全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (9): 1381~1386　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0024 1381
收稿 2015-05-26　　修定 2015-08-12
资助 河南中医学院博士科研基金(BSJJ2010-35)
* 通讯作者(E-mail: epsalon@163.com; Tel: 18625568634)。
植物对硼元素的吸收与转运
夏金婵*
河南中医学院基础医学院, 郑州450008
摘要: 硼是植物生长所必须的微量元素。近年来, 人们对硼在植物中的吸收与转运机制研究取得较大进展。本文就植物中
硼进入细胞的途径、植物对缺硼和硼毒害耐性的遗传调控以及在细胞与组织中硼的定向转运等方面的研究概况进行了综
述。在细胞水平, 植物通过转运蛋白的极性定位实现对硼的吸收与转运; 在植株水平, 植物通过木质部与韧皮部实现硼在
不同组织与不同发育阶段的转运分配。
关键词: 拟南芥; 硼; BOR基因; NIP基因
Uptake and Transport of Boron in Plants
XIA Jin-Chan*
School of Basic Medicine, Henan University of Traditional Chinese Medicine, Zhengzhou 450008, China
Abstract: Boron (B) is an essential nutrient for plant growth. In recent years, people have made great progress
in the study of the absorption and transport mechanism of boron in plants. In this paper, pathway for boron en-
try into cell, the genetic regulation of the tolerance of boron deficiency and boron toxicity in plants, and direc-
tional transport of boron in cells and tissues were reviewed. At the cellular level, the uptake and transport of bo-
ron is realized by the polar localization of the plant. And at the whole plant level, the plants achieve the transfer
of boron in different tissues and different stages of development through the xylem and phloem.
Key words: Arabidopsis; boron; BOR genes; NIP genes
硼是植物生长发育所必需的微量元素。在植
物中硼主要以硼-糖复合物的形式存在于细胞壁中
(Hu和Brown 1994), 参与细胞壁的形成, 并通过芹
菜糖残基与鼠李半乳糖醛酸聚糖复合物相连影响
细胞膜的稳定性(ONeill等2004)。硼不仅参与植
物的营养生长过程, 而且在花器官的发育过程中
也具有重要的功能。硼缺乏严重影响花粉的萌发
与生长, 使到达胚珠的花粉管数量有所减少, 还可
抑制花粉母细胞进行四分体分化, 导致花粉粒不
能正常发育(Iwai等2006)。在农业生产上, 适合作
物生长的硼浓度范围很窄, 在东南亚及中国的东
南部, 雨水带走了土壤中的硼, 造成了硼的缺失,
半干旱地区或灌溉水中硼含量过高则存在着硼的
毒害问题(Miwa等2007)。土壤中硼含量过低可抑
制根的伸长, 减少叶面积; 而硼含量过高可使叶片
的尖部和周边萎黄, 对植物产生毒害, 降低作物的
产量与品质(Miwa等2007)。近几年随着分子生物
学技术的快速发展, 人们对植物中硼的研究取得
了突破性进展, 本文主要叙述了植物对硼的吸收
与转运调控机制。
1 硼进入植物细胞的三种途径
目前认为硼进出细胞大概有三种途径: (1)硼
通过被动的双向扩散的方式通过脂双层分子。植
物所需的矿物营养元素除硼外都是以离子的形式
被吸收利用的 , 所带电荷降低了细胞膜的通透
性。由于在自然界中硼元素是以不带电荷的硼酸
形式存在, 导致细胞膜对其的通透性大大增加, 硼
被动的扩散方向只取决于细胞膜内外硼的浓度
差。例如 , 在藻类细胞中研究证明硼的通透性
(4×10-7 cm·s-1)是钠离子(3×10-8 cm·s-1)的10倍, 尿素
(1×10-7 cm·s-1)的4倍(Stangoulis等2001)。(2)通过选
择性与非选择性离子通道的被动扩散。研究表明
在南瓜的根部施加通道蛋白抑制剂能够抑制硼的
吸收过程, 吸收率降低50%左右(Dordas和Borwn
2001); 在大麦的根部施加弱酸或代谢抑制剂也会
降低硼的吸收, 是由于弱酸或代谢抑制剂能够降
植物生理学报1382
低通道蛋白的活性(Bramley等2010); 由于尿素与
硼的分子大小相似, 当环境中有尿素存在时通过
竞争抑制也能降低硼的吸收 (Dordas和Borwn
2001)。这些都表明膜上的一些转运硼的通道蛋白
的确参与了植物中硼的吸收过程。(3)主动的外排
过程。尽管硼能以被动运输的形式进入细胞, 但
植物的某些组织中硼的含量仍低于外部环境, 这
说明植物中存在硼的外排机制。例如, 大麦能够
保持内部硼的浓度是环境中的一半, 当施加代谢
抑制剂时, 这种植物体内外的硼浓度差随即消失,
由此可见这种硼的外排是需要能量的, 是主动运
输(Hayes和Reid 2004)。
2 植物中硼的转运蛋白
研究表明转运蛋白参与了植物对硼的吸收与
转运过程(表1)。这些蛋白的存在对植物在自然条
件下的生长是十分必要的, 其在低浓度下帮助植
物吸收硼, 而在毒害时外排硼。在拟南芥中研究
发现参与硼吸收与转运的蛋白有通道蛋白NIP
(NOD26-like intrinsic proteins)、TIP (tonoplast in-
trinsic proteins)和转运体BOR。水通道蛋白At-
NIP5;1参与低硼条件下硼的吸收过程(Takano等
2006); AtTIP5;1定位在液泡膜上, 参与高硼条件下
硼向液泡的转运过程(Pang等2010); AtBOR是一类
硼的外向转运体, 拟南芥基因组中共有7个同源基
因(Takano等2005)。
随着研究的深入, 在其他物种中也发现了一
些硼的转运蛋白。水稻中的OsNIP3;1与AtNIP5;1
类似, 参与低硼条件下根对硼的吸收过程(Hanaoka
等2014)。膜内在蛋白OsPIP2;4和OsPIP2;7在高硼
胁迫条件下参与硼的外排过程(Kumar等2014)。水
稻基因组中含有4个BOR的同源基因, OsBOR1参
与硼的吸收和向木质部的运输, 低硼条件下在内
皮层与外皮层表达(Nakagawa等2007); OsBOR4参
与花粉的萌发 , 主要在花药中表达 (Tanaka等
2014)。大麦中的HvBOR2与小麦中的TaBOR2是
硼的外向转运体, 参与高硼胁迫条件下硼的外排
过程(Reid 2007)。玉米的RTE是硼的一个外向转
运体, 与AtBOR1具有同源性, 主要在中柱周围的
细胞膜上表达, 对玉米的花序与穗的正常发育至
关重要(Chatterjee等2014); TLS1 (ZmNIP3;1)是硼
的一个通道蛋白, 参与玉米营养与生殖生长过程,
两者的双突变体在低硼条件下花序发育缺陷的表
型严重程度与外界硼的浓度正相关(Durbak等
2014; Leonard等2014)。油菜是需硼量高且对硼反
应敏感的作物, 油菜的硼营养状况会对其营养生
长与生殖生长, 甚至品质产生显著的影响, Sun等
(2012)的研究发现油菜中有6个AtBOR1的同源基
因, 其中BnBOR1;1c与BnBOR1;2a受低硼胁迫的
诱导。
另外, 植物中硼的转运蛋白还有以下特点。
首先研究表明BOR类型的转运体是需要消耗能量,
质子梯度所含有的电化学能可能驱动了该过程。
这有三方面的证据, 第一, 在大麦和酵母中硼的外
排过程能够增加胞内氢离子浓度(Hayes和Reid
2004); 第二, 硼的外向转运体属于Slc4 (Solute Car-
rier 4)家族, 该家族的成员都表现出共转运的特性,
在动物细胞中一般与钠离子共转运, 在植物细胞
中一般是氢离子(Reid等2000); 第三, 在酵母与大
麦中硼的外排过程不受钠离子、氯离子和重碳酸
盐的影响(Jennings等2007), 进一步证明了氢离子
参与了硼的外排共转运过程, 但是硼的外排过程
导致胞内pH的变化, 植物如何保证细胞内pH的稳
定还需要进一步研究。其次研究证明这些通道蛋
白并非专一转运硼的, 也转运其他底物。例如, Os-
NIP2;1 (Lsi)是一个推测的硅转运体, 但是当在蛙
卵细胞中表达时也能够转运尿素和硼, 硼和尿素
的存在并不影响对硅的转运活性, 证明该离子通
道最基本的功能是转运硅(Mitani等2008)。大多数
硼的通道蛋白表达量不受外界硼浓度的调控, 这
也说明这些通道蛋白最基本的功能不是转运硼元
素的。
3 低硼条件下参与硼吸收过程的转运蛋白
硼的水溶性很高, 在雨水充足的地区土壤中
硼很容易随水流丢失造成含量过低。目前已在拟
南芥中证实低硼条件下转运蛋白BOR1、BOR2与
NIP5;1共同完成硼的吸收过程(Takano等2010)。
拟南芥的AtBOR1是第一个被发现的BOR类
硼转运体, 其主要在成熟的内皮层和根尖细胞(没
有内皮层)中表达(Takano等2002), AtBOR2与
AtBOR是同源基因, 主要在表皮表达而不在内皮
层 , AtBOR2与AtBOR1在定位上互补(Miwa等
2013)。在低硼条件下AtBOR1缺失突变体不能实
夏金婵: 植物对硼元素的吸收与转运 1383
现硼从根部向地上部分的转运, 生长受到抑制, 但
是, 当外界硼含量充足时这种抑制就消失(Takano
等2005)。在低硼条件下AtBOR1的表达量并不发
生变化, 主要是通过转录后修饰调控其活性, 当硼
的含量充足时AtBOR1就被降解(Takano等2005)。
水稻的OsBOR1功能与AtBOR1相似, 但在内外皮
层都有表达, 在低硼条件下OsBOR1缺失突变体的
生长受到严重的抑制(Nakagawa等2007), 进一步说
明BOR1在低硼条件下植物对硼的吸收转运过程
中的重要性。
拟南芥的AtNIP5;1是一个转运硼的通道蛋白,
属于主要的内在蛋白(MIP)家族(Takano等2006)。
根据植物中MIPs蛋白的亚细胞定位和序列同源性
可以分为四类: (1) PIP (plasma membrane intrinsic
proteins)定位于质膜上; (2) TIP定位在液泡膜上;
(3) NIP, NOD26定位在大豆根瘤共生体膜上; (4)
SIP (small and basic intrinsic proteins)是一类碱性的
小分子量内在蛋白(Zardoya 2005)。其中NIP亚家
表1 植物中硼的转运蛋白
Table 1 Boron transporters in plants
转运蛋白 类型 特点 参考文献
AtBOR1 外向转运体 低硼条件下把硼转运到木质部, 外界硼含量充足时被降解 Takano等2002
AtBOR2 外向转运体 参与硼在根部的径向运输, 在低硼条件下参与根细胞的伸长 Miwa等2013
AtBOR3 外向转运体 在地上部分的表达量更多 Miwa等2005
AtBOR4 外向转运体 把硼从表皮转运到植物体外 Miwa等2007
AtBOR5 在根与地上部分都有表达 Miwa等2005
AtBOR6 在生殖组织中表达 Miwa等2005
AtBOR7 在生殖组织中表达 Miwa等2005
AtNIP5;1 通道 在低硼条件下表达量升高, 把硼转运到根部 Takano等2006
AtNIP6;1 通道 在低硼条件下参与硼在地上部分的运输 Tanaka等2008
AtTIP5;1 通道 定位在液泡膜, 受高硼诱导 Pang等2010
OsBOR1 外向转运体 硼从土壤转运到木质部, 低硼条件下在内皮层与外皮层表达 Nakagawa等2007
OsBOR2 外向转运体 在根中的表达量高于地上部分 Tanaka等2013
OsBOR3 外向转运体 在子房与胚芽中的表达量较高 Tanaka等2013
OsBOR4 外向转运体 参与花粉管的形成, 主要在花药中表达 Tanaka等2013
OsNIP2;1 通道 参与植物的抗高硼过程 Schnurbusch等2010
OsNIP3;1 通道 在根的外皮层与中柱, 及叶片的维管束与中柱鞘细胞中表达,
参与低硼条件下根对硼的吸收与硼在地上部分的分布过程 Tanaka 2014
OsPIP2;4 通道 高硼条件下根部的表达量上调, 地上部分的表达量下调, 在拟南芥中过表 Kumar等2014
OsPIP2;7 达这些基因增强对高硼胁迫的抗性, 但组织中硼的含量并没有发生变化
HvBOR2 外向转运体 把硼转运到细胞壁, 在高硼胁迫下表达量下调, 可能参与抗高硼过程 Reid 2007
(HvBOT1) Sutton等2007
HvNIP2;1 通道 定位在皮层与表皮细胞外侧的膜上, 硅的运输体, 参与植物的抗高硼过程 Schnurbusch等2010
(HvLsi1)
HvPIP1;3 通道 能增加酵母对硼的吸收能力 Fitzpatrick等2009
HvPIP1;4 通道 能增加酵母对硼的吸收能力 Fitzpatrick等2009
TaBOR2 外向转运体 把硼转运到细胞壁, 在高硼胁迫下表达量下调, 可能参与抗高硼过程 Reid 2007
TaBOR1.1 外向转运体 受低硼胁迫的诱导 Leaungthitikanchana等2013
TaBOR1.2 外向转运体 根部受低硼胁迫的诱导 Leaungthitikanchana等2013
TaBOR1.3 外向转运体 高硼胁迫下表达量下调 Leaungthitikanchana等2013
RTE 外向转运体 在中柱周围的细胞中表达, 定位在质膜, 参与玉米花序与穗的发育 Chatterjee等2014
TLS1 通道 参与玉米的营养与生殖生长 Durbak等2014
(ZmNIP3;1) Leonard等2014
BnBOR 外向转运体 BnBOR1;1c与BnBOR1;2a受低硼胁迫的诱导 Sun等2012
ZmPIP1 通道 参与硼的吸收过程 Dordas和Brown 2001
VvBOR1 外向转运体 在葡萄的花与果实中表达量高 Perez-Castro等2012
CmBOR1 外向转运体 在根部的表达量最高, 地上部分的表达受低硼诱导, 高硼条件下表达量不下调 Canon等2013
植物生理学报1384
族对转运底物的专一性不高, 可以转运水、甘油
等物质(Maurel 2007)。AtNIP5;1主要在根冠、分
生区和伸长区的表皮细胞中表达, 参与把硼从根
的表面吸收到根内(Takano等2006)。在低硼的情
况下该基因的缺失突变体生长受到抑制, 体内的
硼含量下调(Takano等2006)。AtNIP5;1定位在细
胞的一个侧面, 可能与AtBOR1共同实现硼通过共
质体途径向木质部的转运(Takano等2006)。在高
硼条件下通过降解AtNIP5;1的mRNA降低其活性
(Takano等2010)。低硼诱导AtNIP6;1表达量升高,
其缺失突变体在低硼条件下的生长受到抑制, 幼
嫩组织中硼的含量下降(Tanaka等2008)。研究表
明其主要在地上部分的节间表达, 特别是微管组
织的韧皮部, 因此, AtNIP6;1可能参与了硼在植物体
中的分布过程, 特别是幼嫩组织(Tanaka等2008)。
4 高硼条件下参与硼吸收过程的转运蛋白
比较单子叶植物(大麦)、双子叶植物(拟南
芥)和淡水藻类发现, 在环境中硼的含量只要达到
10 mmol·L-1 [150~200 μg·g-1 (DW)]时, 对其生长的
抑制就可达到40%~60% (Reid等2004)。高硼胁迫
可导致植物叶片的坏死、DNA双链断裂(Sakamo-
to等2011)。植物避免硼毒害的主要方法是降低组
织中硼的含量, 早期在小麦与大麦中的研究认为
植物的抗硼能力与通过抑制吸收降低组织中的硼
含量正相关, 最近的研究认为是通过增强硼的外
排能力实现的(Hayes和Reid 2004)。植物可通过两
种途径降低硼含量。首先可通过硼的外向转运
体。在拟南芥中AtBOR4是一个硼的外向转运体,
在高硼胁迫下参与硼的外排过程, 高表达能够增
强植物的抗硼能力(Miwa等2007)。该基因与At-
BOR1不同, 在高硼条件下不降解(Miwa等2007)。
相比之下, AtNIP5;1也参与植物在低硼条件下硼的
吸收过程, 但外界环境中硼的含量充足时其mRNA
通过5 UTR区被降解。把其5 UTR区敲除后形成
的突变体, 在高硼条件下体内的硼含量增高表现
出硼的毒害(Tanaka等2011)。另外, 在大麦中研究
发现其抗硼能力与一个水通道蛋白HvNIP2;1的表
达量降低有关(Schnurbusch等2010)。通过分析两
种不同抗性的大麦品种, 发现一个BOR1的同源基
因Bot1 (Hv-BOR2)参与硼的外排过程(Sutton等
2007), 其在根中表达量最高。即使有许多膜转运
蛋白参与了该过程, 但是还不清楚这些转运体的
功能是否专一, 因为除了小麦中TaBOR1.2, 没有其
他转运蛋白基因受高硼胁迫的诱导(Leaungthiti-
kanchana等2013)。其次可以通过把多余的硼储存
在液泡中降低对植物的伤害。AtTIP5;1是定位在
液泡膜上的一个硼通道蛋白, 在高硼条件下把胞
质中的硼转运到液泡, 降低对植物的毒害(Pang等
2010)。过表达AtTIP5;1能够提高对高硼的抗性,
生长加快, 伴随叶片中的硼含量增加, 其受高硼诱
导, 在下胚轴与叶片中表达(Pang等2010)。
5 参与植物生殖生长过程的硼转运蛋白
硼对植物生殖生长过程的影响比对营养生长
过程的影响更加明显, 但是长期以来在花器官中
硼转运蛋白的活性很少受到关注。水稻中的硼转
运蛋白OsBOR4特异地在花组织中表达, 其缺失严
重影响花粉管的生长(Tanaka等2013)。在葡萄中
硼的缺失将降低坐果率, 花期转运蛋白VvBOR1在
花组织中的表达量上调, 与果实中硼的积累量正
相关(Perez-Castro等2012)。种子中硼的积累对种
子的萌发与早期生长至关重要, 实验证明在低硼
条件下去掉水稻种子的胚乳将抑制幼苗的生长,
证明胚乳是硼的一个重要储存部位(Uraguchi和
Fujiwara 2011)。
6 在植物组织与细胞中硼的定向转运
植物可以通过共质体和质外体两种途径实现
硼在植物中的再分配。在质外体途径中, 蒸腾作
用可以驱动溶解在水中的元素在植物体内的再分
配, 通过木质部快速实现远距离的运输, 硼毒害的
症状最先表现在叶的边缘与顶端, 此处也是木质
部微管的末端(Oertli 1993)。硼在韧皮部的运输主
要取决于硼所形成的复合物分子, 韧皮部转运能
力强的物种, 光合作用的产物主要是与硼高亲和
的糖醇类(Brown和Hu 1996), 相反则主要是与硼亲
和力低的蔗糖(Stangoulis等2010)。因此, 在硼缺乏
的情况下, 分生组织与幼嫩叶片最先受到伤害(Hu
和Brown 1994; EI-Motaium等1994)。在植物中硼
的移动性与其他元素相比属于中等, 移动性不是
很强, 一般情况下伤害在缺少硼时最先表现在幼
嫩组织。但是在一些物种中, 例如苹果, 在硼缺少
的情况下体内硼的分布还是相当均匀的, 是因为
这些物种能产生大量的糖醇与硼结合从而被运输
夏金婵: 植物对硼元素的吸收与转运 1385
到韧皮部, 因此能够产生大量糖醇的物种对硼的
缺乏都有一定的抗性(Brown和Hu 1996)。
那么植物是如何实现硼在组织细胞中的不同
分布？研究表明硼转运蛋白基因的表达模式和定
位不同实现了硼的定向转运。AtBOR1与AtBOR2
主要定位在面向中柱的细胞膜上, 而在相反的一
面则较少(Miwa等2013), 这与它们的功能把硼运
送到中柱进而运送到地上部分是一致的。AtBOR1
的极性定位与其蛋白的胞质环上含有较多的酪氨
酸残基有关, 当用丙氨酸替代酪氨酸残基时, 其极
性定位随即消失(Takano等2010)。AtNIP5;1定位
在细胞向外的一面, 与AtBOR1和AtBOR2通过共
质体途径共同把硼从根的表面运送到中柱, 相反
AtBOR4定位在表皮细胞面向土壤的一面, 把硼转
运到土壤中 , 当其过表达时能提高拟南芥的抗
性。HvNIP2;1定位在中柱、皮层和表皮细胞的最
外层, 起到吸收硼的作用, 因此在高硼条件下其
表达量下调(Schnurbusch等2010)。HvBOR2和
TaBOR2的极性定位还有待进一步研究。
7 展望
目前的研究只证明了植物可以通过改变硼转
运蛋白的活性适应外界环境中硼浓度的变化, 而
植物是如何通过代谢来保护植物对抗硼的胁迫,
以及如何实现硼在花器官中的转运与利用的, 我
们还不清楚。液泡膜对硼的透性很小(Dordas等
2000), 在硼含量较低时将有利于把硼控制在胞质
中进而转到细胞壁, 在硼毒害时通过转运体把硼
转运到液泡中降低对胞质的毒害。液泡占细胞体
积的90%左右, 这种调控机制对细胞来说是很重要
的。AtTIP5;1定位在液泡膜上, 过表达能够增强对
高硼胁迫的抗性(Pang等2010), 但是对液泡及其上
的硼转运体在调控胞内硼的浓度方面的作用机制
还需要进一步的研究, 也是今后研究的重点。当
土壤中硼的含量过低时, 我们可以通过施肥来弥
补, 但当土壤中的硼含量过高时就会对植物造成
毒害, 而且一般情况下土壤中硼的含量高时盐的
含量也高, 我们很难通过改变一个硼转运蛋白实
现作物产量的增加, 如何通过生物学手段提高作
物的抗硼能力也是急需解决的一个问题。
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