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植物腋芽生长与顶端优势



全 文 :植物生理学通讯 第 43卷 第 3期,2007年 6月 575
植物腋芽生长与顶端优势
刘进平 *
华南热带农业大学农学院,海南儋州 571737
Axillary Bud Outgrowth and Apical Dominance
LIU Jin-Ping*
College of Agronomy, South China University of Tropical Agriculture, Danzhou, Hainan 571737, China
提要:文章介绍植物腋芽生长与顶端优势的研究进展。
关键词:腋芽生长;顶端优势;生长素;细胞分裂素;MAX/RMS/DAD;PIN
收稿 2006-12-15 修定  2007-04-20
* E-mail:liu3305602@163.com;Tel:0898-23300530
植物腋芽生长受顶端优势(apical dominance)控
制。植物顶端优势是指植物正在生长的茎顶会抑
制侧芽生长和分枝的现象。茎顶和幼叶是控制顶
端优势物质的来源,摘掉顶芽,就会解除侧芽受
到的顶端优势控制,侧芽即可发育成枝条。顶端
优势不仅是植物的一种生存机制,其原理的利用
在农业和园艺生产中有重要意义,可用以提高产
量和改善株型等(Tamas 1987;Cline 1991)。
1 腋芽分生组织的发端
腋芽分生组织的起始有 2个模型来解释:一
种是离生分生组织假说( d e t a c he d me r i s t e m
hypothesis)或保留分生组织假说(reserve meristem
hypothesis),这一假说认为腋芽分生组织(axillary
meristem,AM)直接来自茎端分生组织(shoot api-
cal meristem,SAM),在发育过程中其分生组织
特性并未丧失;另一种假说为从头起始假说
(initiation de novo hypothesis),认为腋芽分生组织
是叶腋内的细胞从头起始形成的。马铃薯等植物
的一些特性显然支持前一假说,因为其腋芽分生
组织位于主茎茎端分生组织侧面的叶片基部,叶
片产生时可明显地观察到这一现象。很显然,腋
芽分生组织与其上的叶片是起源于同一群细胞,
而不是从叶片下的、由包在叶腋中的细胞起源
的。但拟南芥营养生长阶段的腋芽分生组织要在
叶片产生后很久才能观察到。组织学和无性系分
析表明,其腋芽分生组织是由叶柄基部的细胞起
源的。换言之,拟南芥的腋芽分生组织发端可用
从头产生的假说作解释。但大范围观察同一个植
株上腋芽分生组织的结果表明,离生假说和从头
起始假说并非是明显不同的机制,而是其基因表
达和细胞分化的范围不同而已(Leyser 2003)。
遗传和发育研究中常用的模式植物拟南芥其
顶端优势较弱,在其生长发育过程中,初期叶基
生,呈莲座状或丛生状,从基部产生单个花茎或
花序,之后从莲座状基部产生若干腋生或次生花
序。它不仅从主茎上分枝,也可从莲座状基部产
生的腋生花序上分枝(Cline 1996)。在拟南芥的营
养生长阶段,从其叶腋中观察不到组织学上有明
显区别的腋芽分生组织,直到叶片发育晚期才可
以看到,腋芽分生组织是从叶柄基部的少数细胞
发育而来的。但对成花过渡期之前很快就出现叶
片而言,腋芽分生组织在仍处于早期阶段的叶原
基处就很快发育。而拟南芥的花则明显是由直接
起源于主茎端分生组织的腋芽分生组织产生的,
包裹有腋芽分生组织的叶片发育则完全受抑制
(Long和 Barton 2000)。拟南芥初生分生组织产生
原基,每个原基产生一个叶片和一个腋芽分生组
织。在营养生长阶段,原基几乎全部产生叶片,
而成花过渡期后则几乎全部用以产生腋芽分生组
织。图 1为拟南芥茎端分生组织外侧原基产生叶
和腋芽分生组织示意图。原基在叶和腋芽分生组
织之间的分配因不同发育阶段而异。在营养生长
阶段,莲座状叶节(rosette node)的叶腋中观察不
专题介绍 Special Topics
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到组织学上有明显区别的腋芽分生组织,但原基
的近轴一侧则有少数细胞表达 LAS基因,并且具
有形成腋芽分生组织的潜力。在成花过渡期之前
很快出现茎叶节(cauline node),而当叶片仍处在
早期阶段时,腋芽分生组织就很快发育形成组织
学上可以区分的圆顶。花是由花芽节(floral node)
中的腋芽分生组织产生,而包裹的腋芽分生组织
的叶片发育则完全受抑制。
在番茄上也观察到腋芽分生组织体积增大的
情况。番茄在成花过渡期间可以观察到合轴分枝
习性,其主茎端的分生组织看起来分为两部分,
最后形成的叶片其腋芽分生组织消耗掉主茎端分生
组织的一半。当初生分生组织决定成花后,腋芽
分生组织就承担起初生分生组织的作用(Schmitz和
Theres 1999)。最近,从番茄上鉴定出腋芽分生
组织起始所需要的基因 Ls已得到鉴定,它是编码
一个GRAS结构域的蛋白质,并可能是一个转录
因子(Schumacher等 1999)。Ls功能丧失会导致营
养结节中的腋芽分生组织失去,但并不影响成花
过渡后的合轴分枝。拟南芥的同源基因 LAS也已
得到鉴定(Greb等 2003),LAS功能丧失会导致拟
南芥大多数营养结节中腋芽分生组织丧失,只有
最顶端的结节可在开花过渡期后形成分枝。拟南
芥的同源基因导入番茄 ls突变体后,可完全恢复
野生型表型,显示这 2种腋芽生长习性明显不同
的物种在腋芽形成机制上有保守性。原位杂交的
结果显示,即使在营养生长阶段,拟南芥主茎端
分生组织产生叶原基处的近轴边缘中也可检测到
LAS基因的表达,其功能似乎是起防止原基细胞
分化的作用。这一点支持了保留分生组织假说
(Greb等 2003)。另外,有人在水稻中也发现了控
制分蘖的同源基因(Li等 2003)。
2 控制顶端优势的机制
植物通过其体内运动的激素信号之间的相互
作用,控制顶端优势和腋芽生长。一种机制是已
知的,认为顶芽产生的生长素向下运输,通过细
胞分裂素的间接抑制作用。但近年来的研究表
明,还存在一种新的未鉴定的信号物质或激素,
从根向上运输,也抑制腋芽生长。
2.1 第一种机制 腋芽分生组织起始后产生少数叶
片,并形成一个芽。腋芽可休眠,也可持续生
长形成一个侧枝(休眠并不是生长代谢处于静止状
态,实际上休眠芽代谢活性也很旺盛,并且形成
一组特征性的转录物和蛋白质)。而芽休眠以后还
可再激活形成侧枝。休眠激活伴随着基因表达模
式的改变,短期内激活还可逆转,重新进入休
眠。因此认为,腋芽可在休眠和活性状态之间相
互逆转(Shimizu-Sato和Mori 2001;Horvarth等
2003)。
很早就知道顶端优势的形成是由于顶芽形成
的生长素向下运输,进入侧芽部位,以致侧芽的
生长受到抑制。虽然这种抑制作用的机制还不明
确,但这种对腋芽的抑制是间接的。因为对腋芽
直接施用生长素并不抑制其生长(Cline 1996),而
且腋芽在激活时其内的生长素水平还会上升
(Hillman等 1977)。另外,顶端施加的生长素也
并不会运输到腋芽(Morris 1977)。以带一个叶的
拟南芥茎切段所做的试验表明,顶端施加生长素
后,腋芽生长受抑制,而基端施用生长素则不
会。生长素极性运输抑制剂可阻断顶端施用生长
素的作用,axr1突变体也对顶端施用生长素的效
果有抗性(Chatfield等 2000)。以放射性标记的生
长素试验的结果表明,顶端施加生长素后,在芽
中的生长素的累积比基端施加的还少(Booker等
2003)。这些结果都证明生长素抑制腋芽生长的作
用是间接的。
生长素向下极性运输抑制腋芽生长需要第二
信使,而第二信使最有可能是细胞分裂素。这是
因为,直接施用细胞分裂素可促进腋芽生长,而
图 1 拟南芥茎端分生组织外侧原基产生叶和
腋芽分生组织示意(Leyser 2003)
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腋芽激活后芽内细胞分裂素水平也在提高(Cline
1991;Turnbull等 1997);从基部切口端处给单
叶茎切段施用细胞分裂素,可以克服顶端由于施
加生长素引起腋芽生长受抑的作用(Chatfield等
2000)。豌豆植株去顶后会导致木质部中细胞分裂
素从根向外输出的增加。而施用生长素则可部分
阻止细胞分裂素的增加(Bangerth 1994)。此外,
还有证据表明,野生型拟南芥中抑制腋芽生枝对
AXR1 (auxin resistant 1,是第一个从拟南芥中鉴
定出的在生长素信号转导中发挥作用的基因)是依
赖性的,或者说依赖于生长素受体和信号转导作
用的[有关生长素受体与信号转导可参见韩晔和种
康(2004)、吴蓓等(2005)以及康宗利和杨玉红
(2006)等的综述或专题文献]。腋芽抑制作用的强
度随茎干中生长素浓度的增加、TIR1/AFB生长素
受体的感知及转导到基因表达水平的变化而变化。
现已查明,茎干或其他部位生长素会以对 AXR1
的依赖性方式下调细胞分裂素合成酶基因的表达,
说明信号转导途径中的靶基因可能包括编码细胞分
裂素生物合成的酶。这样,细胞分裂素含量减
少,芽的活性也因此而下降(Chatfield等 2000;
Eklof等 1997;Nordstrom等 2004)。
2.2 第二种机制 由于生长素的极性运输只能由形
态学的上端向下端运输,而豌豆、矮牵牛和拟南
芥植物的突变体分析和嫁接实验证明,顶芽的抑
制作用也可由下向上传递,表明顶端优势也可能
是一种向上运输的信号物质在起作用。豌豆分枝
突变体 ramosus1 (rms1)的激素分析和嫁接研究表
明,一种既非生长素又非细胞分裂素的长距离传
递的信号物质乃是这种突变体表现侧芽分枝表型的
原因(Beveridge等 1997)。这种尚未鉴定的分枝信
号称之为芽增殖信号(shoot-multiplication signal,
SMS),起抑制腋芽分枝的作用(Foo等 2001)。后
又有人从拟南芥中分离出more axillary growth (max)
突变体,从矮牵牛中分离出 decreased ap ical
dominance (dad)突变体,两者都表现出腋芽分枝
繁密的表型(Ward和 Leyser 2004;McSteen和
Leyser 2005;Beveridge等 2000;Napoli和 Ruehle
1996;Napoli 1996)。在拟南芥中鉴定的MAX1、
MAX3和MAX4 (Turnbull等 2002;Sorefan等
2003;Booker等 2005),从豌豆中鉴定的 RMS1、
RMS2和 RMS5 (Beveridge等 1994,1996,1997;
Morris等 2001),以及从矮牵牛中鉴定的 DAD1
(Napoli和Ruehle 1996;Napoli 1996)中,除RMS2
外,都作用于 S M S 生物合成途径( B o o k e r 等
2004;Stirnberg等 2002;Snowden等 2005;Napoli
等1999)。这些基因位点突变都会导致分枝增加和
株高降低,多数情况下,叶片缩短,节段长度
降低,或去顶后的植株对顶端施用生长素发生抑
制的效果。此外,基因的多效性还对包括随物种
而异的开花时间、老化、节间长度和叶形也表现
出不同程度的影响(Leyser 200 3;Bever idge
2006)。
2.2.1 SMS系统
2.2.1.1 MAX4、MAX3、MAX1及其同源基因负
责 SMS合成 MAX4、RMS1和DAD1是定向进化
同源基因,编码的蛋白质属于一组多烯链双加氧
酶,其中绝大多数为类胡萝卜素裂解双加氧酶
(carotenoid cleavage dioxygenase,CCD) (Sorefan
等 2003;Snowden等 2005;Foo等 2005;Bouvier
等 2 0 0 5 )。这些蛋白质的一种酶促功能称为
CCD8,与他们在长距离信号转导中的作用一致
(Napoli 1996)。尽管一般认为MAX4、RMS1和
DAD1表达较弱,但它们在根部表达相对较高,
而在茎干和下胚轴或上胚轴中则显著表达。这与
CCD家族的其他成员不同,CCD8的底物还不清
楚。AB A 虽然也是由 C C D 调控途径中的产物
(Bouvier等2005),但在rms1或max4突变体中ABA
水平并不受影响,而且这些突变体的基因多效性
表型也出现与 AB A 缺失的不一致( S ore fa n 等
2003;Booker等 2004;Foo等 2005)。
MAX3/RMS5可能与MAX4/RMS1/DAD1在该
合成途径中调控同一步骤或前后顺序步骤。与这
些突变体接穗嫁接到野生型砧木不同的是,拟南
芥中max4和max3相互嫁接,豌豆rms1和 rms5相
互嫁接都不会抑制分枝,表明这些控制分枝的基
因在同一途径中调控同一步骤或前后顺序步骤
(Booker等 2005;Morris等 2001)。MAX3鉴定为
CCD7 (Booker等2004),RMS5与之同源(Beveridge
2006)。尽管拟南芥中CCD7和CCD8属于CCD家
族的不同成员(Booker等 2005),但生化鉴定表
明,它们都具有裂解类胡萝卜素的能力(Booker等
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2004;Schwartz等 2004)。在累积类胡萝卜素的
大肠杆菌菌株中,拟南芥 CCD7可将 β-胡萝卜素
(β-carotene)裂解成 β-紫罗兰酮(β-ionone)和 10-
apo-β-carotenal,后者可为 CCD8进一步裂解形成
13-apo-β-carotenone和一个未鉴定的无环二乙醛
(acyclic dialdehyde) (Schwartz等 2004)。但这些在
活体上尚未得到验证,这些酶在植物中表达很可
能还具有其他不同的生化功能。由CCD7向CCD8
催化的化学转化可能发生在质体中( B ooke r 等
2004),这也是为什么 CCD7和 CCD8需要在同一
组织中才发挥功能的原因(Booker等 2005;Morris
等 2001)。
嫁接和遗传分析都表明,拟南芥中MAX1在
SMS合成途径中的MAX3和MAX4之后起作用
(Booker等 2005;Beveridge 2006)。与野生型砧
木不同的是,max4和max3不能够产生恢复max1
接穗抑制芽分枝所需的信号。而在相互嫁接组合
中,max1砧木可以产生抑制max4和max3接穗的
分枝信号。正如预期它们会在同一途径中起作用
那样,max1和max4或max3之间的双突变体不具
加性效应。MA X1 编码第 I II 类细胞色素 P 45 0
(CYP711A1),这与MAX1的酶促功能一致(Booker
等 2005)。
用豌豆和拟南芥影响SMS合成的突变体双芽
接的结果表明,占优势的 SMS运输方式可能不是
通过韧皮部,因为野生型接穗不能抑制 rms1或
max1砧木形成的芽分枝(Foo等 2001;Turnbull
2002)。与之相反的是,摘掉 rms突变体侧芽可促
进继后的芽分枝和增加枝条长度,表明突变体芽
的分枝对相关抑制敏感( B ev e r i dg e 等 1 9 9 4;
Beveridge 2006)。在试验的MAX3 (Booker等
2004)、RMS1 (Foo等 2001)和DAD1 (Napoli 1996)
3个基因中,定位于中间砧木的基因作用,仅是
其中某一个基因单独就足以抑制对应的突变体芽的
分枝。此外,MAX1和MAX3在拟南芥植物的木
质部表达相对较高( B ooke r 等 2 0 0 5;Zha o 等
2005),尽管拟南芥MAX4不是如此(Sorefan等
2003;Booker等 2005),但MAX4的一个同源基
因可在杂种欧洲山杨的成熟木质部中优先表达
(Prassinos等 2005)。与此相对应的是,生长素也
可能通过木质部相关细胞而影响芽的分枝(Booker
等 2003)。
2.2.1.2 MAX2及其同源基因负责SMS信号的感知
看起来MAX2和RMS4参与SMS的感知或应答,
因为max2或rms4接穗嫁接到其他任何基因型的砧
木上都不能抑制其芽分枝( B o o k e r 等 2 0 0 5;
Beveridge等 1996)。RMS4和MAX2是同源基因,
MAX2是一种 F-box蛋白,很可能是在泛素途径
中的SCF蛋白复合体中发挥作用(Beveridge 2006)。
嫁接结果表明,该基因主要在芽中作用,其他 3
个豌豆分枝突变体 rms3、rms6和rms7可能也参与
SMS反应(Beveridge 2000;Beveridge等 1996;
Rameau等 2002;Morris等 2003)。
水稻中MAX2基因突变可引起分蘖增加,说
明 SMS系统在不同物种间是保守的(Ishikawa等
2005)。降低节间长度是max、rms和 dad突变体
基因多效性的一个表型,但在这个突变体中却更
为明显,并因此标为 dwarf (d3)。从水稻MAX基
因座分离出的另一个突变体对了解单子叶植物中的
分枝基因 TEOSINTE BRANCHED 1 (TB1)的功能
十分有用,此基因在腋芽分生组织中起作用,它
可抑制分蘖生长(Takeda等 2003)。尽管有若干具
有 TCP类型结构域的基因在拟南芥解除顶端优势
的不同阶段中作为下游靶基因,但在双子叶植物
中尚无 TB1同源基因的报道(Beveridge 2006)。
2.2.2 SMS合成的调控 豌豆中的SMS途径似乎受
某种长距离反馈信号控制(Beveridge 2000;Morris
等 2001;Foo等 2005)。除 rms2以外的其他 rms
突变体中 R MS 1 表达都显著提高。嫁接研究表
明,这种反馈是受调控的,至少部分受一种嫁接
可传递的信号调控。rms4芽可上调野生型砧木中
RMS1基因表达,而野生型芽可下调 rms4砧木中
RMS1基因表达。另外还观察到矮牵牛中 DAD1
(PhMAX4)基因和拟南芥中的MAX4 (较低程度)的
反馈上调(Snowden等 2005;Bainbridge等 2005)。
用GUS报告基因可以测出拟南芥max2突变体的下
胚轴中MAX4基因表达的轻微提高(Bainbridge等
2005)。有趣的是,在所有豌豆 rms 突变体中,
rms4 (Psmax2)突变体显示的RMS1基因表达反馈调
节程度最大(Foo等 2005)。
许多证据表明,豌豆中长距离反馈信号不可
能是生长素。与野生型相比,尽管 rms突变体显
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示出顶芽尖向极性生长素流中载入的生长素量增
加,但芽中的生长素水平或运输并未大幅度提高
(Beveridge 2000;Beveridge等 2000)。在 rms4芽
和野生型砧木嫁接后的砧木中,RMS1转录物的
反馈上调至少比以 IAA处理后观察到的水平大出
一个数量级(Foo等 2005)。rms突变体以不同处理
虽然可以影响其内源 IAA浓度,但并不干扰 IAA
对 RMS1基因表达的调控(Beveridge 2006)。
RMS1和 RMS5有可能控制 SMS从根向芽方
向运动,而 RMS2则可调控这种反馈信号从芽向
根运动,并能调控 RMS1的表达和木质部汁液中
的细胞分裂素含量(Beveridge 2000,2006;Mor-
ris等 2001;Foo等 2005)。除 rms2之外的所有 rms
突变体都有一个共同特征,这就是它们的木质部
汁液中细胞分裂素含量大幅度减少(B ever idge
2000;Morris等 2001;Dodd等 2004)。嫁接试
验表明,这种在木质部汁液中细胞分裂素含量的
大幅度减少是由芽介导的,因此它也受这种可运
动的反馈信号调控(Beveridge 2006)。RMS2可能
在某些方面参与豌豆 RMS1表达的反馈调节(Foo
等 2005;Beveridge 2006)和木质部汁液中细胞分
裂素含量的控制(Beveridge等 1997;Beveridge
2000;Dodd等 2004)。rms2突变体木质部汁液中
细胞分裂素含量经常会增加,但其与芽分枝并无
因果关系(Faiss等 1997;Stafstrom 2000),并且
rms2突变体中RMS1的表达水平比野生型低(Foo等
2005)。rms2和其他 rms的双突变体的芽分枝有增
加,但木质部汁液中细胞分裂素含量和 RMS1表
达则处于中等水平(Morris等 2001;Foo等 2005)。
2.2.3 SMS的作用机制 生长素对腋芽生长的抑制
效果可能是通过 SMS途径作用的。给去顶(或摘
心)的豌豆 rms植株或拟南芥max突变体分离出的
节段上施用外源生长素难以抑制腋芽生长
(Beveridge 2000;Beveridge等 2000;Sorefan等
2003)。但豌豆 rms1突变体芽却可通过嫁接到野
生型砧木上来恢复生长素抑制反应(Beveridge等
2 0 0 0 )。去顶可迅速而大量地减少豌豆茎干中
RMS1转录物的丰度,但去顶后施用外源生长素
却不会产生此种效果(Foo等 2005)。如果在完整
的野生型植株中施加生长素,则 RMS1基因表达
的降低程度相对较小。与此相反的是,施加外源
生长素或减少生长素对拟南芥MAX4基因表达的
影响很小或没有(Sorefan等 2003;Bainbridge等
2005)。这种差异可能是豌豆和拟南芥的物种差异
所致。
Bennett等(2006)的研究表明,茎顶远距离影
响腋芽的活性不是通过信号的运动,而是受主茎
中生长素源和运输能力之间的竞争调控的。此种
生长素作用机制是不依赖于AXR1的经典信号转
导,而且与茎干中的生长素浓度无直接相关,这
是一种新的MAX调控途径,这一途径通过影响主
茎中的生长素运输能力来实现对腋芽生长的控制。
在高度分枝的max突变体中,与茎中 PIN1 (PIN-
FORMED1,生长素运出载体或运出促进子蛋白)
累积增加相关的是生长素运输能力的提高。如果
用萘基酚氨酸(naphthylphthalamic acid,NPA,一
种生长素运输抑制剂)或柚皮素处理,或采用 pin1
突变体促使生长素运输恢复到野生型水平,则分
枝水平也会恢复到野生型水平,重要的是,在腋
芽中生长素反应也会恢复至野生型水平。而且这
种效果是不依赖 AXR1的。
腋芽的生长能力与其向主茎输出生长素的能
力之间有相关性。因此腋芽生长需要有效地向外
输出生长素(Morris 1977;Li和 Bangerth 1999)。
还有报道表明,茎尖分生组织的功能大小取决于
生长素从分生组织表皮向正在生长的茎中的输出能
力(Reinhardt等 2003)。如果生长素运输能力提
高,以及茎可提供生长素库,生长素就很容易运
到主茎中去。按照这种模型,在野生型植株中,
从主茎顶幼叶中运出的生长素已经用完主茎的运输
能力,因此腋芽向外输出生长素和腋芽生长即受
阻。去顶后,也就是去掉了生长素源,释放出
主茎的运输能力,并作为库促使腋芽中的生长素
向外运出。max突变体的主茎中生长素运输能力
得到提高,因此主茎顶和腋芽的生长素可同时向
主茎中流动,尽管茎中生长素浓度较高,但腋芽
仍然可以生长。有人在max突变体中观察到,其
维管束之间的DR5::GUS活性的分布不均。DR5::
GUS活性分布与其侧向器官和其相关的腋芽分布
排列一致,DR5::GUS活性增加与这些正在生长
的腋芽向主茎中邻近维管束中主动输出生长素的增
加是一致的(Bennett等 2006)。Sachs (1981)在茎维
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管组织分化过程中观察到,给茎干侧面切口处施
用生长素,可引起维管组织分化,并可与已有的
维管组织连接起来。但如果给原先存在的维管组
织也施用生长素的话,则侧面施用生长素后形成
的维管组织就不会与原先存在的维管组织相连接。
换句话说,原先存在的维管组织中的生长素可阻
止生长素向维管组织中的进一步输入。这种现象
可用通道假说(canalization hypothe-sis)加以解释,
即生长素的源与库是通过狭窄的细胞纵列中生长素
运输加以连接,而生长素运输反过来又可强化这
种源与库的连接。原来存在的生长素会削弱维管
组织作为库的能力,因而难以受其他生长素源控
制。反过来说,原有维管组织中没有生长素时,
维管组织就是侧向生长素源的一个强势库,生长
素流可将两者连接起来形成新的维管组织。因
此,在野生型植株中,由于主茎维管组织不是生
长素的强势库,因而腋芽不能有效地输出生长
素,而去除生长素或增加生长素运输能力后,维
管组织即可成为一个较好的库,因而腋芽可输出
生长素并生长。事实上,腋芽向外输出生长素对
新形成的维管组织与主茎的连接也很可能是必需
的,因而这就为腋芽的进一步发育提供了可能
(Bennett等 2006)。
植物可通过改变MAX途径的活性调控生长素
运动,从而提高max突变体的主茎中生长素的运
输能力,因而表现出腋芽分枝表型。这与 PIN1
及其他 PIN累积增加和基因活性提高相关,说明
MAX途径的主要功能是调节主茎中 PIN的表达。
MAX作用的靶组织可能就是木质部薄壁组织,而
这正是生长素向下极性运输的主要部位(Bennett等
2006)。与此一致的是,MAX1是 SMS或MAX依
赖性化合物合成后期步骤所必需的一个基因,此
基因在维管组织中高水平表达,MAX2参与信号
感知(Snowden等 2005;Bennett等 2006)。还不
清楚PIN基因是否是MAX途径的早期靶基因,但
已查明,MAX途径与PIN之间的联系是不依赖于
已知的PIN活性调节物如AXR1介导的生长素反应
途径(在某些情况下调控 PIN基因表达)和类黄酮
(抑制 PIN功能并参与MAX作用)的。所以有人认
为MAX途径很可能是调控生长素运输的第三条途
径(Bennett等 2006)。
需要注意的是,在豌豆、拟南芥、矮牵牛
和水稻等不同物种的同源基因max突变体中,腋
芽分枝是高度可塑性的。突变体仍保持对诸如是
否存在其他侧枝,开花发端,以及光周期、种
植密度、盆钵大小等环境因素(这些都是控制野生
型植株的株型结构发育信号)的应答(Stirnberg等
2002;Ishikawa等 2005;Beveridge等 2003;
Snowden和Napoli 2003)。其他基因和(或)长距离
信号也可能调控腋芽生长,并且这些过程可能也
会阻止腋芽从休眠进入到萌芽生长的过渡阶段
(Beveridge 2006)。
3 结语
MAX1、MAX3和MAX4及其同源基因共同作
用产生一种尚未鉴定的长距离信号,即 SMS或
MAX依赖性信号(MAX-dependent signal,MDS)。
该信号向上运输,以MAX2依赖性方式进行感知
和信号转导,并导致 PIN基因转录水平和生长素
运输能力降低,阻止腋芽向外运出生长素,从而
维持顶端优势。另外,生长素也可能通过经典的
生长素信号转导途径降低芽节中细胞分裂素水平,
进而阻止腋芽生长(图 2)。但植物到底在多大程度
上利用何种方式进行控制顶端优势和腋芽生长仍有
待探索,而且生长素和细胞分裂素之间的拮抗作
用及对腋芽生长的具体调控机理也不是很清楚。
SMS可能是在单子叶和双子叶植物中调控芽生长
的一条普遍途径。目前认为 SMS底物很有可能是
图 2 腋芽生长控制机制模式(Bennett等 2006)
植物生理学通讯 第 43卷 第 3期,2007年 6月 581
类胡萝卜素裂解的一种产物。但MAX4及其同源
基因的调控表现出随物种不同而存在差异,这种
调控途径差异与其个体发育策略不同之间是否有
关,也有待研究。此外,任何已知和未知的信
号与腋芽生长之间并不存在一种简单的相关,更
增加了其复杂性。未来对腋芽从休眠到生长的过
渡阶段生化和分子事件的研究将有助于理解上述互
作。对 SMS的鉴定也可对 SMS调控的假说进行
验证。
参考文献
韩晔, 种康(2004). 泛素降解途径与生长素调节. 植物生理学通
讯, 40 (6): 653~658
康宗利, 杨玉红(2006). 生长素受体之谜得到初步破解. 植物生
理学通讯, 42 (1): 105~108
吴蓓, 吴建勇, 蔡刘体, 李运合, 黄学林(2005). 生长素反应因子.
植物生理学通讯, 41 (6): 273~278
Bainbridge K, Sorefan K, Ward S, Leyser O (2005). Hormonally
controlled expression of the Arabidopsis MAX4 shoot branch-
ing regulatory gene. Plant J, 44: 569~580
Bangerth F (1994). Response of cytokinin concentration in xy-
lem exude of beans (Phaseolus vulgaris L.) plants to decapi-
ta tion and auxin treatment and re la tionship to apical
dominance. Planta, 194: 439~442
Bennett T, Sieberer T, Willett B, Booker J, Luschnig C, Leyser O
(2006). The Arabidopsis MAX pathway controls shoot
branching by regulating auxin transport. Curr Biol, 16:
553~563
Beveridge CA (2000). Long-distance signaling and a mutational
analysis of branching in pea. Plant Growth Regul, 32:
193~203
Beveridge CA (2006). Axillary bud outgrowth: sending a message.
Curr Opin Plant Biol, 9: 35~40
Beveridge CA, Ross JJ, Murfet IC (1994). Branching mutant rms-
2 in Pisum sativum. Grafting studies and endogenous indole-
3-acetic acid levels. Plant Physiol, 104: 953~959
Beveridge CA, Ross JJ, Murfet IC (1996). Branching in pea. Ac-
tion of genes Rms3 and Rms4. Plant Physiol, 110: 859~865
Beveridge CA, Symons GM, Murfet IC, Ross JJ, Rameau C (1997).
The rms1 mutant of pea has elevated indole-3-acetic acid
levels and reduced root-sap zeatin riboside content but in-
creased branching controlled by graft-transmissible signals.
Plant Pyhsiol, 115: 1251~1258
Beveridge CA, Symons GM, Turnbull CGN (2000). Auxin inhibi-
tion of decapitation-induced branching is dependent on graft-
transmissible signals regulated by genes Rms1 and Rms2 .
Plant Physiol, 123: 689~697
Beveridge CA, Weller JL, Singer SR, Hofer JMI (2003). Axillary
meristem development. Budding relationships between net-
works controlling flowering, branching and photoperiod
responsiveness. Plant Physiol, 131: 927~934
Booker J, Auldridge M, Wills S, McCarty D, Klee H, Leyser O
(2004). MAX3/CCD7 is a carotenoid cleavage dioxygenase
required for the synthesis of a noval plant signaling molecule.
Curr Biol, 14: 1232~1238
Booker J, Chatfield S, Leyser O (2003). Auxin acts in xylem-
associated or medullary cells to mediate apical dominance.
Plant Cell, 15: 495~507
Booker J, Siebere T, Wright W, Williamson L, Willett B, Stirnberg
P, Turnbull C, Srinivasan M, Goddard P, Leyser O (2005).
MAX1 encodes a cytochrome P450 family member that acts
downstream of MAX3/4 to produce a carotenoid-derived
branch-inhibiting hormone. Dev Cell, 8: 443~449
Bouvier F, Isner J, Dogbo O, Camara B (2005). Oxidative tailoring
of carotenoids: a prospect towards novel functions in plants.
Trends Plant Sci, 10: 187~194
Chatfield SP, Stirnberg P, Forde BG, Leyser O (2000). The
hormonal regulation of axillary bud growth in Arabidopsis.
Plant J, 24: 159~169
Cline MG (1991). Apical dominance. Bot Rev, 57: 318~359
Cline MG (1996). Exogenous auxin effects on lateral bud out-
growth in decapitated shoots. Ann Bot, 78: 255~266
Dodd IC, Ngo C, Turnbull CGN, Beveridge CA (2004). Effects of
nitrogen supply on xylem cytokinin delivery, transpiration
and leaf expansion of pea genotypes differing in xylem-
cytokinin concentration. Funct Plant Biol, 31: 903~911
Eklof S, Åstot C, Blackwell J, Moritz T, Olsson O, Sandberg G
(1997). Auxin-cytokinin interactions in wild-type and
transgenic tobacco. Plant Cell Physiol, 38: 225~235
Faiss M, Zalubìlová J, Strnad M, Schmülling T (1997). Conditional
transgenic expression of the ipt gene indicates a function for
cytokinins in paracrine signaling in whole tobacco plants.
Plant J, 12: 401~415
Foo E, Bullier E, Goussot M, Foucher F, Rameau C, Beveridge CA
(2005). The branching gene RAMOSUS1 mediates interac-
tions among two novel signals and auxin in pea. Plant Cell,
17: 464~474
Foo E, Turnbull CGN, Beveridge CA (2001). Long distance
signaling and the control of branching in the rms1 mutant of
pea. Plant Physiol, 126: 203~209
Greb T, Clarenz O, Schäfer E, Müller D, Herrero R, Schmitz G,
Theres K (2003). Molecular analysis of the LATERAL SUP-
PRESSOR gene in Arabidopsis reveals a conserved control
mechanism for axillary meristem formation. Genes Dev, 17:
1175~1187
Hillman JR, Math VB, Medlow GC (1977). Apical dominance and
levels of IAA in Phaseolus lateral buds. Planta, 134: 191~193
Horvarth DP, Anderson JV, Chao WS, Foley ME (2003). Knowing
when to grow: signals regulating bud dormancy. Trends Plant
Sci, 8: 534~540
Ishikawa S, Maekawa M, Arite T, Onishi K, Takamure I, Kyozuka
J (2005). Suppression of tiller bud activity in tillering dwarf
mutants of rice. Plant Cell Physiol, 46: 79~86
Leyser O (2003). Regulation of shoot branching by auxin. Trends
Plant Sci, 8: 541~545
植物生理学通讯 第 43卷 第 3期,2007年 6月582
Li C-J, Bangerth F (1999). Autoinhibition of indoleacetic acid
transport in the shoots of two-branched peas (Pisum sativum)
plants and its relationship to correlative dominance. Physiol
Plant, 106: 415~420
Li X, Qian Q, Fu Z, Wang Y, Xiong G, Zeng D, Wang X, Liu X, Teng
S, Hiroshi F et al (2003). Control of tillering in rice. Nature,
422: 618~621
Long J , Barton MK (2000). Initiation of axillary and floral
meristems in Arabidopsis. Dev Biol, 218: 341~353
McSteen P, Leyser HMO (2005). Shoot branching. Annu Rev
Plant Biol, 56: 353~374
Morris DA (1977). Transport of exogenous auxin in tow-branched
dwarf pea seedlings (Pisum sativum L.). Planta, 136: 91~96
Morris SE, Beveridge CA, Murfet IC, Prioul S, Rameau C (2003).
The basal branching pea mutant rms7-1 . Pisum Genet, 35:
10~14
Morris SE, Turnbull CGN, Murfet IC, Beveridge CA (2001).
Mutational analysis of branching in pea. Evidence that Rms1
and Rms5 regulate the same novel signal. Plant Physiol, 126:
1205~1213
Napoli C (1996). Highly branched phenotype of the petunia dad1-
1 mutant is reversed by grafting. Plant Physiol, 111: 27~37
Napoli CA, Beveridge CA, Snowden KC (1999). Reevaluating
concepts of apical dominance and the control of axillary bud
outgrowth. Curr Top Dev Biol, 44: 127~169
Napoli CA, Ruehle J (1996). New mutations affecting meristem
growth and potential in Petunia hybrida Vilm. J Hered, 87:
371~377
Nordstrom A, Tarkowski P, Tarkowska D, Norbaek R, Astot C,
Dolezal K, Sandberg G (2004). Auxin regulation of cytoki-
nin biosythesis in Arabidopsis thaliana: a factor of potential
importance for auxin-cytokinin-regulated development. Proc
Natl Acad Sci USA, 101: 8039~8044
Prassinos C, Ko J-E, Yang J, Han K-H (2005). Transcriptome
profiling of vertical stem segments provides insights into
the genetic regulation of secondary growth in hybrid aspen
trees. Plant Cell Physiol, 46: 1213~1225
Rameau C, Murfet IC, Laucou V, Floyd RS, Morris SE, Beveridge
CA (2002). Pea rms6 mutants exhibit increased basal
branching. Physiol Plant, 115: 458~467
Reinhardt D, Pesce ER, Stieger P, Mandel T, Baltensperger K,
Bennett M, Traas J, Friml J, Kuhlemeier C (2003). Regula-
tion of phyllotaxis by polar auxin transport. Nature, 426:
255~260
Sachs T (1981). The control of patterned differentiation of
vascular tissues. Adv Bot Res, 32: 151~162
Schmitz G, Theres K (1999). Genetic control of branching in
Arabidopsis and tomato. Curr Opin Plant Biol, 2: 51~55
Schumacher K, Schmitt T , Rossberg M, Schmitz G, Theres K
(1999). The Lateral suppressor (Ls) gene of tomato encodes
a new member of the VHIID protein family. Proc Natl Acad
Sci USA, 96: 290~295
Schwartz SH, Qin X, Loewen MC (2004). The biochemical
characterization of two carotenoid cleavage enzymes from
Arabidopsis indicates that a carotenoid-derived compound
inhibits lateral branching. J Biol Chem, 279: 46940~46945
Shimizu-Sato S, Mori H (2001). Control in outgrowth and dor-
mancy in axillary buds. Plant Physiol, 127: 1405~1413
Snowden KC, Napoli CA (2003). A quantitative study of lateral
branching in petunia. Funct Plant Biol, 30: 987~994
Snowden KC, Simkin AJ, Janssen BJ, Templeton KR, Loucas HM,
Simons JL, Karunairetnam S, Gleave AP, Clark DG, Klee HJ
(2005). The Decreased apical dominance1/Petunia hybrida
CAROTENOID CLEAVAGE DIOXYGENASE8 gene affects
branch production and plays a role in leaf senescence, root
growth and flower development. Plant Cell, 17: 746~759
Sorefan K, Booker J, Haurogne K, Goussot M, Bainbridge K, Foo
E, Chatfield S, Ward S, Beveridge C, Rameau C et al (2003).
MAX4 and RMS1 are orthologous dioxygenase-like genes that
regulate shoot branching in Arabidopsis and pea. Genes Dev,
17: 1469~1474
Stafstrom JP (2000). Regulation of growth and dormancy in pea
axillary buds. In: Viémont JD, Crabbé J (eds). Dormancy in
Plants. Wallingford: CAB International, 331~346
Stirnberg P, van de Sande K, Leyser HMO (2002). MAX1 and MAX2
control shoot lateral branching in Arabidopsis. Development,
129: 1131~1141
Takeda T, Suwa Y, Suzuki M, Kitano H, Ueguchi-Tanaka M,
Ashikari M, Matsuoka M, Ueguchi C (2003). The OsTB1 gene
negatively regulates lateral branching in rice. Plant J, 33:
513~520
Tamas IA (1987). Hormonal regulation of apical dominance. In:
Davies PJ (ed). Plant Hormones and Their Role in Plant
Growth and Development. Dordrecht/Boston/Lancaster:
Martinus Nijhoff Publishers, 393~410
Turnbull CGN, Booker JP, Leyser HMO (2002). Micrografting
techniques for testing long-distance signaling in Arabidopsis.
Plant J, 32: 255~262
Turnbull CNG, Raymond MAA, Dodd IC, Morris SE (1997). Rapid
increases in cytokinin concentration in lateral buds of chickpea
(Cicer arietinum) during release of apical dominance. Planta,
202: 271~276
Ward SP, Leyser HMO (2004). Shoot branching. Curr Opin Plant
Biol, 7: 73~78
Zhao C, Craig JC, Petzold HE, Dickerman AW, Beers EP (2005).
The xylem and phloem transcriptomes from secondary tis-
sues of the Arabidopsis root-hypocotyl. Plant Physiol, 138:
803~818