全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月 499
收稿 2010-01-12 修定 　2010-03-15
资助 国家自然科学基金(30970226, 30971506)。
* 通讯作者(E-mail: yulingchen@mail.hebtu.edu.cn; Tel:
0 31 1-86 2 68 22 9)。
保卫细胞的光合作用在光调节的气孔运动中的功能
王书伟, 王巍, 李海侠, 李颖, 李建华, 陈玉玲 *
河北师范大学生命科学学院, 石家庄 050016
Function of Guard Cell Photosynthesis in Light Regulation of Stomatal Move-
ments
WANG Shu-Wei, WANG Wei, LI Hai-Xia, LI Ying, LI Jian-Hua, CHEN Yu-Ling*
College of Life Sciences, Hebei Normal University, Shijiazhuang 050016, China
提要: 本文介绍植物叶片上保卫细胞中叶绿体在光诱导气孔开放过程中的作用等研究进展, 并对叶肉细胞中的光合作用与
气孔运动之间的关系也作简要分析和讨论。
关键词: 保卫细胞叶绿体; 光信号; 叶肉细胞光合作用; 气孔运动
气孔由一对保卫细胞组成,其开关调控着植物
与外界环境之间气体和水分的交换, 从而调节水分
和光合作用 2个生理代谢过程。气孔开放时, 保卫
细胞中常有渗透物质积累, 以致保卫细胞水势下降
而吸收水分, 于是气孔张开。相反, 保卫细胞内渗
透物质的排出或消耗, 会导致保卫细胞水分外流, 气
孔关闭。气孔开关受内部生理因素和外界环境因
子的调节, 总体来说, 光合作用的有效波长、低浓
度 CO2和适宜的湿度均能促进气孔开放; 而黑暗、
低湿度、高温、高浓度CO2以及植物激素ABA等
则促进气孔关闭。
1 光对气孔运动的调控
作为光合作用的有效波长, 蓝光和红光均能诱
导气孔开放, 但其机制不同。(1)低通量的蓝光通过
一系列信号传递, 活化质膜上的H+-ATP酶, 可促使
质外体的酸化, 质膜也同时超极化, 于是阳离子(如
K+)受到驱动并通过膜上的电压门控式内向K+通道
进入保卫细胞, 导致气孔快速开放。蓝光还会促进
苹果酸根的合成, 以平衡进入保卫细胞的阳离子
(Shimazaki等 2007)。(2)保卫细胞和叶肉细胞中的
叶绿素能吸收高通量的红光, 导致气孔开放, 此过
程可受光系统 II (PS II)的抑制剂敌草隆[3-(3,4-二
氯苯)-1,1-二甲基脲, 3-(3,4-dichlorophenyl)-1,1-
dimethylurea, DCMU]抑制。红光条件下的叶肉细
胞其光合作用消耗CO2, 胞间CO2浓度(Ci)降低, 从
而促进气孔开放(Roelfsema等 2006)。
每个保卫细胞中的叶绿体数目因植物种类的
不同而有差异, 从几个至 100个不等, 以含 10~15
个的居多。与叶肉细胞相比, 保卫细胞中的叶绿体
和基粒数目少, 且基粒发育不全。保卫细胞中叶绿
体的另一个特征是: 黑暗条件下气孔关闭时, 淀粉
增多; 光照条件下气孔开放时, 淀粉含量减少, 降解
为蔗糖。
保卫细胞渗透调节机制随着一天内时间、物
种或生长条件的不同而发生变化: K+、Cl-以及淀
粉降解产生的苹果酸根均参与上午的气孔开放和蓝
光反应过程, 淀粉降解产生的蔗糖在气孔的蓝光反
应中也起一定的作用。因此, 上午气孔的快速开放
主要是依赖于保卫细胞内K+的积累。保卫细胞的
光合碳还原产生的蔗糖也参与气孔的渗透调节过
程。下午保卫细胞膨压的维持主要依赖于蔗糖
(Talbott和 Zeiger 1996; 1998)。至于保卫细胞的
蔗糖是来自光合作用碳还原还是由叶肉细胞输入,
迄今还存在争议。
2 保卫细胞中的叶绿体在气孔运动中的作用
保卫细胞的叶绿体和叶肉细胞相似, 具有有功
能的光系统 I (PS I)和光系统 II (PS II)。不进行CO2
固定时, 光合电子传递链能提供足够的ATP用于驱
动气孔开放过程中离子交换(Shimazaki和 Zeiger
1985)。Taylor和Assmann (2001)在红光下分别用
寡霉素(氧化磷酸化抑制剂)和DCMU (PS II抑制剂)
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处理蚕豆表皮条。结果表明, 红光条件下, 保卫细
胞中叶绿体产生ATP, 并运输到细胞质中, 为质膜
H+-ATP酶利用后, 将H+泵到保卫细胞外, 促进气
孔开放。另一方面, 保卫细胞中固定CO2产生的或
是胞质中吸收的草酰乙酸(oxaloacetic acid, OAA)或
是 3-磷酸甘油酸(3-phosphoglyceric acid, 3-PGA),
3-PGA被电子传递链上产生的ATP和NADPH还原,
其代谢产物通过磷酸丙糖途径运到胞质中(Ritte和
Raschke 2003)。在DCMU处理或低照度光的条件
下, 蓝光仍能诱导气孔开放, 尽管已有证据表明, 保
卫细胞中叶绿体也可产生能量供气孔运动, 但大多
数人认为蓝光诱导气孔开放所需要的能量是来自线
粒体的呼吸作用; 红光下保卫细胞产生的NADPH
和ATP运输到胞质中, 用于蓝光下苹果酸根的合成
(Shimazaki等 2007)。
总之, 保卫细胞的光合电子传递产物能直接参
与气孔的运动, 尤其是在气孔的红光反应中起主要
作用, 同时也间接参与气孔的蓝光反应。光合电子
传递链产生的ATP和还原力用于CO2固定、碳水
化合物从叶绿体的输出以及离子的吸收。
3 保卫细胞中的叶绿体在气孔的蓝光信号转导中
的作用
Shimazaki等(2007)分析蓝光调节气孔运动的
实验表明, 在蚕豆和拟南芥中, 蓝光通过激活质膜
H+-ATP酶, 将H+泵到保卫细胞之外, 并致使质膜
超极化, 质膜上的电压门控式内向K+通道受到激活,
并伴随着苹果酸根的合成以及Cl-的吸收以平衡电
荷, 最终导致气孔快速开放。氰化钾(KCN)可抑制
蓝光诱导的气孔开放, 这表明H+泵出所需要能量大
部分来源于线粒体。DCMU也能部分抑制蓝光诱
导的气孔开放, 表明保卫细胞光合电子传递产生的
ATP也可作为能量来源(Mawson 1993)。Lascève
等(1997)报道拟南芥的淀粉合成缺失突变体, 其气
孔不能对蓝光反应, 这表明蓝光反应中的保卫细胞
内苹果酸根离子大部分来源于淀粉的降解。但也
有证据表明, 蚕豆气孔中淀粉降解所产生的蔗糖可
作为另外一种渗透物质参与蓝光诱导的气孔开放。
玉米黄质和phototropin (PHOT)是公认的蓝光
受体(Kinoshita等 2001)。玉米黄质缺失的拟南芥
突变体npq1的气孔不能对蓝光作出反应, 但此结果
并不能在npq1突变体的保卫细胞原生质体得到重
复(Frechilla等 1999)。1997年 Briggs研究组首次
证实 Phot是蓝光受体(Huala等 1997), 蓝光照射拟
南芥表皮条后, phot1 phot2双重突变体的气孔并不
作出反应, 且保卫细胞不能将H+泵出(Kinoshita等
2001)。
淀粉降解后可以经过 PEP羧化酶(phospho-
enolpyruvate carboxylase, PEPC)产生OAA, 进而转
变成苹果酸。Outlaw和Manchester (1979)已经证
实, 苹果酸根的积累与淀粉的降解之间有定量关系;
光照下 PEPC活性增加, 同时依赖于 NADP或是
NAD的苹果酸脱氢酶活性也升高, 它催化OAA还
原成苹果酸根。保卫细胞内的苹果酸根含量与气
孔开度呈正相关性(Vavasseur 和 Raghavendra
2005)。与叶肉细胞相比,保卫细胞内的淀粉含量
多, PEPC活性高。Asai等(2000)采用PEPC抑制剂
3,3-二氯 -2-(二羟膦甲基)-丙烯酯(3,3-dichloro-
dihydroxyphophinoyl-methyl-2-propenoate, DCDP)证
实, 在光诱导的气孔开放过程中有苹果酸根的积
累。Cousins等(2007)报道C4苋属植物Amaranthus
edulis的PEPC活性缺失突变体, 其气孔的开放速率
和气孔导度都比野生型的低, 说明 PEPC活性在气
孔开放过程中也很重要。
4 保卫细胞中Calvin循环产生的蔗糖在气孔运动
中的作用
迄今为止, 关于保卫细胞中叶绿体的光合碳还
原能力及其在气孔运动中的作用一直存在争议。
Madahavan和 Smith (1982)采用免疫荧光技术测定
41种植物保卫细胞中的 Rubisco含量的结果显示,
Rubisco含量在 C3、C4植物的保卫细胞中可忽略
不计, 但存在于近 1/3景天酸科(CAM)植物的保卫
细胞中。光不影响保卫细胞内的 3-PGA含量, 表
明光合碳还原途径(photosynthetic carbon reduction
pathway, PCRP)并没有参与气孔运动。此外, Zemel
和Gepstein (1985)采用免疫细胞化学定位的方法确
定蚕豆保卫细胞内Rubisco含量为叶肉细胞的40%~
50%。Shimazaki等(1989)指出, 保卫细胞CO2固定
与O2释放的比值低, 说明大部分ATP和还原力用
于气孔的红光反应而不是光合 CO2固定。与已有
的报道结果相反, Gotow等(1988)证实, 在红光照
射下, 放射性同位素标记的CO2出现在蚕豆保卫细
胞的 RuBP、3-PGA、果糖 -1,6-二磷酸(fructose-
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1,6-bisphosphate, FBP)和景天庚酮糖 -1,7-二磷酸
(sedoheptulose-1,7-bisphosphate, SBP)中。使原生
质体所处的缓冲液碱化, 结果表明, 保卫细胞的原
生质体可在红光和白光(全色光)的照射下吸收CO2
并放出O2。红光照射下用DCMU处理蚕豆的表皮
条后, 其保卫细胞内依赖光合作用的蔗糖累积会受
抑制, CO2浓度降低会促进K+吸收, 却不影响蔗糖
的吸收(Olsen等 2002)。
Calvin循环的酶类存在于保卫细胞的叶绿体,
但它们的活性、功能及在气孔运动中的作用存在
很大争议。虽然在保卫细胞存在光合碳还原过程,
但关于这一过程在气孔开放过程中渗透调节中的贡
献, 不同报道却有很大差异, 从 2%到 40%不等
(Reckmann等 1990)。有报道显示, 如果施加 PEPC
抑制剂DCDP, Calvin循环的活性就会升高。这表
明PEPC活性受到抑制时的Calvin循环会变得更重
要(Parvathi和 Raghavendra 1997)。
5 保卫细胞的光合效率
Lawson等(2002)同时测定保卫细胞与叶肉细
胞 PS II光合效率(Fq/Fm)的结果表明, 保卫细胞的
光合效率相当于叶肉细胞的 70%~80%。但由于 2
种类型细胞中叶绿体的准确光吸收和 PS I的贡献
不能确定, 所以也就无法估计 2种类型细胞的电子
传递速率。同时, Lawson等(2003)观察不同浓度
CO2/O2下的紫露草(Tradescantia albiflora)和鸭跖草
(Commelina communis)的完整绿色叶片中保卫细胞
的 Fq/Fm值的结果表明, Rubisco是光合电子传递
产物的主要接收者, 说明光合电子传递产物主要进
入 Calvin循环, 这一结果与Ueno (2001)用免疫金
技术得到的结果一致。事实证明, 保卫细胞和叶肉
细胞具有相同的CO2/O2反应, 表明电子传递的大部
分终产物可为 Rubisco和 Calvin循环利用。叶肉
细胞中叶绿素含量是保卫细胞的 20~50倍。因此,
可以推断, 虽然两者具有相似的光合速率, 但以细
胞为基础计算的话, 保卫细胞的光合作用比叶肉细
胞低很多。但保卫细胞的体积只相当于叶肉细胞
的1/10, 而CO2同化速率则是叶肉细胞的1/10~1/3,
因此可以认为, 保卫细胞的叶绿体可能是保卫细胞
能量的重要来源。
6 叶肉细胞的光合作用与气孔运动之间的关系
气孔导度与叶肉细胞 CO 2的固定密切相关
(Ealson和 Richards 2009; Mott 2009), 叶肉细胞光
合作用的产物——蔗糖被运到保卫细胞外能减小气
孔的孔径(Kang等 2007)。叶肉细胞的光合作用可
能会引起 Ci/Ca (Ci: 胞间 CO2浓度, Ca: 外部 CO2含
量)变化, 进而引起气孔导度的变化。保卫细胞的
叶绿体或光合作用是否直接调节气孔运动和叶肉细
胞固定 CO2之间的关系仍有争议。Roelfsema等
(2006)对保卫细胞中叶绿体直接参与红光诱导的气
孔开放过程这一看法提出异议, 认为用类胡萝卜素
合成抑制剂达草灭(norflurazon)处理蚕豆的叶片, 会
使植物的叶片组织斑化, 其在蓝光照射下, 不论是
植物的白色区域还是正常区域, 它们的气孔都能正
常开放, 但其对红光不起反应, 因此他们推测, 胞间
CO2是作为一种信号分子参与红光诱导气孔开放过
程的。此外, 红光诱导的气孔开放仅仅适应于红光
照射大面积的植物叶片, 而不是照射单个的保卫细
胞, 从而解释了叶肉细胞中Ci降低这一现象(Roelfsema
等 2002)。high temperature 1 (HT1)编码一种蛋白
激酶, 该基因点突变后, 这种蛋白激酶活性降低, 以
致ht1突变体保卫细胞的红光反应和对CO2的反应
都丧失, 但是蓝光依旧能诱导气孔开放, 这说明红
光诱导的气孔开放是通过降低胞间 CO2浓度实现
的(Hashimoto等 2006)。另外一个Ci驱动气孔开放
的证据是以烟草MAP激酶基因(NtMPK4)进行的实
验, NtMPK4能激活阴离子通道, 该基因突变后, 即
使细胞外CO2浓度升高后气孔也不关闭, 对红光的
反应也减弱(Marten等 2008)。
另外一些研究则反对Ci直接参与红光诱导气
孔开放过程的看法。例如, 红光照射整个叶片时,
采用气体交换技术促使胞间 CO2浓度保持恒定状
态, 红光依然能够诱导气孔的开放(Lawson等
2008)。另外, 有人认为光对 Ci的影响以及 Ci对气
孔的影响都很小, 不能成为光照条件下气孔导度大
幅度变化的主要原因。最近, Doi和Shimazaki (2008)
在黑暗条件下检测铁线蕨(Adiantum capillus-
veneris)气孔对 CO2的反应时, 发现不论是低浓度
CO2还是高浓度CO2都不能引起气孔运动, 但是红
光却能够诱导气孔开放。同时他们还观测到, 红光
和远红光对气孔的开放有协同效应, 当以红光和远
红光直接照射叶片下表皮时, 气孔的敏感度更强。
因此他们推测, 光下蕨类植物气孔的开放可能是由
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保卫细胞中叶绿体光合电子传递链驱动的。但拟
南芥有典型的Ci反应, 这可能是由于不同的物种有
不同的信号调控机制。SLAC1基因编码阴离子通
道, 敲除 SLAC1基因后, 不论是黑暗条件或者光照
条件下, 高浓度 CO2都不能诱导气孔关闭(Negi等
2008)。这些结果表明, 光诱导的气孔运动不仅仅
依赖于 Ci, 阴离子转运机制也参与这一过程。
Messinger等(2006)提出, 由 Rubisco催化的光
合碳还原与电子传递量之间的平衡决定了气孔对光
还是 CO2有反应。光和 Ci调节电子传递量与光合
碳还原之间的平衡, 而这二者之间的平衡还会影响
ATP和玉米黄质的含量, 玉米黄质含量变化后反过
来也会影响到气孔对蓝光或 CO2的反应(Zeiger等
2002)。与玉米黄质一样, ATP含量会随着光照而
增加、随着Calvin循环能力的增强而降低(伴随着
的是 Ci的降低)。光下胞质增加的ATP可被质膜
H+-ATP酶利用, 或者被光合碳还原利用, 产生的蔗
糖作为渗透物质, 参与气孔开放过程(Tominaga等
2001)。这些都暗示, 在气孔对 CO2反应的过程中,
至少包括 2种机制, 一类是依赖于光合作用, 一类
则不依赖于光合作用(Messinger等 2006)。
7 转基因技术和突变体在气孔运动研究中的应用
随着转基因技术的发展和大量可利用的突变
体库的出现, 人们开始用这些技术和方法研究光合
作用与气孔运动的关系, 并且得到了一些令人意想
不到的结果。几个不同的实验室研究Rubisco含量
的结果均表明, Rubisco含量变化对气孔运动影响
很小。如 von Caemmerer等(2004)第一次用高分
辨率的叶绿素成像技术, 以降低 Rubisco含量方法
促使烟草叶肉细胞的光合效率降低到保卫细胞的光
合水平, 打破叶绿体的电子传递与光合碳还原之间
的平衡, 使胞内的ATP含量增加, 叶黄素转化为玉
米黄质。但随着光照强度的逐渐增加 , 尽管
Rubisco反义株系光合速率低于野生型, 但两者的
气孔开放速率和最终气孔导度很相似。因此他们
认为, 保卫细胞光合作用或叶肉细胞光合作用对气
孔开放都不是必需的。
Paul等(1995)和 Price等(1998)采用反义 RNA
技术获得磷酸核酮糖激酶活性或Rieske FeS蛋白表
达量降低的转基因烟草, 其气孔导度与野生型之间
没有什么差异, 因而推断气孔导度不依赖于光合电
子传递链。但反义 RNA技术证明 PEPC活性和苹
果酸根在保卫细胞中是起作用的。Cousin等(2007)
报道苋属植物Amaranthus edulis缺少 PEPC活性的
突变体气孔的开放速率降低, 气孔导度减小。Baroli
等(2008)用反义RNA技术促使烟草中Rubisco和细
胞色素 b6/f复合体的含量降低后, 发现在高光强的
红光照射下, b6/f反义株系和 Rubisco反义株系的
CO2同化率比野生型的低, 蔗糖含量降低, 但两者
的气孔导度与野生型没有明显差别。研究结论是,
气孔的红光反应并不依赖于保卫细胞或者叶肉细胞
的光合速率; 气孔开放过程中, 除蔗糖之外的其它
渗透物质也起着重要作用。
Lawson等(2008)用反义RNA技术促使烟草叶
肉细胞和保卫细胞中的景天庚酮糖 -1,7-二磷酸酶
(SBP酶)活性下降后, 其在红光强度逐渐增加时,
SBP酶反义株系的气孔张开速率加快, 但在红光 /
蓝光下没有这种反应。在 S B P 酶反义株系中,
Calvin循环消耗ATP减少, 这可能导致胞内的ATP
含量增加。因此他们推测, 红光诱导气孔开放速率
的加大可能是由于胞内ATP含量增加, 进而驱动H+
的泵出。但如 Baroli等(2008)所述, 在 b6/f反义烟
草株系中, ATP含量的减少对红光诱导的气孔开
放过程影响很小。
8 叶绿体影响气孔运动的其它途径
叶绿体在其它方面也可能影响到气孔运动, 保
卫细胞叶绿体可能是通过产生ROS而参与气孔运
动的, 如H2O2可介导ABA信号转导过程(Zhang等
2001)。抗坏血酸(ascorbic acid, AsA)氧化还原态
也可能参与气孔运动。植物体通过增强抗坏血酸
还原酶(dehydroascorbate reductase, DHAR)的表达
量导致保卫细胞内的AsA氧化还原态增加后, 植物
体内H2O2含量降低, 最终导致气孔导度增加(Chen
和Gallie 2004)。正如前面提及的, 转基因植物和
突变体的利用为保卫细胞机制、感受因子、信号
转导模式、离子吸收和离子通道的调节等在气孔
运动中的作用提供了许多信息(Eckert和Kaldenhoff
2000; Baroli等2008; Lawson等2008; Serna 2008)。
研究保卫细胞在气孔运动中的作用的目的之
一是培育耐旱植物。Masle等(2005)在拟南芥中分
离出一种蒸腾效率基因, 即 ERECTA, 它可改变叶
片的扩散特征和叶肉细胞的光合能力, 从而提高水
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分的利用效率。另外也有研究表明, 通过改变或者
破坏保卫细胞膜转运体、钙依赖蛋白激酶、水孔
蛋白的基因表达及ABA合成途径中基因的表达等,
都可以增加植物的耐旱性(Klein等2004; Ma和Wu
2007; Cui等 2008; Yang等 2005)。此外, 在作物中
也得到了类似的结果, 如Hu等(2006)报道, 水稻中
超表达胁迫响应基因 SNAC1后其耐旱性可增加。
9 结论与展望
气孔运动过程中保卫细胞的渗透调节及信号
转导过程非常复杂, 本文介绍了保卫细胞叶绿体的
光合作用及 Calvin循环在光诱导气孔开放中的作
用, 这方面的报道存在着很多争议: 如用 SBP酶的
反义植株的研究结果支持保卫细胞的光合作用和碳
还原在气孔对红光感应中的作用(Lawson等 2008);
而用Rubisco和 b6/f反义株系的研究结果则反对保
卫细胞光合作用、包括ATP生成在红光诱导气孔
开放中的作用(Baroli等2008)。在保卫细胞代谢方
面, 关于光合作用的研究报道较多, 但关于氧化磷
酸化的研究相对较少; 植物种类方面, 集中于研究
者比较熟悉的种类, 但关于CAM植物和C3植物的
还不够; 气孔能对多种刺激进行反应, 但很多报道
只针对一种刺激。因此, 关于保卫细胞代谢在气孔
运动中的作用还有很多问题没有解决, 有很多内容
需要研究者继续深入探讨。目前突变体、转基因
植物及基因芯片、蛋白质组学等新材料、新技术
的使用和发展将为这一领域的研究起重要的推动作
用。
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