全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (11): 1127~1137 1127
收稿 2013-06-27　　修定 2013-08-16
资助 国家自然科学基金(30871467)和江苏省普通高校研究生创
新基金(CXZZ11_0976)。
* 通讯作者(E-mail: wangzhong@yzu.edu.cn; Tel: 0514-
87979354)。
植物侧根发育的研究进展
刘大同, 荆彦平, 李栋梁, 余徐润, 王忠*
扬州大学江苏省作物遗传生理重点实验室/农业部长江中下游作物生理生态与栽培重点开放实验室, 江苏扬州225009
摘要: 侧根是植物根系的重要组成部分, 其发生和发育受到内源植物激素和外界环境因素的共同影响。生长素在侧根发生
起始、侧根原基的发育和侧根突破母体表皮等阶段均发挥关键作用。研究侧根的发育和形态解剖结构以及信号调控途径
等, 都具有重要的理论和实践意义。本文结合近年来的研究进展, 综述了拟南芥和水稻侧根发育的详细过程和影响因素,
重点关注生长素在侧根原基发生和发育过程中的作用。
关键词: 拟南芥; 水稻; 侧根发育; 生长素
Research Advances in Plant Lateral Root Development
LIU Da-Tong, JING Yan-Ping, LI Dong-Liang, YU Xu-Run, WANG Zhong*
Key Laboratory of Crop Genetics and Physiology of Jiangsu Province/Key Laboratory of Crop Physiology, Ecology and
Cultivation in Middle and Lower Reaches of Yangtse River of Ministry of Agriculture, Yangzhou University, Yangzhou, Jiangsu
225009, China
Abstract: The initiation and development of lateral roots, which act as an important component of root system,
are affected by the combined action of endogenous plant hormones and external environmental factors. Auxin
plays important roles during lateral root initiation, primodium formation and also emergence. It is valuable for
the theoretical research and production practice to study the morphology and anatomy of lateral roots and the
regulation of signal network. Based on the studies in recent years, we summarize the detailed process of lateral
root development and the regulatory factors in Arabidopsis and rice, and focus on the key roles of auxin in the
above processes.
Key words: Arabidopsis thaliana; rice; lateral root development; auxin
植物根系不仅起着固定植株和吸收水分与营
养的基本作用, 还具有合成植物激素和必需物质
的功能。根据是否有明显的不定根, 可将植物根
系划分为直根系和须根系两大类。大部分双子叶
植物具有直根系, 其模式植物为拟南芥, 直根系由
主根和侧根组成; 而大部分单子叶植物具有须根
系, 水稻为其典型代表。须根系由初生根(胚根)和
不定根(又称冠根)以及各级分支侧根组成, 其中不
定根占较大比例。De Smet等(2012)认为, 根系结
构还应包括根毛, 以及适应产物如菌根和簇根等。
在早期的研究中, 很多学者认为, 相对于地上
部分而言, 根的形态学、解剖学特征比较简单, 在
功能上也只是“次要角色”, 对侧根发育过程尤其是
侧根发生机理研究较少。由于拟南芥的根系解剖
结构简单, 且容易获得大量突变体, 对侧根发生机
理的认识大多是从拟南芥上获得的(Casimiro等
2001; Celenza等1995; Lima等2010; Meyerowitz
2001)。然而单子叶植物中的禾本科作物提供了人
类所需的50%以上的能量来源, 近年来关于单子叶
植物的根系研究也引起人们的重视。人们认识到
水稻根在结构和进化上有特殊性, 在植物器官发
育的研究中也是一个非常理想的模式器官, 可以作
为研究单子叶植物侧根发生发育的模式作物。
本文结合植物根系研究的进展, 以拟南芥和
水稻为代表, 概述了植物侧根发生发育的过程; 另
外, 对于侧根不同发育阶段中生长素(auxin)所起的
关键作用也分别进行了介绍。
1 植物根系组成和侧根发生形态
单子叶植物的根系由胚根发育来的主根和不
定根, 以及这两类根上分支的侧根组成。不同种
类植物的主根数目差异较大, 如水稻只有1条主根,
植物生理学报1128
而小麦则有6~7条; 最早发生的不定根数量和位置
也不同, 种子内盾片节点和种子以上胚芽鞘节点
发生的不定根往往表现为初生根, 它们统称为种
子根。主根和不定根都可以进行分支, 在中柱鞘
上相继发育出更高层级的侧根, 最多可以达到第
三级(图1)。解剖观察显示主根有一个中心的大后
生木质部导管, 被小的后生木质部导管环绕; 而次
生根基部有一个薄壁细胞组成的髓, 被大小两种
后生木质部导管环绕(Watt等2008)。双子叶植物
的胚在发育过程中先形成胚根, 在种子萌发后只
形成一条主根; 而侧根则是主根及节点上衍生的
无限层级的分支根(Jansen等2010)。双子叶植物茎
上也形成不定根, 但是其重要性要比单子叶植物
中的小得多(图1)。
植物在整个生命过程中不断发生侧根以适应
不断变化的土壤环境, 侧根的发生情况可作为植
物适应土壤环境能力强弱的一种标志。以拟南芥
为例, 在萌发过程中形成的主根都不含有侧根原
基。直到根发育成熟, 正对着木质部的中柱鞘细
胞层被激活分裂能力, 开始启动侧根原基的形成,
这是侧根形成的第一步。侧根露出母根表皮后不
断伸长, 并进行反复的分叉, 形成不同层次的侧根,
以此方式充分利用土壤资源来为植株的生长发育
提供支持。同时, 双子叶植物根的维管束具有形
成层, 可以通过不断的增粗而形成新的木质部和
韧皮部, 以此种方式加强运输能力。而单子叶植
物的根维管束没有形成层 , 因此必须要不断增
加根长和根数来适应物质的运输 , 因此对于成
熟根系而言, 侧根是发挥根系功能不可缺少的组
成部分。
2 侧根发育的过程
侧根的发育属于胚后发育, 其结构和主根十
分相似。不同学者对侧根发生的标准选择不一,
如Malamy和Benfey (1997)将拟南芥侧根的发生过
程分为8个阶段(图2): I, 建成细胞垂周分裂阶段; II,
两细胞层的侧根原基阶段; III, 三细胞层的侧根原
基阶段; IV, 四细胞层的侧根原基阶段; V, 内皮层
侧根原基阶段; VI, 皮层侧根原基阶段; VII, 接近突
破表皮的侧根原基阶段; VIII, 侧根露出表皮伸长
阶段。这是目前划分最为细致并被普遍接受的方
式。而Taiz和Zeiger (2006)将拟南芥侧根发育以6
个阶段划分。综合各家观点, 侧根发生可分为3个
图1 水稻和拟南芥根系的组成
Fig.1 The root system of rice and Arabidopsis
根据文献(Nibau等2008; Rich和Watt 2013)改画。A和B为典型的禾谷类植物幼苗的根系(以水稻为例), 包括一条由胚根发育而来的主
根(primary roots, PR), 紧靠主根末端的胚后发育形成的种子根(seminal roots, SR), 以及发源于茎上的冠根(crown roots, CR)。主根、种子根
和冠根均能形成侧根(lateral roots, LR), 并能进行更多层次的分支。C和D为典型的双子叶植物幼苗根系(以拟南芥为例), 包括一条由胚根
发育而来的主根, 幼苗发育过程中从主根上分支而出的侧根, 以及发源于主根表皮细胞的根毛(epidermal root hair, Epi RH) (右侧插图为根
毛的放大展示), 其不定根(adventitious roots, AR)在茎和根的结合处形成。B和C中所显示的横截面示意图阐明了单子叶植物和双子叶植物
维管系统排列分布的差异。
刘大同等: 植物侧根发育的研究进展 1129
关键阶段 : ( 1 )侧根发生的起始 , 即建成细胞
(founder cells)的选择; (2)侧根原基(lateral root
primordia, LRP)的建成, 包括侧根原基的形成和生
长点的活化; (3)侧根的露出(Casimiro等2001;
Malamy 2005), 即侧根原基定向突破表皮形成侧根
并生长。Laskowski等(1995)提出的侧根分生组织
的激活进而形成成熟侧根, 也可包含在这3个阶段
之内。
2.1 侧根发生的起始
侧根发生起始的标志是建成细胞的选定和脱
分化 , 并重新进入细胞周期分裂 ( D e S m e t等
2007)。在拟南芥和绝大多数双子叶植物中, 侧根
发生起始于正对着原生木质部的中柱鞘细胞。能
够启动侧根形成的中柱鞘细胞被称为建成细胞
(pericycle founder cells, PFCs) (Casimiro等2001),
其细胞长度较短(Beeckman等2001; Lloret等1989),
处于细胞分裂的G2期, 细胞内含有复制的染色体
(Beeckman等2001; Blakely和Evans 1979)。拟南芥
的PFCs具备典型的分生细胞特性, 胞质浓稠, 液泡
小, 核糖体丰富(Parizot等2008); 在分化区域仍保
持着有丝分裂活性(DiDonato等2004)。然而, 也有
一些研究者认为, PFCs只是中柱鞘分生组织阶段
的细胞(Beeckman等2001; Casimiro等2003; Dub-
rovsky等2000)。
在水稻、玉米和小麦等单子叶植物中, 侧根
发生起始于与韧皮部相对的中柱鞘细胞或内皮层
部位(Hochholdinger和Zimmermann 2008)。孔妤
(2009)通过半薄切片观察发现, 水稻侧根是在中柱
鞘细胞和内皮层细胞部位发生的(图3-A)。
一般认为, 水稻的侧根是在根的成熟区发生
的。研究表明, 拟南芥侧根建成细胞起源于主根
基部分生组织区域的中柱鞘, 中柱鞘细胞发生分
裂最先出现在距根尖几毫米处, 该区域紧随顶端
分生组织之后(Casimiro等2001; De Smet等2007;
Malamy和Benfey 1997)。基因水平的研究证据表
明, 拟南芥的中柱鞘包含位于韧皮部的休眠细胞
和位于木质部的能自发进行分裂的细胞, 这种中
柱鞘构成的异质性和构型的二极性, 只有在根尖
顶端分生组织中才能形成(Yadav等2010)。根据拟
南芥的研究结论, 我们认为水稻的侧根建成细胞
也起源于分生区, 并通过根顶端过渡区细胞的不
断转化而进入伸长区(Baluška等2010; Perilli等
2012), 最后将侧根原基推到了成熟区。因此, 侧根
的发生可以看作是侧根建成细胞发育远离顶端的
位移过程。
正常情况下, 只有少部分中柱鞘细胞能形成
侧根原基, 暗示这些中柱鞘细胞中存在多水平调
控机制(Beeckman等2001)。目前有两种机制来决
定侧根发生起始的位置: 一是机械刺激信号诱导
机制; 二是生长素为基础的振荡调节机制。机制
图2 拟南芥侧根原基发育的形态变化
Fig.2 Morphological changes during lateral root primordia development in Arabidopsis
引自文献(Péret等2009a)。A: 侧根起源于主根的中柱鞘细胞; B: 侧根原基发育的8个阶段, 以罗马数字标注; C: 用DR5:GUS报告的生
长素分布和浓度状况(蓝色梯度渐变, 最深的表示浓度最高); D: 根据甲苯胺蓝染色的根所画的各个发育阶段的示意图(标尺=20 mm)。
植物生理学报1130
一认为, 机械刺激诱导正对着原生木质部的中柱
鞘细胞转化成侧根建成细胞, 但具体的分子基础
仍待阐明; 机制二认为, 高浓度的生长素刺激中柱
鞘细胞的分裂, 导致了侧根的大量发生。生长素
调控的侧根发生起始及其信号转导过程已经得到
阐明(Péret等2009a)。外施生长素可以诱导所有的
中柱鞘细胞形成侧根原基, 然而外施生长素运输
抑制剂虽能抑制侧根原基的形成, 但并不会改变
中柱鞘细胞的特殊属性 ( L a s k o w s k i等1 9 9 5 ;
Casimiro等2001; Himanen等2002)。由此推断, 所
有中柱鞘细胞都具有形成侧根的潜在能力, 但是
只有特定的位置才能启动侧根原基的发生(Nibau
等2008)。
最近有研究小组报道, 根的向重性刺激产生
了侧根发生的起始信号, 该信号决定着侧根发生
的起始位置。De Smet等(2007)应用生长素报告基
因DR5::GUS表达使生长素分布可视化, 在拟南芥
根基部分生组织的原生木质部细胞中发现了一个
周期性震荡的生长素峰值, 该峰值周期与主根上
的侧根起始相吻合。该结果暗示, 周期性的生长
素峰值信号使特殊的中柱鞘细胞变成了PFCs, 并
且该信号同重力诱导的依赖生长素输入载体
AUX1的主根波动生长相关联。这个观点得到数
学建模实验的支持(Lucas等2008), 也证实了侧根
起始与向重性信号来自同一个生长素库。
在侧根发生的起始阶段, 起调控作用的生长
素源于根尖部位, 生长素改变了细胞的命运并激
活细胞分裂。在根分生组织中, 生长素输出载体
PIN介导形成了一个跨过整个分生组织的顶端-基
部生长素浓度梯度, 并且诱导根分生组织径向模
式的维持和生长(Perilli等2012)。在生长素作用的
信号通路上, AUX/IAA的降解使得ARFs能够激活
生长素响应的转录(Dharmasiri等2005; Gray等
2001; Kepinski和Leyser 2005)。AUX/IAAs与ARFs
图3 水稻侧根不同发育阶段的解剖结构
Fig.3 Anatomical structure of rice lateral root in different developmental stages
引自文献(孔妤2009)。A~D: 不定根内侧根发育各个阶段的纵切面; E~H: 不定根内侧根发育各个阶段的横切面。E: 内皮层
(endodermis); P: 中柱鞘(pericycle); S: 中柱(stele); X: 木质部(xylem)。
刘大同等: 植物侧根发育的研究进展 1131
都是存在功能冗余的蛋白质大家族, 其中对侧根
发生起始最重要的一个AUX/IAA成员是IAA14。
生长素触发了IAA14的降解, 使ARF7和ARF19激
活LBD/ASL (LATERAL ORGAN BOUNDARIES
DOMAIN/ASYMMETRIC LEAVES LIKE)的转录,
LBD/ASL蛋白进一步激活细胞增殖和形态基因的
转录(Fukaki等2005; Okushima等2007)。此外,
IAA28对侧根发生起始也非常重要, IAA28被生长
素降解后解除了对生长素诱导的侧根形成基因转
录的抑制作用; 同时IAA28 mRNA水平也受到生长
素的抑制, 说明生长素信号转导过程中IAA28的调
控是非常复杂的(Dreher等2006; Rogg等2001)。研
究人员也提出了拟南芥侧根发生过程中生长素起
调控作用的分子机制(图4)。
近年来, 国内学者在获得各种水稻突变体的
基础上开展了生长素诱导侧根发生的分子机理和
信号转导过程等研究, 并取得了有意义的成果(Xu
等2005; Yang等2006; Zhu等2012)。
2.2 侧根原基的建成
起始信号被接收后, 建成细胞即开始分裂和
分化, 形成侧根原基, 该过程包括了“8段划分”方式
的I~VII (图2)。拟南芥侧根原基起始于一对或其
图4 拟南芥侧根发生过程中生长素信号模块和连续发生的相关细胞活动
Fig.4 Auxin signaling and associated cellular events during lateral root initiation in Arabidopsis
根据文献(Yadav等2010)改画。A: 根分区示意图。根分生组织的静止中心显示为黄色, 红色线条指示原生木质部界限, 蓝色线条指示
中柱鞘细胞层。木质部极的中柱鞘(xylem pole pericycle, XPP)以绿色表示, 其通过不均等分裂产生的小子细胞(以紫色表示)形成绝大多数
侧根原基。B: 侧根发生过程中不同区域发生的生长素调节的分子事件示意图。模块1活跃在基部分生组织并且活化GATA23, 被激活的
GATA23指定识别侧根建成细胞; 模块2和3阐释了接下来发生的侧根发育过程, 如细胞核迁移和细胞不均等分裂。C: 侧根发生过程中的不
同细胞活动示意图。部分XPP细胞通过GATA23的识别而转变成建成细胞的身份, 随后发生细胞核迁移和多循环的背斜式平周分裂, 最终
形成侧根原基。
植物生理学报1132
中一个建成细胞。在阶段I中, 建成细胞进行垂周
分裂, 最多可形成10个细胞组成的单层细胞的原
基。其后进入阶段II, 细胞开始进行平周分裂, 形
成了内外两层。在此基础上继续进行垂周和平周
分裂, 并形成一个圆顶状的原基, 这个过程跨越了
阶段III~VII。
在水稻上, 侧根原基形成中PFCs有细胞核移
动现象; 拟南芥PFCs第一次分裂前, 也发生了相邻
的中柱鞘细胞间细胞核的有序移动 ( Jansen等
2010), 而且早在第一次分裂发生之前, 这些细胞中
就已经建立起了生长素的梯度峰值(Benková等
2003)。新形成的生长素梯度驱使细胞发生极化,
使两个相邻PFCs的对称被打破, 细胞核彼此相向
移动到将来发生有丝分裂的地点, 产生极性分布,
并进一步引起PFCs发生斜向不均等分裂; PFCs中
的生长素峰将一直持续到侧根原基发育之后的其
他所有阶段, 并且对维持成功的发育模式和新侧
根突破表皮和继续生长起着关键作用(Casero等
1993)。
孔妤(2009)认为, 水稻中柱鞘和内皮层部位的
侧根建成细胞被选定以后, 这些细胞进入新的细
胞周期, 经过平周分裂形成内外2层细胞(图3-A),
其中外层细胞再进行一次平周分裂, 形成了一个
由3层细胞组成的侧根原基(图3-B和E); 内层细胞
进行平周分裂, 使侧根原基的细胞逐渐变为多层
(图3-C)。外层细胞平周分裂产生的2层细胞在突
破根表皮之前不再发生平周分裂, 其层数保持不
变; 在其顶端进一步分化为生长点和根冠, 后面部
分形成输导组织与主根中柱相连(图3-F)。
2.3 侧根原基突破表皮的生长
侧根起始于根母体的深处, 新的侧根原基需
要突破层层外围组织 , 然后才能露出表皮后生
长。在19和20世纪, 人们猜测在侧根原基内存在
某类水解酶, 释放到细胞外, 分解外围组织细胞壁,
为侧根原基的伸长提供通道(Péret等2009b)。侧根
原基要突破其外围组织, 必然会对主根母体结构
进行改变(图5)。
拟南芥根的解剖结构简单, 其中柱由维管束
和中柱鞘组成, 外围覆盖着3种组织, 由内到外依
次是内皮层(endodermis)、皮层(cortex)和表皮
(epidermis), 均由一层细胞组成。侧根原基突破并
贯穿这3层细胞才能露出。水稻根结构迥然不同,
外围细胞层数远远多于拟南芥, 中柱鞘外围包被
着内皮层、厚壁组织(sclerenchyma layer)、外皮层
(exodermis)和表皮等多达15层细胞(Rebouillat等
2009)。因此, 水稻的侧根原基露出要比拟南芥复
杂得多。
虽然包裹在中柱鞘外围的组织对侧根原基露
出是一种障碍, 然而它们并不是完全被动的, 而是
通过多种方式与侧根露出过程相适应。在大多数
双子叶植物中, 靠近LRP的外层细胞与圆顶形的原
基呈相切方向或者发生细胞垂周分裂, 内皮层细
胞不形成凯式带, 皮层细胞分裂, 从而适应原基的
生长; 分离开的外围细胞可以与侧根原基发生合
并甚至参与形成侧根组织, 然后共同向外露出; 被
分开的外围细胞也可以形成临时结构附着在侧根
原基表面, 并最终降解(Péret等2009b)。
孔妤(2009)在水稻侧根露出的观察中发现, 侧
根原基的外层细胞在贯穿皮层的整个过程中, 其
数目并没有增加, 只是基部细胞明显伸长(图3-D和
H)。由此说明侧根原基在皮层向根表皮的扩张和
突破过程中, 依靠的是细胞的伸长而不是细胞分
图5 侧根的形成强烈影响主根的结构
Fig.5 Formation of a lateral root alters
the primary root structure
引自文献(Péret等2009b)。A: 新的侧根形成之前表皮细胞紧
密依附着; B和C: 侧根露出过程中, 随着侧根原基向皮层和表皮推
进, 外层组织细胞裂开; D: 侧根突破表皮生长。箭头指示侧根露
出位置表皮细胞间的间隙。用环境扫描电子显微镜观察五至七日
龄拟南芥苗的主根(标尺=20 μm)。
刘大同等: 植物侧根发育的研究进展 1133
裂。一旦侧根原基突破根表皮, 其顶端生长点的
分生组织才开始激活并发挥作用(Chen等2006;
Coudert等2010)。
在侧根原基伸长和突破表皮过程中, 同样离
不开生长素的作用(Péret等2009a) (图6)。水稻中
已经明确功能的调控侧根发生相关的3个基因, 都
参与编码AUX/IAA (Nakamura等2006; Song等
2009; Zhu等2012)。虽然根也是生长素的来源器
官, 但是侧根只有露出表皮后才会具备自身合成
生长素的能力(Ljung等2005), 剪去茎叶会抑制侧
根的露出。因此推测, 在侧根露出过程中, 是由茎
芽来源的生长素起作用。从生长素处理的根表达
谱分析也可发现, 在侧根的露出过程中与细胞壁
改造相关的果胶裂解酶、果胶甲基化酯酶、扩张
蛋白和β-木糖苷酶等的基因表达量增强(Lask-
owski等2006)。进一步的试验证实, 这些酶是在侧
根原基细胞中表达并释放的。由侧根原基合成并
释放的酶对外围细胞壁有改造作用, 而原基自身
的细胞壁并未受到改变, 该现象可用侧根原基和
母体根细胞的细胞壁成分差异来解释(Laskowski
等2006)。
综上所述, 我们认为植物根中存在实现侧根
突破表皮的一些因素: (1)侧根原基细胞生长的机
械推力是侧根突破表皮的原动力; (2)根组织在纵
向上细胞成条状排列, 且条与条之间的细胞在径
向间缺少胞间连丝等联络, 皮层组织极易被侧根
原基突破; (3)侧根原基细胞分泌物分解了邻近的
外围细胞, 形成了突出的通道; (4)根母体细胞发生
衰亡, 如水稻根成熟区形成通气组织, 皮层组织收
缩或破损, 易于侧根通过。
最近, Chen等(2013)报道了对侧根原基能否突
破表皮起决定作用的基因OsORC3。ORC基因编
码DNA复制起始识别复合体蛋白(origin recog-
nition complex, ORC), 是DNA复制、异染色质装
配、识别位点调控和染色体装配等过程中的中枢
原件。同野生型植株相比, OsORC3基因敲除后的
植株无侧根并发生矮化。CYCB1;1::GUS活性和亚
甲基蓝染色发现, orc3突变体侧根原基的起始正
常, 但是在形成中柱和基本组织之前停止生长, 证
明OsORC3在水稻侧根原基露出中起着关键作用。
侧根露出的调控对于整个根系的完整性具有
相当的重要性, 侧根突破表皮的位点通常会被土
壤中的根际病原体利用作为一个侵入点(Sprague
等2007)。因此进化选择的压力促使了一个调控网
络的出现, 来控制侧根露出这一事件, 例如侧根露
出位置产生防卫性分子以减少致病菌感染(Park等
2004)。
3 影响侧根发育的因素
3.1 植物激素
侧根的发生是高等植物中内源激素和环境共
同调控的一个发育过程, 侧根的起始受到多种信
号的调控(Malamy 2005)。利用拟南芥、水稻等植
图6 侧根露出过程中的生长素调控
Fig.6 The regulation of auxin during the emergence of lateral roots
根据文献(Péret等2009a)改画。A: 内皮层细胞中生长素介导的阻遏物IAA3/SHY2降解触发了选择性细胞壁改造酶(cell wall
remodelling, CWR)的表达, 从而引起细胞分离; B: 在邻近的皮层细胞内, 来源于原基内部的生长素引起阻遏物IAA14/SLR降解后诱发
了生长素输入载体LAX3的表达; C: 依赖LAX3的生长素积累引起特异的CWR酶表达上调, 引发皮层细胞分离; D: 来自后一个阶段的紧
贴外围表皮细胞侧根原基的生长素引发LAX3表达, 并进一步诱发CWR的表达, 导致细胞分离以及侧根最终露出母体表面。总之, LRP
穿过外层根组织并露出, 是一个受到高度调控的过程, 涉及一个复杂的跨细胞的生长素信号转导网络。P: 中柱鞘; End: 内皮层; C: 皮
层; Epi: 表皮。
植物生理学报1134
物进行生理和遗传研究揭示了植物激素在侧根形
成中的作用。截至目前, 已发现公认的六大类植
物激素在侧根发生过程中均起到不同的作用
(Fukaki和Tasaka 2009)。Marchant等(2002)在拟南
芥中通过添加外源生长素和抑制生长素的运输试
验, 发现外源生长素可增加侧根数目, 促进侧根的
形成。在成熟根的正对木质部(或韧皮部)的中柱
鞘细胞中, 生长素决定着部分中柱鞘细胞特化并
形成新的侧根建成细胞(Dubrovsky等2008)。细胞
分裂素(cytokinin)和脱落酸(abscisic acid, ABA)负
调控侧根形成(Aloni等2006; Brady等2003; Chen等
2006; Laplaze等2007; Li等2006), 而油菜素内酯
(brassinosteroid, BR)正调控侧根形成(Bao等2004;
Müssig等2003)。乙烯(ethylene)在侧根形成过程中
有正负2种调控作用(Ivanchenko等2008; Negi等
2008)。其他激素, 如乙烯(Ivanchenko等2008; Negi
等2008)和细胞分裂素(Li等2006; Laplaze等2007)
与生长素相互影响, 从而调节中柱鞘细胞的激活。
如上所述, 生长素的作用贯穿于侧根形成的
始终, 在侧根发生的建成细胞选择、侧根原基的
发育和侧根分生组织的激活这3个阶段中均起调
控作用。拟南芥在生长素信号转导通路上的突变,
包括生长素运输基因、ARF或Aux/IAA等的突变,
在侧根发育或原基起始上都存在缺陷(Malamy
2005; De Smet等2007)。生长素还同光合产物和其
他的调控化合物一起, 通过韧皮部从茎端向根中
运输, 使根的发育同地上部茎叶的发育保持同步。
3.2 营养元素
营养元素浓度和有效含水量等, 同外源信号
一起控制侧根的起始(Malamy 2005, 2009)。其中,
可利用营养元素深刻影响了根的构型和侧根发生
状况(图7-A)。例如, 轻微的缺氮、缺硫或缺磷, 通
常会使根系延展 , 根冠比增大(López-Bucio等
2003), 而局部施加氮或磷则会刺激侧根的发育
(Drew 1975; Linkohr等2002; Zhang等1999)。另外,
对拟南芥局部施加氮磷可促进侧根伸长, 而单独
施加氮肥则增加侧根密度(Linkohr等2002; Zhang
等1999)。Giehl等(2012)通过对拟南芥根局部施加
铁元素(Fe), 发现Fe可以使侧根长度加倍, 而侧根
数目不受影响。并进一步证明了共质体运输途径
的Fe (sym-plastic Fe)触发了该处侧根的伸长, Fe刺
激的侧根发生和根细胞伸长依赖于由茎向根的生
长素流, 侧根中局部的共质体Fe上调了生长素输
入载体基因AUX1的表达, 使得生长素在侧根尖端
积累, 成为侧根伸长的先决条件。
3.3 其他因素
光照、温度、水分等环境条件, 耕作栽培措
施以及品种等因素, 也与侧根的发育情况密切相
关, 并对根系生长有很大影响。
叶片光合作用和光合产物向根系的转运, 对
稻根的生长及功能产生影响。光强、光质、光照
时间甚至光周期长短都会影响水稻根系的生长发
育(马海元和李海云2009)。王忠等(未发表资料)研
究发现, 在水稻根负向光性生长中, 向光侧的中柱
鞘上侧根原基发生数要远大于背光侧(图7-B)。
潘晓华等(1996)系统总结了温度和土壤水分
对水稻根发育的影响。在根发生期, 高水温减少
根数, 但在根原基分化期, 高水温则增加根数; 在
根原基分化至发根期间, 高水温降低下位根的直
径, 但增加上位根的直径。不同空间层次的根系
对土壤水分的反应存在差异。在上层根(最上3个
发根节上的根)根原基分化期, 充足的水分对根原
基的分化与根的生长有利, 在发根的中后期亦需
要较充足的水分, 分枝中后期对短期土壤缺水反
图7 环境因素对侧根发生的影响
Fig.7 Lateral roots responded to environmental factors
A: 营养元素及施加方式对侧根发生的影响, 根据Nibau等
(2008)并作改动; B: 右侧照光引起向光侧侧根发生数目增多, 右侧
插图分别为方框内区域的放大和弯曲部位树脂切片显微镜观察
结果。
刘大同等: 植物侧根发育的研究进展 1135
应迟钝; 下层根在分枝中期对缺水反应敏感, 叶龄
余数1.1至抽穗前3 d若缺水, 下层根重下降27.1%,
分枝后期则对缺水反应较迟钝。
另外, 共生细菌或真菌的侵染还会促进根系
形成根瘤、菌根或排根等形态特化的侧根来行使
营养吸收的功能(Oldroyd和Downie 2004, 2006)。
4 展望
侧根的发生具有重要的农业意义。然而, 相
对于研究已经非常深入和透彻的双子叶植物尤其
是拟南芥, 在单子叶植物, 特别是与粮食生产、饲
料加工等密切相关的禾谷类作物中, 侧根和根系
发育的研究较为滞后, 这在一定程度上给开展以
根系优良性状为目标的作物育种等实际工作造成
了困难。因此, 未来对于单、双子叶植物侧根发
生发育的过程和调控机理, 特别是在侧根发生起
始部位的差异和侧根露出过程中的差异等要进行
系统性的比较分析, 并更加侧重于水稻等禾谷类
作物。
侧根发生和发育的调控是一个复杂的过程,
其中生长素的精确分布格局所保障的浓度梯度的
建成, 诱导侧根的起始、形成和露出, 对塑造根系
构型起着关键作用。由于突变体库越来越丰富,
生长素信号调控的路径涉及到众多的转录因子、
蛋白质、相关的基因功能和上下游关系被逐渐阐
明。然而生长素的信号调控并非单一路径, 而是
错综复杂的网络; 生长素与其他植物激素之间、
与外源环境信号之间也相互关联。目前, 对侧根
发育的形态和分子机理, 尚未形成一个完整的网
络结构。在今后的研究中, 系统生物学思路的引
入将进一步推进人们对侧根发生这一奇妙事件的
理解(Péret等2009b)。在不断充实的理论基础上,
随着研究方法的丰富, 技术的发展进步如大规模
的基因表达谱和高通量测序技术、活体动态显微
成像技术以及计算机数学建模等的快速引入, 今
后对于侧根发生发育甚至整个根系构型的研究将
会有更大、更迅速的突破。
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