全 文 ：植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月 1
植物环核苷酸门控通道(CNGC)基因家族的结构与功能
王月，侯和胜*
辽宁师范大学生命科学学院，辽宁大连 116029
Structure and Function of Plant Cyclic Nucleotide-gated Channel (CNGC) Gene
Family
WANG Yue, HOU He-Sheng*
College of Life Science, Liaoning Normal University, Dalian, Liaoning 116029, China
提要：环核苷酸门控通道(CNGC)是近年来被确认的在动植物细胞中普遍存在的离子通道基因家族。文章就近年来植物
中 CNGC 基因的种类、分子结构、作用机制及其在植物生长发育中的功能的研究进展作了概述。
关键词：环核苷酸门控通道(CNGC) ；离子吸收；信号转导
收稿 2006-10-13 修定 　2006-12-26
资助 国家自然科学基金(30671439)。
*通讯作者(E-mail：hesheng-hou@126.com；Tel：
0411-84259112)。
生物在进化过程中，形成了包括离子通道、
离子泵和载体的复杂的营养吸收和转运系统。通
过电生理学和分子生物学技术，人们已经确定了
这些转运系统的存在。而且，有许多转运蛋白已
经在基因水平上得到确认，这些转运蛋白在行使
功能时受细胞内外不同因子的调控，因此，遂表
现出信号转导和代谢调节的作用，在生长发育中
有某些调控功能。
1985 年，Fesenko 等报道，cGMP 能直接活
化视网膜杆状细胞中对光依赖的通道，即环核苷
酸门控通道(cyclic nucleotide-gated channel,
CNGC)，由此揭开了 CNGC 研究的序幕(王正朝等
200 6 )。已经证明，动物组织和细胞中，CNG C
的特异性功能可介导视杆细胞光感受器的光转换和
嗅觉神经元的嗅觉转换(董先平等2002)。人们已
经在拟南芥(Arabidopsis thaliana)、大麦(Hordeum
vulgare)、水稻(Oryza sativa)、玉米(Zea mays)等
许多植物中发现了CNGC 的存在(Talke 等 2003)，
但对它们的功能还不完全清楚。
1 植物 CNGC 家族的种类和分布
植物CNGC 离子通道是1998 年在筛选大麦钙
调素结合转运蛋白(Hordeum vulgare CaM-binding
transporter，HvCBT1)时首次确认的(Schuurink等
1998；Mäser 等 2001)。目前，人们已经确定单
子叶植物和双子叶植物中都存在 CNGC。在拟南
芥基因组中有 20 个编码 CNGC 的基因序列，水稻
基因组中有16个类似假定序列(Yuan等2003)，另
外，在烟草(Nicotiana tabacum)、菜豆(Phaseolus
vulgaris)等植物中都发现了许多CNGC 同源序列
(Talke等 2003)，说明植物CNGC离子通道基因可
能是一个较大的基因家族。在GenBank 中，还可
以通过搜索查询(BLAST queries)找到植物的CNGC
同源序列(表 1)。
图1展示的是拟南芥CNGC基因家族成员间以
及它们与部分水稻中假定的 CNG C 和烟草 CN G C
之间的亲缘关系。如图 1 所示，根据 CNGC 序列
中的 2 个功能结构域，比较所有序列的结果表
明，CNGC 主要分成 4 个亚群(I、II、III、IV)，
其中，I、II、III 亲缘关系很近，而且各组成
员之间也比较近；第IV亚群与其他亚群的关系较
远，它又分为 IV A 组和 IV B 组 2 个亚组，这 2
个亚组中成员间的距离也相对比较远。
水稻基因组序列草图中包含许多与 AtCNGC
有同源性的序列，拟南芥的 CNGC 系统发育中的
亚群分区也适合于水稻，说明这 5 个 CNGC 亚群
在植物进化区分为单子叶植物和双子叶植物之前可
能就已经形成。另外，众多不同植物中存在的
专论与综述 Reviews
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月2
CNGC 说明它们在植物生理过程中的重要性，均
属于同一亚群，但来自不同植物的 CNGC 可能具
有相似的生理功能。
2 植物 CNGC 的分子结构及作用机制
2.1 植物 CNGC的分子结构 植物CNGC属于多基
因编码的离子通道超家族成员，与Shaker型钾离
子电压门控通道的分子结构有很高的相似性
(Bridges等 2005)。植物 CNGC结构包括6个跨膜
区(S1~S6)、S5 和 S6 之间的孔区(P loop)及 C端
的钙调素结合域(calmodulin binding domain，
CaMBD)和环核苷酸结合域(cyclic nucleotide bind-
ing domain，CNBD) (图 2)。其中，跨膜区S4带
有 1 个正电荷，是电压门控通道中的电压传感器
(Kaupp和 Seifert 2002)，但当CNGC通道处于开
放状态时，S4 却是被锁定的。在 S5 和 S6 之间
是包含 20~30 个氨基酸的离子传导孔区，即 P 结
构域，也称之为 P 环，它是 CNGC 通道的离子选
择过滤器。但与 Shaker 通道不同，CNGC 的 P 结
构域没有K+高度选择性基序，即带有K+高度选择
通道标志的酪氨酸 -甘氨酸-天冬氨酸/谷氨酸基
序(Flynn 等 2001)。如图 2所示，动植物的CNGC
的 N 末端和 C 末端都延伸进入到细胞质中，除了
CaMBD 的位置不同以外，其他基本相同。其中，
CNBD 在多肽的 C 末端，由 3 个 a螺旋(aA、aB、
aC)和 2个 b折叠(b1 和 b2)构成，b1和 b2 组成
的片层结构位于 aA 和 aB 之间。动物 C N G C 的
CaMBD 位于多肽的 N 末端的上游，而 CaMBD 在
植物 CNG C 中则位于 C 末端，在被截短的 CNB D
的 aC 螺旋的开头。因此，植物 CNB D 是一个重
叠结合域，它既参与环核苷酸的结合，又参与钙
调蛋白的结合。
从进化的角度看，目前，人们仅在动植物的
表1 部分植物中的CNGC相关生物学信息(Mäser等 2001；Talke等2003)
物种 蛋白名称 基因代码 基因登陆号 蛋白登陆号 别称 肽链长度 内含子 (氨基酸数目)
拟南芥 C N G C 1 At5g53130 NM_124692 NP_200125 MFH8.6 716 7
C N G C 2 At5g15410 NM_121545 NP_197045 D N D 1 726 7
C N G C 3 At2g46430 NM_130207 NP_566075 F11C10.12 706 7
C N G C 4 At5g54250 NM_180857 NP_851188 DND2 (HLM1) 694 7
C N G C 5 At5g57940 NM_125179 NP_200602 MT120.20 717 7
C N G C 6 At2g23980 NM_127960 NP_200602 T29E15.8 747 7
C N G C 7 At1g15990 NM_101467 NP_173051 T24D18.9 709 4
C N G C 8 At1g19780 NM_101834 NP_173408 F14P1.12 728 4
C N G C 9 At4g30560 NM_119202 NP_194785 F17123.100 733 5
C N G C 1 0 At1g01340 NM_100016 NP_563625 ACBK (F6F3.1) 706 6
C N G C 1 1 At2g46440 NM_130208 NP_182167 F11C10.13 621 7
C N G C 1 2 At2g46450 NM_180123 NP_850454 F11C10.14 636 7
C N G C 1 3 At4g01010 NM_116329 NP_192010 F3I3.1 696 6
C N G C 1 4 At2g24610 NM_179725 NP_850056 F25P17.9 726 6
C N G C 1 5 At2g28260 NM_128386 NP_180393 T3B23.70 678 5
C N G C 1 6 At3g48010 NM_114670 NP_190384 T17F15.120 705 6
C N G C 1 7 At4g30360 NM_119182 NP_194765 F17I23.300 720 5
C N G C 1 8 At5g14870 NM_121491 NP_196991 T9L3.170 706 5
C N G C 1 9 At3g17690 NM_112650 NP_188396 CNBT2 (MKP6.6) 743 9
C N G C 2 0 At3g17700 NM_112651 NP_566585 CNBT1 (MKP6.2) 764 10
烟草 NtCBP4 — AF079872 AAF33670　 — 708 —
NtCBP7 — AF079871 AAF33669 — 702 —
水稻* — — — AAK1 61 88 — 782 —
— — — BAB92547** — 673 —
菜豆 PvCNGC-A — AF492816 AA N6 53 64 — 373 —
PvCNGC-B — AF492817 AA N6 53 65 — 106 —
PvCNGC-C — AF492818 AA N6 53 66 — 566 —
　　* 假定的；* * 不再继续使用。
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月 3
多种细胞组织中鉴别出 CNBD 转运蛋白或离子通
道，而已知序列的单细胞真菌类则缺乏此类通道
蛋白。因为植物是在动物和真菌进化区分之前进
化形成的，这说明，或是单细胞真菌已经失去了
CNGC 通道基因，或是植物和动物的 CNGC 是各
自独立进化的，二者有不同的功能。
很早就认为哺乳动物的功能性 CNGC 是异四
聚体复合物(heterotetramer)，有6个不同基因编码
动物CNGC 蛋白，分别是 4个 A亚单位(A1~A4)和
2 个 B 亚单位(B1、B3)，动物 CNGC 蛋白是由这
2种亚单位组成的异四聚体复合物(Kaupp和Seifert
2002)。生化分析也证明，牛视杆细胞(bovine
rod)中 CNGC 是由 3A1:1B1 组成(Zhong 等 2002)，
以及嗅觉神经元中的CNGC是由2A2:1A4:1B1组成
的等。植物 CNGC 也可能是异四聚体复合物，但
目前还不知道有哪些亚单位可能组合在一起，而
共同形成功能通道，且对植物 CNGC 是否编码 A
或 B 亚单位还尚不清楚。植物中有庞大的 CNGC
基因家族存在，这为证明异源多聚体通道存在多
样性、高度功能多样性以及专一性的说法提供了
依 据 。
2.2 植物CNGC的作用机制 作为膜上的非选择性
配体阳离子门控通道，植物中的 CNGC 是信号转
导级联系统(signal transduction cascades)的组成部
分。通过这种级联反应，它们将细胞外部信号转
变为能够跨过细胞膜的阳离子流对细胞起作用
(Zagotta和Siegelbaum 1996；Flynn等2001)。动
物 CNGC 分布于化学感受器和光感受器中，参与
膜外信号的转换。例如，当气味分子与化学感受
器中的 G 蛋白耦联型受体结合时，可激活腺苷酸
环化酶，产生 cAM P，开启 cAM P 门控阳离子通
道(cAMP-gated cation channel)，引起钠离子内
流，膜去极化，产生神经冲动，最终形成嗅觉
或味觉。植物 CNGC 能够直接被激活，也可以通
过与环核苷酸(cAMP/cGMP)的可逆性结合被激
活，但其门控作用主要依赖于 cAMP 和 cGMP 的
存在(Leng等1999，Balague等2003)，同时受Ca2+
调控。环核苷酸信号的产生和消退则依赖于腺嘌
图1 植物CNGC转运蛋白系统树(Talke等2003)
　　拟南芥 CNGC 的名称是根据帕斯卡命名法命名的。水稻的假定 CNGC 的名称是根据它们所在染色体的名称进行的初步命名。图
中 At 为拟南芥，Os 为水稻，N t 为烟草，H v C B T 1 为大麦钙调素结合转运蛋白。水稻 C N G C 中，a、b、c 表示在同一条染色
体上的不同的 C N G C 。
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月4
呤环化酶和鸟嘌呤环化酶(adenylyl and guanylyl
cyclases)，以及能将环核苷酸水解为ATP和 GTP
的磷酸二酯酶(phosphodiesterase) (Trewavas等
2002)。当环核苷酸与通道蛋白结合时就会诱导蛋
白发生构像变化，促使其 P 区域发生旋转，接着
通道大门打开，从而促进阳离子的跨膜移动。
植物的 CNBD 是一个重叠结合域，因此 CaM
与植物 CNGC 的结合就会干扰 CNGC 与环核苷酸
的结合，进而影响通道的激活(Arazi等2000)，这
也意味着由 CaM 调节的植物 CNGC 与动物 CNGC
具有不同的调节机制(Varnum 和 Zagotta 1997；
Trudeau和Zagotta 2002)。作为胞质的第二信使，
CaM、环核苷酸和 Ca2+ 可与 CNGC 相互发生作用，
并且能以一种整合的形式控制离子通过此种植物离
子通道(图 3)。当 CNGC 与环核苷酸结合被激活
后，通道打开，胞外 Ca 2+ 内流。胞内 Ca 2+ 的增
多，一方面会导致Ca2+依赖蛋白激酶(calcium-de-
pendent protein kinases，CDPKs)的激活，进而引
起下游靶蛋白的磷酸化；另一方面受 Ca2+ 激活的
钙调蛋白会与 CNGC 结合，阻止 CNGC 与环核苷
酸的结合，通道活性受抑制，从而限制 Ca2+ 的进
一步内流。这种反馈机制有效调控了 Ca2+ 信号的
转导，而这种功能上的相互作用主要依赖于胞质
中自由 Ca2+ 的含量。Hua 等(2003)报道，当胞质
中的 Ca2+ 含量增加时，在不另加 CaM 的情况下，
通道的 cAMP 活性就会受到抑制。因此认为 CNGC
是连接环核苷酸与 Ca2+ 信号转导之间的纽带。
3 植物 CNGC 的主要功能
植物 CNGC 家族成员的数量众多，这说明它
们的生理功能可能会有很大的差异。近年来，应
用各种植物的不同 CNGC 核苷酸编码序列在蛙卵
母细胞、动物细胞以及适当的酵母突变体中的表
达，为对众多的植物离子通道的研究提供了很大
的帮助。但由于 CNGC 在这些异源系统中的功能
性表达经常出现顽拗现象(recalcitrance)，因此用
这种方式对植物 CNGC 通道特性的鉴定受到了一
定的阻碍(Mercier等2004；Ali等2006)。随着生
物技术的不断发展和新表达体系的发现，近年来
对植物 CNGC 的研究主要围绕以下方面展开。
3.1 CNGC 与植物细胞的离子转运 CNGC对离子
的选择性比较低，动物 CNGC 可以非选择性地转
导Na+、Ca2+ 和 K+ (Kramer 和 Molokanova 2001；
Bridges 等 2005；Flynn 等 2001)，但植物CNGC
在某些方面显然与动物不同。例如，对于 Na+ 来
图2 动植物CNGC的膜拓扑结构示意(Hua等2003)
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月 5
说，并不是所有的 C N G C 都能自由地转导，
CNGC2 对 Na+ 就有排斥性(Leng 等 2002；Hua 等
2003；Balague 等 2003)。有研究指出，cAMP 和
cGMP 在植物气孔的开放中起作用，并发现在气
孔运动过程中出现环核苷酸信号转导和 Ca2+ 和 K+
离子流。在蚕豆(Vicia faba)保卫细胞原生质体的
电生理学实验中，发现 cAMP 可抵消由脱落酸或
Ca2+诱导的整个细胞对K+离子流内流的抑制(Jin和
Wu 1999)。植物生长素诱导的鸭趾草(Commelina
communis)，其气孔开放可以通过提高 cGMP 和
Ca2+ 水平进行调节(Cousson和 Vavasseur 1998；
Cousson 2001)。此外，还有人指出，cAMP 和
cGMP参与细胞分裂素调节的气孔开放(Pharmawati
等2001)。但这些实验并没有完全说明环核苷酸是
如何影响离子流动的。
通过植物 CNGC 在爪蟾卵母细胞中的异源系
统功能性表达，Leng等(1999，2002)采用双电极
电压膜片钳技术，在表达 AtCNGC2、AtCNGC1
和 NtCBP4 的卵母细胞中观察到 cAMP 诱导的内向
整流的阳离子流。AtCNGC2 显示出对K+ 通透性要
远远高于 Na+，说明它是 K+ 选择性通道。采用全
细胞膜片钳技术记录 AtCNGC2 在人胚胎肾脏细胞
(human embryonic kidney，HEK)中的表达也得到
了相似的结果。在 H E K 细胞系统中，当细胞外
Mg2+ 浓度增加时，由 AtCNGC2 调节的胞内 Ca2+ 的
增加就会受到阻碍。AtCNGC4 在爪蟾卵母细胞中
的功能性表达，显示出它对K+ 和 Na+ 的透性基本
相同(Balague 等 2003)。但电生理学研究表明，
AtCNGC1 和 AtCNGC2 是内向整流形式(即可使 K+
流入细胞)的电压依赖型，而 AtCNGC4 则不是。
Sunkar等(2000)在研究烟草NtCBP4时，发现其过
量表达会导致烟草对 Pb2+ 产生过敏反应，而删掉
部分胞质 C 端(删掉部分 C a M B D 和 C N B D ) 的
NtCBP4蛋白表达，会导致转基因植物表现出很高
的耐Pb2+性(Sunkar等2000)，说明NtCBP4对Pb2+
具有透性。然而，一些动物 Ca2+ 通道却显示出有
限的 Pb2+ 透性，这说明 NtCBP4 对 Ca2+ 有透性，
可能与 Ca2+ 的运输有关。NtCBP4 与 AtCNGC1 的
基因序列具有很高的同源性，说明 AtCNGC1 与
NtCBP4可能是负责Pb2+ 进入植物细胞的转运途径
中的组成部分。
从CNGC 在异源系统中的表达和NtCBP4 在植
物中的过量表达得到的数据，说明植物 CNGC 对
一价和二价阳离子有透性。另外，CNGC 孔区选
择性滤器的氨基酸组成与其他离子通道不同，这
就不能排除CNGC 对其他阳离子[如 NH4+ 或过渡金
图3 植物CNGC对环核苷酸和Ca2+信号转导的整和作用模式(Talke等2003)
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月6
属元素(transition metal)]也有透性的可能性，对此
仍需进一步研究验证。
3.2 CNGC与植物病原体防御应答 为了对病原体
的侵袭做出应答，植物必须具备复杂的信号转导
及防御机制以保护自身。其中最有效、最直接的
抗性反应就是过敏反应(hypersensitive response，
HR)。已经证实，Ca2+、K+ 和环核苷酸在植物防
御应答的早期信号转导中起一定的作用。例如，
在法国豆(Phaseolus vulgaris)细胞中，抵抗细菌的
活性氧类物质的产生就需要 cAMP 和 Ca2+ 的存在
(Bindschedler等2001) ；而在烟草细胞悬浮培养液
中，cA M P 能诱导防御基因的表达(D u r n e r 等
1998)。Clough 等(200 0)在对拟南芥突变体
Atcngc2-1/dnd1 (defence no death)进行定位时发现，
AtCNGC2 参与植物细胞死亡过程。此种突变体的
基因突变是由于 AtCNGC2 基因中的一个碱基由 G
变为 A 而在基因内部产生新的终止密码子位点，
从而导致植物不能在病原体侵染时产生超敏反应。
另一个是通过将含有42个碱基的T-DNA插入到第
4 个内含子中而形成突变基因的 AtCNGC2 突变体
Atcngc2-2，也像dnd1一样对病原体的感染不发生
过敏反应(Clough等 2000；Balague等 2003)。T-
D N A 插入 A t C N G C 4 基因获得的突变体 h l m 1
(hypersensitive-response-like lesion mimic 1)对病原
体感染也表现出具保卫而不致死的功能(defence no
death)，故也称dnd2 (Balague等2003)。因此在
突变体中，具有功能的 CNGC 的丢失就会在一定
程度上妨碍环核苷酸的信号转导和离子的流动，
以致这些早期的信号反应受到干扰，导致下游的
抗性反应持续处于激活状态。这些都证明 CNGC2
和 C N G C 4 与植物病原体抗性反应有关。但是
CNGC2 与 CNGC4 在对一些化学物质信号的转导
和对病原体的防御应答也表现出不同的特点。虽
然dnd1 和 hlm1 都表现为过敏反应丧失，但dnd1
表现出的是完整的基因对基因的病原体抗性(Talke
等 2003)，而 hlm1 只对某些病原体表现出抗性。
AtCNGC2 在叶子中基本上表达并且可以通过感染
而受到抑制；而AtCNGC4 则是通过感染诱导才进
行表达的(Kohler 等 2001；Balague 等 2003)。
Yoshioka 等(2006)的研究表明，CNGC11 和
CNGC12 也参与植物对抗病信号的转导，从而证
明它们的生理功能可能是参与植物病原体防御应
答。
3.3 CNGC与植物的生长发育和逆境胁迫 CNGC2
和 CNGC4 除了参与植物的病原体防御应答的信号
转导外，还对植物的生长发育起一定的作用。
Chan 等(2003)研究 2 个拟南芥 CNGC2 突变株
(Atcngc2-1和Atcngc2-2)与野生型受到各种不同离
子胁迫的结果表明，突变株仅对 Ca2+ 有显著的敏
感性，在Ca2+ 胁迫的条件下，突变体和野生型植
株生长受阻的差异最为明显，并且还观察到，当
生长环境中的 Ca2+ 浓度增加时，突变体植株的繁
殖能力也大大下降。
Ali等(2006)将酵母K+吸收缺失突变体(trk1,2)、
大肠杆菌K+吸收缺失突变体(LB650)以及酵母Ca2+
吸收突变体 mid 1 和 cch 1，应用于鉴定拟南芥
CNGC 的功能中，并以之确定影响植物 CNGC 在
异源系统中的功能的培养和生理条件。他们的实
验表明，AtCNGC1 可在 LB650 中表达，这证明
没有内源 C a M 的大肠杆菌突变体也能用于植物
CNGC 的功能鉴定。AtCNGC2 和 AtCNGC4 的表
达可增强trk1,2抗潮霉素的能力和促进突变体在有
潮霉素存在条件下的生长，而AtCNGC1 则缺少这
种功能。在外部 K + 浓度很低的情况下，删除
AtCNGC1 中的 CaMBD 可促进 trk1,2 的生长，但
对LB650 则没有效果，说明酵母的 CaM 可以与这
种植物离子通道结合并对其有负调节作用。绿色
荧光蛋白和 AtCNGC1 的融合蛋白在缺少 AtCNGC1
通道的异源体系统中表达的Northern分析结果证
明，在有活性的 c A M P 配体存在时，被删除掉
CaMBD的 AtCNGC1的表达可提高trk1,2的细胞内
K + 的含量。这项实验首次证明，删除掉 Ca M B D
的植物 CN G C 仍然能够保留它离子通道的功能，
酵母的 CaM 能与其结合并可能对它进行负调节。
L i 等( 2 0 0 5 ) 将从拟南芥中分离出来的
AtCNGC10基因分别转入到LB650、CY162和 akt1-
1 中进行功能性表达的结果显示，AtCNGC10 对广
谱 K+ 通道阻断剂四乙铵表现出非敏感性，并且缺
少典型的 K+ 信号基序。将正义的 35S-AtCNGC10
基因转入到缺少 AtCNGC10 的 K+ 吸收功能的拟南
芥 akt1-1 突变体后，在有限的 K+ 条件下，突变
体生长状况比以前好很多，其生长率是未转入
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月 7
AtCNGC10 突变株同期生长率的 1.7 倍。CaM 和
AtCNGC10 在大肠杆菌中的共表达显示 Ca2+/CaM
可抑制细胞生长。然而，对 AtCNGC10 依赖的类
型中 cGMP 可以通过 Ca2+/CaM 反转这种抑制。在
大肠杆菌中的表达证明 AtCNGC10 没有耐 Cs+ 性，
但在转基因 AtCNGC10 的酵母 K+ 吸收突变体中，
当 K+ 浓度很低时，却表现出很高的 Na+ 和 Cs+ 耐
性。在K+ 浓度相同的生长条件下，反义AtCNGC10
的转基因拟南芥对K+ 的吸收量是哥伦比亚野生型
的一半。这些证明 CNGC10 在植物中有调节 K+ 吸
收的功能。
最近，Gobert等(2006)通过对 T-DNA插入拟
南芥CNGC3 基因的不同位点而获得的 3 个独立突
变系(Atcngc3-1、Atcngc3-2、Atcngc3-3)的实验
验证了非选择性离子通道 CNGC3 在植物生长发育
中的生理功能。主要包括以下几点：(1)对这 3株
突变系和野生型的种子分别进行 Na+、K+ 和 NH4+
的盐胁迫时，只有在 Na+ 浓度增加的情况下，突
变体和野生型的种子萌发率差异最为明显。说明
AtCNGC3 在种子萌发时对 Na+ 胁迫有一定的抵御
作用，而与 K+ 和 NH4+ 等阳离子无关。(2)分别用
不同的阳离子对3株突变体和野生型的幼株进行胁
迫时，只有在 Na+ 和 K+ 的浓度增加的情况下，突
变体生长明显好于野生型植株。这说明 AtCNGC3
在细胞中可能参与对 N a + 和 K + 离子的吸收和转
运。( 3 )分析突变株中离子含量和组成的结果表
明，培养基中 K+ 浓度增加时，突变体中的 K+ 积
累量远远少于野生型，其他离子含量则没有明显
差别。但 AtCNGC3 对 Na+ 离子流的控制只是短时
间的。说明AtCNGC3 参与植物的离子吸收是有限
度的。(4) AtCNGC3在酵母不同阳离子缺失突变体
系中表达，进一步证明它是转运 Na+ 和 K+ 的离子
通道，而对 Ca2+ 的吸收运输作用很小。(5) GUS-
A t C N G C 3 融合基因在转基因拟南芥中的表达显
示，AtCN G C 3 主要在种子的胚芽、根部的表皮
和皮层中高度表达；在中柱中没有；幼苗中表达
很少；在叶子生长发育的过程中，其表达量逐渐
增加，并广泛地分布在维管束周围。(6) AtCNGC3
定位于细胞膜上；AtCNGC3 几乎没有改变植物向
地性和抵抗病原体侵袭的能力，它很少参与重金
属离子的吸收和转运。
4 结语
综上所述，作为膜上的非选择性配体阳离子
门控通道，植物 CN G C 对植物细胞的离子转运、
植物病原体防御应答、植物的生长发育以及抗胁
迫性都有作用。虽然这方面的研究已取得了很大
的进步，但由于它们在异源系统中的功能表达受
到一定的阻碍，因此对众多植物 CNGC 的具体功
能特性了解和认识还不很清楚。至于植物 CNGC
家族成员之间是如何相互作用和调节植物对各种离
子吸收转运的，以及其对病原体防御应答的调节
也知之甚少。这些都是植物CNGC 家族研究的方向。
参考文献
董先平, 智刚, 徐天乐(2002). 钙调素参与离子通道和受体功能的
调控. 自然科学进展, 12: 232~239
王正朝, 黄瑞华, 潘玲梅, 李学斌, 石放雄(2006). 环核苷酸门控离
子通道的结构﹑功能及活性调节. 中国生物化学与分子生物
学报, 22 (4): 282~288
Ali R, Zielinski RE, Berkowitz GA (2006). Expression of plant
cyclic nucleotide-gated cation channels in yeast. J Exp Bot,
57: 125~138
Arazi T, Kaplan B, Fromm H (2000). A high-affinity calmodulin-
binding site in a tobacco plasma-membrane channel protein
coincides with a characteristic element of cyclic nucleotide-
binding domains. Plant Mol Biol, 42 (4): 591~601
Balague C, Lin BQ, Alcon C, Flottes G, Malmstrom S, Kohler C,
Neuhaus G, Pelletier G, Gaymard F, Roby D (2003). HLM1,
an essential signaling component in the hypersensitive
response, is a member of the cyclic nucleotide-gated channel
ion channel family. Plant Cell, 15: 365~379
Bindschedler LV, Minibayeva F, Gardner SL, Gerrish C, Davies
DR, Bolwell GP (2001). Early signalling events in the
apoplastic oxidative burst in suspension cultured French bean
cells involve cAMP and Ca2+. New Phytologist, 151: 185~194
Bridges D, Fraser ME, Moorhead GBG (2005). Cyclic nucleotide
binding proteins in the Arabidopsis thaliana and Oryza sativa
genomes. BMC Bioinformatics, 6:6 doi:10.1186/1471-2105-
6-6
Chan CWM, Schorrak LM, Smith RK Jr, Bent AF, Sussman MR
(2003). A cyclic nucleotide-gated ion channel, CNGC2, is
crucial for plant development and adaptation to calcium
stress. Plant Physiol, 132: 728~731
Clough SJ, Fengler KA, Yu IC, Lippok B, Smith RK Jr, Bent AF
(2000). The Arabidopsis dnd1 “defense, no death” gene
encodes a mutated cyclic nucleotide-gated ion channel. Proc
Natl Acad Sci USA, 97: 9323~9328
Cousson A (2001). Pharmacological evidence for the implication
of both cyclic GMP-dependent and -independent transduc-
tion pathways within auxin-induced stomatal opening in
Commelina communis L. Plant Sci, 161: 249~258
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月8
Cousson A, Vavasseur A (1998). Putative involvement of cytoso-
lic Ca2+ and GTP-binding proteins in cyclic-GMP-mediated
induction of stomatal opening by auxin in Commelina com-
munis L. Planta, 206: 308~314
Durner J, Wendehenne D, Klessig DF (1998). Defence gene
induction in tobacco by nitric oxide, cyclic GMP, and cyclic
ADP-ribose. Proc Natl Acad Sci USA, 95: 10328~10333
Flynn GE, Johnson JP, Zagotta WN (2001). Cyclic nucleotide-
gated channels: shedding light on the opening of a channel
pore. Nat Rev Neurosci, 2 (9): 643~652
Gobert A, Park G, Amtmann A, Sanders D, Maathuis FJM (2006).
Arabidopsis thaliana Cyclic Nucleotide Gated Channel 3
forms a non-selective ion transporter involved in germina-
tion and cation transport. J Exp Bot, 57: 791~800
Hua BG, Mercier RW, Leng Q, Berkowitz GA (2003). Plants do it
differently. A new basis for potassium/sodium selectivity in
the pore of an ion channel. Plant Physiol, 132: 1353~1361
Jin X-C, Wu W-H (1999). Involvement of cyclic AMP in ABA-
and Ca2+-mediated signal transduction of stomatal regulation
in Vicia faba. Plant Cell Physiol, 40: 1127~1133
Kaupp UB, Seifert R (2002). Cyclic nucleotide-gated ion channels.
Physiol Rev, 82 (3): 769~824
Kohler C, Merkle T, Roby D, Neuhaus G (2001). Developmentally
regulated expression of a cyclic nucleotide-gated ion chan-
nel from Arabidopsis indicates its involvement in pro-
grammed cell death. Planta, 213 (3): 327~332
Kramer RH, Molokanova E (2001). Modulation of cyclic-nucle-
otide-gated channels and regulation of vertebrate
phototransduction. J Exp Biol, 204: 2921~2931
Leng Q, Mercier RW, Hua BG, Fromm H, Berkowitz GA (2002).
Electrophysiological analysis of cloned cyclic nucleotide-
gated ion channels. Plant Physiol, 128: 400~410
Leng Q, Mercier RW, Yao WZ, Berkowitz GA (1999). Cloning and
first functional characterization of a plant cyclic nucleotide
gated cation channel. Plant Physiol, 121 (3): 753~761
Li XL, Borsics T, Harrington HM, Christopher DA (2005).
Arabidopsis AtCNGC10 rescues potassium channel mutants
of E. coli, yeast and Arabidopsis and is regulated by calcium/
calmodulin and cyclic GMP in E. coli. Funct Plant Biol, 32:
643~653
Mäser P, Thomine S, Schroeder JI, Ward JM, Hirschi K, Sze H,
Talke IN, Amtmann A, Maathuis FJM, Sanders D et al (2001).
Phylogenetic relationships within cation transporter fami-
lies of Arabidopsis. Plant Physiol, 126 (4): 1646~1667
Mercier RW, Rabinowitz NM, Ali R, Gaxiola RA, Berkowitz GA
(2004). Yeast hygromycin sensitivity as a functional assay of
cyclic nucleotide gated cation channels. Plant Physiol
Biochem, 42: 529~536
Pharmawati M, Maryani MM, Nikolakopoulos T, Gehring C, Irv-
ing HR (2001). Cyclic GMP modulates stomatal opening
induced by natriuretic peptides and immunoreactive analogues.
Plant Physiol Biochem, 39: 385~394
Schuurink RC, Shartzer SF, Fath A, Jones RL (1998). Character-
ization of a calmodulin-binding transporter from the plasma
membrane of barley aleurone. Plant Biol, 95 (4): 1944~1949
Sunkar R, Kaplan B, Bouché N, Arazi T, Dolev D, Talke IN,
Maathuis FJM, Sanders D, Bouchez D, Fromm H (2000).
Expression of a truncated tobacco NtCBP4 channel in
transgenic plants and disruption of the homologous Arabidopsis
CNGC1 gene confer Pb2+ tolerance. Plant J, 24 (4): 533~542
Talke IN, Blaudez D, Maathuis FJM, Sanders D (2003). CNGCs:
prime targets of plant cyclic nucleotide signalling? Trends
Plant Sci, 8 (6): 286~293
Trewavas AJ, Rodrigues C, Rato C, Malhó R (2002). Cyclic
nucleotides: the current dilemma! Curr Opin Plant Biol, 5:
425~429
Trudeau MC, Zagotta WN (2002). Mechanism of calcium/
calmodulin inhibition of rod cyclic nucleotide-gated channels.
Proc Natl Acad Sci USA, 99 (2): 8424~8429
Varnum MD, Zagotta WN (1997). Interdomain interactions
underlying activation of cyclic nucleotide-gated channels.
Science, 278: 110~113
Yoshioka K, Moeder W, Kang H-G, Kachroo P, Masmoudi K,
Berkowitz G, Klessig DF (2006). The chimeric Arabidopsis
CYCLIC NUCLEOTIDE-GATED ION CHANNEL11/12
activates multiple pathogen resistance responses. Plant Cell,
18: 747~763
Yuan Q, Ouyang S, Liu J, Suh B, Cheung F, Sultana R, Lee D,
Quackenbush J, Buell CR (2003). The TIGR rice genome
annotation resource: annotating the rice genome and creat-
ing resources for plant biologists. Nucleic Acids Res, 31 (1):
229~233
Zagotta WN, Siegelbaum SA (1996). Structure and function of
cyclic nucleotide-gated channels. Annu Rev Neurosci, 19:
235~263
Zhong H, Molday LL, Molday RS, Yau KW (2002). The heteromeric
cyclic nucleotide-gated channel adopts a 3A:1B
stoichiometry. Nature, 420: 193~198