果实的
生长膨大有关, 如番茄leEXP2、3、4、5、6、7和
草莓FaEXP3、4、6、7; 另一类与果实完熟有关,
如番茄leEXP1、草莓FaEXP1、2、5和猕猴桃
AdEXP1 (Brummell等1999; Dotto等2006; Harrison
等2001; Rose和Bennett 1999; 杨绍兰等2007)。在
草莓中, 不同品种由于硬度的差异, FaEXP1、Fa-
EXP2和FaEXP5表达模式不同, 其在软质草莓果实
的表达丰度高于硬质草莓品种(Dotto等2006)。其
中, FaEXP2和FaEXP5是果实特异表达基因, 只在
成熟果实(花托)中表达。有趣的是, 在Civello等
(1999)的研究中发现FaEXP2 mRNA水平不受生长
素处理的影响, 并且对乙烯不敏感, 推测它可能是
调控草莓果实成熟时非跃变信号的一个有价值的
报告基因。多个研究表明, EXP成员对果实成熟软
化影响不同, 特别是在在负责跃变型和非跃变型
果实成熟软化相关EXP基因的差异以及内在机制
方面需要深入研究。同时, 不同的EXP基因可能负
责不同品种的软化速率, 结合不同质地的品种细
胞壁降解酶活性差异, 可能有助于证明扩张蛋白
在果实软化中的作用。
此外 , 胞壁酶中的木葡聚糖内糖基转移酶
(XET)以及糖苷酶类如β-半乳糖苷酶酶(β-Gal)、a-
阿拉伯呋喃糖苷酶(a-Af)等与果实成熟软化也相
关。XET是一种能引起细胞壁膨胀疏松的酶, 而糖
苷酶是一类与细胞壁多糖组分降解相关的酶, 但
对它们的研究报道较少, 它们对果实成熟软化的
作用及其作用机理还有待进一步研究。
3 展望
果实成熟软化是一个非常复杂的过程, 包括
细胞生理代谢和相关基因的表达。受成熟引发,
植物内源激素发生变化, 受体识别该信号后, 进行
信号转导, 转导过程中通过相关转录因子或第二
信使引起蛋白激酶活性变化的级联反应, 影响与
成熟软化相关基因的表达(提高酶活性), 从而引起
果实产生成熟软化的生理效应。该过程激素之间
的相互作用机制还不太清楚, 特别是在非跃变型
果实中ABA和乙烯之间的关系有待进一步理清,
同时在受体的鉴定以及信号转导路径方面需要更
加深入的研究。对于不同品种和同一品种果实的
不同发育阶段, 激素和酶的作用是存在差异的, 所
以调节果实对激素的敏感性, 能够有效控制果实
的成熟软化进程。关于草莓成熟衰老分子机制的
研究目前已取得一定进展, 然而, 对导致果实成熟
软化的关键酶和基因还存在争议, 各种酶是如何
分工协调, 与激素有怎样的具体互作机制？所以
将来的研究可以集中在利用基因沉默、基因诱导
过表达、酵母杂交、基因敲出及定点突变(如新型
的CRISPR/Cas9技术)等挖掘更多有关果实软化的
基因以及它们的具体功能。此外, 基于草莓转化
再生体系相对成熟, 利用转基因以及转录本和蛋
白质水平的表达调控等研究手段可进一步阐明激
素调控果实成熟、衰老的内在作用机制。同时,
可具体探究草莓果实成熟软化过程中主要成分的
改变, 细胞壁结构变化及降解顺序, 进而采取相应
的措施延长果实的采后寿命。
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