全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 799
拟南芥开花时间调控的整合途径
李昱，罗志鹏，赵淑清＊　
山西大学生物技术研究所，化学生物学与分子工程教育部重点实验室，太原 030006
Integration Pathway of Flowering Time Control in Arabidopsis
LI Yu, LUO Zhi-Peng, ZHAO Shu-Qing*
Key Laboratory of Biochemistry and Molecular Biology of Ministry of Education, Institute of Biotechnology, Shanxi University,
Taiyuan 030006, China
提要：拟南芥开花时间受光周期途径、春化途径、自主途径和赤霉素途径4条途径调控。开花途径整合因子LEAFY、SOC1
和FT等可整合来自不同开花途径的信号，并将信号传递给花分生组织基因，从而实现对拟南芥开花时间的精确调控。文
章就整合途径基因调控网络的最新研究进展作简要介绍。
关键词：拟南芥；开花时间；整合途径
收稿 2007-04-20 修定 　2007-07-21
资助 国家自然科学基金(3 0570 164 )、山西省自然科学基金
(20051067)和山西省高等学校青年学术带头人专项基
金( 2 0 0 6 )。
* 通讯作者(E-mail：shuqing@sxu.edu.cn；Tel：0351-
7 0 1 6 1 2 3 )。
开花是高等植物由营养生长向生殖生长转变
的一个重要过程。为了揭示植物开花转变的分子
基础，人们利用模式植物拟南芥分离了大量晚花
和早花突变体，并克隆了相应的突变基因，根据
这些突变基因在拟南芥开花控制中的作用，确定
至少有 4条调控开花时间的信号途径，即光周期
途径(photoperiod pathway)、春化途径(vernalization
pathway)、自主途径(autonomous pathway) 和赤霉
素途径(gibberellin pathway)。光周期途径和春化途
径分别对环境中光信号和低温做出反应，而自主
途径和赤霉素途径在很大程度上独立于上述这些外
部信号，受植物自身内部发育状况和内源激素水
平的影响(Boss等 2004；Putterill等 2004)。尽管
上述 4条途径可以独立地控制开花过程，但它们
都有共同的下游目标调节基因。一般认为有 2个
基因在这些促进开花途径的下游起作用，其中一
个是 CONSTANS (CO) 基因，另一个是 FLOWER-
ING LOCUS C (FLC) 基因。前者属于光周期途径
的下游基因，它编码 1个具有 2个B-box锌指结构
域的转录因子，CO蛋白的积累受光受体和生物节
律钟的精确调控(Valverde等 2004；Suárez-López
等 2001)。后者编码 1个含有MADS结构域的转
录因子，是自主途径和春化途径的集合点。开花
途径整合因子(floral pathway integrators)位于CO和
FL C 的下游，通过整合来自不同开花途径的信
号，进而精确调控花分生组织(floral meristem
identity, FMI)基因的表达，从而控制拟南芥的开
花过程(图 1，Putterill等 2004)。在拟南芥中，开
花途径整合因子包括 FLOWERING LOCUS T
(FT)、LEAFY (LFY) 和 SUPPRESSOR OF CO
图 1 调控拟南芥开花时间的 4条途径 (Putterill等 2004)
　　这 4 条开花途径的信号通过整合基因 FT、SOC1、LFY而
被整合，整合基因的表达进一步激活花分生组织特性基因 LFY
和 AP1 的表达，从而启动开花。开花抑制因子 FL C 是春化途
径和自主途径的主要目标基因，C O 是光周期途径的下游基
因。带箭头线条表示对基因的上调，T 型线条表示对基因的
抑 制 。
专论与综述 Reviews
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月800
OVEREXPRESSION (SOC1) 等(Simpson和Dean
2002)。本文就开花途径中的整合因子表达调控、
作用方式、目标基因以及这些整合因子间的相互
作用等作简要介绍。
1 开花途径整合因子
1.1 LEAFY (LFY) LFY基因在拟南芥花发育过程
中起着重要的作用，它既是开花时间基因，又是
花分生组织基因。赤霉素(GAs)可以通过不同于对
长日照产生应答的顺式作用元件激活 LFY基因的
表达，这说明控制开花的环境信号和内在信号可
以在LFY启动子上整合(Blázquez和Weigel 2000)。
LFY的表达发生在成花转变之前，其最早可以在
幼叶原基中检测到，当花序分生组织出现后，
LFY的表达逐渐增强，LFY mRNA在花序和嫩花
中积累的量达到最高峰(Blázquez等1997)。LFY编
码一类新的在植物中特异存在的转录因子(Weigel
等1992)。LFY蛋白主要在核内定位，但LFY–GFP
融合蛋白也在细胞质和胞间连丝处积累，LFY能
通过胞间连丝由一个细胞转移到另一个细胞，但
此种移动的机制还不清楚(Wu等 2003)。LFY作用
的靶基因是 APETALA1 (AP1)和 AGAMOUS (AG)
(Busch等 1999；Lohmann等 2001；Parcy等1998)。
1.2 FLOWERING LOCUS T (FT) FT是光周期途
径中关键的转录调控因子 CO的直接靶基因，其
在叶片和维管组织中特异表达(Abe等 2005)。FT
的转录水平在长日照条件下表现出昼夜节律。FT
与开花整合因子 LFY共同激活 AP1的转录从而促
进拟南芥开花。在 FT和 LFY都突变的拟南芥植
株中 AP1的表达被完全抑制并且花器官也发生缺
失(Ruiz-García等 1997)。FT编码 1个分子量约 20
kDa的蛋白，其氨基酸序列和蛋白折叠结构类似
于 Raf激酶抑制蛋白(Raf kinase inhibitor protein,
RKIP) (Banfield和 Brady 2000)。在光周期和自主
途径发生突变的突变体(如 co 和 fca-1)中，FT的
表达下降，而在 CO过量表达植株中，FT的表达
被激活，因此认为FT是在各条开花调控途径的下
游起作用(Samach 等 2000)。经典的嫁接实验表
明，日照长度信号保存在叶片内，然后产生可移
动的系统信号运输到茎端，促使茎端由营养生长
转向生殖生长(Zeevaart 1976)。最近有关 FT::GUS
表达的实验也表明FT主要在叶片和茎的韧皮部细
胞中表达，在茎端分生组织中检测不到它的存
在，叶片中产生的FT是如何激活茎端开花决定基
因转录的一直是人们关注的问题(Takada和Goto等
2003)。最新的研究表明，FT蛋白就是可以长距
离运输的开花素信号分子，它通过韧皮部从叶片
移动到茎端(Corbesier等 2007；Jaeger和Wigge
2007)。在茎端，FT与 1个先在那里表达的 bZIP
转录因子FD相互作用，FT/FD复合物可以激活茎
端分生组织中花分生组织基因(如 AP1 )的表达，
从而促进成花转变和启动花发育过程( A b e 等
2005；Wigge等 2005)。
1.3 SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF
CONSTANS 1 (SOC1)/AGAMOUS-LIKE 20 (AGL20)
SOC1/AGL20编码含有MADS盒结构域的转录因
子。SOC1的表达受光周期途径、春化途径和自
主途径的正调控(Borner等 2000；Lee等 2000；
Michaels和Amasino 2001；Samach等 2000)，最
近的报道认为，SOC1也受赤霉素途径信号的正调
控(Moon等 2003)，所以 SOC1可能是这 4条开花
途径的 1个整合因子。soc1突变体在长日照下和
短日照下开花都推迟, 表明 SOC1的失活能够抑制
各种开花促进途径的信号，而 SOC1的过量表达
能引起早花，并且能够逆转自主途径和光周期途
径基因的突变效果。SOC1主要在叶片和茎尖表
达，并且其表达量随着发育过程而提高，在成花
转变过程中，S O C 1 的表达在茎尖急速增加
(Borner等 2000；Lee等 2000)。RNA表达分析表
明，SOC1可被 CO的过量表达诱导和 FT过量表
达快速激活 (Michaels等 2005；Moon等 2005；
Samach等 2000；Yoo等 2005)。
2 开花途径整合因子的表达调控
2.1 受 CO调节的整合因子的表达 CO是光周期
途径中关键的开花促进基因，作为生物钟输出基
因在昼夜节律钟和开花之间起介导作用(Suárez-
López等 2001)。CO编码含有 2个B-box锌指结构
的转录因子，CO的表达受日照长度和生物节律钟
的控制(Suárez-López等 2001)。长日照条件下，
CO的表达在日照结束时的傍晚时分达到高峰，高
水平的 CO 蛋白可以激活 FT基因，从而促进开
花。而在短日照条件下，CO 的转录峰值出现在
黑夜，但 CO基因的翻译需要光信号存在，也就
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是说在夜晚没有光照条件下CO蛋白不会随CO转
录本的积累而积累，所以 CO蛋白水平较低，FT
的表达也较低，因而开花推迟(Putterill等 2004)。
有研究显示，C O 通过诱导开花整合因子
LFY、FT和 SOC1的表达而促进开花。LFY和 FT
的表达在 co突变体中减少，SOC1的表达略微减
少(Kardailsky等 1999；Kobayashi等 1999；Lee等
2 00 0)。另外，co 突变体的晚花表型会被 FT、
SOC1或 LFY的过量表达而逆转 (Kardailsky等
1999；Kobayashi等 1999；Nilsson等 1998)。持
续的 CO过量表达可诱导早花并且增加 LFY、FT
和 SOC1的表达量，这表明 LFY、FT和 SOC1是
在 CO的下游起作用。但是 SOC1和 FT的诱导是
直接的和快速的，而 LFY的诱导需要较长的时间
(1 d)，因此 LFY的诱导可能是间接的(Samach等
2000)。另外，CO过量表达植株的早花表型能被
ft和 soc1突变体所抑制，说明FT和SOC1对于CO
过量表达植株的早花表型是必须的。CO过量表达
植株中 ft soc1双突变比任一单突变的突变体的开
花时间更延迟。ft soc1 35S::CO植株的表型和 CO
功能缺失突变体在长日照条件下的表型相似，说
明 FT和 SOC1的失活抑制来自 CO的信号。但是
一个 ft或soc1单突变体都不能够完全抑制35S::CO
转基因植株的早花表型，因此 CO可能是通过激
活 FT和 SOC1两个平行途径去影响开花时间的
(Samach等 2000)。
2.2 受FLC调节的整合因子的表达 自主途径和春
化作用的促进开花作用都是通过抑制开花抑制因子
FLC的表达而实现的，因此 FLC是自主途径和春
化途径的汇聚点(Michael和Amasino 2001)。FLC
编码1个含MADS盒结构域的转录因子 (Michael和
Amasino 1999)。FLC主要通过抑制FT和 SOC1的
表达来抑制开花，这与 CO激活这些基因的表达
的作用正好相反。染色质免疫沉淀( chroma t i n
immunoprecipitation, ChIP)实验表明，FLC对 FT
和 SOC1表达的抑制是通过与 FT第 1个内含子中
CArG盒以及 SOC1启动子区直接作用而实现的
(Helliwell等 2006)。最新的研究表明，FLC在叶
片和茎尖分生组织的表达对于抑制开花是必须的
(Searle等2006)。FLC在叶片中的表达能强烈地抑
制 FT的表达，而 FT表达的降低能够部分抑制分
生组织中开花诱导基因的表达。FLC在分生组织
中的表达能抑制 SOC1的表达，并抑制 bZIP转录
因子FD的转录，从而影响茎尖分生组织对来自叶
片的 FT信号做出反应的能力(Searle等 2006)。因
此，开花时间的调控受到开花促进途径(如光周期
途径) 和 FLC赋予的开花抑制途径的共同调控。
flc突变基因的存在使 ft soc1双突变体的开花
时间提前 1/5，而 FRI (FRI是赋予冬性晚花生态
型拟南芥产生春化应答的一个显性基因，FRI通
过促进FLC的转录导致植株晚花)的存在使 ft soc1
双突变体的开花时间推迟 1/10。所以，FLC的表
达水平与 FT和 SOC1的表达水平存在数量上的相
关性(Lee等 2000；Samach等 2000；Hepworth等
2002)。ft soc1双突变体与FLC的遗传相互作用表
明，FLC还有其他的靶基因，并且这些靶基因的
活性对 FLC的表达水平是敏感的(Moon等 2005)。
FLC的其他下游因子可能与FT和 SOC1具有功能
上的相似性，其中一个可能是 L F Y，因为 FR I
soc1-101D中FLC的高水平表达引起LFY表达的抑
制(Lee等 2000)。另外发现自主途径基因 LD对开
花时间的调节在一定程度上也是通过调控 LFY的
表达来实现的(Aukerman等 1999)。有实验表明，
ft soc1 lfy三突变体对抑制FLC表达的春化作用仍
有反应，说明除了 LFY外，FLC很可能还存在别
的目标基因(Moon等 2005)。
2.3 受赤霉素(GA)调节的整合因子的表达 GA调
节拟南芥的一系列生长发育过程，其中对开花时
间的调节是其重要功能体现之一。GA合成缺陷突
变体和GA信号传递发生突变的突变体的开花时间
一般都延迟，这说明内源的 GA对于拟南芥在非
诱导条件下开花是必须的，而外源施加的 GA能
促进拟南芥的开花。GA对开花时间的调控在一
定程度上是通过激活 LFY的启动子，增强 LFY的
转录活性，从而启动开花。ga1突变体在短日照
条件下 LFY的表达明显减少，而 LFY的组成型表
达能够挽救 ga1突变体的晚花表型(Blázquez等
1998)。另外，LFY::GUS的表达水平在GA生物
合成缺陷型突变体(如 ga1-3)中降低，在有GA组成
型信号的 spy突变体中提高(Blázquez等 1998；
Melzer等1999)，这说明GA与LFY的表达密切相关。
SOC1的表达也受GA的调节。在短日照条件
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下，GA合成缺陷突变体和GA信号途径突变体的
开花时间与 SOC1的表达水平一致。SOC1过量表
达能够解除 ga1-3的不开花表型，而 soc1功能缺
失突变体表现出对GA诱导开花的敏感性。另外，
春化处理对 FLC表达的抑制作用是不足以激活
SOC1基因表达的，还需要其他的正调节因子参
与。在短日照调节下，GA途径是激活 SOC1表
达的正调节途径(Moon等 2003)。目前还没有证据
表明GA途径参与调节开花整合因子 FT的表达。
3 开花途径整合因子之间的相互作用
开花途径整合因子 LFY、FT和 SOC1在开花
时间的调控中具有相似的功能，但它们在各个途
径中的地位有主次之分，并且每条开花信号途径
不可能控制所有的开花整合因子的表达，它们常
常相互作用，从而形成一个复杂的调节网络。作
为各条开花途径的关键交叉点，了解这些整合因
子之间的相互作用非常重要。
3.1 FT与 LFY间的相互作用 有研究显示，FT
在成花启动上与LFY平行发挥作用(Ruiz-García等
1997)并且为 LFY功能所必需(Nilsson等 1998)。ft
lfy双突变在所有功能缺失的双突变中，对开花的
启动具有特别强烈的抑制作用，以致 ft lfy双突变
体植株不能产生花状结构(Ruiz-García等 1997)。
而35S::FT 35S::LFY双过量表达株系在所有的开花
时间基因双过量表达株系中，具有最早的开花表
型，以致这种转基因植株在只发育 2片子叶，偶
尔产生 1~2片苞叶时就开花(Kardailsky等 1999；
Kobayashi等 1999)。这一表型说明这 2个整合因
子组合的重要性和它们功能上的不冗余。Moon等
(2005)对拟南芥开花途径整合因子的遗传分析也表
明FT和LFY功能上的重叠在 3个开花整合因子间
是最小的。
3.2 FT与SOC1间的相互作用 FT和SOC1具有一
个共同的上游调节因子 CO。起初认为，FT 和
SOC1平行作用于CO的下游(Samach等 2000)。但
最近的研究发现，突变体 ft-10能够完全抑制 CO
过量表达植株的早花表型，而 soc1-2只是部分抑
制 CO过量表达植株的早花表型，这说明 FT可能
是 CO 的主要靶基因。SOC1的表达在 FT基因功
能获得和功能缺失突变体中都发生了改变，但是
FT的表达在 SOC1基因功能获得和功能缺失的突
变体中并未改变，这说明 FT是通过正调节 SOC1
的表达而促进开花的(Yoo等 2005)。另外，FT的
失活还会引起 SOC1的下调，即使在CO过量表达
的植株中也是如此，说明 FT对 CO的诱导作用必
须有 SOC1的参加。上述结果表明，FT位于SOC1
的上游，而 CO是通过 FT激活 SOC1的表达从而
促进拟南芥开花的(Yoo等 2005)。
3.3 SOC1与LFY间的相互作用 一般认为，SOC1
能够诱导 LFY的表达，而 AGAMOUS-LIKE 24
(AGL24) 作为它们的中间物起作用(Yu等 2002)。
AGL24编码 1个含有MADS盒结构域的蛋白，它
主要在茎端表达，其表达量在开花转变时会剧
增。gal24突变体在长日照和短日照条件下开花都
晚，AGL24的过量表达会导致提前开花(Michaels
等 2003)。在 soc1突变体中AGL24的表达会下降，
因此AGL24被认为在 SOC1的下游起作用。同时，
AGL24能够调节 LFY的表达，在 agl24突变体开
花过程中 LFY的表达会减少(Yu等 2002)。另外，
当LFY持续表达时agl24突变不能推迟拟南芥的开
花，从而表明 AGL24可能在 LFY的上游发挥作
用。但是近来也有研究表明 SOC1和 LFY平行地
调节成花启动，因为与 l fy 单突变体相比，soc1
lfy双突变体的共生花序明显增多(Moon等 2005)。
4 开花途径整合因子的下游基因
开花途径整合因子 FT、SOC1和 LFY一旦表
达，就会激活花分生组织特性基因，促使拟南芥
开花。整合因子启动的分子事件主要是 AP1 和
CAL等FMI基因的诱导,它们在花分生组织的阶段
I被激活(Kempin等 1995；Mandel等 1992)。ap1
突变体只产生具有部分花序特征的腋生花，表明
AP1在时空上调节花分生组织的形成和花器官特征
的发生(Bowman等 1993)。CAL在染色体上的位
置与 AGL10相近，与 AP1有 76%的同源性，在
它们的MADS盒区域仅有5个氨基酸的差异。AP1
和 C A L 在花序分生组织确定上具有功能冗余
(Purugganan和 Suddith 1998)。CAL能够促进 AP1
的表达，完成由花序分生组织向花分生组织的转
变，但两者的作用机制还不清楚( B o w ma n 等
1993)。LFY作为花序分生组织基因在成花转换时
期被诱导。当花序分生组织出现后，LFY的表达
逐渐增强，同时作为花器官基因，LFY能直接的
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激活 AP1的表达(Borner等 2000)。CAL在花序分
生组织基因 LFY表达后也表达。通过染色体免疫
沉淀实验表明，LFY可结合到AP1和CAL启动子
区域的调节序列上(William等 2004)。另外还发现
AP1可在 lfy突变体中表达，但不在 ft lfy双突变
体中表达，表明 FT能独立于 LFY诱导 AP1的表
达(Kardailsky等 1999)。但也有人认为，LFY和
FT可能协同诱导 AP1基因的表达，因为在 lfy和
f t 单突变体中 AP1 表达的诱导都被推迟(Pa rcy
2005)。有关 LFY和 FT协同作用的分子基础还有
待进一步研究。
5 结语
拟南芥开花时间调控途径中的整合途径是一
个复杂而精细的过程。迄今对拟南芥开花途径的
整合过程已经有了一个比较清晰的认识。开花途
径整合因子 FT、SOC1和 LFY可以平衡来自不同
开花途径的信号，决定植物何时开花。通过控制
这些整合因子的表达强度来调节下游花序分生组织
基因和花器官基因的表达，从而使植物适应环境
条件和自身生理条件的变化，适时开花。除了
FT、SOC1和 LFY这 3个整合因子调控开花以外，
还可能存在其他的整合因子，因为 ft soc1 lfy 三
突变体并不表现完全的开花抑制，而这 3个基因
的过量表达使得拟南芥植株在只有2~3片莲座叶时
就开花，类似于 emf突变体的表型，这表明这 3
个整合因子在开花决定上的重要性( S u n g 等
1992)。近来还发现 FT的一个同源物 TSF (TWIN
SISTER OF FT)，它也是 CO 的一个直接靶基因，
它可能是开花信号途径整合因子的一个新成员，
独立于 FT和 LFY而起作用，位于 SOC1的上游
(Yamaguchi等 2005)。开花途径整合因子功能的
独立性和重叠性以及其他整合因子的存在显示了整
合途径的复杂性。利用激活标签鉴定显性突变体
可能是克服基因功能冗余潜在问题的一条途径。
植物体内各类基因的时空顺序表达是生长发育的基
础，所以对整合因子时空表达模式的分析变得越
来越重要。根据整合因子的作用位点(叶片、茎
尖或早期花分生组织)进行分类对更好地建立整合
因子的基因调控网络和理解各整合因子之间的相互
作用将会很有帮助，相信随着研究手段的不断发
展和研究工作的不断深入，人们对拟南芥开花时
间调控过程中的整合途径将会有一个更加清晰全面
的认识。
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