全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 4期，2007年 8月 623
eATP—— 植物细胞外的信使分子
尚忠林 *
河北师范大学生命科学学院，石家庄 050016
eATP — An Extracellular Signal Molecule in Plants
SHANG Zhong-Lin*
College of Life Sciences, Hebei Normal University, Shijiazhuang 050016, China
提要：对近年来植物细胞外 ATP生理功能和信号转导机制的研究进展作介绍。
关键词：细胞外 ATP(eATP)；细胞外信使；信号转导；钙离子信号
收稿 2007-03-12 修定 　2007-05-28
资助 国家自然科学基金(30370728，30570152)和河北省自
然科学基金(20 05 00 0 17 3)。
致谢 英国剑桥大学植物科学系 Julia Davies博士在此文组稿过
程中曾提出建议。
* E-mai l：zhonglinshang@hotma il .com；Tel：031 1-
86269814
ATP分子广泛分布于线粒体、叶绿体和细胞
质基质中，参与细胞内物质和能量代谢过程。近
年来的研究表明，ATP不仅存在于细胞内部，而
且广泛存在于动物和植物细胞外基质之中。作为
一种信使分子，细胞外ATP (extracellular ATP，
eATP)通过特定的信号转导机制参与细胞代谢、
生长和发育过程的调控。
1 动物细胞外ATP的生理作用和信号转导
最早报道动物细胞外基质中存在游离的ATP
分子的是 Fiske和 Subarrow (1929)，随后的研究
结果显示细胞外ATP促进血管、肠道和子宫收缩
(Drury和 Szent-Györgyi 1929；Mihich等 1954)，
并加强乙酰胆碱对骨骼肌收缩的促进作用(Buchthal
和 Folkow 1948)。1959年Holton报道 eATP可作
为神经递质，后来的研究证实ATP和类似的核苷
磷酸作为神经递质调节肠道、血管、输精管和膀
胱的肌肉收缩(Burns tock等 1970；Burnstock
1972；Sneddon和 Burnstock 1984；Burnstock和
Warland 1987)，并且与其他神经递质(乙酰胆碱、
一氧化氮等)一同参与调节中枢神经系统的生理活
动(Burnstock 2004)。eATP还促进血小板凝集
(Hollopeter等2001), 促进细胞增殖和发育以及胚胎
发育和伤口愈合过程中部分细胞的凋亡(Abbrac-
chio和 Burnstock 1998；Greig等 2003)、调节免
疫反应和心脏功能(Gordon 1986)。
Holton (1959)证实eATP来自于正常的细胞分
泌，而不是源于细胞死亡后质膜破裂导致的渗
漏。后来的研究表明，eATP 来源于细胞内部，
通过细胞质膜上的阴离子通道、ABC (ATP bind-
ing cassette)转运器和胞吐作用3条途径分泌到细胞
外(Bodin和 Burnstock 2001)。细胞外ATP浓度受
到严格控制，在 eATP诱导下游信号转导过程后，
细胞外基质中存在的核苷三磷酸双磷酸酶、核苷
酸焦磷酸酶、碱性磷酸酶和 5核苷酸酶迅速将其
分解，终止信号传递过程(Zimmermann 2001)。
动物和植物细胞外均存在着多种参与细胞代
谢功能调节的信使分子，细胞外信使通常通过类
似的信号转导途径诱导细胞内的生理反应：信使
分子首先与存在于细胞质膜上的受体结合，这些
受体(包括离子通道、类受体激酶和异三聚体G蛋
白偶联受体)与信使分子结合后被活化，通过调节
细胞质膜特性(膜电位、离子通道活性、膜联酶
活性等)的变化，诱导胞内第二信使产生，诱导
细胞核中特定基因表达等方式调节细胞生理功能，
细胞质膜受体和细胞内第二信使产生机制是胞外信
使信号转导机制研究的核心(孙大业等 2003)。关
于动物细胞eATP信号转导机制，已经在质膜表面
发现了多种可以和eATP结合并诱导下游生理反应
的受体蛋白，这些受体统称为嘌呤(P2)受体，根
据其本质和功能，P2 受体可以分成两大类，即
配体门控的离子通道(P2X)和异三聚体G蛋白偶联
受体(P2Y)，这些受体一般都能够识别并与多种核
苷三磷酸或者核苷二磷酸(包括ATP、GTP、UTP
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和ADP)结合，与核苷一磷酸(如AMP)不结合，其
活性受磷酸吡哆醛 - 6 - 偶氮苯基 - 2 ,4 - 二硫酸
(PPADS)和苏拉明(suramin)等药物的强烈抑制
(Ralevic和 Burnstock 1998)。细胞外ATP与其受
体的结合启动复杂的下游信号转导过程，如通过
影响跨膜离子转运过程刺激细胞电信号产生、刺
激细胞内钙离子浓度升高以产生钙信号、诱导特
定基因的表达以调节细胞生长发育过程等(Ralevic
和 Burnstock 1998；Field和 Stevens 2000；
Burnstock 2006)。
2 植物细胞外 eATP的存在及其可能的生理功能
2.1 外源ATP与植物细胞代谢 20世纪六七十年代
人们发现外加ATP 可以刺激植物的器官运动(如捕
蝇草叶片闭合)(Jaffe 1973)，促进离体燕麦叶片钾
离子吸收( L ü t t ge 等 1 9 7 4 )和核酸内切酶活性
(Udvardy和 Farkas 1973)等。当时使用的ATP浓
度大都在毫摩尔水平，如此高浓度的细胞外ATP
足以被细胞吸收而改变细胞内的能量状况，因此
推测这些生理反应是ATP提高细胞内能量水平引
起的。
2000年Lew 和 Dearnaley报道，外加ATP和
ADP可以促进拟南芥根毛的生长。Tang等(2003)
报道外加ATP可以破坏根的向重力生长特性，因
而本该垂直向下生长的根发生弯曲，高浓度ATP
甚至导致根的卷曲生长。生长素抑制根的生长，
外加ATP可以增加根对生长素的敏感性，以致根
生长受到进一步抑制。Steinebrunner等(2003)的研
究还发现外加 ATP可以抑制花粉萌发。
在上述外加ATP处理的实验中，都发现ATP
和ADP (无论是毫摩尔还是微摩尔级的浓度都有明
显作用)具有类似的促进效果，不能被ATP酶水解
的ATP类似物(如2meATP、αβmeATP和βγmeATP
等)能够促进生理反应，但 ATP彻底水解的产物
AMP和无机磷酸则不能引发类似的反应，显示上
述生理反应由ATP直接诱导，而不是它水解之后
的产物带来的生理效应。某些三磷酸核苷(如
UTP、GTP)也有类似的生理活性(其作用效果明显
比ATP弱)，显示具有相对完整的核苷三磷酸结构
的分子对调节植物细胞的生理功能是必要的。
2.2 植物细胞外 eATP的存在 关于植物细胞壁中
是否存在内源eATP分子及其可能的生理功能，最
初是采用腺苷三磷酸双磷酸酶对植物细胞进行处
理，根据其对生理反应的影响进行间接推测的。
细胞外基质中存在着腺苷三磷酸双磷酸酶，该酶
可作用于ATP分子的 β和 γ高能磷酸键，将ATP
分解成 AMP和无机磷酸。动物细胞中的研究表
明，该酶的主要作用是控制 eATP的水平，结束
eATP信号，终止其对细胞代谢的影响(Zimmer-
mann 2001)。
Thomas等(1999)报道，细胞外腺苷三磷酸双
磷酸酶能促进植物细胞的生长，2000年他们又报
道该酶与细胞对非生物胁迫的耐受性有关，并推
断该酶活性越高，e A T P 水平越低，低水平的
eATP明显增强酵母和拟南芥细胞对放线菌酮的抵
抗能力，外加 ATP 后，两类细胞对放线菌酮的
敏感性增强，抵抗力显著减弱，显示细胞对毒素
的耐受性与 eATP水平有关(Thomas等 2000)。
Windsor 等(2003)也发现，该酶超表达的拟南芥植
株遇到除草剂时，可外排除草剂以消除其毒性的
能力比野生型明显增强。Steinebrunner等(2003)报
道，敲除腺苷三磷酸双磷酸酶基因后，拟南芥的
花粉萌发率明显下降，用此酶的专一性抑制剂或
高浓度ATP处理花粉都会抑制花粉管的出现。
上述结果似乎表明，高水平的 eATP对细胞
生长发育以及防御外来侵害是不利的，但也有一
些实验结果显示eATP对植物正常生长和抵御外来
的侵害是必需的。Etzler等(1999)和Day等(2000)
报道，eATP与豆科植物根瘤形成关系密切，根
瘤菌释放的结瘤因子明显促进腺苷三磷酸双磷酸酶
基因的表达量，并通过与该酶结合增强其活性，
根瘤形成过程也随之受到促进，采用该酶的抗体
处理后根瘤形成则明显受抑。McAlvin和 Stacey
(2005)报道，在豆科植物百脉根中，腺苷三磷酸
双磷酸酶的超表达导致根瘤数量大幅度增加，而
转反义基因以抑制该酶的基因表达会显著减少根瘤
的形成。根瘤菌侵染对植物细胞而言是一种外来
生物刺激，在细胞外有足量 eATP的情况下，根
瘤菌很难侵染植物细胞，显示出eATP可能在植物
细胞抵抗外来生物侵袭中发挥作用。Chivasa等
(2005)用葡萄糖 -己糖激酶和腺苷三磷酸双磷酸酶
处理以彻底清除拟南芥、玉米、烟草和大豆细胞
的 eATP分子，或者用非水解的ATP类似物 β,γ-
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亚甲基腺苷 -5-三磷酸竞争性抑制 eATP与细胞表
面(受体)的结合都导致植物细胞死亡，表明细胞
外足量ATP的存在对植物细胞存活是必需的，推
测某些维系植物细胞生命活动的基本生理过程受
eATP的调控，一旦 eATP被清除，这些生理过程
的停止即导致植物细胞死亡，由此可见 eATP在细
胞代谢调控中的重要程度。伏马毒素B1 (fumonisin
B1，一种真菌毒素)处理会导致 eATP减少和细胞
死亡，而外加ATP则可大大缓解伏马毒素 B1造
成的毒害作用，推测在某些病源刺激下，植物细
胞受害甚至死亡的重要原因之一可能就是eATP的
匮乏，而补充外源 ATP 后，在多种情况下都可
以缓解病源刺激对细胞造成的伤害(Chivasa 等
2005)。
尽管来自不同实验室的结果还存在一些矛
盾，但这些研究结果在一定程度上都间接显示细
胞壁中eATP分子的存在及其与细胞代谢之间的密
切关系。最近Kim等(2006)的研究结果对植物细
胞外ATP分子存在和分布特点提供了直接证据，
他们将一种纤维素结合蛋白的基因与荧光素酶基因
融合，融合蛋白在细胞中表达并分泌到细胞壁
后，与纤维素分子结合而定位于细胞壁中，加入
底物荧光素之后，荧光素酶可以催化荧光素分解
产生荧光，此反应需要 ATP 分子提供能量，所
以荧光强度与溶液中ATP的浓度成正比，通过检
测细胞壁中荧光的定位和强度就可以对细胞外
ATP分子的定位和浓度进行影像检测。采用此方
法，在拟南芥、苜蓿、小麦和莲等植物不同器
官的细胞壁中都检测到了 eATP，在旺盛生长的细
胞(生长中的根毛和伸长区细胞)胞壁中都检测到了
很强的荧光，生长中的根毛尖端还存在着明显的
自尖端向基端的eATP浓度梯度，而停止生长的根
毛细胞壁中 eATP浓度则很低，尖端的 eATP梯度
也不复存在，显示eATP浓度与细胞生长速度之间
存在明显的正相关性，高浓度eATP可能是维持细
胞生长发育的因素之一。
2.3 eATP的分泌 目前关于植物细胞eATP的分泌
机制还没有很有力的直接证据，来自于初步实验
的一些间接证据显示，类似于动物eATP分泌过程
的机制很可能也存在于植物细胞中。
Kim等(2006)的研究显示，eATP的浓度和钙
离子代谢有密切关联，如果采用钙离子螯合剂(如
EGTA)或钙通道阻断剂处理根毛，抑制钙离子吸
收以消除根毛尖端钙离子浓度梯度，则根毛尖端
的eATP显著减少，而外加高浓度钙离子则会显著
增加根毛尖端细胞壁中的 eATP浓度，显示 ATP
分泌受胞内钙离子水平的调控。细胞内钙离子浓
度与根毛尖端分泌泡形成及其与细胞膜的融合密切
相关，钙离子浓度变化对eATP浓度的影响在一定
程度上反映出胞吐作用可能是eATP分泌的途径之
一。布雷菲德菌素A(可以抑制高尔基体分泌囊泡
运输以及与质膜融合)可导致根毛尖端 eATP浓度
明显下降，这也显示胞吐作用与ATP分泌密切相
关。
在动物细胞ATP分泌过程中起作用的ABC转
运蛋白也普遍存在于植物细胞中，并且参与很多
生理反应的调节(Crouzet等 2006)，Thomas等
(2000)的试验结果显示，ABC转运蛋白家族某些
成员的基因在酵母中表达之后，可促进酵母细胞
向培养基中分泌ATP，超表达该基因的拟南芥细
胞 eATP的浓度比野生型细胞高2~3倍，显示ABC
家族的蛋白质可能也参与了植物细胞 eATP的分
泌。
在动物细胞中已经发现，受到机械或者胁迫
刺激后，eATP分泌量显著增加(Bodin和Burnstock
2001)。Jeter等(2004)报道，在伤害刺激、机械
刺激和渗透胁迫条件下植物细胞 eATP水平升高。
Kim等(2006)也发现模拟病源刺激可促进ATP分
泌，推测eATP可能在植物细胞对病源刺激起反应
的过程中起作用，eATP的分泌很可能是各种逆境
因子(生物和非生物)胁迫下植物细胞信号转导链条
中的一个环节。
3 eATP的信号转导
1999年 Thomas等最早报道腺苷三磷酸双磷
酸酶能促进植物细胞生长，当时发现该酶能够促
进细胞内部无机磷含量提高，推断该酶促进 eATP
分解产生磷酸，后者被植物细胞吸收之后作为营
养物质起作用。但是后来很多的实验结果都显
示，ATP分解产生的磷酸不会对植物细胞代谢产
生明显影响，外加磷酸盐也不能够代替eATP引起
的生理效应，越来越多的证据显示，eATP是作
为细胞外信使分子调控细胞内生理功能的。
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植物细胞eATP信号转导机制研究在很大程度
上借鉴了动物细胞eATP的研究思路。动物细胞中
的 eATP通过两种方式起作用：一是参与细胞外
蛋白质的磷酸化，调节细胞外功能蛋白的活性；
二是通过与细胞膜上的受体结合，刺激下游细胞
内信使分子产生，调节细胞内生理反应(Ralevic和
Burnstock 1998；Burnstock 2006)。虽然到目前
为止还没有发现植物细胞中eATP参与细胞外蛋白
磷酸化过程的直接证据，但是蛋白质组学分析的
结果显示，拟南芥细胞外基质中确实存在一定数
量的磷酸化蛋白(Chivasa等 2002)，由于蛋白质磷
酸化与ATP关系密切，所以 eATP通过参与细胞
外蛋白的磷酸化，进而调节细胞代谢的可能性是
存在的。而eATP通过跨膜信号转导机制影响细胞
内生理反应的可能性，近几年来也取得了一系列
的证据支持。
3.1 可能的eATP受体 已经完成的植物细胞eATP
生理功能研究发现ATP、UTP和ADP等都能对植
物细胞的生理功能产生影响，而 AMP和 TTP等
已经被证明不能和动物细胞中嘌呤受体结合的核苷
磷酸类物质也都不能影响植物细胞代谢，PPADS
和苏拉明都能强烈抑制外加ATP引起的生理反应
(Demidchik等 2003；Chivasa等 2005；Song等
2006)。根据这些药理学实验的结果推测，植物
细胞膜上存在与动物细胞中的嘌呤受体类似的
ATP 受体并通过其发挥作用的可能性很大。当
然，确认这些受体的具体特征还需要大量生化和
分子生物学的实验证据。
3.2 质膜钙通道和细胞内钙离子信号 动物细胞中
的ATP与受体结合之后，活化的嘌呤受体可以直
接(通过P2X受体)或者间接(通过P2Y受体)影响细
胞内钙离子信号，并通过钙信号影响下游的生理
反应(Gutierrez等 1999；Inscho等 1996；Nobile
等 2003)，越来越多的实验证据表明，细胞内钙
离子在植物细胞 eATP信号转导中同样发挥作用。
2000年，Lew和Dearnaley发现ATP导致拟
南芥根毛细胞质膜去极化，促进根毛生长。虽然
从理论上推测膜电位的变化应该会影响质膜上电压
依赖性钙通道的活性，并引发细胞内钙信号的产
生，但在他们用钙离子荧光指示剂检测细胞内钙
离子浓度时，并没有发现eATP对细胞内钙离子产
生明显影响。
Demidchik等(2003)报道，eATP促使拟南芥
根细胞中钙离子浓度升高，产生具有明显时间特
异性的双峰曲线，钙离子升高的幅度与eATP的浓
度成正相关，不能水解的 A T P 类似物 ( 如
2meATP，αβmeATP，βγmeATP)和UTP等都能
在不同程度上促进细胞内钙离子水平的升高，而
作用效果以ATP最强。质膜钙通道抑制剂钆离子
和异搏定等都能够强烈抑制eATP引起的钙信号产
生，显示细胞外钙离子的内流可能是eATP刺激细
胞内钙离子升高的原因。嘌呤受体的专一性抑制
剂 PPADS和苏拉明强烈抑制ATP引起的钙信号，
说明ATP可能是通过与受体的结合引发下游钙信
号产生的。Jeter等(2004)也发现 eATP对拟南芥某
些基因表达的激活作用可能是由细胞内钙信号介导
的，钙离子螯合剂BAPTA (1,2-双氨苯氧基乙烷 -
N,N,N,N-四乙酸)、质膜钙通道抑制剂 La3+和
Gd3+强烈抑制eATP刺激钙信号产生的过程，而胞
内钙库释放的抑制剂(如U73122)则基本上没有作
用，同样说明eATP是通过激活细胞质膜上电压依
赖的钙通道，促进钙离子内流而刺激钙信号产生
的。我们最近的研究结果也显示，外加微摩尔水
平的ATP和ADP分子可以显著激活拟南芥根表皮
细胞质膜上超极化激活的电压依赖性钙通道(待发
表资料)。
3.3 活性氧(ROS)在信号转导中的作用 动物细胞
中由 eATP引起的生理反应可以受到活性氧的促
进。ROS在植物细胞信号转导中同样发挥调节作
用，机械伤害和食草动物的啃食会增加植物细胞
内ROS合成量，并诱导一系列防御基因(如蛋白酶
抑制剂)的表达，很多生物和非生物刺激(如盐
渍、干旱、臭氧、冷害)都会引起活性氧产生，
成为刺激信号传递过程中的环节之一(Xiong等
2002；Rodriguez 和 Redman 2005)。
Kim等(2006)用活性氧染料CM-H2DCFDA染
色分析的结果表明，外加ATP刺激细胞内活性氧
合成，加入几丁质混合物(模拟病源刺激)或加入
钙离子同样刺激 ROS合成，外加腺苷三磷酸双磷
酸酶则会明显减少活性氧的生成，根毛生长也同
时受到强烈抑制，显示 eATP诱导的 ROS形成在
根毛生长过程中发挥促进作用。Song等(2006)报
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道，外加ATP或者其他核苷三磷酸(UTP、GTP)
均可诱导超氧离子(O2－· )积累，细胞质膜上NADPH
氧化酶在此过程发挥作用，在NADPH氧化酶缺失
突变体中，加入ATP或者ADP后，细胞内O2－· 的
积累量很少，野生型植株中加入NADPH氧化酶的
抑制剂二亚苯基碘(diphenyleneiodonium，DPI)同
样也抑制ATP诱导的ROS积累。伤害刺激可促使
受伤部位eATP大量积累，同时又刺激活性氧的合
成。外加动物细胞P2受体的抑制剂PPADS和RB2
抑制 eATP引起的活性氧积累，表明 eATP可能是
通过此类受体介导信号传递的。在eATP和活性氧
产生之间，钙离子信号发挥着介导的作用，因为
加入钙离子螯合剂或者钙通道阻断剂几乎完全可以
阻断eATP对活性氧积累的诱导，细胞质中的钙离
子结合蛋白－钙调素的专一性抑制剂W7和W5也
可有效地阻断eATP诱导的活性氧积累。在检测分
别由 eATP、ROS和伤害刺激诱导的基因表达模式
时，发现三者诱导表达的基因基本上一致。结合
近年来的相关实验结果，Song等提出如图 1所示
的eATP信号转导的可能机制，即在伤害刺激的条
件下，eATP水平升高，与质膜受体结合后激活
钙通道，导致细胞内钙离子水平升高，通过钙调
素激活细胞膜上的NADPH氧化酶，促进活性氧信
号的产生，再由活性氧调控下游的基因表达。信
号转导完成后，腺苷三磷酸双磷酸酶分解eATP使
其恢复到正常水平，ATP分解产生的腺苷分子也
可以通过抑制活性氧的合成，切断信号传递，结
束对生理反应的影响(Song等 2006)。
3.4 细胞内生理变化 Jeter等(2004)报道，无论是
伤害、外源 ATP 刺激还是渗透胁迫，都会导致
细胞内的MAPK家族成员表达量的增加，这暗示
在eATP信号转导过程中，MAPK家族很可能是信
号转导成分，它们通过调节细胞内结构和功能蛋
白的磷酸化而直接调控细胞内的生理反应。他们
推测“伤害信号→细胞内ATP分泌→eATP含量
增加→ 质膜钙通道开放→ 细胞内钙信号产生
→MAPK成员增加→细胞内蛋白磷酸化→细胞内
生理反应”这样一条信号转导途径可能是存在
的。另外他们还发现eATP可刺激与胁迫相关的基
因表达，其中包括乙烯合成的相关基因，据此他
们推测乙烯的产生及其诱导细胞内与抗性有关的基
因表达也可能是 eATP信号转导过程中的环节之
一。
4 结语
迄今已经得到的实验结果显示，eATP在植
物细胞基础代谢、生长发育和防御反应过程中发
挥调控作用，是一种细胞外信使分子，对其作用
机制的研究也取得了令人鼓舞的进展。但是在一
些实验结果之间还存在着矛盾，例如，花粉管和
根毛生长过程具有很多相似之处，都是细胞尖端
的脉冲式伸长生长，尖端都存在钙离子梯度和与
生长周期一致的钙离子振荡，ROS在花粉管和根
毛生长过程中都发挥积极的推动作用，二者尖端
都有大量分泌泡、存在着旺盛的胞吐作用等(Feijó
图 1 eATP可能的信号转导过程(Song等 2006)
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2 00 4；Hepl er 等 20 01；Cá rdenas 等 20 06；
Campanoni和Blatt 2007)，多年的研究结果显示二
者的调控模式可能是类似的。而来自不同实验室
的研究结果显示，eATP在拟南芥根毛生长过程中
起推动作用，而在拟南芥花粉萌发过程中，花粉
管的出现和生长受到eATP的强烈抑制，两个极为
相似的系统对于eATP刺激的反应出现截然相反的
效应，很令人费解。同时，有一些试验结果显
示，eATP为细胞正常代谢和形成防御反应所必
需，eATP保持较高浓度有利于细胞代谢，而另
一些实验结果则显示，eATP分解会使其浓度下
降，从而对植物细胞生长和抗逆境胁迫起作用。
目前由于受到研究方法的限制，植物细胞外ATP
的准确浓度还难以测定，因而对上述现象一时还
难以解释，相信随着一些新方法的探索和采用，
并对静息和刺激条件下内源eATP浓度变化进行定
量测定，有可能对上述看来似乎矛盾的结果给出
合理的解释。另外，eATP 受体的本质、eATP
跨膜信号转导机制和下游相关基因表达的变化规律
研究的深入，人们将对植物生长发育调控和抗逆
性形成的生理机制有更加深入的理解。
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