全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月 827
收稿 2009-03-16 修定 　2009-06-29
资助 国家自然基金重点项目(30 73 0 07 8)。
* 通讯作者(E-mail: lyhshen@126.com; Tel: 0451-82191783)。
受多粗毛的茎枝内酯类多物质(Strigolactones)调控的植物侧枝生长
闫海芳, 李玉花 *
东北林业大学生命科学学院, 哈尔滨 150040
Strigolactones Involved in Regulation of Outgrowth of Plant Shoot Lateral
Branching
YAN Hai-Fang, LI Yu-Hua*
College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
提要: 本文介绍受Strigolactones调控的植物侧枝生长的信号合成、信号转导机制以及它与生长素和细胞分裂素之间相互作
用的研究进展。
关键词: 高等植物; 侧枝生长; 多粗毛的茎枝内酯类多物质(Strigolactones)
枝条系统是高等植物形态结构的主要组成部
分, 包括主枝和侧枝。侧枝是由胚胎发生期产生的
茎顶端分生组织(shoot apical meristem, SAM)分化
形成的, 其发生包括两个步骤, 首先由叶腋处的枝
条顶端分生组织分化产生侧芽原基, 侧芽原基进一
步长成侧芽, 侧芽再发育形成侧枝。在叶腋处产生
的侧芽有的直接生长发育成侧枝; 有的侧芽, 当受
到顶芽抑制或者条件不适宜时, 就会进入休眠期, 而
当顶芽对侧芽的抑制解除或者外界环境因子适宜及
控制侧芽发育的基因得到表达时, 侧芽解除休眠开
始生长、发育, 但当遇到不利于生长因子时发育的
侧芽又会进入临时休眠状态(Hempel和 Feldman
1994)。影响侧芽与侧枝发育的因素很多, 包括植
物激素、光周期、植物自身遗传性和环境条件等
因素。
目前, 植物激素调控侧枝生长的研究主要集中
在生长素和细胞分裂素。生长素在生长中的芽顶
端形成, 并由上而下运送到根部, IAA (indole-3-ace-
tic acid)抑制侧枝形成的机制还不清楚。而细胞分
裂素则在根部形成后直运送到叶腋分生组织中并促
进侧枝的形成(Ongaro和 Leyser 2007)。
豌豆侧枝突变体 ramosus1-5的内源激素水平
和嫁接试验的分析表明, 侧枝发育受一种长距离信
号的调节, 其作用可能抑制侧枝的生长, 且该信号
不是生长素和细胞分裂素(Beveridge 2000; Beveridge
等 2003; Johnson等 2006)。拟南芥侧枝突变体
max1、max3和max4的嫁接恢复试验的进一步结
果表明, 来自根部的某种物质能够抑制侧枝的生长,
其作用机制定义为MAX/SMS途径(more axillary
branches/the shoot-multiplication signal pathway)
(Turnbull等2002; Booker等2004; Sorefan等2003)。
已有的研究表明MAX/SMS途径合成的产物为多粗
毛的茎枝内酯类多物质(Strigolactones), 该类物质由
类胡萝素衍生而来的 , 是一种新的植物激素。
Strigolactones是一类萜类化合物, 最初发现于根的
渗出液中, 这种激素在菌根真菌与其寄生的杂草或
共生的灌木之间起着信号物质作用。推测该物质
即可调控植物地上部的结构, 同时也在地下部发挥
着与其它生物个体之间的信号通讯作用(Umehara
等 2008; Gomea-Roldan等 2008)。 迄今, 已从拟南
芥、豌豆、矮牵牛和水稻等植物中克隆出参与
Strigolactones合成与调节的相关基因(Turnbull等
2002; Booker等 2004, 2005; Sorefan等 2003;
Beveridge等 1997, 2000, 2003; Johnson等 2006;
Napoli 1996; Snowden等 2005; Ishikawa等 2005;
Zou等 2005, 2006; Arite等 2007), 生长素和细胞分
裂素与Strigolactones协同调控侧枝生长, 其作用机
制见图 1。本文主要介绍了 Strigolactones的合成、
对侧枝生长的调控以及与其它激素相互作用而共同
调控侧枝生长的研究进展。
植物生理与分子生物学 Plant Physiology and Molecular Biology
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月828
1 Strigolactones 相关的突变体
拟南芥系列more axillary branches (max)突变
体(Ward和 Leyser 2004; McSteen和 Leyser 2005;
Woo等 2001)、豌豆系列 ramosus (rms)突变体
(Beveridge 2000; Beveridge等 1996, 1997, 2003,)、
矮牵牛的 ecreased apical dominance (dad)突变体
(Napoli1 996; Snowden等 2005; Morris等 2001,
2003; Rameau等 2002)以及水稻系列 dwarf突变体
(Ishikawa等2005; Zou等2005, 2006; Arite等2007)
的表型均为侧枝数量增加、株高降低和节间变短
(表 1)。嫁接试验结果表明, 突变的基因在Strigola-
ctones的合成、信号传递和接收过程中发挥着关
键作用。拟南芥的MAX1/3/4 (Booker等 2005;
Turnbull等 2002; Sorefan等 2003)、豌豆的 RMS1/
5 (Beveridge等 1996, 1997; Morris等 2001)、矮牵
牛的DAD1 (Napoli 1996; Snowden等 2005)、水
稻的 HTD1/D10 (Zoo等 2006; Arite等 2007)在
Str igolactones的生物合成中发挥作用; MAX2
(Stirnberg等 2002)、RMS4 (Johnson等 2006)和
DWARF3 (Ishikawa等 2005)则在 Strigolactones信
表 1 不同物种中分离的参与 Strigolactones合成途径和功能的基因
物种 Strigolactones的生物合成 Strigolactones信号的接收 未知功能 参考文献
拟南芥 M A X 3、M A X 4、M A X 1 MAX2/ORE9 Ward和 Leyser 2004; McSteen和
Leyser 2005; Woo等 2001
豌豆 RMS 5、RM S 1 RMS4、RMS3 (? ) R M S 2、R M S 6、 Beveridge等 1996, 1997, 2000,
RMS7 2003; Johnson等 2006; Morris等
2001, 2003; Rameau等 2002
矮牵牛 DAD1 DAD2 (?) DAD3 Napoli1 996; Snowden等 2005;
Simons等 2007
水稻 H T D 1、D 1 0 D3 D 1 4、D 1 7、D 2 7 Ishikawa等 2005; Zou等 2005,
2006; Arite等 2007
　　？预测的信息。
图 1 拟南芥中调控侧枝发育的MAX/SMS途径(Foo等 2005, 2007; Beveridge 2000, 2006; Booke等 2005;
Bainbridge等 2005; Schmitz和 Theres 2005; Ongaro和 Leyser 2007)
实线: 促进作用; 虚线: 抑制作用。
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月 829
号的接收中起作用。也有研究者认为 RM S3 和
DAD2也在 Strigolactones信号的接收中起作用
(Beveridge 1996, Simons等 2007)。突变体表型显
示, 侧枝数量的增加只是侧芽萌发的比例的升高, 整
个侧芽总量并没有改变。突变体的其他表型如开
花时间、衰老、节间长度及叶形等均有所变化
(Ward和 Leyser 2004; McSteen和 Leyser 2005;
Beveridge 2000; Napoli 1996; Snowden等 2005;
Ishikawa等 2005, Zou等 2005, 2006; Arite等 2007;
Yan等 2007)。
2 Strigolactones 的合成
在拟南芥中, 参与Strigolactones生物合成的基
因有三类, 从合成途径的上游到下游依次为: MAX3
(豌豆中的同源基因为 RMS5)、MAX4 (豌豆中同
源基因为RMS1, 矮牵牛中的同源基因为DAD1, 水
稻中的同源基因为D10)和MAX1 (图 1)。
2.1 MAX3、MAX4 及其它们的同源蛋白 将拟南
芥的max3和max4或者豌豆的rms1和rms5突变体
嫁接到野生型的砧木上或将突变体接穗与野生型砧
木倒装嫁接, 嫁接后都不能抑制侧枝的生长, 说明
MAX3、MAX4和 RMS1、RMS5分别在拟南芥和
豌豆的 Strigolactones的合成途径中起相同的作用,
且它们的作用有先后顺序(图 1, Booker等 2005;
Morris等 2001; Foo等 2001)。已有的研究也证明:
MAX3和MAX4分别编码的蛋白产物为类胡萝卜素
裂解双加氧酶 7 (carotenoid cleavage dioxygenases,
CCD7)和类胡萝卜素裂解双加氧酶 8 (carotenoid
cleavage dioxygenases, CCD8), 属于质体区域化蛋白,
Schwartz等(2004)根据MAX3/AtCCD7和MAX4/
AtCCD8突变体的实验结果推测AtCCD7裂解β-类
胡萝卜素生成C27的10’-脱辅基-β-类胡萝卜醛/ 酮,
然后AtCCD8裂解 C27的 10’-脱辅基 -β-类胡萝卜
醛 / 酮生成C18的13-脱辅基 -β-类胡萝卜素和C9的
二醛, 其中的一个具有抑制侧根和侧芽萌发的生物
学特性, 是合成 Strigolactones的中间产物。在此
过程中, AtCCD7裂解 β-类胡萝卜素是迄今已知
Strigolactones合成途径中的第一个关键酶。且在
Strigolactones合成途径中, 这个裂解步骤在单子叶
和双子叶植物中是非常保守的(Bouvier等2005; Al-
der等 2008)。突变体的相互嫁接试验进一步证明,
CCD7 和CCD8这两种蛋白酶在根系中有生理活性,
在野生型拟南芥的下胚轴中虽量微, 但却能表现出
很高的生理活性, 是突变体根系的发生必需信号物
质, 并通过木质部向顶端运输, 从而影响侧枝发育
(Schwartz等 2004; Stirnberg等 2002)。
MAX3、RMS5和 HTD1是同源基因(图 1;
Booker等 2004; Johnson等 2006; Zou等 2005;
2006)。MAX3基因在拟南芥的所有组织中均有表
达, 但表达量非常低, 在根和芽中的表达相对较高,
而以根中的表达量最高(Booker等 2004)。在豌豆
中, RMS5在根中的表达是最高的, 比在上胚轴、
节间和茎顶端的高出 3~6倍。而且在茎的脉管系
统中的表达明显高于茎的其它部分。生长素可以
诱导 RMS5的表达, RMS5的表达是受反馈调节的
(Johnson等 2006)。HTD1基因在水稻的所有组织
中都有表达, 但主要的表达区域集中在植物的维管
束中(Zou等 2006)。
MAX4、RMS1、DAD1和 D10为同源基因
(Sorefan等 2003; Snowden等 2005; Foo等 2005;
Arite等2007)。MAX4是一个由6个外显子组成的
包含570个氨基酸的多聚烯链双加氧酶蛋白, 在生
长素抑制芽生长途径的下游发挥作用(Sorefan等
2003)。MAX4的表达仅在根和下胚轴中受生长素
的诱导, 与芽生长的抑制无直接相关性(Bainbridge
等 2005)。而RMS1在芽中的表达则直接受生长素
诱导, 这与生长素对抑制芽生长的调控作用有直接
相关性, 同时, RMS1和DAD1的表达是受反馈调节
的, 而MAX4则无反馈调节机制(Bainbridge等
2005)。D10也是由570个氨基酸组成的蛋白质, 包
含 5个外显子。在水稻的所有组织中均有表达, 但
芽中的表达量高于花序、叶子和根中的表达量。
在野生型及 dwarf系列突变体(d3、d14、d17、d27
和htd1)中, 外源生长素可诱导D10的表达, 但对D3
和HTD1无诱导作用, 说明D10的转录起始是水稻
侧芽生长调控中的关键环节(Arite等 2007)。杂交
白杨的MAX4同源基因主要在成熟的木质部表达,
生长素可能通过对木质部相关细胞的作用, 而影响
芽的生长(Prassinos等 2005; Booker等 2003)。
2.2 MAX1 嫁接试验和遗传分析表明, 拟南芥的
Strigolactones合成途径中, MAX1在MAX3和
MAX4的下游起作用(图1, Booker等2005; Stirnberg
等 2002)。与野生型砧木对比发现, 在max1突变
体接穗试验中, max3和max4的砧木并不能产生恢
复抑制侧枝生长的信号。在互换组合后, max1砧
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月830
木在max3和max4的接穗上可以产生抑制侧枝生长
的信号。且max1和max3或者max4的双突变体表
型没有附加效应。这些实验结果表明, max1砧木
可产生一种在max3、max4中缺失的可以移动的
信号前体物质。MAX1编码细胞色素 P450家族第
三成员 CYP711A1, 与MAX1的生理功能一致。
MAX1 在整个植株的微管相关组织中都有表达
(Booker等 2005)。
3 Strigolactones 的接收和传递
拟南芥中的MAX2和豌豆中的RMS4都是感
应或接收Strigolactones信号(图1), max2或者 rms4
的芽嫁接到任何基因型的砧木上其侧枝都不会受抑
制(Booker等 2005; Beveridge等 1996)。MAX2为
F-box LRR (leucine-rich repeat)蛋白, 是泛素 E3连
接酶复合物SCF (SKP1, CDC53p/CULLIN1 F-boxl)
的组分之一, 在泛素引发的靶蛋白降解过程中起作
用 (Schwechheimer和Villalobos 2004; Stirnberg等
2002)。MAX2是一个核定位的蛋白, 在整个植物
中都有表达, 但在生长中的脉管系统中有很高的表
达量(Stirnberg等 2007), 并在红光、远红光和UV-
A/蓝光的光信号传递过程中起作用(Shen等 2007)。
RMS4与MAX2是同源蛋白, 其表达在芽和根
中受 RMAS5和 RMS5的反馈调节, 但是这种反馈
调节在 rms2突变体中是缺失的(Johnson等 2006)。
此外, 还有研究认为RMS3也在Strigolactones的信
号转导中发挥作用(Beveridge等 1996)。
水稻中D3蛋白起感应和接收Strigolactones信
号的作用。该蛋白是由 720个氨基酸组成, 有 4个
外显子, 开放阅读框(ORF)只存在于第一个外显子。
D3基因的转录产物有两种不同长度的mRNA。一
种只含有第一个外显子, 存在于所有组织中; 另一
种包含所有的 4个外显子, 转录产物主要在叶子中
存在, 在根、营养分生组织和生殖分生组织中则没
有, 表明D3的表达是转录后调控的, 或者是有不同
长度的 3’非翻译区域参与调控(Ishikawa等 2005)。
水稻d3突变体引起侧枝数量增加, 表明Strigolactones
不但在不同物种中都存在, 而且在单子叶植物和双
子叶植物中也都存在。
4 Strigolactones 的调节
4.1 Strigolactones 和生长素 拟南芥max突变体
中, 芽对生长素的抑制表现出抗性(Sorefan等2003;
Bennett等 2006), 说明生长素完全抑制芽的生长需
要Strigolactones的参与, 也说明调控侧芽生长的两
条途径之间存在调节作用。最近有证据表明 ,
Strigolactones在拟南芥主茎中, 通过调节PIN (PIN-
FORMED auxin efflux carriers, PIN)生长素运输蛋
白的数量而调节生长素运输的能力(Bennet t 等
2006)。在max突变体中, PIN1蛋白量出现了积累
现象, 而且几个其它的生长素运输蛋白基因表达量
也有增加(Lazar和Goodman 2006)。说明突变体
的茎中生长素运输能力有提高。这种生长素快速
运输引起侧枝中产生的大量生长的假说可以作如下
解释: 即在野生型拟南芥中, 其生长素从顶芽向下
运输的能力受到限制, 而max突变体中的运输能力
则增强, 生长素抑制效应减少, 因而受抑制的侧枝
得以生长(Bennett等 2006)。还有一种解释是: 茎
顶芽合成的生长素抑制芽生长与限制生长素运输能
力之间存在竞争。在野生型植株中, 主茎中的生长
素运输能力(如: PIN蛋白水平)是受限制的, 因为顶
端合成的生长素会快速地用来抑制侧芽的生长。
因此, 新的生长素源, 如顶端分生组织, 是不能建立
起从芽到茎的生长素运输流的。相反, 在max突
变体中, PINs和其它生长素运输组分过量积累, 茎
的生长素运输能力没有饱和, 以致大部分侧芽能够
合成生长素, 并运输到茎里, 这样新的侧枝就会不
断地生成, 表现出 max多侧枝的表型(Ongaro和
Leyser 2007)。
拟南芥是通过AXR1/AFB (Auxin response fac-
tor/Auxin signaling F-Box)途径来调控茎内生长素浓
度的, 同时此途径也调控着细胞分裂素的生成。在
axr1突变体中, 生长素运输能力与野生型中的也不
同, axr1max双突变体具有附加的表型, 既有侧枝数
量增加的表型, 也有芽失去对生长素反应的表型
(Bennett等 2006)。而且, 生长素也调节着MAX相
关基因表达, 这些都使生长素调节的侧枝生长途径
和 Strigolactones调节的侧枝生长途径更加复杂。
在拟南芥的根尖、下胚轴中, 生长素能够上
调MAX4基因的表达, 但需要 AXR1基因的参与
(Bainbridgr等 2005)。在豌豆中 RMS1和 RMS5的
表达也受生长素的调控(Foo等 2005; Johnson等
2006)。生长素对侧枝生长调控机制还不清楚, 但
在所有豌豆的野生型和rms突变体植株的侧枝芽都
在叶腋中形成, rms突变体的腋芽在萌发后迅速伸
长而形成侧枝。而在拟南芥的营养生长阶段, 侧芽
植物生理学通讯 第 45卷 第 8期，2009年 8月 831
的发生比较晚, 在max侧枝突变体中, 侧芽是在相
同的节点长出来的, 而这些节点在野生型植株节点
上的生长是受到抑制的(Stirnberg等 2002)。
4.2 Strigolactones和细胞分裂素 在豌豆和拟南芥
中, MAX/SMS途径及其产物 Strigolactones通过反
馈调节方式调节着细胞分裂素的水平( F o o 等
2007)。除了 rms2之外, 其他所有的 rms突变体和
max突变体都表现出木质部树液中细胞分裂素的含
量比野生型中低的特征(Beveridge 2000; Morris等
2001; Turnbull等2002; Dodd等2004; Foo等2007)。
rms2也表现出侧枝数量增加的表型, 但是其木质部
树液中的细胞分裂素含量与野生型相比则无变化或
者有轻微的增高, 但这并不是引起侧枝增加的原因
(Beveridge等 1997; Beveridge 2000; Foo等 2007)。
4.3 Strigolactones 的反馈调节 豌豆中的 Strigola-
ct ones 合成途径受一个长距离的反馈信号调节
(Beveridge 2000; Morris等2001; Foo等2005), 如细
胞分裂素的合成和RMS1和RMS5基因的转录。在
rms3,rms4和 rms5突变体中, RMS1的表达大大增
加, 而在 rms2突变体中则没有。嫁接的研究表明,
反馈至少部分地被嫁接传递的信号控制。在野生
型的砧木中, 来自rms4的芽可能向上调节RMS1基
因的表达; 在rms4 砧木中, 来自野生型的芽则下调
着 RMS1基因的表达。非常有趣的是, 在所有的豌
豆突变体中, rms4突变体对RMS1基因表达的调节
表现出最强的反馈调节(Foo等 2005)。与野生型
的豌豆相比, rms突变体都表现出较强的生长素向
芽顶端输送的极性运输, 但生长素水平或者生长素
在芽中的运输并没有表现出明显的提高(Beveridge
2000; Beveridge等 2003)。更为重要的是, 在 rms4
的芽和野生型的嫁接砧木上, RMS1转录水平受反
馈调节诱导表达比处理生长素所诱导的RMS1转录
至少高出一个数量级(Foo等 2005)。
在矮牵牛中, 反馈调节也诱导DAD1基因的表
达(Snowden等 2005), 而在拟南芥中MAX4基因的
表达是不受到明显的反馈调节( B a i nb r i d ge 等
2005)。拟南芥max2突变体用 β-半乳糖苷酶(β-
glucuronidase, GUS)报告基因检测时, MAX4基因
的表达量也只是微量增加(Bainbridge等 2005)。
5 结语
在单子叶植物和双子叶植物中, Strigolactones
可能是一种广泛存在于调控侧芽生长途径中的新的
生长调节物质。此物质在植物体内与很多信号调
节途径(包括与生长素、细胞分裂素和其他未知的
反馈信号)之间都存在着相互作用, 参与调节植物侧
枝的生长, 影响着植物根的生长, 花的发育和叶的
衰老等一系列发育过程。迄今为止, 这种新的生长
调节物质虽已得到鉴定, 但其进一步的功能和作用
机制还有待于深入研究, 这对进一步了解植物侧枝
的发育机制以及这条途径的作用网络是必要的。
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