全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月 1001
收稿 2010-07-01 修定 　2010-08-17
资助 国家自然科学基金(30900115)和中央高校基本科研业务
费专项基金(DL0 9BA0 8)。
* 通讯作者(E-mail: lanxingguo@126.com; Tel: 0451-
8 2 1 9 1 7 8 3 )。
植物类受体胞质激酶的结构和功能
于凯, 李玉花, 蓝兴国 *
东北林业大学生命科学学院发育生物学研究室, 哈尔滨 150040
提要: 本文介绍植物类受体胞质激酶的结构及其在植物的抗病、抗逆、生长发育、自交不亲和、油菜素内酯信号转导等
方面的功能。
关键词: 类受体胞质激酶; 抗病性; 抗逆性; 自交不亲和; 油菜素内酯信号转导
Structure and Function of Receptor-Like Cytoplasmic Kinase in Plants
YU Kai, LI Yu-Hua, LAN Xing-Guo*
Department of Developmental Biology, College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
Abstract: The progress in structure and function of receptor-like cytoplasmic kinase in resistance response,
stress tolerance, growth and development, self-incompatibility, brassinosteroid signaling transduction in plants
were reviewed.
Key words: receptor-like cytoplasmic kinase; resistance response; stress tolerance; self-incompatibility;
brassinosteroid signaling transduction
类受体激酶(receptor-like kinase, RLK)是植物
中重要的一类蛋白激酶, 在结构上主要包括感知信
号的胞外受体域、跨膜结构域以及传递信号的胞
内激酶域(Shiu和Bleecker 2001; 李莉云等2008; 张
兆沛等 2009; 石翠翠等 2010)。根据激酶结构域的
组成, RLK分为类受体蛋白(receptor-like protein,
RLP)、跨膜受体激酶(transmembrane receptor
kinase, TMRK)和类受体胞质激酶(receptor-like cy-
toplasmic kinase, RLCK)三个亚家族。其中, RLCK
是一类只含有胞内激酶域的蛋白激酶(Afz a l 等
2008)。近些年来, 在植物中发现大量的 RLCK, 它
们在植物生长发育及信号转导等多个方面具有重要
的功能。
1 RLCK的结构
RLCK是只含有胞内激酶域的蛋白激酶, 缺少
胞外受体域和跨膜结构域。在水稻和拟南芥中, 约
25%的RLK属于RLCK (Shiu等2004; Vij等2008)。
拟南芥 RLCK共分为 11个亚家族, 其中约 70%的
RLCK只含有一个胞质激酶域。虽然激酶域的结
构和作用底物不同, 但大部分含有类似 Ser/Thr激
酶的 11个亚结构域(图 1)。另外, 30%的RLCK还
含有其他结构域, 如 LRR、LysM、PAN、Lectin/
EGF、DUF、U-box、USP、UBQ、SPERM、
JACALIN、ECH、PPR、WD40。这些结构域
参与了蛋白质间的相互作用、Ca2+结合、糖蛋白
结合、病原菌细胞壁成分识别、激素信号结合以
及一些未知的功能(Vij等 2008)。在拟南芥 RLCK
VI家族 14个成员中, 有 6个 RLCK 含有 UspA
(universal stress protein A)结构域(Jurca等 2008)。
UspA结构域与植物氧化胁迫信号关系密切, 单个
UspA结构域是以分离形式或者与其他结构域融合
的形式而存在, 两个串联的UspA结构域的原子结
构类似于α/β三级折叠的不对称二聚体。在RLCK
IXb亚家族中, 大部分成员含有U-box域。U-box
功能域是一类具有E3泛素连接酶活性的功能域, 约
由70个氨基酸残基组成, 结构上与RING指功能域
相似(Trujillo和 Shirasu 2010)。此外, 有些 RLCK
的N末端有一个豆蔻酰化基序Met-Gly-XXX-Ser/
Thr-(Arg) (X代表任何一个氨基酸)。被豆蔻酰化
修饰的蛋白能够轻松定位到质膜、内质网、线粒
体或其他膜系统上, 进而参与信号转导、细胞凋亡
和蛋白的胞外运输等各种胞内通路。在植物中, 豆
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月1002
蔻酰化修饰在生长、抗病反应、盐胁迫及其胞饮
等过程中起到作用(Podell和Gribskov 2004)。
2 RLCK的功能
2.1 RLCK参与植物抗病反应 番茄细菌斑点病抗
性蛋白 Pto属于 RLCK VII家族成员, 它含有类似
Ser/Thr激酶的11个亚结构域且N末端具有十四烷
基化位点(G2), 该位点可能将 Pto激酶定位于原生
质体膜上(Gregory等 2003)。在三维结构上, Pto包
含一个参与ATP结合与定向的小凸起, 同时还有一
个为底物识别和催化提供位点的大凸起(Sessa和
Martin 2000)。在生化方面, Pto激酶含有 8个自
磷酸化位点, 其中主要的自磷酸化位点是丝氨酸
(Ser17)和苏氨酸(Thr38), 它们位于激酶催化区的外
面。植物体通过 Pto/avrPto相互作用启动抗病信
号通路, 丁香假单胞菌(Pseudomonas syringae)通过
III型分泌系统将avrPto注入植物细胞中, 使植物对
病菌产生识别, 进而使 Pto激酶磷酸化, 激活的 Pto
进一步激活下游靶蛋白, 从而介导植物的抗病反应
(Salomon等 2009)。
拟南芥 PBS1 (AvrPphB susceptible 1)属于
RLCK VIIa亚家族成员。结构上具有类似 Ser/Thr
激酶的11个亚结构域, 与拟南芥根特异激酶ARSK1
同源性为 51%。同 Pto一样, PBS1与Apk1a/NAK
也具有相似性。在植物中, PBS1与AvrPphB相互
作用, 随后PBS1在GDK基序处被分裂为两个多肽,
该基序能识别AvrPphB底物特异性。分裂的PBS1
显示自我磷酸化活性, 并最终激活一个植物疾病抗
性蛋白 RPS5的防御反应信号(Zhang等 2010)。同
时还发现豆蔻酰化基序在RPS5和PBS1中都存在,
这暗示了导致RPS5激活的AvrPphB-RPS5-PBS1的
相互作用可能发生在质膜上。这说明PBS1的分裂
和激酶活性对 RPS5抗性反应起非常重要的作用。
拟南芥BIK1 (Botrytis-induced kinase 1)是一个
受灰霉病毒诱导表达的激酶。它含有类似 Ser/Thr
激酶的 11个亚结构域和一个 N端豆蔻酰化的基
序。实验发现, 未激活的 BIK1对非专一性寄生真
菌高度敏感, 对丁香假单胞菌番茄致病变种(Pseudo-
monas syringae pv. tomato)病原菌有毒系抗性提高,
这说明BIK1具有基本防御功能(Veronese等2006)。
此外, BIK1的病原菌反应更多地依赖水杨酸水平,
而非防御反应独立于水杨酸。最近的研究发现, 感
知病原菌后BIK1能被磷酸化并与鞭毛蛋白受体复
合物FLS2/BAK1互作, 进而起始植物体先天性免疫
反应(Lu等 2010)。在 bik1突变体植株中, 茉莉酸
和乙烯调控的防御反应被削弱, 而且突变体幼苗根
的生长改变, 出现更多更长的须根, 这表明BIK1对
于正常的植物生长和发育也是非常重要的。
番茄 TPK1b (tomato protein kinase 1b)是一个
定位于质膜的RLCK。结构上, TPK1b含有一个11
亚结构域的蛋白激酶催化区, 并且其N端含有一个
豆蔻酰化基序。研究发现, 叶片的病原菌侵染和物
理性损伤均能引起TPK1b的表达上调, 而且TPK1b
RNAi植株显示对葡萄孢菌(Botrytis)敏感性提高, 但
对丁香假单胞菌不敏感。在拟南芥 bik1突变体中
过量表达TPK1b将恢复突变体抗性, 说明TPK1b和
BIK1在植物防御反应中具有相似作用。定点突变
激酶催化区证实苏氨酸(Thr238)、苏氨酸(Thr243)和
酪氨酸(Tyr246)对于激酶活性和疾病反应信号是非
常重要的。此外, 还发现 TPK1b抗性反应与番茄
茉莉酸反应途径无关, 但能调控依赖乙烯的防御基
因表达(AbuQamar等 2008)。
RPG1 (reaction to Puccinia graminis 1)对于禾柄锈
菌(Puccinia graminis)引起的大麦茎生锈疾病具有高
抗性作用。它是一个完全的胞质蛋白(Brueggeman
图 1 RLCK胞质激酶域的结构示意
Fig.1 A schematic diagram of cytoplasmic kinase domain of RLCK
根据文献(Stone和Walker 1995)并作修改。罗马数字表示 11 个亚结构域, 英文字母表示各亚结构域中保守的氨基酸, x表示
任意氨基酸。
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月 1003
等 2002)。先前的报道指出RPG1在结构上和功能
上相似于动物的 Janus激酶(Leonard和 O’Shea
1998)。现已发现, RPG1是编码两个激酶区(即
PK1和 PK2)的独特蛋白激酶, 其中 PK2具有活性,
PK1无活性。这两个区域对于 RPG1发挥抗性作
用都是重要的(Nirmala等 2006)。目前认为 RPG1
通过膜结合受体与膜发生联系, 它们之间的联系可
能是少量的或者被病原菌信号所介导。病原菌侵
染后RPG1通过泛素 -蛋白酶体途径发生快速降解
(Nirmala等 2007)。另外, RPG1 mRNA表达分析
显示, 除了叶表皮外, 在所有植物组织和发育阶段
RPG 1 都是低水平的组成型表达(Kl einhofs 等
2009)。
EDR1 (enhanced disease resistance 1)是一个类
似 CTR1 (constitutive triple response)的激酶, CTR1
是乙烯反应的负调控子(Wawrzynska等 2008)。
EDR1由位于C末端激酶区的276个氨基酸和N末
端非激酶区的657个氨基酸组成。过量表达EDR1
激酶域不会增强 EDR1的作用, 但是能够对天然
EDR1蛋白产生负调控作用。拟南芥 edr1突变体
植株对二孢白粉菌(Erysiphe cichoracearum)引起的
白粉病显示增强的抗性反应, 而且比野生型植株对
乙烯更敏感。除此之外, 干旱无病原菌条件下edr1
突变体发生系统性自主死亡症状, 这些暗示了
EDR1在抗病信号途径中起负调节作用, 并且参与
细胞死亡调控过程(Tang等 2005)。双基因突变分
析显示 pad4/edr1突变使植物水杨酸(salicylic acid,
SA)水平降低, 同时抑制了EDR1的作用, 表明EDR1
的抗病作用依赖于水杨酸。而乙烯介导的衰老表
型能被 edr1/ein2双突变所抑制, EIN2是乙烯反应
的一个下游组分(Alonso等1999)。这些说明EDR1
在乙烯和水杨酸信号通路中同时发挥着重要作用。
2.2 RLCK与抗逆性反应 拟南芥根特异激酶ARSK1
(Arabidopsis root-specific kinase 1)属于 RLCK VII
亚家族成员。它由 426个氨基酸组成, 含有类似
Ser/Thr激酶的 11个亚结构域, 其中亚区VI和VIII
的氨基酸序列具有 Ser/Thr激酶底物特异性(Ito等
1997)。ARSK1只在根组织细胞中表达并且呈现梯
度表达特征, 尤其在根分生组织细胞中表达量最
高。施加 ABA、NaCl或将根暴露在空气中处理
都会诱导其表达显著提高。若将暴露在空气中的
根再水化, ARSK1表达则会降低到低水平, 这些说
明 ARSK1可能参与了渗透胁迫的信号转导过程
(Hwang和 Goodman 1995)。
Yang等(2004)从拟南芥中分离出一个新的
RLCK——CRCK1 (calmodulin-binding receptor-like
cytoplasmic kinase)。拟南芥 CRCK1是一个由 468
个氨基酸组成的钙调蛋白结合蛋白。动物中
CRCK1与钙 /钙调素依赖性蛋白激酶无高度同源
性, 而植物中CRCK1激酶域含有类似Ser/Thr激酶
的 11个亚结构域。其中 CRCK1的钙调蛋白结合
域(CaMBD)定位于激酶域亚区II, 该结合域是一个
伴随有疏水区和碱性亲水区的 α-螺旋。此外, 在
Mg2+存在时, CRCK1的苏氨酸位点能够自磷酸化。
表达分析显示, 胁迫条件如冷处理、盐处理、脱
落酸及过氧化氢处理下 CRCK1上调表达, 说明
CRCK1可能参与植物渗透和氧化胁迫信号转导通
路。
2.3 RLCK参与植物生长发育 OsRLCK1是水稻中
第一个被鉴定的 RLCK, 属于RLCK VIII亚家族成
员, 其激酶域含有 11个保守的亚结构域, 但它与
RLCK VII亚家族的一些成员有很低的同源性。RT-
PCR分析和RNA原位杂交显示OsRLCK1是一个花
粉特异性基因, 并且仅在成熟的花粉中表达。另
外, 在授粉的雌蕊中能够检测到OsRLCK1转录产
物, 而未授粉的雌蕊却一直检测不到OsRLCK1, 说
明OsRLCK1可能在花粉萌发和花粉管延长过程中
起重要作用(Kong等 2007)。
表皮在组织发育和动植物水分保持中扮演重
要角色。Takana等人首先从拟南芥中筛选出一个
异常的 ale2突变体基因, 经研究发现ALE2是一个
未特征化的 RLK/RLCK亚家族成员。在胚形成和
胚后期发育中, 它能调控原表皮层和表皮的分化作
用。ACR4是一个参与表皮分化的RLK (Tanaka等
2002; Gifford等2003), 体外分析实验显示ALE2和
ACR4相互地增强了彼此的磷酸化。此外, 遗传学
调查证明ALE2和ACR4在调控原表皮层特异基因
表达和叶器官形成中具有重叠作用( Ta na ka 等
2007)。
2.4 RLCK与植物自交不亲和反应 M位点蛋白激
酶MLPK (M locus protein kinase)属于RLCK VII亚
家族成员。芜菁MLPK位于2号染色体, 其与APK1b
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月1004
(Arabidopsis protein kinase 1b)同源性最高(Shiu和
Bleecker 2001)。在芜菁中MLPK以两种亚型形式
存在, 分别为MLPKf1和MLPKf2 (Kakita等 2007)。
MLPKf1与MLPKf2是通过选择性剪切导致的。
MLPKf1含一个典型的N端豆蔻酰化的基序: Met-
Gly-XXX-Ser/Thr-(Arg) (X代表任何一个氨基酸),
一个富集丝氨酸 30个氨基酸的结构域, 一个 11蛋
白激酶的亚结构域(Murase等 2004)。而MLPKf2
的N端不同于MLPKf1, 但他们都定位在细胞膜上
发挥功能, MLPKf1是通过其N端的豆蔻酰化基序
定位到细胞膜, 而MLPKf2则是通过N端疏水功能
域锚定在膜上(Kakita等 2007)。隐性突变体(mlpk/
mlpk)植株将会完全丧失自交不亲和性(self-incom-
patibility, SI)。同时, 在mlpk/mlpk突变体植株的柱
头乳突细胞中表达野生型的MLPK将恢复对自我
花粉拒绝的能力, 表明MLPK在SI信号转导中具有
重要的功能(Goring和Walker 2004)。研究发现,
MLPK与类受体激酶 SRK (S-locus receptor kinase)
能够相互作用(Stein等 1996; Kakita等 2007), 这些
表明MLPK和SRK这种RLCK与RLK形成信号复
合体共同介导了 SI 反应。
2.5 RLCK参与油菜素内酯信号反应 拟南芥CDG1
(constitutive differential growth 1)属于 RLCK VII亚
家族成员。结构上, CDG1含有 Ser/Thr激酶的 11
个亚结构域, 它与拟南芥 PBS1同源性达到 66.8%
(Muto等2004)。过量表达CDG1导致植株矮小, 叶
片偏上, 胚轴、花序茎和叶柄的扭曲生长, 并且在
光照条件下, cdg1-D的胚轴比野生型长。芸苔素
吡咯(brassinazole, Brz)是一种油菜素内酯(brass-
inosteroid, BR)生物合成的特殊抑制剂, 当高浓度
Brz处理植株时, 野生型幼苗的表型同cdg1-D一样,
而处理过的cdg1-D却不能补救突变体的表型。CPD
(constitutive photomorphogenesis and dwarfism)是
一种参与BR生物合成的细胞色素P450酶(Mathur
等 1998), 而 BAS1 (phyB activation-tagged suppres-
sor 1)对维持内源BR的稳态水平起重要作用。RT-
PCR分析显示cdg1-D突变体植株中CPD水平下降
而BAS1水平提高, 暗示了幼苗期的cdg1-D表型导
致了 BR信号的组成型激活。此外, CDG1激酶的
过量表达干涉了 BR信号反应中 BIN2 (brassinost-
eroid-insensitive 2)、BRI1 (brassinosteroid-insensi-
tive 1)和BAK1 (BRI1 associated receptor kinase 1)组
成的磷酸化级联反应(Li和Nam 2002)。但 cdg1-
D突变体引起矮化表型的原因还不清楚, 可能是在
BR信号之外还存在另一个被CDG1激活的矮化机
制。
拟南芥 BSK (BR-signaling kinase)属于 RLCK
XII家族成员, 在BR反应中BSK作为BRI1激酶的
底物, 起连结质膜上受体激酶和下游细胞质组分的
桥梁作用(Kim和Wang 2010)。在 bri1-5突变体中
过量表达 BSK1、BSK3、BSK5将抑制突变体的
表型, 而BSK3的T-DNA敲除突变体显示对外源油
菜素内酯敏感性降低。另外, BSK3过量表达将部
分恢复无效突变体 bri1-116的表型。分析发现
BRI1能磷酸化BSK1, 并且丝氨酸(Ser230)是一个主
要的 BRI1磷酸化位点。丝氨酸(Ser230)被丙氨酸
(Ala)代替会大大降低 BSK1磷酸化水平(Tang等
2008)。这些表明BSK确实是一个新的BR信号成
分, 它作为 BRI1的底物转导 BR信号到下游组分。
2.6 RLCK其他方面作用 拟南芥TAK1 (thylakoid-
associated kinase 1)属于RLCK V亚家族成员, 它参
与了叶绿体光合反应。生化和序列分析显示, TAK1
定位于类囊体膜, 其激酶域暴露在基质中。TAK1
包含一个甘氨酸丝氨酸基序(glycin serine motif, GS),
该基序在 TGF-β (transforming growth factor-β)受
体信号中是一个关键的调控底物(Ma ssague 等
2000)。Snyders和Kohorn (2001)发现随着光照强
度的增强, TAK1的表达量呈下降趋势。另外, 免
疫共沉淀证实TAK1抗体能够与类囊体中的Cyt b6f
复合体和LHCP (light-harvesting complex protein)相
结合。Cyt b6f复合体和LHCP都是光系统(PSII和
PSI)中重要的成分。反义抑制表达 TAK 1 导致
LHCP磷酸化水平降低以及LHCP从PSII向PSI迁
移能力下降, 这些都说明TAK1在光系统中具有重
要作用。在 TAK1参与的信号转导过程中, LHCP
捕获光能到 PSII, 经过光刺激的 PSII导致质体锟
Qr大量积累并结合到Cyt b6f复合体, 激活的Cyt b6f
复合体促进TAK1磷酸化LHCP, 同时TAK1的激活
导致 80%的LHCP从 PSII向 PSI迁移(Wollman和
Delepelaire 1984)。
植物中, Rop/GTPase已经成为参与生长发育
和病原菌反应信号通路的中心调控子。最近发现,
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月 1005
苜蓿和拟南芥许多RLCK VI家族成员能够被GTP
粘附的 Rop/GTPase特异激活 (Dorjgotov等 2009)。
例如, 通过酵母双杂交系统筛选出的 RBK1 (Rop
binding protein kinase 1)和 RBK2 (Rop binding pro-
tein kinase 2)能与Rop/GTPase体外互作。RBK1和
RBK2属于RLCK VIb亚家族成员, 其中RBK2在木
质部发生期间或花粉中上调表达, 而RBK1的表达
与维管结构有关, 并且受晚疫病菌(Phytophthora
infestans)和灰霉菌(Botrytis cinerea)感染上调表达。
此外发现, RLCK VIb家族基因的表达水平与细胞
壁的合成和活性氧的产生有相关性, 说明RLCK VIb
家族基因在细胞壁感知方面起重要作用(Molendijk
等 2008)。
3 结语
目前, 虽然在RLCK的结构和功能等方面有了
很大的进展, 但对于绝大多数RLCK的分类和生物
学功能尚不清楚。因此, 未来的研究重点将在以下
两个方面: (1)横向上继续发掘更多植物体中RLCK,
从而为构建一个庞大的蛋白激酶网络打好基础; (2)
纵向上更深入地探究已知RLCK的结构特点及表达
调控特点, 并继续探讨RLCK在植物信号转导中的
作用机制。
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