全 文 ：植物生理学通讯 第 40 卷 第 4期，2004 年 8 月 409
收稿 2003-09-27 修定 　 2004-02-12
资助　 瑞典国际科学基金(IFS, C/3143-1)。
* E-mail: bjyu@njau.edu.cn, Tel:025-84395347
SOS 基因家族与植物耐盐性
於丙军* 刘友良
南京农业大学生命科学学院，南京 210095
SOS Genes Family and Plant Salt Tolerance
YU Bing-Jun*, LIU You-Liang
College of Life Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095
提要 介绍了模式植物——拟南芥 SOS(salt overly sensitive)基因家族(SOS1、SOS2、SOS3、SOS4 和 SOS5)的发现及其遗
传学和分子生物学的研究新进展。
关键词 SOS 基因家族；拟南芥; 突变体；植物耐盐性
土壤盐害是严重影响植物生长发育的主要非
生物胁迫因子之一[1,2]。植物盐害主要包括离子毒
害、渗透胁迫和营养不平衡 3 个方面[3]。植物耐
盐性也主要涉及 3 个方面，即维持细胞内稳态
(homeostasis)(包括离子和渗透两方面)、解毒
(detoxification, 如清除活性氧)和生长调节(growth
regulation, 如细胞分裂和伸展)[2,4]。SOS(salt overly
sensitive)途径的重要生理功能就是植物在盐胁迫下
进行离子稳态调节和提高耐钠性[2]。
1 SOS基因家族的发现
美国亚利桑那大学植物科学系Zhu 率领的研
究小组采用模式植物——拟南芥, 通过快中子轰击
(fast neutron bombardment)、T-DNA诱变或化学突
变(如 EMS 诱导)等遗传突变分析手段，得到上万
株的突变植株，对它们在含NaCl的琼脂培养基上
进行根部弯曲分析(root-bending assay), 并结合定位
克隆(positional cloning)和等位性检测等方法，获
得了5组 SOS突变体，从而鉴定了5个耐盐基因，
即 SOS1、SOS2、SOS3、SOS4 和 SOS5 [5~8]。
2 SOS基因家族的遗传学和分子生物学
2.1 SOS1基因 sos1突变体(sos1-1、 sos1-2、 sos1-3
和 sos1-4)是通过 EMS诱变方法，从近50 000颗
拟南芥种子中筛选获得。它们对高浓度 Na+、Li+
或低浓度K+表现超敏性(hypersensitivity)。根据它
们自交后代全为盐敏感型, 以及与野生型杂交后F2
代表现耐盐与盐敏感呈 3∶1 分离的特点，认为
sos1突变是由一隐性核基因控制的。染色体遗传
图谱分析表明，SOS1 基因位于 2 号染色体上臂
上，遗传距离为(29.5±6.1)cM [9]。运用 SSLP
(simple sequence length polymorphism)分子标记和
BAC(bacterial artificial chromosome)克隆技术，把
SOS1 基因定位到SSLP 标记 T23K3-1 和 F14H20-3
之间的 70 kb 范围内 。采用 RT-PCR 方法从此区
域扩增出的交迭 cDNA 序列与拟南芥基因序列相
比较，结果表明 S O S 1 基因含有 2 2 个内含子
(intron)和23个外显子(exon)。SOS1基因编码一
个含有1 146个氨基酸残基、分子量为127 kD的
多肽(SOS1)。它的 N端具有高度疏水性，并含有
12个跨膜结构域；亲水性的C端较长(约700个氨
基酸残基)，残留在细胞质中。SOS1 蛋白 N 端的
12个跨膜结构域与动物或微生物的Na+/H+ 逆向转
运蛋白(antiporter)相当相似[10]。质膜和液泡膜上
的Na+/H+逆向转运蛋白具有跨膜排Na+的作用，与
植物耐盐性关系密切[11]。进一步的进化系统树分
析表明，拟南芥 SOS1 与其它植物、细菌和真菌
质膜 N a +/ H + 逆向转运蛋白，如 SO D 2、N H A 1、
NhaA 和 NhaP 等关系较近，而与动物质膜和植物
液泡膜 Na+/H+ 逆向转运蛋白，如 NHE6、AtNHX1
等关系较远。因此，SOS1 很可能就是拟南芥质
膜上的Na+/H+逆向转运蛋白，在功能上起到把Na+
排出细胞外的作用[10]。
2.2 SOS2基因 SOS2基因的突变导致拟南芥植株
体内 Na+ 和 K+ 平衡被打破，即对高浓度 Na+ 和低
浓度 K+ 环境非常敏感，生长受抑。将 sos2 突变
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体自交或与SOS2 Landsberg生态型进行杂交，在
分析1 230个重组交换个体的基础上，通过定位克
隆技术，SOS2基因被定位于5号染色体上，SSLP
标记 26D22-1 和 MOK9-3 之间的 60 kb 范围内。
SOS2 基因含有12个内含子和13个外显子。SOS2
基因编码一个含有446个氨基酸的丝氨酸/苏氨酸
类蛋白激酶，分子量约为 51 kD[12]。SOS2 蛋白
的 N 端大约有 270 氨基酸，它组成激酶的催化区
域，C 端构成它的调控区域。尽管 N 端催化区与
酵母SNF1(sucrose-non-fermenting protein kinase
1)和哺乳动物 AMPKs(AMP-activated protein
kinases)非常相似，但它们在功能和调控方面有明
显不同[13,14]。SOS2 具有自我磷酸化的功能，但
依赖于SOS3 和 Ca2+ 的存在。SOS2 的 C 端特异性
地含有一个包括21个氨基酸(Met309~Arg330)的FISL
基元(motif, 其中 A、F、I、S、L和 F是已知植
物蛋白激酶高度保守的氨基酸，故名 FISL)，被
认为是SOS2的自我抑制区(autoinhibitory domain),
它能与钙传感器——SOS3结合, 结合后SOS2发挥
激酶活性[14~16]。sos2-5突变体就是SOS2 的 Gly-
197突变为 Glu，导致其自我磷酸化功能丧失[12]。
Ser-156、Thr-168和Tyr-175 是SOS2激酶C端调
控区非常保守的 3 个氨基酸残基。当其中任一氨
基酸突变为Asp时，都会使sos2突变体中的sos2
蛋白活化，表现磷酸化功能[14]。其中 Thr-168突
变为 Asp 时，SOS2 激酶活性增强，且可不依赖
SOS3[15]。
2.3 SOS3基因 SOS3基因也是植物在低K+和盐胁
迫条件下生长的必需基因。该基因和SOS2基因一
样，定位于 5 号染色体上，SSL P 标记 NGA L 3 9
和 CDPK9 之间的 120 kb 范围内。SOS3 基因编码
一个N端豆蔻酰化(myristoylated)的含有3个EF-臂
的钙结合蛋白[15]。SOS mRNA 翻译实验结果表
明，SOS3 豆蔻酰化发生在 N 端 Gly2 上。突变体
sos3-1(Gly2突变为Ala, 豆蔻酰化受阻)的钙结合能
力降低，且使 SOS3 和 SOS2 之间不能相互作用，
SOS3 活化 SOS2 激酶活性的能力大大下降。SOS3
与酵母钙调磷酸酶(calcineurin)的B亚基(CNB)和动
物神经钙传感器(neuronal calcium sensors, NCS)相
似，它们都有豆蔻酰化的明显特征。使用 N- 豆
蔻酰转移酶的竞争性抑制剂——2-hydroxymyristic
acid (HMA)处理野生型拟南芥幼苗后，植株表现
sos3-1突变体症状——根尖膨胀[17]。
2.4 SOS4基因 该基因定位于5号染色体中部，
SSLP 标记 SO191 和 MXA21-2 之间，通过 RT-PCR
技术又进一步定位于 YAC(yeast artificial
chromosome)毗连序列群K18L3的约8 kb区域内。
SOS4 基因包括 13 个外显子和 12 个内含子，第 8
个内含子上碱基G突变成A，即形成sos4-1 突变
体。sos4-1 对高浓度 NaCl、KCl 和 LiCl 超敏，
但对CsCl不敏感，且可在低K+和高渗(甘露醇)条
件下正常生长，sos4-1对高 K+ 的超敏性与sos1、
sos2 和 sos3 不同。GUS 染色反应表明，SOS4 基
因在所有植物组织中广泛表达。它编码吡哆醛激
酶(pyridoxal kinase, PLase), 该酶参与吡哆醛-5-磷
酸(pyridoxal-5-phophate, PLP)的生物合成[6]。 吡哆
醛(pyridoxal，PL)、吡哆醇(pyridoxol)和吡哆胺
(pyridoxamine, PM)是VB6的3种形式，吡哆醛-
5- 磷酸是 VB6 的活性形式，可作为许多酶的辅因
子(如ACC合酶、Trp合酶和Trp氨基转移酶等)和
离子转运蛋白(如 SOS1)的配体(ligand)而发挥作
用。拟南芥中的研究表明，SOS4 基因主要与其
根毛发育密切相关，sos4突变体植株根毛发育受
阻，表现明显缺失症状。Shi和 Zhu[7]进一步的研
究表明，这可能主要与根表皮细胞中生长素水平
下降有关。
2.5 SOS5基因 通过EMS诱变方法，从拟南芥中
筛选获得的 sos5 突变体植株根的伸长对高浓度
NaCl、KCl 和 LiCl 超敏，但对 CsCl 和甘露醇不
敏感；这与sos1、sos2和 sos3不同，与sos4有
相似之处。它与sos3突变体的相似之处是根的异
常伸展和根尖膨胀。sos5突变体与野生型杂交的
后代再回交的结果表明，sos5突变体也是由一隐
性核基因突变所致。SOS5 基因定位于3号染色体
下臂上，SSLP 标记 T32N15 和 T17F15 之间，采
用 RT-PCR 技术进一步将其定位于 BAC 毗连序列
群F12A12 的约 70 kb 区域内。SOS5 基因总长为
1 263个bp, 是1个无内含子的基因。它在拟南芥
基因组中被命名为At3g46550, 其1 043位上碱基
C突变为T(对应SOS5蛋白中Ser348突变为Phe), 即
形成sos5突变体。SOS5基因编码一个含有420氨
基酸残基的多肽，其中 Ser、Leu、Val、Pro、
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Thr 和 Val 含量较丰富，分别占总量的 13.8%、
13.8%、9.8%、8.1%、8.1%、7.6%。从结构
上看，转译后的SOS5包括1个N端信号肽序列(与
质膜定位有关)、2个富含Pro、Ala、Ser 和 Thr
的类似AGP(arabinogalactan protein)结构域、2个
类似 f a s c i c l i n 结构域和 1 个 G P I
(glycosylphosphatidylinositol)锚定信号肽序列。经
过加工，其 N 和 C 端信号肽均可去掉，在 2 个类
似AGP结构域上再以O-型糖苷键各自连接上碳氢
链(高度糖基化)，即得到成熟的SOS5(图 1)[8]。它
是一个假定的细胞粘连蛋白(cell adhesion protein)。
它与拟南芥 A G P 8 蛋白( A t A G P 8 )和玉米 E S P
(endosperm-specific protein)蛋白的同源性和相似性
最高可分别达 32% 和 48%，与其它非植物细胞粘
连蛋白，如 Sym32、RGD-CAP 等在此方面也有
较高的比例。SOS5蛋白广泛存在于植物各器官和
组织中。免疫学试验证明，SOS5 主要位于细胞
质膜外表面，结合显微试验得到的结果表明SOS5
对细胞壁形成和细胞伸展起作用。但它可能还与
植物繁殖(授粉、胚形成等)过程有关。
3 SOS基因与植物耐盐(钠)性的关系
SOS1 基因编码的 SOS1 蛋白即位于质膜上的
Na+/H+ 反向运输体，在功能上有将细胞内的 Na+
排到胞外的作用，这对维持植物细胞内 K+ 和 Na+
的稳态、减少 Na+ 在细胞乃至体内的积累非常重
要，因此，它是 SOS 基因家族中与植物耐盐性关
系最直接的[4,10]。Northern Blot分析表明，SOS1
的 mRNA 在非盐胁迫下拟南芥根和地上部均有表
达，但受盐胁迫促进，而 A B A 和冷处理对其没
有影响[10]。盐胁迫下 SOS1 的 mRNA 在拟南芥根
尖表皮细胞及根、茎、叶木质部薄壁细胞中表达
增强。根尖中的 SOS1 可把 Na+ 排到胞外，部分
进入到根、茎和叶木质部液流中的 Na+ 可被木质
部薄壁细胞中的SOS1 重新吸收，控制Na+ 向上运
输[18]。Shi 等[19] 报道，SOS1基因在拟南芥中的
超量表达(overexpression)后，在盐胁迫下的拟南
芥植株木质部蒸腾流中的Na+明显减少, 耐盐性显
著增强。盐处理也能促进质膜 H+-ATPase 表达，
增强 H+ 跨膜转运能力，这也为提高 SOS1 活性起
到协调作用[10]。
SOS2基因编码一个丝氨酸/苏氨酸类蛋白激
酶，正常条件下其在植物体内的含量很低，它在
拟南芥植株的根和茎中都能表达，但盐胁迫下它
在根中的表达明显受到促进[12]。SOS2活性依赖于
SOS3 的调节，或者说 SOS2 在 SOS3 的下游起作
用。S O S 3 可以感受盐胁迫激发的钙信号(胞内
Ca2+浓度增加)和参与信号转导, 其结构上的豆蔻酰
化和与 Ca2+ 结合是它在植物耐盐性中发挥功能所
必需的[15,17]。豆蔻酰化和与 Ca2+ 结合的 SOS3 是
Ca2+感受器的类似物[20], 特异性地与SOS2 C端调
控区域中自我抑制区(FISL 基元)结合后，SOS2
的激酶活性——磷酸化作用得以实现。因此，有
学者提出SOS3-SOS2激酶复合体(SOS3-SOS2 ki-
nase complex)的概念[21]。蛋白质磷酸化和去磷酸
化是植物响应盐胁迫的机制之一，SO3-SOS2 复
合体参与的蛋白质磷酸化过程在植物抗盐性中起
作用[22]。SOS3 和 SOS2 是盐胁迫下 SOS1 mRNA
和蛋白合成所必需的，它们共同参与SOS1蛋白的
含量调节和磷酸化过程[10,22~24]，还直接促进其控
制的Na+/H+交换活性[4,23]。拟南芥sos2或sos3突
变体植株中SOS1的转录水平下降，且不再受盐胁
迫促进[10,25]。Gong 等[14] 认为，SOS1 很有可能
就是 SOS2 的生理底物。当然，SOS2 的生理底
物还可能包括其它 K+、Na+ 运输蛋白或控制其表
达的转录因子[12]。SOS3-SOS2 不仅调节 Na+ 进出
胞外过程，也调节 Na+ 进入液泡的过程[4]。Rus
等[26]报道，AtHKT1 是拟南芥控制Na+ 进入细胞内
的运输蛋白，其sos3和hkt双突变体植株对Na+的
图1 SOS5蛋白结构(示加工前后)[8]
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超敏性较 sos3 单突变体明显降低。说明 SOS3-
SOS2 系统可能负调节Na+ 进入细胞内的过程。此
外，S O S 3 - S O S 2 还可能调节液泡膜上 H + -
ATPase、H+-PPase 及 Na+/H+ 反向运输体活性[4]。
SOS4基因编码的吡哆醛激酶，被认为是一种
新型的植物耐盐性决定因子，可催化吡哆醛-5-磷
酸的生物合成。sos4突变体对盐胁迫的超敏性是
由于控制吡哆醛激酶的基因突变所致[6]。吡哆醛-
5-磷酸可以配体的形式与SOS1蛋白C端结合而发
挥其作为酶辅因子的作用。因此，SOS4 也可调
节SOS1的活性[4,27]。吡哆醛-5-磷酸还可能作为其
它跨膜 K+、Na+ 运输蛋白的配体而调节它们的活
性，从而对细胞内的 Na+、K+ 稳态进行调控, 影
响植物的耐盐性[6,7]。
sos5突变体植株对盐胁迫表现超敏性，其根
细胞壁较薄，根中相邻的表皮和皮层细胞间结合
松散。把拟南芥基因At3g46550(约2.8 kb)转移至
sos5突变体植株得到T1植株，T2代在含100 mmol.
L-1 NaCl 的 MS 培养基上，根部弯曲分析实验时，
表现sos5突变体和野生型两种表型[8]。
综上所述，在拟南芥 S O S 蛋白家族中，位
于细胞质中的SOS3和 SOS2通过对质膜上SOS1的
调控，实现细胞内外 K +、Na + 的离子稳态调节，
增强抗盐性。SOS4 蛋白通过调节 SOS1 和其它离
子转运蛋白活性及盐胁迫下根毛的发育，提高耐
盐性。位于质膜外侧的SOS5蛋白则主要通过促进
细胞壁发育和增强胞间连接而发挥作用。根据目
前已有的资料，可把 SOS 蛋白家族与植物耐盐性
的关系归纳成图 2。
4 结语
拟南芥是当今植物分子生物学研究中常用的
模式植物，通过各种突变方法获得的对 Na+ 胁迫
超敏的 SOS 突变体揭示出的上述 SOS 途径，从盐
胁迫下其体内 Na+、K+ 离子稳态的调节和钙信号
转导的角度，初步阐明了植物耐高 Na+、低 K+ 乃
至抗盐性的基本过程。在这个途径中，Ca2+ 被认
为是感受外界环境中高 Na+ 信号的第二信使，但
至今对最先感受 Na+ 胁迫的受体仍不清楚。SOS1
蛋白在功能上相当于质膜Na+/H+ 反向运输体, 在
SOS 途径中成为其家族成员中调节的最终对象，
因此它与植物耐盐性的关系也最为密切。根据它
位于质膜上，除 N 端 12 个跨膜结构域外，还有
一个长的的尾部(C 端)位于细胞质中的特点，推
测它可能具有 Na+ 感受器的功能，但需进一步验
证[27]。SOS3 结构上的豆蔻酰化、钙结合特性和
功能上的钙信号感受性使得它与一般的钙调蛋白
(如钙调素)呈现明显的不同，但两者在盐胁迫下
有何联系尚待研究。SOS3-SOS2 复合体发挥磷酸
图2 SOS蛋白家族与植物耐盐性的关系[4,21](略加修改)
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化作用依赖于胞质中高水平的 Ca2+，盐胁迫下胞
质中Ca2+ 浓度的升高是由于胞内Ca2+ 库(如液泡、
线粒体等)的释放和胞外 Ca2+ 的内流。虽然上述
SOS3 - S O S 2 复合体和 SOS 1、SOS 3 和 SOS 2、
SOS4 和 SOS1 之间表现出明显的调节和被调节的
关系，但这不是唯一的，它们之间关系可能是多
样性的，很复杂。SOS5 和其它 SOS 家族成员之
间的关系还不明了。这也待今后结合更多的耐盐
植物材料(不局限于耐盐性并非很强的拟南芥)进行
这方面的研究。近年来，在我国东部沿海发现的
拟南芥近缘种——小盐芥(Thellungiella halophila)，
兼备了拟南芥的优点和耐盐性强的特点，已受到
逆境生理与分子生物学界的广泛关注和研究[2]，
这将掀开植物耐盐性研究的新篇章。
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